Introducción

Los trips constituyen un grupo de insectos poco estudiado en la región neotropical aun cuando ocurren en gran diversidad de hospedantes de importancia económica. Actualmente, a nivel mundial se conocen 6112 especies de Thysanoptera agrupadas en 778 géneros y nueve familias, de las cuales el 94% pertenece a Thripidae y Plaeothripidae, con la mayor diversidad en áreas tropicales y subtropicales (^{ThripsWiki 2016}). El total de especies de trips descritas en Centro y Sudamérica es de 2000, de las cuales 300 ocurren en México (^{Mound & Marullo 1996a}). Aproximadamente 550 especies (9%) son consideradas plagas de importancia económica (^{Mound & Marullo 1996a}, ^1996b, ^{Alves & Del Claro 2011}). La mayoría de las especies plaga están incluidas en los géneros Thrips (293 especies) y Frankliniella (233 especies) (^{Cárdenas & Corredor 1993}, ^{Mound & Teulon 1995}, ^{Mound & Marullo 1996a}, ¹⁹⁹⁷, ^{Nakahara 1997}, ^{ThripsWiki 2016}), que normalmente se asocian con flores y brotes florales (^{Estrada & Nápoles 1994}, ^{Vergara 1998}). Los daños directos son ocasionados por las larvas y los adultos al picar y succionar el contenido celular de los tejidos e inyectar saliva fitotóxica, lo que provoca manchas superficiales de color blanquecino en la epidermis de hojas y pétalos, así como deformación de meristemos que posteriormente se necrosan (^{Rhainds et al. 2007}). Los ataques severos de trips pueden producir defoliación, aborto de flores y deformación de hojas y frutos, lo que redunda en una disminución de la producción, así como en una merma de la calidad comercial de los productos (^{Lewis 1973}, ^{Johansen & Mojica 1997}, ^{Carrizo et al. 2008}). Además de los daños directos, los trips están asociados a la transmisión de virus (Tomato Spotted Wilt Virus, TSWV) en crisantemo (^{German et al. 1992}, ^{Albouy & Devergne 2000}).

El crisantemo [Dendranthema grandiflorum (Ramat.) Kitamura] (Asteraceae) es considerado una de las flores más populares en el mundo, especialmente desde el punto de vista comercial (^{Pandya & Saxena 2001}, ^{Enríquez et al. 2005}), pero en México pocos son los estudios que se han realizado para conocer la diversidad de tisanópteros asociados al cultivo y su potencial como plagas (^{Johansen & Mojica 2009}).

^{Ochoa et al. (1996} y ¹⁹⁹⁹⁾ reportaron la presencia de las especies Frankliniella adadusta (^{Moulton, 1948}), F. aurea (^{Moulton, 1948}), F. helianthi (Moulton, 1911), F. inutilis (^{Priesner 1932}), F. minuta (Moulton, 1907), F. simplex (Priesner 1924), F. celata (^{Priesner 1932}), F. brunnescens (^{Priesner 1932}), F. dubia (^{Priesner 1932}), F. occidentalis y Thrips tabaci (Lindeman) asociadas a crisantemo y malezas en Villa Guerrero y Coatepec de Harinas, Estado de México.

Por tanto, y con el fin de ampliar el inventario faunístico del orden Thysanoptera en México, el objetivo de este estudio fue conocer la diversidad y el papel ecológico de las especies de trips asociadas a D. grandiflorum var. Harman, cultivado bajo condiciones de invernadero en cuatro localidades del municipio de Texcoco de Mora, Edo. de México.

Material y métodos

El estudio se realizó del 28 de marzo al 30 de noviembre de 2011 en las localidades de San Pablo Ixayoc (19°28’36.1” N, 98°47’ 38.7” O, 2562 m.s.n.m.), Tequexquinahuac (19° 28’ 41.8” N, 98° 50’ 0.7” O, 2421 m.s.n.m.), San Nicolás Tlaminca (19° 30’ 21.2” N, 98° 49’ 29.5” O, 2379 m.s.n.m.) y Salitrería (19° 49’ 63.2” N, 98° 88’ 64.2” O, 2332 m.s.n.m.) en el municipio de Texcoco de Mora, Estado de México.

