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Ecosistemas y recursos agropecuarios

versión On-line ISSN 2007-901Xversión impresa ISSN 2007-9028

Ecosistemas y recur. agropecuarios vol.10 no.3 Villahermosa sep./dic. 2023  Epub 26-Abr-2024

https://doi.org/10.19136/era.a10n3.3781 

Artículos científicos

Calidad morfológica de la regeneración natural postincendio de Pinus douglasiana Martínez del Sur de Oaxaca

Morphological quality of natural post-fire regeneration of Pinus douglasiana Martínez from Southern Oaxaca

Rosario Aquino-López1 
http://orcid.org/0000-0001-5911-9880

Ernesto Castañeda-Hidalgo2   
http://orcid.org/0000-0001-9296-1439

Gerardo Rodríguez-Ortiz2 
http://orcid.org/0000-0003-0963-8046

Gisela M. Santiago Martínez2 
http://orcid.org/0000-0002-0064-7010

Salvador Lozano-Trejo2 
http://orcid.org/0000-0001-6809-948X

1Estudiante del Programa de Maestría en Ciencias en Productividad en Agroecosistemas. Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca. Ex Hacienda de Nazareno, Santa Cruz Xoxocotlán, CP. 71233. Oaxaca, México.

2Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca. Ex Hacienda de Nazareno, Santa Cruz Xoxocotlán, CP. 71233. Oaxaca, México.


Resumen

La regeneración natural de pino postincendio depende de diversos factores, como la calidad de planta a partir de la obtención de plantas con características morfológicas deseables que permitan mejores expectativas de sobrevivencia y crecimiento. El objetivo fue evaluar la calidad de la regeneración de P. douglasiana en áreas con diferente severidad de incendio. En el 2022 se realizó un muestreo destructivo a plantas de dos años para determinar la calidad de las plantas. El nivel de severidad y calidad morfológica se diferenciaron por medio de análisis de varianza y prueba de comparación de medias (Duncan, 0.05). Los resultados muestran diferencias significativas entre nivel de severidad de incendio (p ≤ 0.05) para los índices de calidad altura, biomasa de hojas, raíz, biomasa aérea, biomasa total, relación altura y longitud de raíz. Para longitud de raíz, biomasa de tallo, relación biomasa aérea y biomasa de raíz e índice de Dickson no se encontraron significancias (p > 0.05). De acuerdo a la relación altura y longitud de raíz, índice de lignificación e índice de Dickson se presentó una buena calidad de planta en los tres niveles de severidad de incendio. Para la biomasa aérea, biomasa subterránea e índice de esbeltez, las plantas mostraron baja calidad. Se obtuvieron los cocientes más altos en diámetro (4.15 mm), altura (26.03 cm), área foliar (321.2 cm2) y biomasa total (5.84 g) para el área de severidad alto. Las áreas incendiadas son adecuadas para la regeneración natural y se mejora si se conjuntan con actividades silvícolas que perfeccionen su calidad a futuro.

Palabras clave: Biomasa; factores; índices morfológicos; pino-encino; severidad

Abstract

The natural regeneration of post-fire pine depends on various factors, such as plant quality from obtaining plants with desirable morphological characteristics that allow better expectations of survival and growth. The objective was to evaluate the quality of P. douglasiana regeneration in areas with different fire severity. In 2022, destructive sampling was carried out on two-year-old plants to determine the quality of the plants. The level of severity and morphological quality were differentiated through analysis of variance and means comparison test (Duncan, 0.05). The results show significant differences between the level of fire severity (p ≤ 0.05) for the quality indices of height, leaf biomass, root, aerial biomass, total biomass, height ratio and root length. For root length, stem biomass, aboveground biomass and root biomass ratio and Dickson index, no significance was found (p > 0.05). According to the root height and length relationship, lignification index and Dickson index, good plant quality was presented at the three levels of fire severity. For aboveground biomass, underground biomass and slenderness index, the plants showed low quality. The highest ratios in diameter (4.15 mm), height (26.03 cm), leaf area (321.2 cm2 ) and total biomass (5.84 g) were obtained for the high severity area. The burned areas are suitable for natural regeneration and are improved if they are combined with forestry activities that improve their quality in the future.

