Introducción

México alberga una gran riqueza, no solo biológica, sino también paisajística, ya que cuenta con una amplia gama de climas y heterogeneidad espacial, lo que le brinda al territorio mexicano una enorme diversidad de flora y fauna que lo posiciona como uno de los países megadiversos del planeta, tanto en plantas como animales (^{Llorente-Bousquets y Ocegueda 2008}). Entre los vertebrados terrestres, los anfibios y reptiles (herpetofauna), son los más abundantes y diversos en ecosistemas tropicales (^{Ramírez-Bautista et al. 2023}). Este grupo biológico aporta importantes servicios ambientales, tanto de regulación, soporte, provisionamiento y culturales, incluyendo procesos ecológicos importantes como dispersión de semillas, control biológico, bioturbación, así como parte del flujo de energía, tanto como depredadores como presas (^{Valencia-Aguilar et al. 2013}, ^{Cortéz-Gómez et al. 2015}); sin embargo, a nivel global son uno de los grupos más amenazados entre los tetrápodos (^{Cox et al. 2022}).

Para México, se ha reportado una riqueza de 1 421 especies de herpetofauna (1 405 especies nativas y 16 especies no nativas), posicionando al país como la quinta fauna de anfibios más grande y la segunda fauna de reptiles más grande del mundo (^{Ramírez-Bautista et al. 2023}). El estado de Veracruz es uno de los tres más ricos en especies a nivel nacional en cuanto a herpetofauna (^{Flores-Villela y García-Vázquez 2014}), y en los últimos años se ha incrementado la investigación sobre este grupo biológico, incluyendo una revisión a nivel estatal sobre la composición, distribución y estado de conservación (^{Torres-Hernández et al. 2021}). Además de estudios de diversidad en diferentes regiones del estado (^{Contreras-Calvario et al. 2021}, ^{Peralta-Hernández et al. 2020}, ^{Cerón-de-la-Luz et al. 2016}), aunado a nuevos registros de distribución de algunas especies (^{De-la-Torre-Loranca et al. 2020}), así como estudios genéticos de especies con distribución en la región (^{Suárez-Atilano et al. 2024}). A pesar de lo anterior, estos estudios se han centrado principalmente en la región de las montañas, el centro y sur del estado, registrando para el norte del estado solo algunos estudios relacionados con nuevos registros de especies (^{Chavez-Lugo et al. 2015}, ^{Morales-Mávil et al. 2017}), más que estudios de diversidad a nivel de comunidades.

Una de las estrategias que se han diseñado para la realización de inventarios de diversidad es el método RAP (Programa de Evaluación Rápida, por sus siglas en inglés). Este método se basa en el registro de organismos de manera rápida seleccionando sitios con alta diversidad, lo que permite conocer las necesidades básicas para la conservación mediante la obtención de datos acerca de la riqueza y composición comparándola con información a nivel local y regional (^{Alonso et al. 2011}), lo que en otros estudios con herpetofauna se ha usado para la toma de decisiones respecto del impacto de los cambios ambientales en especies residentes (^{Miranda et al. 2014}). Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue analizar la diversidad de la herpetofauna en tres sitios de la zona norte del estado de Veracruz a través del método RAP.

Materiales y métodos

Área de estudio

El presente trabajo fue realizado en tres sitios de la zona norte del estado de Veracruz. El primer sitio se ubica en el ejido El Progreso, municipio de Tamiahua (Tamiahua, de aquí en adelante), a nivel municipal el clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano, con un rango de temperatura anual entre 24-26 °C y una precipitación anual entre 1 200-1 500 mm (^{INEGI 2010a}); a nivel ejidal se cuenta con un fragmento de selva mediana perennifolia donde predominan árboles de encino, ceibas y cedros, colindando con un estero navegable y un manantial de agua dulce, así como con una zona de cultivo de cítricos y árboles frutales. El segundo sitio se encuentra en la localidad de Oxitempa, municipio de Ixhuatlán de Madero (Ixhuatlán, de aquí en adelante), a nivel municipal el clima es cálido húmedo con lluvias abundantes en verano, con un rango de temperatura anual entre 22-26 °C y una precipitación promedio anual entre 1 400-2 100 mm (^{INEGI 2010b}); la localidad de estudio se encuentra cerca de uno de los brazos del río Pantepec, con una vegetación en su mayoría de cultivos de cítricos, maíz y frijol y un fragmento de vegetación secundaria. El tercer sitio se encuentra en el municipio de Chontla y forma parte de la Reserva Ecológica Sierra de Otontepec (Otontepec, de aquí en adelante), a nivel municipal el clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano, con un rango de temperatura anual entre 20-26 °C y precipitación promedio anual entre 1 100-1 600 mm (^{INEGI 2010c}); a nivel regional, la sierra de Otontepec cuenta con una accidentada topografía que va de los 350 a las 1 320 msnm, incluyendo seis tipos principales de vegetación (selva mediana perennifolia, selva mediana subperennifolia, selva alta perennifolia, selva alta subperennifolia, bosque de encinos y bosque mesófilo de montaña), además de vegetación en recuperación (acahuales), derivados de los tipos de vegetación natural (^{Rodríguez-Luna et al. 2011}) (Figura 1).

