Introducción

El archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina es un departamento perteneciente a la región Caribe colombiana, enclavado en el suroccidente del mar Caribe, localizado entre los meridianos 78° y 82° de latitud oeste y entre los paralelos 12° y 16° de longitud norte, a una distancia aproximada de 750 km de Cartagena de Indias, la ciudad continental colombiana más próxima, con una superficie insular total de 52.5 km², de los que 17.2 km² corresponden a Providencia. Limita por el oriente con islas de las Grandes y Pequeñas Antillas, por el norte con Jamaica y por el noroccidente, occidente y sur con los estados continentales de Honduras, Nicaragua, Costa Rica, Panamá y el territorio continental colombiano (^{Aguilera, 2010}).

La isla de Providencia, en particular, que tiene 7 km de largo y hasta 4 km de ancho, se caracteriza por un relieve quebrado con una serranía que la conforman tres ramales principales en sentido este-oeste, con alturas máximas de 350 m, y es la única del archipiélago que tiene pequeños arroyos (^{IGAC, 2008}, ^{Gómez et al., 2012}). La isla presenta muchos arroyos que no desembocan en el mar sino que se infiltran en las depresiones costeras descargando sedimentos en la superficie terrestre: los arroyos de la vertiente occidental son de mayor longitud, persistencia y caudal que los de la vertiente oriental, en vertientes más húmedas y con coberturas vegetales de mayor extensión, mientras que los arroyos de la vertiente oriental, por su exposición directa al flujo de los vientos del este y la menor extensión en cuanto a la longitud de los cauces, presentan microcuencas con cobertura vegetal protectora pequeña y fragmentada (POT, 2000, en ^{Gómez et al., 2012}).

En las islas del Caribe, el conocimiento de los moluscos dulceacuícolas ha estado relacionado con estudios ecológicos, principalmente. La mayor parte se han relacionado con las Antillas Menores (Granada, ^{Ferguson & Buckmire, 1974}; San Vicente, ^{Harrison & Rankin, 1976}, ¹⁹⁷⁸; Trinidad y Tobago, ^{Bacon, 1978}, ^{Alkins-Koo, 1989}, ^{Bass, 2003}; Dominica y Martinica, ^{Starmühller & Therezien, 1982}; San Vicente, Santa Lucia y Granada, ^{Harrison, 1984}; San Cristobal y Nieves, Bass, 2006; Dominica, Bass, 2007; Saba, Bass, 2008; Islas Caimán, Bass, 2009; y San Vicente y Las Granadinas, ^{Bass & de Silva, 2010}), unos muy pocos en las Antillas Mayores (Puerto Rico, ^{van der Schalie, 1948}, ^{Pyron & Covich, 2003}, ^{Blanco-Libreros & Arroyave-Rincón, 2009}; Cuba, ^{Vázquez et al., 2010}; Jamaica, ^{Gómez et al., 2011}, ^{Hyslop & Hunte-Brown, 2012}) y estudios ocasionales en islas de la plataforma continental (Aruba, Bonaire y Curazao, ^{Baker, 1924}; Cozumel-México, ^{Richards, 1937}; Margarita-Venezuela, ^{Richards & Hummelinck, 1940}).

Para el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina se han registrado 35 especies de moluscos terrestres: 24 en Providencia (cuatro dulceacuícolas), 19 en San Andrés (siete de ellas endémicas para la isla) y 2 en Santa Catalina (^{Pilsbry, 1930a}, ^1930b, ^{Wurtz, 1951}, ^{Linares & Vera, 2012}). Adicionalmente, el estudio de (^{Wege et al., 2011}) señala la región de las islas del Caribe como un hotspot de diversidad y endemismos para varios grupos de vertebrados y plantas, y para otros grupos de invertebrados, como los moluscos, el caso podría ser el mismo. Este es el primer estudio sobre la biología de los moluscos acuáticos del Archipiélago, a través del que se proporciona información sobre la riqueza de gasterópodos dulceacuícolas presentes en varios caños de Providencia, se describe la dinámica de poblamiento de los caños en tres periodos hidrológicos y se determina la abundancia relativa para cada una de las especies.