Key words: Biomass; factors; morphological indices; pine-oak; severity

Introducción

En México, los incendios forestales son perturbaciones continuas a los cuales están expuestos los ecosistemas de clima templado año tras año (Flores-Rodríguez et al. 2021). Del 2015-2020 se contabilizaron en promedio 6 965 incendios que afectaron a 464 168.30 ha por año (CONAFOR 2021). Particularmente, el estado de Oaxaca es uno de los estados con mayor superficie forestal afectada por incendios, con un promedio de 153 incendios por año, afectando superficies significativas de bosque (CONAFOR 2021).

Posterior a un impacto drástico en los ecosistemas, la regeneración natural es el principal proceso para la restauración ecológica, el cual, a través del tiempo, se establece la composición y estructura de la cobertura vegetal (Fernández-Méndez et al. 2016). Pero, el impacto de un incendio puede generar efectos positivos o negativos sobre las características morfológicas y fisiológicas de la regeneración (Fernández-Méndez et al. 2016). Cuyas características influyen sobre la calidad de planta, factor que incide en la supervivencia, crecimiento y desarrollo de la regeneración (Muñoz 2017, Cortes-Cabrera et al. 2018 ).

En México, el estudio sobre la calidad de planta aun es incipiente, entre los trabajos sobresalientes sobre calidad están los de Duryea (1985) y el de Landis et al. (2010) . Una de las primeras aportaciones en este tema es la de Prieto et al. (1999) , pero no es hasta este siglo cuando este aspecto comenzó a ser más estudiada. Al respecto Rodríguez (2007) afirma que el control de calidad de planta se debe visualizar de dos maneras: la primera es para obtener ciertos estándares morfológicos, que indiquen su calidad; y la segunda, que está relacionada con la evaluación de calidad en campo, mismos que en México, han sido escasamente evaluados. La calidad de planta de Pinus montezumae Lamb. ya ha sido estudiada por Bautista et al. (2005) y Hernández et al. (2014) . Sin embargo, no evaluaron las diversas condiciones de establecimiento en campo. Los factores estudiados por otros autores que limitan el éxito de establecimiento de los individuos radican en la calidad de planta (Bautista et al. 2005, Robles et al. 2017, Prieto et al. 2018), la que se puede caracterizar, como los atributos morfo-fisiológicas de la planta que le permiten mejores oportunidades de supervivencia, crecimiento y desarrollo (Duryea, 1985). La evolución del concepto planta de calidad fue analizada por Grossnickle y MacDonald (2018) , quienes señalan que el término se ha evolucionado desde el de brinzales deseables, que son identificados por su por su vigor y capacidad de crecimiento, al de brinzal objetivo, con características morfológicas y fisiológicas relacionables cuantitativamente con la supervivencia en el sitio (Landis 1990). Actualmente existen rangos de calidad para las características morfológicas para varias coníferas de México que permiten calificar la calidad de planta los cuales fueron propuestos por Sáenz et al. (2010) y modificados por Rueda et al. (2014) .

La comunidad de Agua Blanca del municipio de Nejapa de Madero, Oaxaca tiene aprovechamiento maderable en 928.7 ha de pino-encino y en el año 2019 un rodal de 19.89 ha se incendió accidentalmente (STF 2020). Esto debido a la falta de implementación de estrategias enfocadas a reducir la gran cantidad de residuos sobre la superficie después del aprovechamiento, lo que junto con otros factores in- dujo al incendio con diferentes intensidades y severidades dentro del rodal, lo que ha generado que la regeneración natural de pino esté limitada en su capacidad para un buen crecimiento y desarrollo con buena calidad (Chávez-Pascual et al. 2017).