Figura 1 Localización general de los tres sitios de estudio en el norte de Veracruz, México (la descripción de la simbología de los sitios se encuentra en el área de estudio). 

En cada uno de estos tres sitios, se seleccionaron tres hábitats diferentes que incluyeran características particulares que favorecieran la presencia de la herpetofauna: un sitio ribereño con la presencia de algún cuerpo de agua, un sitio impactado por actividades humanas, en especial cultivos, además de algún sitio semiconservado con algún tipo de vegetación natural propia de la zona de estudio. Para el caso de Tamiahua, los sitios considerados fueron un cuerpo de agua (TR; LN 21° 8’ 0.12”, LO 97° 27’ 41.89”), un cultivo de cítricos (TI; LN 21° 7’ 49.81”, LO 97° 27’ 35.01”) y un acahual con algunos árboles de ceibas y cedros (TC; LN 21° 7’ 44.70”, LO 97° 27’ 27.60”). En Ixhuatlán se consideró un brazo del río Pantepec (IR; LN 20° 44’ 38.83”, LO 98° 0’ 56.57), un pastizal con algunos árboles de cítricos (II; LN 20° 44’ 43.49”, LO 98° 1’ 9.68”), además de un fragmento de vegetación secundaria con algunos árboles de encinos y mangos (IC; LN 20° 44’ 48.64”, LO 98° 1’ 1.33”). En Otontepec se consideró una presa artificial que suministra con agua a las comunidades cercanas (SR; LN 21° 14’ 31.61”, LO 97° 56’ 35.54”), un fragmento con cultivo de hortalizas (SI; LN 21° 14’ 38.56”, LO 97° 56’ 44.97”), además de un fragmento con bosque de encino (SC; LN 21° 14’ 36.51” LO 97° 56’ 37.58”).

Resultados

De manera general, en los tres sitios de estudio se registraron 110 ejemplares pertenecientes a 22 especies, incluyendo 10 especies, siete géneros, cuatro familias y un orden de anfibios, así como 12 especies, 12 géneros, ocho familias y dos órdenes de reptiles, de los cuales, seis especies se encuentran enlistadas en la NOM-059-SEMARNAT-2010: un anfibio (Rana berlandieri), y cinco reptiles (Leptophis mexicanus, Dermatemys mawii, Masticophis mentovarius, Ctenosaura acanthura y Leptodeira anulada) (Tabla 1).

Con base en la completitud de la muestra, los inventarios en los tres sitios se pueden considerar adecuados ya que se obtuvo una representatividad de al menos el 80% (87% en Tamiahua, 95% en Ixhuatlán y 86% en Otontepec). No se registraron diferencias estadísticamente significativas en la riqueza de especies acumulada en los tres sitios de estudio (Otontepec 13 especies, Tamiahua 12 especies e Ixhuatlán 10 especies), debido al traslape de sus intervalos de confianza (Figura 2).

Figura 2 Curva de rarefacción de los tres sitios de estudio. 

Lo anterior se confirma en el análisis de diversidad alfa, ya que de las tres medidas de diversidad de orden q empleadas, es en la métrica relacionada con la riqueza de especies (q0) donde menos se marcan diferencias entre los sitios, ya que tanto con q1 y q2 Otontepec resulta ser el sitio con la mayor diversidad (Figura 3).

Figura 3 Medidas de diversidad real de orden q para los tres sitios estudiados. 

La disimilitud total a nivel de sitios fue alta, especialmente entre Tamiahua e Ixhuatlán, asociada de forma principal al recambio más que al anidamiento (Figura 4). A nivel de hábitat, en todas las comparaciones se registró una disimilitud alta, en especial entre el sitio ripario y semiconservado en Otontepec, que alcanzó 100%, debido a que no presentaron especies compartidas, aunque en esta escala de comparación se presentan casos donde fue más importante el recambio (ej. hábitat impactado y ripario en Ixhuatlán), mientras que en otros fue más importante el anidamiento (ej. hábitat impactado y ripario, así como hábitat impactado y semiconservado en Tamiahua) (Figura 5).

