Introducción

La fragmentación de los ecosistemas terrestres por la introducción de sistemas de cultivo, plantaciones forestales y pastizales ha sido una problemática ampliamente abordada (^{Cavelier & Etter, 1995}; ^{Van der Hammen, 1995}; ^{Coral & Bonilla, 2002}; ^{Cabrera-Dávila et al., 2007}). El uso no sostenible y las constantes perturbaciones tienen un efecto negativo sobre la macrofauna epigea que habita en la superficie, alterando importantes procesos bióticos que mantienen el equilibrio edáfico (^{Feijoo et al., 1999}).

La macrofauna epigea incluye aquellos artrópodos, moluscos y anélidos que se desarrollan debajo la hojarasca muerta del suelo. Su diámetro promedio es de 2 a 20 mm. Los representantes más comunes incluyen algunos grupos de Coleoptera (escarabajos), Blattodea (cucarachas), Hymenoptera (hormigas), Mollusca (caracoles), Hemiptera (chinches), Arachnida (arañas, ácaros, esquizómidos y pseudoescorpiones), Isopoda (cochinillas) y Miriapoda (cien y mil pies) (^{Cabrera-Dávila et al., 2011a}).

Una de sus funciones ecológicas es la reducción del tamaño de las partículas como primer paso en la desintegración de la materia orgánica, previo a la descomposición y reincorporación de nutrientes al suelo (^{Lavelle et al., 1992}; ^{Barajas-Guzmán & Álvarez-Sánchez, 2003}). Debido a que se encuentran en un estrato vertical inicial y poseen escaza vagilidad, las comunidades de fauna epigea responden ante los efectos de la fragmentación de hábitat, pérdida de cobertura vegetal y alteración del horizonte orgánico del suelo, ocasionadas por la transformación de ecosistemas por causas naturales o por el hombre (^{Fragoso et al., 1997}).

En México se han realizado investigaciones acerca de las comunidades de la macrofauna del suelo en diferentes sistemas de uso de la tierra (^{Brown et al., 2001}; ²⁰⁰⁴; ^{García et al., 2009}; ^{Morales-Vásquez et al., 2014}), destacando la importancia de su conservación en la medida que ayudan a mantener los procesos bióticos y por ende, la estabilidad del suelo y la vida que sobre éste se desarrolla (^{Huerta-Lwanga et al., 2008}; ^{Velásquez et al., 2009}; ^{Cabrera-Dávila et al., 2011b}; ^{Cabrera-Dávila, 2014}).

Estas características de sensibilidad ante las perturbaciones y fragmentación les han conferido un potencial como indicadores de la calidad del hábitat (^{Lavelle et al., 1994a}; ^{Benckiser, 1997}; ^{Pérez et al., 2007}; ^{Bignell et al., 2012}; ^{Rousseau et al., 2013}). En este trabajo, el objetivo fue analizar las diferencias en la composición y estructura de la comunidad de macrofauna presente en la hojarasca en cuatro sistemas vegetales, con diferente grado de perturbación, mediante el uso de parámetros ecológicos, esperando encontrar un patrón biológico que facilite la comprensión de los efectos de la fragmentación en hábitats tropicales del sureste de México.

Materiales y métodos

Área de estudio. El área de estudio está integrada por parches de vegetación que corresponden a selva tropical, vegetación secundaria (acahuales) zonas agrícolas y ganaderas, dedicadas a la producción de ganado bovino (^{INEGI, 2013}). El estudio se realizó en cuatro sistemas vegetales distribuidos en dos rancherías (R. Santa Teresa 3ra Sección y R. Hidalgo) en el municipio de Juárez Chiapas, cerca de las colindancias con el estado de Tabasco (Fig. 1).

Figura 1 Área de estudio de los cuatro sistemas vegetales en Chiapas, México. 

En esta zona, el clima es de tipo cálido húmedo con lluvias casi todo el año (Am). La temperatura promedio anual es de 35 °C y precipitaciones del orden de los 1,900-2,000 mm (^{García, 1981}). El relieve está conformado por lomeríos con pendientes suaves a moderadas cuya geología está dominada por rocas sedimentarias con suelos de tipo luvisol. La hidrología superficial posee escurrimientos permanentes (i.e. Arroyo Nuevo Mundo y Tepaté) e intermitentes (^{INEGI, 2013}).