Material y métodos

Se realizaron tres muestreos en tres épocas del año: el primero en el mes de julio de 2013, correspondiente a la transición entre la época seca y la lluviosa, el segundo en octubre de 2013, periodo de máxima pluviosidad, y el último en enero de 2014, correspondiente al inicio de la época seca. En cada una de estas épocas se visitaron cinco quebradas de la isla: Lazy Hill o San Felipe, Bailey Spring, El Pico, Old Town Spring y Fresh Water (Figura 1).

Figura 1: Mapa de Providencia y Santa Catalina, en el que se indican los sitios de muestreo en Providencia. Tomado y adaptado de (^{Gómez et al., 2012}). Atlas de la Reserva de la Biósfera Seaflower. 

Lazy Hill es una quebrada de tipo intermitente, la vegetación circundante sombrea aproximadamente el 90% del canal. En el primer muestreo el sistema estaba compuesto por por pozos aislados, que recuperaron su conectividad con el flujo de agua generado por las lluvias del segundo periodo, y se mantuvieron así hasta el tercer muestreo. Bailey Spring es un sistema que no se ve afectado por la época hidrológica debido a que está aislada del cauce de una quebrada por estructuras de captación que la rodean, y se mantuvo igual en sus características físicas durante los muestreos. El Pico es una quebrada intermitente, con abundante vegetación nativa en su parte alta, y con un paisaje intervenido por pequeños cultivos en la parte baja. En Old Town Spring hay dos cisternas de captación de agua que interrumpen el flujo de agua de la quebrada, por lo tanto no se observación cambios físicos evidentes entre los periodos de muestreo, los cuales se realizaron aguas arriba de las cisternas. Fresh Water tiene el caudal controlado por la represa ubicada aguas arriba y muestra una fuerte intervención, por lo cual no se observaron cambios físicos durante los muestreos.

En cada punto de muestreo se identificaron los microhábitats disponibles de acuerdo al sustrato predominante (≥ 80% de cobertura), y se clasificaron en rocas (diámetro ≥ 20 cm), cantos rodados (< 20 cm), hojarasca, raíces, musgos, superficie del agua y limo (^{Merrit et al., 1996}; ^{Wantzen & Rueda-Delgado, 2009}). Allí se colectaron los organismos utilizando una red surber de 144 cm², con tres réplicas por sustrato siguiendo a (^{Merrit et al., 1996} y ^{Rueda-Delgado, 2002}). Se incluyeron en el muestro organismos muertos (conchas vacías). Las muestras se preservaron en etanol al 96% y los organismos fueron depositados en las Colecciones Zoológicas (ICN), del Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia.

Las especies fueron determinadas con base en el estudio de los caracteres morfológicos de la concha (forma, longitud y forma de la espira, abertura, forma del opérculo, forma y tamaño del ombligo, escultura de la concha), empleando a (^{Pilsbry, 1920}, ^{Harrison, 1984}, ^{Lanzer, 1996}, ^{Paraense & Pointier, 2003}, Vásquez et al., 2010 y ^{Nava et al., 2011}). Se calcularon índices de diversidad alfa (riqueza específica) y de equidad (índice de Simpson invertido) como indicadores de la estructura de la comunidad.

Resultados

En total se encontraron 4815 individuos de seis especies de gasterópodos en Providencia, pertenecientes a cinco géneros y cinco familias: Biomphalaria pallida (Adams, 1846), Planorbidae; Gundlachia radiata (Guilding, 1828), Ancylidae; Haitia acuta (Draparnaud, 1805), Physidae; Neritina punctulata (Lamarck, 1816), Neritidae y Pyrgophorus coronatum (F.G. Thompson, 1968), Hydrobiidae (Cuadro 1).

Cuadro 1: Lista de gasterópodos presentes en los caños de Providencia, incluyendo sitios de colección, período climático, número de organismos y el sustrato donde se encontró la mayor abundancia de cada especie. Época 1: transición sequía-lluvias, época 2: máxima pluviosidad, época 3: transición lluvias-sequía. 