En el bosque de pino-encino de Agua Blanca, crece una de las especies con mayor importancia socio-económica en el mercado forestal Pinus douglasiana Martínez, que representa entre el 85 y el 90% de la materia prima utilizada en la industria maderera para fabricar diversos productos, debido a que su madera es blanda y fácil de aserrar (García-Barrios y González-Espinoza 2017). P. douglasiana Martínez, es una especie endémica que mide de 35 a 70 cm de diámetro, copa redondeada, se distribuye en temperaturas de 15 a 18 °C, con una altitud promedio de 2 000 m (García-Barrios y González-Espinoza 2017). Una característica específica de esta especie es la producción de conos serótinos, particularidad de desarrollo de los estróbilos largamente ovoides que implica la necesidad de altas temperaturas para abrir y distribuir sus semillas (Sánchez-Durán 2014).

Uno de los elementos importantes que interfieren en el establecimiento y éxito inicial de la regeneración de la especie P. douglasiana después de un incendio es la calidad morfológica (Sáenz-Reyes et al. 2014) . Por lo tanto, caracterizar la re- generación natural después de una perturbación del bosque es fundamental para evaluar su resiliencia, específicamente sus expectativas de sobrevivencia, desarrollo y crecimiento (Norden 2014).

Para calificar una planta forestal desde el vértice de su calidad, se emplea una cadena de atributos morfológicos, los más utilizados para su determinación son la altura de la planta, diámetro al cuello de la raíz, peso seco total, peso fresco total, peso seco del tallo, peso seco de raíces y área foliar (Ramos-Huayapa y Lombardi-Indacochea 2020). Estos atributos permiten determinar los índices de calidad de planta como son el Índice de Esbeltez, la relación Peso aéreo/Peso seco raíz, el Índice de Dick- son y el Índice de Lignificación (Escobar-Alonso y Rodríguez-Trejo 2019, Villalón-Mendoza et al. 2016) . Las investigaciones relacionadas con la calidad de planta en el nuevo establecimiento de la cubierta vegetal por especies forestales post-incendio en el estado de Oaxaca es escasa (Sáenz et al. 2014) . Por lo que es necesario realizar investigaciones que contribuyan al limitado conocimiento al respecto, que sirva como base, para proponer estrategias de restauración en la región. En este contexto se planteó la hipótesis, la calidad de planta de la regeneración natural de P. douglasiana es afectada dependiendo del nivel de severidad de incendio. Para validar la hipótesis, se plantea el objetivo de evaluar la calidad de planta post-incendio bajo tres niveles de severidad del fuego a partir de índices morfológicos.

Materiales y métodos

Descripción de área de estudio

La investigación se desarrolló en la localidad de Agua Blanca, Nejapa de Madero, distrito de San Carlos Yautepec, estado de Oaxaca. Se ubica a una altitud media de 1 176 m, entre las coordenadas 16° 39’ 25" LN y -95°44’ 28" LO (INEGI 2018). El clima es C(w2), catalogado como templado subhúmedo, temperatura media anual entre 12 y 18 °C; lluvias en verano con una precipitación media anual de 1 800 mm. En la comunidad habitan 401 personas, las cuales pertenecen a la etnia mixe. Posee una superficie total de 9 325 ha, una orografía montañosa y alberga diferentes estructuras vegetales conformadas por encino-pino, pino-encino, pastizales y selva baja caducifolia (Figura 1).

Figura 1 Localización del área de estudio y clasificación de niveles de severidad de incendio (NSI) en Agua Blanca, Nejapa de Madero, Oaxaca. 