Las muestras se obtuvieron de cuatro sistemas vegetales ordenados de mayor a menor grado de conservación: selva tropical (S), vegetación secundaria madura o acahual maduro (AM), con un periodo de regeneración aproximado de 20 años, acahual joven (AJ) con 10 años de sucesión y un cultivo de Zea mays L. de temporal (M) en segundo ciclo cosecha, cada sistema conformado por un área de 2 ha. La edad de los sistemas se obtuvo a través de consultas con los propietarios de los predios, quienes tienen registros de la edad de dichos sistemas con base al manejo. Debido a que cada año la zona está sujeta a inundaciones durante la época húmeda, el muestreo se efectuó durante marzo de 2013, al final de la estación lluviosa (^{Menéndez & Cabrera-Dávila, 2014}). Se realizó un solo muestreo puesto que el presente trabajo fue diseñado para contrastar los efectos de la fragmentación y disturbio entre hábitats y no para hacer comparaciones temporales o estacionales.

Se colectaron 20 muestras en cada sistema vegetal, donde cada una consistió en un cuadrante de 1 m² colocado al azar, distanciados a 20 m entre sí, (^{Pérez et al., 1996}; ^{Correa-Sandoval et al., 1998}; de la Torre, 2012). Se recolectó la hojarasca y materia orgánica (humus) del cuadrante hasta una profundidad de 5.0 cm (^{Rangel-Ruiz & Gamboa-Aguilar, 2006}; ^{Oviedo & de la Torre, 2014}). Con la finalidad de colectar únicamente a los macroinvertebrados epigeos, los organismos fueron separados mediante tres tamices con aberturas de malla de 0.25, 0.50 y 1.00 mm.

Posteriormente fueron llevados al laboratorio donde los organismos con exoesqueleto quitinoso fueron fijados con solución de alcohol al 70% y glicerina al 5%, para los anélidos se utilizó formol al 5% y los moluscos se preservaron en solución de Railliet-Henry (930 ml de solución salina, 50 ml de Formaldehido y 20 ml de Ácido Acético) (^{Bignell et al., 2012}).

Todos los organismos se identificaron a nivel de clase y orden, posteriormente se realizó una separación y cuantificación de los morfotipos presentes en cada orden y estos fueron sustitutos de las especies y utilizados para la determinación de los índices ecológicos (^{Morales & Sarmiento, 2002}).

Para la identificación taxonómica se utilizaron claves de identificación generales a nivel de orden (^{Brusca & Brusca, 2003}; ^{Borror, 2005}; ^{Ubik et al., 2005}).

Para la determinación de la estructura de la comunidad se calculó la abundancia (N), riqueza específica (S), diversidad de Shannon (H′) y equidad de Pielou (J) (^{Krebs, 1999}; ^{Magurran, 2006}). La similitud entre las comunidades de macroinvertebrados en los cuatro sistemas se estimó con el índice de Morisita-Horn. Los datos fueron analizados con el programa EstimateS Win900 (^{Colwell, 2012}) y Multi-Variate Statistical Package MVSP 3.1. Debido a que los datos no cumplen con los requerimientos de normalidad, se realizó un análisis no paramétrico de Kruskall-Wallis, donde se contrastaron hipótesis estadísticas de las respuestas de riqueza y abundancia de la fauna epigea en los cuatro sistemas vegetales (^{R Core Team, 2016}).

Resultados

Composición. La composición de los macroinvertebrados estuvo integrada por un total de 1,259 organismos que abarcaron a tres Phyla: Arthropoda (79 morfotipos), Mollusca (20 morfotipos) y Annelida (un morfotipo). La clase que presentó el mayor número de órdenes fue Insecta (Blattodea, Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera, Diplura y Lepidoptera), seguida de Arachnida (Acari, Schizomida, Araneae, Opiliones y Pseudoscorpiones), Diplopoda (Polyzoniida, Stemmiulida, Spirostreptida y Polydesmida), Gastropoda (Archaeogastropoda, Stylommatophora, Basommatophora y Systellommatophora); Chilopoda (Lithobiomorpha, Scolopendromorpha y Geophilomorpha) y un orden en cada una de las clases Clitellata (Haplotaxida), Entognatha (Diplura), Malacostraca (Isopoda) y Symphyla (no identificado). Lo anterior quedó agrupado en nueve clases y 26 órdenes en los cuatro sistemas vegetales. Los órdenes que presentaron mayor número de morfotipos fueron Coleoptera (25), Stylommatophora (17), Hymenoptera (9), Araneae (7), Acari (6) y Hemiptera (6).