En cada localidad se seleccionó un invernadero con producción comercial de crisantemo D. grandiflorum var. Harman. La excepción a lo anterior fue el invernadero de San Pablo Ixayoc (600 m²) el cual estuvo implantado con crisantemo y una sección con plantas de campanas de Irlanda (Molucela leavis L.), además de estar sujeto a aplicaciones regulares de ácidos húmicos (producto de lombricomposta). En el invernadero de San Nicolás Tlaminca (600 m²), el espacio era utilizado para producir de manera simultánea flores de corte y plantas madres de crisantemo. Tanto en el invernadero de Tequexquinahuac (300 m²) como en el de Salitrería (200 m²) se combinaron en ambos ciclos del cultivo las variedades de crisantemo Harman y Eleonora, pero éstas no coincidieron durante la etapa de floración y las recolectas solo se dirigieron a plantas de la variedad Harman. Todas las plantaciones de crisantemo estuvieron sujetas a intensos programas de aplicación de insecticidas (fosforados, carbamatos y piretroides) dirigidos al control de araña roja, mosca blanca, áfidos, minadores y trips.

Para determinar la diversidad de trips en cada localidad se efectuaron muestreos quincenales en dos periodos de cultivo: de marzo a junio y agosto a noviembre de 2011. Por cada localidad y fecha de recolección se seleccionaron al azar 10 plantas de dos camas centrales. Cada planta, sin arrancarla, se sacudió dentro de una bandeja de plástico (25 × 15 × 10 cm) colocada bajo la misma; posteriormente ésta se asperjó con una solución de Suavitel^® al 5% con objeto de recolectar a los trips sobre la bandeja. Los especímenes recolectados se conservaron en alcohol 70%, en tubos Emder de 1.5 mL con su respectiva etiqueta de recolecta. En el periodo de floración, los trips fueron extraídos de las estructuras florales con un aspirador entomológico.

El material recolectado se llevó al laboratorio para someter a los ejemplares a un proceso de montaje en laminillas siguiendo la metodología básica propuesta por ^{Johansen & Mojica (1997)} con algunas modificaciones. Esta metodología consistió en someter a los especímenes a un proceso de deshidratación de manera progresiva en alcoholes a 70, 80, 96 y 100%, dejándolos en reposo por espacio de 10 min en cada concentración. Luego se transfirieron a aceite de clavo por 3 a 5 min, con objeto de aclarar los insectos, y posteriormente se montaron individualmente en una gota de bálsamo de Canadá sobre un portaobjetos. Las preparaciones se dejaron secar a temperatura ambiente. La determinación se realizó con las claves de ^{Lewis (1968)}, ^{Johansen (1987)} y ^{Johansen & Mojica (2003)} para adultos y ^{Borbón (2007)} para larvas. Los ejemplares estudiados se depositaron en las colecciones entomológicas del Colegio de Postgraduados (CP) en Montecillo Estado de México y el Instituto de Biología, Departamento de Zoología de la UNAM (IBUNAM), México, D. F.

Con los datos de las recolectas obtenidos se determinaron los índices de diversidad mediante la metodología propuesta por ^{Shannon & Weaver (1949)}, así como los índices de equidad (^{Pielou 1975}) y abundancia utilizando el software Pisces Conservation 2007.

Resultados

En las recolectas realizadas en los invernaderos de crisantemo en las cuatro localidades de Texcoco se logró la recolección de 533 ejemplares de tisanópteros representantes de cuatro géneros y 17 especies (Cuadros 1 y 2).

Cuadro 1 Riqueza y composición de especies de tisanópteros asociados al cultivo de crisantemo, Dendranthema grandiflorum var. Harman, durante el periodo de marzo a junio de 2011, en cuatro localidades en el municipio de Texcoco, Estado de México. 

Ixayoc: San Pablo Ixayoc, Tequex: Tequexquinahuac, Tlaminca: San Nicolás Tlaminca, Salit: Salitrería, Total: Total de ejemplares.

Cuadro 2 Riqueza y composición de especies de tisanópteros asociados al cultivo de crisantemo, Dendranthema grandiflorum var. Harman, durante el periodo de agosto a noviembre de 2011, en cuatro localidades del municipio de Texcoco, Estado de México. 

Ixayoc: San Pablo Ixayoc; Tequex: Tequexquinahuac; Tlaminca: San Nicolás Tlaminca; Salit: Salitrería; Total: Total de ejemplares.