Selección de los sitios de muestreo

En el año 2022 se realizaron recorridos de campo con la finalidad de identificar áreas con distintos niveles de severidad de incendio (NSI) ocurrido hace dos años (2020) en una superficie de 19.89 ha. Los NSI se clasificaron de la siguiente manera (I) bajo, (II) medio y (III) alto, de acuerdo a la distribución de cuatro sitios establecidos de manera dirigida, para tomar una decisión más acertada de esta clasificación se determinó con base al nivel de combustión. La altura de quemado del arbolado adulto se midió con un flexómetro (Truper®, FH-8M) de la especie única en el área P. douglasiana Martínez, diámetro de copa (DC, m) con una cinta métrica (Truper® TP50ME) y altura total (AT, cm) con un clinómetro (Haglöf®, EC II D-HS115). El porcentaje de copa quemada, determinado con la delimitación estimada de forma visual del área de la copa con muerte regresiva, al que se le asignó un porcentaje. clasificando así el nivel bajo a un incendio de tipo superficial que afectó combustibles vivos y muertos como pastos, hojas, ramas, ramillas, arbustos y pequeños individuos de regeneración natural, troncos y humus. Este tipo de incendio se relacionó a factores abióticos que reflejaron poca combustión del material vegetal grueso, ubicándose en una exposición este, pendientes de 30 a 35% y altitud de 1 916 m. El nivel medio es donde el incendio no afectó la estructura total del bosque, se observa la marca del fuego en el fuste por debajo de la mitad de la altura del árbol. Esta área se caracterizó por presentarse en una exposición norte con mayor humedad y menos horas luz, pendientes de 45 a 50% a una altitud de 1 973 m, características que inciden de manera directa al propiciar variaciones fisiológicas, de la vegetación, por ejemplo, que el combustible sea más húmedo y un poco más resistente a incendiarse.

En el nivel alto el escorchado superó la mitad de la altura total del árbol, y la copa presentó afectación parcial, con destrucción de la estructura y composición del bosque. Área ubicada en una exposición sur reflejando una mayor sequedad del área con más horas luz, pendientes de 48 a 55% y altitud de 1 970 m. Las pendientes están relacionadas con las características intrínsecas de la vegetación del área que las hacen más propensas a los incendios cuanto mayor sea el porcentaje ya que inciden a una mayor facilidad y rápida propagación del fuego, hacia las partes aéreas de la vegetación. Aunado a lo anterior también se utilizaron imágenes satelitales las cuales fueron superpuestas al área de estudio con ayuda del software ArcGis 10.3. Además, se establecieron 12 sitios circulares de 400 m2, considerando la compensación por pendientes según la metodología descrita por Chávez-Pascual et al. (2017). El tamaño de sitio fue considerado para medir el arbolado adulto y por ser un rodal incendiando con características topográficas indeseables, la regeneración se presenta muy irregular con poca densidad por lo tanto se requiere de sitios más grandes.

Selección de las plantas

El estudio se realizó con plantas de dos años de edad provenientes de la regeneración natural post-incendio de P. douglasiana de tres NSI. Se realizó un muestreo no probabilístico de forma dirigida, tomando criterios únicos de los individuos y porque la población fue variable y consiguientemente la muestra es pequeña. Se seleccionaron 4 plantas por cada sitio de muestreo, esta intensidad se definió de acuerdo a los individuos disponibles en el sitio, obteniendo así 48 individuos para su posterior análisis.

Indicadores de calidad de planta

Las variables consideradas para la evaluación de las plantas fueron altura (A, cm), la longitud del tallo (LT, cm) y la longitud de la raíz (LR, cm); estas medidas se obtuvieron con el uso de una regla graduada, el diámetro del cuello de la raíz (DCR, mm), se realizó con un vernier digital (Powerbuilt - 647740M con precisión ± 0.2, mm). El método destructivo para las 48 muestras de P. douglasiana consistió en separar las partes vegetativas de la planta; tallo, acículas y raíces. Las acículas de las 48 plantas se escanearon en una impresora marca EPSON L380®, las imágenes se procesaron en el programa ImageJ® para obtener el área foliar (AF, cm2). Se determinó el peso húmedo (PH, g), con el uso de una balanza analítica marca Shimadzu, modelo ATY224 con precisión de ± 0.1 mg; posteriormente las partes vegetativas de la planta (acículas, tallo, raíz) se introdujeron en bolsas de papel es- traza rotuladas con información de su identificación. Las muestras se deshidrataron durante cuatro días en una estufa de secado marca Memmert, modelo 100-800 a temperatura de 75 °C hasta obtener peso constante. Para luego pesar las muestras en una balanza digital para obtener peso seco (PS, g) y posteriormente obtener la biomasa de cada parte vegetativa, para la biomasa total (BTOT) se consideró la partición de la biomasa de hojas (BH), biomasa de raíz (BR) y biomasa aérea (BA).