Abundancia. Las clases más abundantes en los cuatro sistemas vegetales fueron Gastropoda (n = 778), Insecta (n = 158) y Arachnida (n = 102). Sin embargo, Gastropoda fue la más numerosa en tres de estos sistemas, excepto en el acahual joven, el cual estuvo dominado por Insecta. En la selva, la clase Gastropoda presentó una abundancia relativa de (79.58%), seguida por Insecta y Arachnida (6.62% y 5.49% respectivamente). En el acahual maduro prevaleció la Gastropoda (51.20%) como la clase más dominante, seguida por Insecta (17.74%) y Arachnida (11.29%). En el acahual joven se pudo observar una distribución más equitativa en las abundancias de Insecta (24.10%), Gastropoda (20.51%) y Diplopoda (16.41%). En el cultivo de maíz ocurrió una elevada abundancia de Gastropoda (47.91%), seguida por Insecta y Arachnida (20.83% y 11.45%) (Cuadro 1). Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas entre las abundancias totales de las clases en todos los sistemas vegetales estudiados (K = 3.8494, p = 0.2781).

La mayor abundancia de macroinvertebrados se encontró en la selva (n = 710), mientras que la menor en el cultivo de maíz (n = 96) (Cuadro 3).

De los 26 órdenes registrados, 14 ocurrieron en todos los sistemas vegetales, mismos que mostraron las mayores abundancias. Los órdenes Spirostreptida, Schizomida y Blattodea presentaron afinidad por la selva, Stemmiulida afinidad en el acahual maduro y Systellommatophora, Scolopendromorpha en el acahual joven. A pesar de esto, no presentaron diferencias significativas la abundancia total de los órdenes en los cuatro sistemas vegetales (K = 1.5426, p = 0.6724). (Cuadro 2).

Índices Ecológicos. La mayor riqueza de morfotipos se presentó en la selva, mientras que la mínima prevaleció en el cultivo de maíz. De acuerdo al índice de diversidad de Shannon, el mayor valor se registró en el acahual joven (H′ = 3.34) y el menor en la selva (H′ = 1.86). Respecto a la equidad de Pielou, el maizal se presentó como el más equitativo (J = 0.86) y la selva como el ambiente con menor equidad (J = 0.46) (Cuadro 3).

Al comparar la composición de morfotipos de fauna epigea entre las cuatro comunidades vegetales, la selva y el acahual maduro presentaron la mayor similitud (0.612), seguidos por el acahual joven y el maizal (0.297) (Fig. 2).

Figura 2 Dendograma de similitud de Morisita-Horn de las comunidades de fauna epigea en cuatro sistemas vegetales en el Municipio de Juárez Chiapas. S=selva, AM=acahual maduro, AJ = acahual joven, M=maizal. 

Discusión

La abundancia total en cuanto a la clase y orden de la macrofauna de cada sistema vegetal, no mostró diferencias significativas, es decir, se siguió conservando la misma relación morfotipo-número de individuos. Este mismo efecto se ha observado en otros sistemas vegetales con distinto grado de fragmentación y sucesión como en los páramos venezolanos (^{Morales & Sarmiento, 2002}). De acuerdo a ^{Kogan (1981)}, este comportamiento puede atribuirse a que en algunos casos la perturbación del hábitat favorece a ciertas especies de estrategas “r” capaces de usar los nuevos recursos disponibles y recolonizar rápidamente el área afectada.

La clase Diplopoda y Arachnida han sido mencionadas como indicadoras de ambientes conservados (^{Bueno-Villegas & Rojas, 1999}; ^{Ruiz-Cobo et al., 2010}). Estos taxa estuvieron presentes y en abundancias similares tanto en la selva, como aquellos en proceso de sucesión. No obstante, en la zona de cultivo estos grupos estuvieron ausentes. Lo anterior coincide con ^{Ryszkowski (1985)}, quien señala a los miriápodos (diplópodos) como organismos muy sensibles a los efectos de la fragmentación de hábitat provocado por las actividades agrícolas.