Durante el primer ciclo evaluado (marzo a junio) se obtuvieron 315 ejemplares pertenecientes a diez especies del género Frankliniella (Thripidae). De éstas, F. occidentalis y F. brunnescens fueron las más numerosas, con el 77.46% y el 14.92% de abundancia, respectivamente. Del resto de las especies se recolectaron de 1 a 11 ejemplares. Además, se recolectaron ejemplares de dos posibles especies nuevas del género Frankliniella las cuales se encuentran en proceso de identificación (Cuadro 1).

En el segundo ciclo del cultivo (agosto a noviembre) el número de individuos fue menor (218 ejemplares) sin embargo, se obtuvo una mayor diversidad debido a la aparición de otras especies de Frankliniella, Neohydatothrips signifer Priesner, Anaphothrips sp. y Chrirothrips falsus Priesner (Thripidae) y Leptothrips sp. (Phlaeothripidae). En este ciclo del cultivo, F. occidentalis y F. brunnescens fueron también las especies más abundantes, mientras que de F. bruneri (Watson 1925), F. axochcoglabra (^{Johansen & Mojica-Guzmán 2003}), Neohydatothrips signifer (^{Priesner 1932}), Anaphothrips sp., Chrirothrips falsus (Priesner 1925) y Leptothrips sp., sólo se obtuvo un ejemplar por especie, las cuales no se detectaron en el primer ciclo del cultivo. Cabe destacar que aún cuando en el segundo periodo se registró un mayor número de especies no se detectó la presencia de F. insularis (Franklin 1908) y F. rostrata (^{Priesner 1932}).

Los valores del índice de diversidad de Shannon & Weaver (H’) y de equidad en ambos periodos de estudio fueron similares en las cuatro localidades, con una ligera tendencia a favor del cultivo de crisantemo desarrollado en el invernadero de San Pablo Ixayoc (1.46 y 1.56 bits/individuos, respectivamente), mientras que el cultivo de San Nicolás Tlaminca fue el menos diverso (0.49 y 0.71 bits/individuo, respectivamente) (Cuadros 1 y 2).

Discusión

En los dos periodos de muestreo se detectaron 17 especies de tisanópteros asociados al cultivo de crisantemo, todas excepto Leptothrips sp. de hábito depredador, son fitófagas. El género mejor representado fue Frankliniella con 13 especies. Entre ellas F. occidentalis y F. brunnescens fueron dominantes, lo que permite inferir la capacidad de adaptación que estas especies tienen hacia plantas ornamentales. Ambas especies representaron el 88.7% de 533 ejemplares recolectados. De las 15 especies restantes, ocho estuvieron representadas por un sólo ejemplar. Cabe mencionar que autores como ^{Ortiz (1977)} y ^{Mound & Marullo (1996a)} consideran las especies F. dubia, F. brunnescens y F. syringae como sinonimias de F. occidentalis, sin embargo, Roberto Johansen, coautor de este artículo y especialista del grupo, al revisar el material Tipo (sintipos) de F. occidentalis (Pergande) y Tipo de Frankliniella syringae Moulton depositados en la Academia de Ciencias de California (San Francisco, California) y los Tipos de Frankliniella occidentalis var. dubia Priesner, y Frankliniella occidentalis var. brunnescens Priesner depositados en el Senckenberg Forschungsinstitut de Frankfurt am Main, Alemania, corroboró, al comparar las especies de Priesner F. dubia y F. brunnescens con F. occidentalis, que F. dubia no sólo no es una variedad de F. occidentalis, sino que difiere en la quetotaxia de la hilera media de sedas del pronoto: únicamente dos en F. dubia y cuatro a cinco o seis en F. occidentalis, además de diferencias notables en las genas (rectas y subparalelas en F. brunnescens y sinuosas en F. occidentalis) y forma del mesosterno (claramente hexagonal transversal con lados rectos y visibles en F. brunnescens y oblongo en F. occidentalis) (^{Priesner 1932}, ^{Moulton 1948} y ^{Mound & Marullo 1996a}), razón por la cual en este estudio se consideran especies distintas.