La dinámica de las abundancias muestra que las especies encontradas fueron más abundantes en la época de lluvias, correspondiente al muestreo 2, excepto para P. coronatum que fue más abundante en la época 1 (inicio de lluvias). Una especie (B. pallida) sólo se encontró a partir del segundo muestreo. Las demás estuvieron presentes durante las tres épocas: G. radiata y H. acuta fueron más abundantes en la época de inicio de lluvias (1) que en la finalización de las lluvias (3), y N. punctulata fue prácticamente igual en estas dos épocas, mostrando un cambio importante sólo en la época de lluvias.

Los descriptores e índices de los sitios (Cuadro 2) muestran un aumento en la riqueza, en la abundancia (excepto en Bailey y Fresh Water) y en el índice de Simpson (excepto en Old Town) en la época de lluvias. En general, Lazy Hill tuvo la mayor riqueza, pues fue el único sitio donde se encontró N. punctulata, y el mayor valor en el índice de Simpson, mientras que la mayor abundancia estuvo en Bailey, principalmente por el aporte de P. coronatum. La menor riqueza estuvo en Fresh Water, la menor abundancia en El Pico, y el menor valor en el índice de Simpson en Bailey. En general, Bailey es el sitio con mayor dominancia de una especie, mientras que en Lazy Hill las especies se encontraron distribuidas de forma más equitativa. También la época lluviosa mostró en general para todos los sitios, una mayor equidad en las abundancias de las especies, como indicador de mayor diversidad.

Cuadro 2: Índices de diversidad alfa (R: riqueza específica, N: abundancia, Cinv: Índice de Simpson invertido) calculados para cada sitio en cada época de muestreo. Época 1: transición sequía-lluvias, época 2: máxima pluviosidad, época 3: transición lluvias-sequía. 

En cuanto a las preferencias de microhábitat de los organismos, el sustrato de cantos rodados obtuvo el mayor número de especies asociadas (5), y el sustrato raíces obtuvo el mayor número de individuos (2332). Cabe mencionar que no todos los sustratos se encontraban disponibles en las tres épocas o en los cinco sitios de muestreo. Por ejemplo, el microhábitat de raíces sólo se encontraba en el manantial de Bailey, y el gran número de individuos se debe a P. coronatum. En esta misma medida, el manantial de Bailey y el sitio de Old Town obtuvieron el mayor número de sustratos disponibles (6), y así también fueron los que obtuvieron la mayor abundancia de individuos. Lazy Hill tuvo cinco sustratos disponibles y la mayor diversidad de especies, pues allí se encontraron las cinco reportadas para todo el estudio (Cuadro 2).

El microhábitat de musgo sólo obtuvo una especie, P. coronatum, con una abundancia significativamente baja en comparación con las abundancias de esta especie en los demás sustratos donde estuvo presente. H. acuta y P. coronatum fueron las especies que se encontraron en el mayor número de sustratos, H. acuta ausente sólo en musgo, y representaron el 4% y el 85% de la abundancia. G. radiata, que fue una especie con alta abundancia (7%), sólo estuvo presente en tres de siete sustratos, con la mayoría de sus individuos en la hojarasca.

Discusión

En la Isla de Providencia, se habían hallado anteriormente cuatro especies dulceacuícolas (G. radiata, Stenophysa marmorata, Truncatella bilabiata y T. caribaeensis; ^{Wurtz, 1951}), a las que se suman cuatro en este estudio (B. pallida, H. acuta, N. punctulata y P. coronatum), nuevos registros para Providencia y el Archipiélago, de acuerdo a (^{Linares & Vera, 2012}).

Del total de macroinvertebrados colectados en el estudio, los moluscos representaron el 4% de la riqueza y el 29% de la abundancia, demostrando el importante componente que constituyen en las comunidades de macroinvertebrados dulceacuícolas de la Isla de Providencia (^{Cortés-Guzmán & Ospina-Torres, 2014}).