Con los valores de las variables se determinaron los índices de calidad de planta: Índice de robustez (IE), relaciona la altura (cm) y el diámetro del cuello de la raíz (DCR, mm) de la planta; valores menores de 6 indican alta calidad, de 6-8 media calidad y mayores de 8 baja calidad (Villalón-Mendoza et al. 2016) . Índice de calidad de Dick- son (ICD), reúne varios atributos morfológicos en un solo resultado, representando plantas de alta calidad con valores mayores o iguales a 0.50, calidad media de 0.49-0.5 y una baja calidad para valores menores de 0.2 (Cobas et al. 2020). Este parámetro es el mejor índice para indicar plantas de buena calidad en campo, expresa el equilibrio de la distribución de la biomasa y la robustez y evalúa mejor las diferencias morfológicas entre plantas de una muestra (Sáenz et al. 2014).

La relación altura y longitud de la raíz (A/LR), predice el éxito de las plantas en campo, se considera que debe haber equilibrio y proporción entre la parte aérea y el sistema radicular de las plantas; valores menores de 2 representan alta calidad para este índice, entre 2.1-2.5 como de media calidad y valores mayores de 2.5 baja calidad (Sáenz Reyes et al. 2014, Muñoz et al. 2015) . Relación biomasa seca aérea con biomasa seca raíz (BA/BR); esta proporción se caracteriza por reflejar el desarrollo de la planta y calidad; para ello, los valores deben ser 1.5- 2 para calificar a una planta de alta calidad, valores 2.1-2.5 media calidad y mayores de 2.5 calidad baja (Vicente-Arbona et al. 2019) . El índice de lignificación (IL %), es la relación del peso seco total entre el peso húmedo total de la planta, el cual determina el porcentaje de lignificación; los valores altos (35-40%) representan más resistencia a daños físicos (Ramos-Huapaya y Lombardi-Indacochea 2020) .

Con las variables evaluadas, se calificó la calidad de la planta en los diferentes niveles de severidad de incendio mediante la comparación con valores citados en estudios de coníferas (Vicente-Arbona et al. 2019) . A cada parámetro morfológico evaluado se le definió un intervalo y un nivel de calidad de planta (Tabla 1).

Característica Índice Formula Calidad y rango
*Alta **Media ***Baja
Mofológica Altura (A) 15-25 10-14.9 <10
Diámetro (D) ≥ 4 2.5-3.9 <2.5
Índice de esbeltez (IE)
IR=Altura (cm)Diámetro al cuello de la raíz (mm)
<6 6-8 >8
Relación altura/longitud de raíz (A/LR)
RA/LR=  Altura (cm)Longitud de Raíz (cm)
<2 2.1-2.5 >2.5
Relación biomasa aérea/biomasa raíz (R BA/BR)
RBA/BR=Peso seco ereo (g)Peso seco radical (g)
1.5-2 2.1-2.5 >2.5
Índice de Calidad de Dickson (ICD)
IR=Altura (cm)Diámetro al cuello de la raíz (mm)
>0.5 0.49-0.5 <0.2

*Calidad alta: plantas que presentan ausencia absoluta de características indeseables. **Calidad media: plantas que presentan en menor proporción características indeseables, se aceptan hasta tres valores de calidad media y una de calidad baja. ***Calidad baja: plantas que registran más valores de calidad media y baja, son individuos que no garantiza su supervivencia en campo.

Análisis de datos

Se realizó un análisis estadístico con el programa Statistical Analysis System® constatando que los datos cumplieran con los supuestos de normalidad y homocedasticidad, mediante la prueba de Shapiro-Wilk y Bartlett (α > 0.05), algunas variables se transformaron a logaritmo natural. Los niveles de severidad de incendios e índices de calidad se diferenciaron mediante el modelo lineal generalizado (PROC GLM) y prueba de medias (Duncan). Además, se realizó un análisis Clúster para agrupar la calidad de planta, características físicas del área y sus relaciones entre los niveles de severidad.