Las selvas tropicales generalmente ofrecen abundante cobertura vegetal arbórea, lo cual disminuye la entrada de luz solar, e impide el sobrecalentamiento de los estratos inferiores (^{Naranjo & Sánchez, 2003}), esta situación, mantiene niveles de humedad elevados (>80%) y permite formar un microclima que además de ofrecer alimento, protege a los artrópodos epígeos de cuerpos blandos, así como a los moluscos (^{Neher, 1999}; ^{Rangel-Ruiz & Gamboa-Aguilar, 2001}). Lo anterior permite esperar resultados coherentes en este trabajo, lo cual se vio reflejado en una mayor abundancia de organismos, especialmente de gastrópodos en los sistemas con mayor grado de conservación y etapas avanzadas de sucesión. Otros estudios realizados en selvas tropicales de Tabasco, México (^{Rangel-Ruiz et al., 2004}; ^{Rangel-Ruiz & Gamboa-Aguilar, 2006}), señalan a la clase Gastropoda como un grupo más diverso y abundante que aprovechan los microambientes formados a partir de la alta humedad y temperatura moderada durante la mayor parte del año.

Los valores de diversidad fueron bajos para la selva y de medios a altos para el acahual maduro, acahual joven y maizal. De acuerdo a la clasificación de ^{Ramírez (2006)}, los valores de H′ que fluctúan entre 2.5 y 3.9 son frecuentes en ambientes poco alterados o procedentes de matrices agropecuarias que presentan una estructura heterogénea. No obstante, el bajo valor de H′ (1.86) en la Selva no coincide con el grado de ambiente poco alterado, y se atribuye a su baja equidad (mayor dominancia), más que a su riqueza de especies/morfotipos (^{Magurran, 2006}).

Por su parte, ^{Ochoa-Gaona et al. (2007)} señalan que la vegetación secundaria (acahuales) representa una fase intermedia que propicia alta riqueza y donde se alternan especies de hábitats perturbados y especies propias de ambientes conservados. Sin embargo, el valor alto en el maizal, podría deberse a la presencia de abundante materia orgánica producto del deshierbe y el esquilmo de la cosecha anterior, lo cual puede propiciar alimento y refugio para la macrofauna. Cabe agregar que este sistema colindaba con una zona inundable cubierta de vegetación acuática lo que podría explicar la gran diversidad y abundancia de moluscos del orden Stylommatophora. De manera semejante, ^{Morales-Vásquez et al. (2014)} obtuvieron un valor alto de H′ en un cultivo de maíz explicando que el resultado podría deberse al efecto del manejo pos cosecha, donde se permitió la incorporación de abono orgánico y hojarasca en un cultivo de riego.

La mayor similitud entre la selva y el acahual maduro se debe a que el primero se trata de un sistema no alterado y el segundo se encuentra en la mayor etapa de recuperación o proceso sucesional (^{Collins, 1980}). Ambos sistemas se asemejan al presentar una abundante capa de materia orgánica en suelo que favorece el desarrollo de macroinvertebrados. Por su parte, la similitud encontrada entre los sistemas vegetales alterados como el maizal y el acahual joven eran de esperarse. Aunque ambos ambientes se encuentran bajo una dinámica de sucesión distinta, el arreglo de comunidades de macroinvertebrados conserva mayor similitud comparado con un ambiente climax o en sucesión avanzada (^{Botina et al., 2012}).

En este trabajo, la ausencia de los morfotipos de los órdenes Spirostreptida, Schizomida, y Blattodea en sistemas alterados (maizal, acahual joven y acahual maduro), sugiere que podrían tratarse como grupos indicadores de estabilidad del ecosistema. Se ha señalado que estos organismos son sensibles a la fragmentación y alteración del hábitat debido su escasa vagilidad y especificidad en cuanto a los requerimientos microclimáticos (^{Pashanasi, 2001}; ^{Lavelle et al., 2003}; ^{Ruiz-Cobo et al., 2010}; ^{Velásquez et al., 2009}; ^{Cabrera-Dávila et al., 2011b}). No obstante, se requiere realizar más estudios que ayuden a comprender la dinámica ecológica que ocurre con la fauna epigea en ambientes tropicales del sureste de México.

Conclusiones

En los sistemas vegetales tropicales del presente trabajo, los tres phyla más dominantes en la hojarasca son Arthropoda, Mollusca y Annelida. El arreglo de comunidades de fauna epigea es variable en función del nivel de sucesión vegetal y el uso de suelo a causa de actividades agropecuarias.

Se observó una relación entre la abundancia de organismos epígeos con el nivel de perturbación de los sistemas vegetales. El ambiente clímax (selva) tuvo casi un 700% más abundancia de organismos que el ambiente más degradado (cultivo). Sin embargo, la relación abundancia-riqueza fue similar en todos los sistemas.