Figura 4 Disimilitud entre los diferentes sitios estudiados a través de sus componentes de recambio y anidamiento (el diagrama de Venn incluye las especies exclusivas de cada sitio y las compartidas entre sí). 

Figura 5 Disimilitud entre los diferentes hábitats de los tres sitios analizados en función de sus componentes de recambio y anidamiento (el diagrama de Venn incluye las especies exclusivas de cada sitio y las compartidas entre sí) (la simbología se encuentra descrita en el área de estudio). 

Discusión

A nivel regional, las 22 especies registradas representan el 6% de la riqueza de herpetofauna a nivel estatal (359 especies, ^{Torres-Hernández et al. 2021}), lo que puede deberse a que, a pesar de que el presente trabajo incluye tres municipios en la zona norte de Veracruz, en los sitios de muestreo no se presentan hábitats naturales con grandes extensiones o con adecuadas condiciones de conservación, tal como se presentan en las principales áreas naturales protegidas del estado (^{Rodríguez-Luna et al. 2011}), además de ser sitios relativamente homogéneos altitudinalmente, a diferencia de la configuración de Veracruz, cuya heterogeneidad ambiental, clima, tipos de vegetación y confluencia en dos zonas biogeográficas, hacen que sea uno de los tres estados más ricos en especies de herpetofauna en México (^{Ramírez-Bautista et al. 2023}). La excepción podría ser la sierra de Otontepec, la cual, debido a su rango altitudinal y la variedad de ecosistemas naturales que alberga (^{Rodríguez-Luna et al. 2011}), puede explicar que sea el sitio con la mayor diversidad alfa registrada a través de las distintas métricas empleadas.

La riqueza de herpetofauna registrada en los sitios del presente estudio (13 especies en Otontepec, 12 en Tamiahua y 10 en Ixhuatlán) es similar a las 14 especies registradas en Cumbre de Tonalixco, municipio Rafael Delgado (^{Peralta-Hernández et al. 2020}). Lo que puede deberse a que se tuvo un esfuerzo de muestreo similar (seis visitas a campo en nuestro estudio y cinco en Cumbre de Tonalixco), además de que este último estudio se centró principalmente en un solo tipo de ecosistema bien conservado (bosque de niebla), a diferencia del presente estudio en donde se emplearon tres diferentes hábitats con diferente grado de conservación.

De manera general, las 22 especies totales son similares a las 21 especies (ocho anfibios y 13 reptiles) registradas en tres localidades del municipio de Amatlán de los Reyes (^{Pérez-Sato et al. 2018}); sin embargo, es menor a 44 especies (11 anfibios y 33 reptiles) registradas en el municipio de Camerino Z. Mendoza, del centro de Veracruz (^{Contreras-Calvario et al. 2021}), las 55 especies (20 de anfibios y 30 de reptiles) registradas en el área protegida privada Área de Protección y Desarrollo de Ceratozamia, municipio de Ixhuatlán del Sureste (^{Aguilar-López et al. 2020}), así como a las 78 especies (28 anfibios y 50 reptiles) registradas en el Valle Cuautlapan, municipio de Ixtaczoquitlán (^{Cerón-de-la-Luz et al. 2016}). Lo anterior, puede deberse a que los municipios de Amatlán de los Reyes, Camerino Z. Mendoza e Ixtaczoquitlán se encuentran ubicados en la región de altas montañas del centro de Veracruz, la cual es considerada una de las zonas con la mayor riqueza de herpetofauna en el estado por ser parte del Cinturón Volcánico Transmexicano y la Sierra Madre Oriental, lo que genera que exista una gran variación climática y altitudinal que favorece la presencia de herpetofauna (^{Almaraz-Vidal y Cerón-de-la-Luz 2016}). Además, en algunos casos se incluyeron entrevistas con pobladores locales y búsqueda de registros históricos, lo que permitió incrementar de forma significativa la cantidad de especies registradas (^{Cerón-de-la-Luz et al. 2016}).