Resultados

Índices de calidad de planta

El análisis de varianza mostró diferencias significativas entre el NSI (p ≤ 0.05) en: Altura, biomasa de hojas (BH), biomasa de raíz (BR), biomasa aérea (BA), biomasa total (BTOT), relación (A/LR) e Índice de esbeltez (IE) (Tabla 2). No se encontraron diferencias significativas (p > 0.05) en las variables DCR, LR, BT, relación BA/BR, ICD y AF. Las variables que generaron mayor coeficiente de variación y mostrando alta heterogeneidad (>30%) fueron BA, BH, BR y BTOT. Por otra parte, las variables BH, BR, BTOT mostraron los mayores promedios en el NSI alto (Tabla 3). De acuerdo a los intervalos para calificar la calidad de una planta forestal, las plantas del NSI alto son de alta calidad y de media calidad las plantas provenientes del NSI medio y bajo. De manera general, las plantas que obtuvieron mayor BTOT fueron provenientes del NSI alto (5.84 g planta−1). La parte que más captura biomasa en el NSI alto con un promedio de (3.41 g planta−1) son las hojas, seguido del tallo y raíz.

Tabla 2 Análisis de varianza del efecto del fuego por nivel de severidad de incendio sobre la regeneración natural. 

Variable Nivel de severidad de incendio (NSI)
GL error √CME Cuadrados medios CV (%)
Diámetro al cuello (DCR; mm) 41 0.2 0.04ns 35.79
Altura (A; cm) 41 0.15 0.02** 10.06
Longitud de raíz (LR; cm) 41 0.08 0.007ns 18.12
Biomasa de tallo (BT; g) 41 0.46 0.21ns 91
Biomasa de hojas (BH; g) 41 0.46 0.21* 84
Biomasa de raíz (BR; g) 41 0.46 0.21* 97
Biomasa aérea (BA; g) 41 0.45 0.20* 83
Biomasa total (BTOT; g) 41 0.45 0.20* 83
Índice de esbeltez (IE) 41 0.11 0.01* 22.98
Relación AL/LR 41 0.62 0.38* 25.58
Relación BA/BR 41 0.72 0.005ns 17.29
Índice de Dickson (ICD) 41 0.07 0.004ns 16.47
Índice de lignificación (IL) 41 0.03 0.0009* 3.7
Área foliar (AF; cm2) 41 0.32 0.1ns 15.04

GL = Grados de libertad. CV = Coeficiente de variación. CMC = Cuadrado medio del error. ** = Altamente significativo (p ≤ 0.01). * = Significativo (p ≤ 0.05). ns = No significativo (p > 0.05).

Tabla 3 Efecto de la severidad de incendio sobre los índices de calidad morfológica 

Variable Nivel de severidad de incendio (NSI)
Bajo Medio Alto
Diámetro (D; mm) 2.6 ± 0.40 a 2.65 ± 0.30 a 4.15 ± 0.70 a
Altura (A; cm) 27.34 ± 2.53 a 17.23 ± 1.05 b 26.03 ± 2.33 a
Longitud de raíz (LR; cm) 15.1 ± 1.63 a 16.56 ± 1.24 a 17.06 ± 2.48 a
Biomasa de tallo (BT; g) 0.86 ± 0.24 ab 0.70 ± 0.11 b 1.50 ± 0.32 a
Biomasa de hojas (BH, g) 1.42 ± 0.46 b 1.61 ± 0.29 b 3.41 ± 0.62 a
Biomasa de raíz (BR; g) 0.39 ± 0.15 b 0.42 ± 0.06 b 0.87 ± 19 a
Biomasa aérea (BA; g) 2.28 ± 0.69 b 2.32 ± 0.40 b 4.92 ± 0.90 a
Biomasa total (BTOT; g) 2.70 ± 0.86 b 2.75 ± 0.46 b 5.84 ± 1.07 a
Relación BA/BR 7.16 ± 0.91 a 5.36 ± 0.31 a 6.34 ± 0.68 a
índice de Dickson (ICD) 7.36 ± 0.89 a 5.63 ± 0.35 a 6.99 ± 0.72 a

Letras distintas en la misma fila representan diferencias significativas (Duncan 0.05). La media se incluye ± error estándar (n = 44 número de muestras).