Al comparar nuestros resultados con los trabajos realizados en otras zonas del Caribe, se encuentran ciertas similitudes. Tres géneros, Biomphalaria, Neritina y Pyrgophorus, se comparten con Nicaragua (^{Pérez et al., 2008}) demostrando la influencia que tiene en la fauna, la zona continental más cercana a la isla. En relación con las islas se encontraron las siguientes similitudes: los géneros Neritina y Pyrgophorus en Tobago (^{Bass, 2003}) y en San Cristóbal y Nieves (^{Bass, 2006}); dos especies, Neritina punctulata y Physella acuta (sin. Haitia acuta) y el género Biomphallaria en Dominica (^{Bass, 2007}); Physa acuta (sin. Haitia acuta) y los géneros Biomphallaria y Pyrgophorus en Cuba (^{Fimia-Duarte et al., 2010}); los géneros Biomphallaria y Pyrgophorus en las Islas Caimán (^{Bass, 2009}); N. punctulata en Jamaica (^{Hyslop & Hunte-Brown, 2012}); y Gundlachia radiata. N. punctulata y los géneros Biomphallaria y Pyrgophorus en Martinica (^{Pointier, 2001}). Con las islas de Trinidad (^{Alkins-Koo, 1989}), Saba (^{Bass, 2008}) y San Vicente y Las Granadinas (^{Bass & de Silva, 2010}) la similitud se da apenas a nivel de algunas familias: Planorbidae, Ancylidae e Hydrobiidae en Trinidad; Physidae y Planorbidae en Saba y San Vicente y Las Granadinas.

Es de resaltar la alta abundancia de P. coronatum encontrada en este estudio, en relación con el resto de especies encontradas. (^{Taylor, 1988}) determinó que el género Pyrgophorus tenía su distribución natural restringida a las Islas y al continente alrededor del mar Caribe, y se ha determinado que son especies con potencial invasor y suelen presentarse en altas abundancias (^{Nava et al., 2011}). La evidencia fósil indica que son componentes endógenos de Sudamérica y el Caribe (^{Wesselingh & Salo, 2006}), y no invasoras, sin embargo se ha reportado que tienen una alta tasa de colonización (^{Nava & Machado, 2013}), por lo cual son exitosas colonizando nuevos hábitats, lo que les ha permitido la gran dispersión en la Isla.

La presencia de B. pallida, género reconocido por ser transmisor del parásito Schistosoma mansoni, causal de la esquistosomiasis en humanos (^{DeJong et al., 2001}) llama la atención. Esta especie parece estar asociada a ambientes con abundante vegetación, y bajo estas condiciones sus poblaciones pueden alcanzar altas densidades. Un estudio realizado en Cuba por (^{Vásquez-Perera et al., 2010}) muestra que B. pallida prefiere ambientes naturales, y raramente se observa en ambientes antrópicos. También encontraron que en los ríos, donde hidróbidos y tiáridos suelen habitar, son ambientes preferidos por B. pallida, y que ésta se encuentra bien establecida en ambientes donde suelen ser más comunes otros caracoles de las familias Lymnaeidae, Physidae y Ampullariidae. Fresh Water fue el único sitio donde estuvo ausente esta especie, así como H. acuta. A manera de sugerencia, es posible que la combinación de ambas especies de las familias Hydrobiidae y Physidae (P. coronatum y H. acuta) pudiera favorecer la presencia de B. pallida en los sistemas de la Isla, aunque se requieren estudios más detallados para confirmar esta observación.

N. punctulata sólo estuvo presente en la quebrada de Lazy Hill, ubicada varios metros sobre el nivel del mar (31 msnm), lo que constituye un fenómeno poco observado para esta especie, que suele encontrarse en cercanías a las desembocaduras (^{Pyron & Covich, 2003}). (^{Covich, 1988}) ha reportado que numerosas especies de gasterópodos y decápodos tropicales colonizan quebradas dulceacuícolas en el Caribe, cerca de la costa marina en las partes bajas, pero son reemplazados por insectos aguas arriba, en tierras más altas, posiblemente por diferencias en las recargas de detritos de hojarasca. Por otro lado, se ha reportado que varios géneros de esta familia (Neritidae) migran estacionalmente río arriba en sus estados juveniles en agrupaciones masivas (^{Schneider & Lyons, 1993}, ^{Pyron & Covich, 2003}, ^{Blanco & Scatena, 2005}) debido a su ciclo de vida diádromo, y a medida que los organismos crecen se van estableciendo a lo largo del río, con los individuos más grandes en las partes altas de los ríos. Otro estudio en islas, asocia la presencia de especies de este género a la conectividad, permanente o estacional, de las quebradas con el mar (^{Blanco & Scatena, 2007}).