La riqueza de especies de herpetofauna registrada en los tres sitios de estudio no fue significativamente diferente entre sí; sin embargo, el hecho de que individualmente cada sitio contenga aproximadamente el 50% de la riqueza total (22 especies), indica que la diversidad beta adquiere mayor importancia a nivel regional. La separación de la diversidad beta en sus componentes de recambio y anidamiento demuestra que, a nivel de sitios (Figura 4), el mayor porcentaje de la disimilitud total está asociado con el recambio. Esto porque, de forma general, los diferentes sitios poseen especies exclusivas más que compartidas, tal como ha sido reportado en otros estudios con herpetofauna en Veracruz, en los cuales la riqueza total solo se alcanza mediante los registros combinados de varios hábitats, aunque presenten algún tipo de impacto antrópico, más que solo con los registros de un sitio natural de amplia extensión o en buen estado de conservación (^{Contreras-Calvario et al. 2021}).

Sin embargo, cuando la escala se reduce a nivel de hábitat (Figura 5) el patrón no es claro, porque en algunas comparaciones fue más importante el anidamiento y en otras el recambio. Por ejemplo, en el caso de Tamiahua, el hecho de registrar solo una especie en el sitio impactado (Sceloporus variabilis), genera una mayor importancia del anidamiento en las comparaciones con los otros hábitats debido a que estos aportan la mayoría de las especies, mientras que en el caso de Otontepec, el registrar pocas especies compartidas en todas las comparaciones entre hábitats, genera mayor importancia del recambio para explicar la disimilitud total. Esto debido a una mayor heterogeneidad a nivel paisaje ya que por el rango altitudinal que posee se generan distintas condiciones ambientales y a su vez, permite el desarrollo de una gran variedad de ecosistemas, tanto naturales como antrópicos (^{Rodríguez-Luna et al. 2011}). Lo anterior, demuestra la importancia de considerar los diferentes contextos locales en los sitios de muestreo para entender mejor los patrones que determinan la diversidad de la herpetofauna en esta escala espacial.

El diseño de muestreo empleado permitió el adecuado registro de especies protegidas, en especial de reptiles, ya que cinco de las 12 especies registradas se encuentran enlistadas en la normatividad ambiental mexicana, incluyendo dos especies endémicas, similar a lo reportado en otros estudios en Veracruz (^{Pérez-Sato et al. 2018}, ^{Peralta-Hernández y Castillo-Juárez 2021}), lo que demuestra la utilidad que puede tener el método RAP a este nivel (^{Alonso et al. 2011}). Sin embargo, el hecho de que la completitud del muestreo no alcance el 90% en todos los sitios del presente estudio, señala que aún se podrían registrar más especies en cada uno de ellos con un mayor esfuerzo de muestreo, ya sea a través de la realización de un muestreo anual, en otros hábitats circundantes, con técnicas de registro indirectas, como entrevistas a pobladores locales (^{Cerón de la Luz et al. 2016}). Además, el incrementar el trabajo de campo no solo permitiría incrementar la riqueza puntual a nivel de hábitat o municipio (^{Peralta-Hernández et al. 2020}), en especial si se encuentran dentro de alguna modalidad de área natural protegida (^{Pérez-Sato et al. 2018}), sino que también, el realizarlo en regiones poco exploradas en cuanto a la herpetofauna, puede permitir el registro de nuevas especies en ciertas zonas, como los 15 nuevos registros (tres anfibios y 12 reptiles) en la sierra de Zongolica, entre Veracruz y Puebla (^{De-la-Torre-Loranca et al. 2020}), así como los nueve registros (cinco anfibios y cuatro reptiles) del municipio de Huiloapan de Cuauhtémoc, en la sierra de alta montaña del centro de Veracruz (^{Peralta-Hernández y Castillo-Juárez 2021}), así como también en zonas que puedan encontrarse por fuera de los modelos de distribución potencial de algunas especies, como el registro de Coleonyx elegans en Papantla, Veracruz (^{Chavez-Lugo et al. 2015}), por lo cual es importante continuar con los estudios en zonas poco exploradas para conocer, no solo la riqueza de especies de forma general, sino también la distribución conocida de las especies, sobre todo si se encuentran en algún esquema de conservación nacional o internacional.

Conclusiones

Se registraron 22 especies de herpetofauna en la región norte de Veracruz, 10 anfibios y 12 reptiles, y aunque la sierra de Otontepec fue el sitio con la mayor riqueza puntual debido a una mayor heterogeneidad ambiental, a nivel regional toma mayor relevancia la diversidad beta para explicar la riqueza total, en especial el componente de recambio entre sitios. Aunque la completitud de la muestra pueda indicar que aún se pueden registrar nuevas especies en cada sitio, el diseño de muestreo empleado permitió el registro de seis especies protegidas, en especial reptiles, demostrando la importancia de trabajar en sitios poco explorados, no solo por la posibilidad de incrementar el listado de especies, sino también de ampliar la distribución conocida de especies protegidas.