Los valores de BA fueron de 2.28 clasificado como bajo, mientras que en la clasificación alta fue 4.92 g planta−1 en el NSI. La producción de BR fue de 0.39 g planta−1 clasificado como bajo, hasta 0.87 g planta−1 con un nivel alto de severidad de incendios (Tabla 3). Se observa variabilidad en la biomasa aérea y de raíz.

En cuanto a la variable A, los valores fueron de 17.3 cm en el nivel medio, hasta 26.66 cm en los niveles altos y bajos de severidad de incendios. Mientras que el DCR mostró un comportamiento constante con un promedio de 3.13 mm (Tabla 3). También, el ICD mostró un valor promedio de 6.66 entre los NSI, lo que clasifica a las plantas con calidad alta. Por otra parte, la LR mostró un promedio en los tres NSI de 16.24 cm, sin diferencias estadísticamente significativas. Las plantas procedentes del nivel alto de severidad de incendios mostraron valores más dominantes de biomasa radical BR con valor de 0.87 (Tabla 3).

Para la relación A/LR las plantas provenientes de los tres NSI, se calificaron de alta calidad con promedio de 0.23, 0.16 y 0.21 cm mm−1 para el nivel bajo, medio y alto, respectivamente. La relación BA/BS arrojaron un promedio de 6.28 g para los tres NSI, los valores registrados califican a las plantas como de baja calidad ya que los resultados están fuera del intervalo para este índice. Lo que expresa que la biomasa para la mayoría de plantas es desproporcional entre la parte aérea y la raíz.

Respecto al IE calificó a las plantas con calidad baja para plantas provenientes de la severidad baja y alta, y una calidad media para plantas del nivel medio, con valor promedio de 7.45 cm (Figura 2). Resultados mayores del índice indica que el tallo de la planta es más elongado y delgado con diámetros menores. Para el IL se obtuvieron valores de 39.54% de lignificación en las plantas provenientes de la severidad alta, en el nivel medio y bajo presentaron valores de 44.3 y 45.06%, respectivamente (Figura 2). Los resultados se encuentran dentro del rango en porcentaje de lignina para coníferas, lo que contribuye a incrementar el crecimiento en altura. El AF mostró el mayor promedio (321.2 cm2) en el NSI alto, seguido del nivel medio (148.43 cm2) y finalmente el nivel bajo (140.63 cm2).

Figura 2 Efecto del nivel de severidad de incendio sobre los índices morfológicos de la regeneración. Letras distintas sobre las barras indican diferencias significativas (Duncan 0.05). Las líneas verticales sobre las barras indican el error estándar. 

Se observa a una distancia euclídea promedio de 420.86 entre los dos grandes grupos. En la unidad de muestreo A6 dominan plantas con calidad diferenciada de las demás UM; el resto de sitios se separó a una distancia media de 186.5 entre conglomerados, de tal forma que los sitios con NSI medio (cuadro rojo) se asocian con las plantas con calificaciones similares en calidad alta, determinadas por el IL y IE, con sitios ubicados en exposición norte en un 58% de pendiente. Por otro lado, las áreas con NSI medio (Cuadro verde) se asocian con plantas calificadas de baja calidad, determinadas por menor AF y mayor IE a una distancia media de 81.68 (Figura 2).

El análisis clúster a partir del método de distancia entre grupos permitió la clasificación de la especie P. douglasiana, a partir de la composición de variables empleadas en la determinación de la calidad y las variables cualitativas del sitio como; pendiente, exposición y altitud (Figura 3). Se obtuvieron tres grupos en función de la calidad morfológica y factores ambientales. El primer grupo (rectángulo rojo) se conformó por plantas de mejor calidad determinadas por el IL y IE en una exposición norte y noreste y un 58% de pendiente. Esto pude ser atribuido a que en esta exposición hay menor cantidad de radiación solar lo largo del año, por lo tanto, tienden a ser más húmedas en contraposición a la exposición sur que tiende a ser más seco.

respuesta a los niveles de severidad de incendio (NSI). S = sitio (UM), B: NSI bajo M: NSI medio A: NSI alto. 