(^{Blanco & Scatena, 2005}, ²⁰⁰⁷) han mencionado que los individuos de estos caracoles son significativamente más grandes, pero menos densos en condiciones de flujo más turbulento, y lo contrario en condiciones de menor turbulencia. (^{Blanco-Libreros & Arroyave-Rincón, 2009}) encontraron que los caracoles de la familia Neritidae en Puerto Rico se distribuyen a lo largo del río, con los organismos más grandes en las partes altas y los pequeños en las partes bajas, impulsados por el riesgo de depredación de peces moluscívoros en las partes bajas. N. punctulata estuvo presente en tres microhábitats de la isla: hojarasca (2 individuos), roca (13 individuos) y cantos rodados (21 individuos). (^{Blanco & Scatena, 2007}) observaron que las especies del género Neritina prefieren sustratos de rocas medianas y rugosas, tipos cantos rodados y guijarros, pero principalmente se encuentran en sitios con la combinación de éstos con grava.

H. acuta también resultó ser un componente importante, con el 4% de la abundancia total, y sólo ausente en Fresh Water. Es una especie con una amplia distribución, capaz de vivir en un rango amplio de ambientes dulceacuícolas, con tolerancia a numerosas condiciones ambientales (^{Turner & Montgomery, 2009}). Además es conocida por ser una rápida colonizadora (^{Chlyeh et al., 2006}), por dispersarse fácilmente por el agua y se ha encontrado que puede transportarse en material vegetal en botes entre lagos (^{Albrecht et al., 2009}). Por otro lado, su habilidad de auto-fecundarse promueve la rápida dispersión (^{Bousset et al., 2004}). (^{Gittenberger et al., 2004}) observaron que los caracoles adultos de esta especie sobreviven sólo una temporada en la cual dejan una puesta de 18 a 50 huevos, que están rodeados por una mucosidad que les permite adherirse a plantas acuáticas y otras superficies. Dada la dinámica de abundancia que presentó la especie en este estudio, con el mayor valor en la época de lluvias, la dinámica descrita por (^{Gittenberger et al., 2004}) se ajusta a nuestros resultados.

En cuanto a las preferencias de microhábitat, nuestros datos concuerdan con el estudio realizado por (^{Harman, 1972}), en donde se encontró que la presencia y distribución local de los moluscos en hábitats dulceacuícolas está condicionada por los tipos y patrones de sustratos en esos ambientes. Así pues, a mayor cantidad de sustratos disponibles en cierto hábitat, habrá mayor cantidad de moluscos asociados. Los sitios de nuestro muestreo que tuvieron mayor cantidad de microhábitats fueron aquellos donde se encontró la mayor abundancia de moluscos, y un mayor número de especies. Además del tipo, también influyen aquí los patrones del sustrato: aquellos con mayor complejidad permiten que varios grupos de especies ecológicamente similares prosperen sin entrar en contacto entre sí, reduciendo la exclusión por competencia y aumentando la diversidad (^{Harman, 1972}).

Como conclusiones, la mayoría de especies encontradas mostraron su mayor abundancia en la época de lluvias, como se esperaba, debido al carácter intermitente de los arroyos estudiados. Adicionalmente el periodo de lluvias presentó la distribución más equitativa de las especies en los sitios. Los microhábitats más sobresalientes fueron los cantos rodados y las raíces. Se encontró que a mayor cantidad de microhábitats disponibles, aumenta la abundancia de los caracoles. Así pues, los sitios con mayor número de microhábitats (Bailey, Old Town y Lazy Hill) tuvieron la mayor abundancia y la mayor diversidad.

La gran abundancia de P. coronatum en las quebradas de la isla se debe a su alta capacidad de colonización y a sus características biológicas. La presencia de N. punctulata en la parte alta de un río ha sido poco observada, sin embargo situaciones similares se han reportado para otras especies de la familia. Las dinámicas del ciclo de vida de H. acuta reportadas respaldan los resultados encontrados en este estudio, con un aumento poblacional de la especie en el periodo de lluvias.