^{Mound (1997)} menciona que en plantas cultivadas por lo general predomina una especie de trips, particularmente en los invernaderos, cuando se han usado insecticidas, por lo que puede existir una relación entre el número de especies de trips y las fumigaciones. Algunas especies desaparecen rápidamente si se aplican insecticidas, y pueden sustituirse rápidamente por F. occidentalis la cual ha estado expuesta continuamente a la aplicación de insecticidas, con el consiguiente desarrollo de resistencia, por tanto, predomina sobre otras especies presentes en un cultivo, mientras que las especies depredadoras, aunque pueden desarrollar resistencia a los productos químicos, ésta es más lenta en comparación con las especies fitófagas (^{Mound & Marullo 1996b}, ^{Silva et al. 2006}). En el cultivo de crisantemo los trips son difíciles de controlar porque infestan las flores cuando el botón está cerrado, lo que requiere aplicaciones de insecticidas sistémicos para reducir las poblaciones, y si no hay un manejo racional de plaguicidas, puede aumentar la tolerancia de los trips a la mayoría de los ingredientes activos empleados para su combate (^{Powell & Lindquist 1993}).

En tres de los invernaderos evaluados se realizaron aplicaciones frecuentes de insecticidas como metamidofos, spinosad, ometoato, malatión, carbofuran, bifentrina, fipronil y abamectina sin ninguna estrategia de manejo de la resistencia. Esta situación explica en parte el resurgimiento constante de las poblaciones de trips a pesar del control químico y la tolerancia de algunas especies como F. occidentalis (^{Immaraju et al. 1992}, ^{Jensen 2000}, ^{Kiers et al. 2000}, ^{Herron & James 2005}). En el invernadero de San Pablo Ixayoc se hicieron sólo aplicaciones de spinosad para el control de trips. Este insecticida de origen natural es reportado como compatible con el control biológico (^{Premachandra et al. 2006}, ^{Van Driesche et al. 2006}), por lo que posiblemente haya sido la razón por la que en este invernadero se presentaron los niveles más altos de diversidad de especies de trips.

La dominancia de algunas especies puede ser también influenciada por los niveles nutrimentales en los cultivos, aspecto que fue reportado por ^{Chau et al. (2005)} quienes indican que la población de F. occidentalis fue cuatro veces mayor en plantas de crisantemo D. grandiflorum que recibieron aplicaciones constantes de fertilizantes nitrogenados (375 ppm de nitrógeno), ya que la fertilización química eleva los niveles de nitratos y aminoácidos, situación que mejora la calidad de la planta y atractividad a insectos herbívoros (^{Waring & Cobb 1992}, ^{Larson 1999}, ^{Mengel & Kirkby 2001}), además de reducir la susceptibilidad de los trips a algunos insecticidas (^{McKenzie et al. 1995}). Por otro lado, ^{Velasco (1999)} menciona que los nutrimentos influyen en el crecimiento y la supervivencia de los fitopatógenos, en la predisposición, tolerancia y resistencia de las plantas. El invernadero de San Pablo Ixayoc fue fertilizado con ácidos húmicos, sustancias que mejoran la disponibilidad de nutrimentos a las raíces, además de hacer más eficiente la absorción de iones, mejoran la estructura y estabilidad del suelo, incrementan la actividad microbiana, y capacidad de intercambio catiónico, mejoran la permeabilidad de las membranas celulares de las plantas, proporcionan oscurecimiento al suelo, incrementan el crecimiento y rendimiento de las plantas (^{Maggioni et al. 1987}, ^{Tomati & Galli 1995}, ^{Piccolo & Mbagwu 1997}, ¹⁹⁹⁹, ^{Atiyeh et al. 2002}). Todo lo anterior explica en parte el porqué este invernadero presentó mayores índices de diversidad y equidad en los dos ciclos del cultivo evaluados.

En cuanto a la diversidad de trips, ^{Mound (1997)} señala que algunas especies pueden ser recolectadas incidentalmente ya sea porque se encuentran alimentándose de plantas sobre las que no se pueden establecer, que sólo buscan aparearse, o que simplemente sean transitorias, por lo que los índices de diversidad son sólo un estadístico que refleja la riqueza de especies. En este sentido y con los resultados obtenidos, se puede inferir que F. occidentalis es una plaga primaria del crisantemo en la región de Texcoco, puesto que no sólo fue la especie más abundante, sino que se encontraron algunas larvas en los dos periodos de estudio y en las cuatro localidades. Así mismo, las especies F. dubia, F. insularis, F. minuta y F. simplex, deben considerarse como plagas potenciales del crisantemo ya que estuvieron bien representadas en este cultivo y se tienen reportes de su incidencia en frutales en Texcoco, así como en malezas cercanas al cultivo de crisantemo en Villa Guerrero, Estado de México (^{Ochoa et al. 1996}, ¹⁹⁹⁹, ^{Sánchez et al. 2001}). También se reportan en frutales y ornamentales en Cuba (^{González & Suris 2008}). Con respecto a F. insularis, ^{Sakai (2001)} ha documentado su papel como visitadora floral de Castilla elastica Sessé (Moraceae) destacando que algunos tisanópteros pueden actuar como efectivos polinizadores de muchas especies vegetales

Las especies Anaphothrips sp., Ch. falsus, F. axochcoglabra, F. brunea, F. bruneri, F. rostrata, Leptothrips sp. y N. signifer pueden considerarse visitadoras incidentales debido a que en el presente estudio sólo se recolectó un ejemplar de cada especie. Ch. falsus, F. axochcoglabra, F. rostrata, y N. signifer se reportan en hospederos como Senecio salignus y S. praecox, a excepción de F. bruneri reportada en Montanoa tomentosa Cerv., y F. brunea reportada en Tagetes peduncularis Cav. (^{Johansen & Mojica 2009}). En particular, Anaphothrips sp. y Leptothrips fueron registradas sobre una gran variedad de pastos principalmente en Muhlenbergia sp. (^{Johansen & Mojica 2009}), mientras que N. signifer es una especie de amplia distribución en México que se encuentra tanto en ecosistemas silvestres, sobre varias especies de arbustos como S. salignus en Chapingo, como en agroecosistemas sobre varias especies de frutales (^{Mound & Marullo 1996b}, ^{Johansen et al. 1999}, ^{Johansen & Mojica 2009}).

Varias especies de Leptothrips son comunes en árboles frutales y se consideran depredadores naturales de ácaros y trips (^{Hoddle et al. 2008}, ^{Cambero et al. 2011}). En este estudio la presencia de una especie de Leptothrips en Tequex, en muy escaso número, debe ser considerada como accidental.

Según ^{Marrugan (1988)}, el índice de Shannon con valores inferiores a 1.5 se considera como de diversidad baja, entre 1.6 y 3.0 media, iguales o superiores a 3.1 es alta. Cabe recordar que el número de especies no es sinónimo de diversidad, ya que en ésta intervienen también la abundancia y reparto (equidad) entre las especies, por lo que estos resultados no coinciden completamente con los de riqueza. En diferentes comunidades puede encontrarse la misma cantidad de especies pero ser muy distintas en términos de dominancia, tal es el caso del invernadero de San Pablo Ixayoc que presentó menor abundancia en los dos periodos evaluados, pero alcanzó los mayores índices de diversidad; mientras que el de Tequexquinahuac presentó los valores más altos de abundancia de trips pero los índices de diversidad más bajos probablemente debido al manejo conducido en este invernadero

Estos resultados, enriquecen la información de la fauna mexicana de tisanópteros e indican que posiblemente haya regiones y cultivos hospedadores de especies nuevas de trips que podrían tener importancia como plagas, así como en el desarrollo de control biológico de las mismas, como es el caso de algunas especies de Leptothrips. Lo anterior justifica la necesidad de realizar más estudios, no sólo para determinar la diversidad de trips, sino para conocer el efecto que los factores ambientales (agroclimáticos) y prácticas agrícolas pueden tener en su distribución y riqueza.

Conclusiones

El grupo de especies de tisanópteros asociados al cultivo de Dendranthema grandiflorum (Ramat.) Kitamura var. Harman desarrollado bajo condiciones de invernadero en Texcoco, Edo. de México está integrado por 17 especies incluidas en los géneros Frankliniella con 13 especies; Neohydatothrips, Anaphothrips, Chrirothrips y Leptothrips con una especie cada uno. F. occidentalis y F. brunnescens como especies plaga y ocho especies de aparición ocasional. El único representante de hábitos depredadores fue Leptothrips sp. que se registró solamente en Tequexquinahuac. Se recolectaron ejemplares de dos posibles especies nuevas del género Frankliniella y una del género Leptothrips las cuales se encuentran en proceso de identificación.

La diversidad y abundancia de tisanópteros fue similar en las cuatro localidades productoras de crisantemo estudiadas en Texcoco, Estado de México.