Discusión

El diámetro del cuello de la raíz (DCR) es la característica de calidad más importante, que per- mite predecir la supervivencia de la planta en campo y definir la robustez del tallo, por lo que se asocia con el vigor y la supervivencia. El DCR de las plantas provenientes de los tres NSI no mostraron diferencias significativas y de acuerdo a la prueba de medias Duncan el mayor diámetro de 4.15 mm fue para plantas del nivel alto (Tabla 3). Al respecto, Murillo y Sánchez (2004) destacan un valor promedio de 4 cm en plantas de dos años de edad en vivero, considerando este criterio límite para su establecimiento en campo, valor bastante bueno al igual que el encontrado en este estudio para los individuos ya establecidos con valores superiores a 3 cm valor considerado en muchos trabajos como predictor de resistencia mecánica y de la capacidad de resistir temperaturas extremas en el suelo. Mientras que Rueda-Sánchez et al. (2012) reportan para plantas de siete meses de edad de clima templado, promedios de DCR de 2.4 mm, discerniendo así que el valor de este índice aumenta a medida que crece el individuo. Por su parte, Sáenz et al. (2014) obtuvieron promedios de 3.6 mm en P. greggii y 7.1 mm en P. michoacana en plantas de vivero pero de menor edad. Vicente-Arbona et al. (2019) encontraron un intervalo de DCR de la especie P. greggii de 4 a 6 mm; mientras que Villegas-Jiménez et al. (2013) a los 5.5 meses reportaron un diámetro de 2.49 mm en P. pseudostrobu, especies diferentes, pero del mismo género Pinus. El DCR de especies del género Pinus incide en la supervivencia de las plantas en los primeros meses de establecimiento, ya que está principalmente relacionada con la provisión de carbohidratos no estructurales y con el desarrollo de las raíces (Luna 2019). Por otra parte, Prieto et al. (2009) , afirman que las plantas con diámetros mayores a 5 mm son los más robustos y resistentes frente a daños mecánicos valor por arriba de lo encontrado en el estudio, sin manejo y sin aplicación de fertilizantes o compuestos orgánicos utilizados en vivero, constatando así que la planta establecida en campo no necesita aplicación de algún elemento que promueva su rápido crecimiento pero si la ejecución de actividades complementarias que incidan en su desarrollo y crecimiento de este indicador. En cuanto a Muñoz et al. (2015) ratifican que plantas mayores de 4 mm de DCR son las más resistentes a doblarse por vientos o lluvias. De acuerdo a lo anterior, las plantas evaluadas respecto a su DCR las de nivel bajo y medio no califican en este valor de referencia para este índice, por lo tanto, indica que están vulnerables a doblamiento por viento e incapaces de sostener tallos muy elongados. Esto puede deberse a las condiciones en las que se encuentran las plantas en el sitio, al estar agrupadas compitiendo por luz limitándose a crecer en diámetro y priorizando crecer en altura con deficiencia de humedad. En este aspecto la altura de la planta es un buen predictor de sus dimensiones futuras en campo; aunque no lo es para la supervivencia. Se considera un indicador insuficiente, y es conveniente relacionarlo con otros criterios para que refleje su utilidad real.

Los valores que se obtuvieron para la variable altura (A) de planta fueron superiores al valor obtenido por Castellanos-Acuña et al. (2013) en plantas de siete meses de edad cultivado en vivero con altura de 8.8 cm considerando valores mayores como los de este estudio como buenos predictores de un rápido crecimiento en la especie con capacidad de crecer en suelos perturbados y de baja humedad. Este valor difiere a lo reportado por Rodríguez-Ortiz et al. (2020) , donde obtuvieron alturas de 25.1 cm en P. pseudostrobus y P. Oaxacacana considerando esta altura como predictor de buena altura a futuro, pero no de sobrevivencia y ventajoso en la competitividad con la herbácea. Mientras que Rueda-Sánchez et al. (2012) obtuvieron promedios de 2.4 mm de diámetro y 13.7 cm de altura para P. pseudostrobus. Sáenz-Romero et al. (2010) reportaron un promedio de 22.3 cm de altura y 4.3 mm de diámetro. Mientras que Villegas-Jiménez et al. (2016) reportan en vivero plantas con una altura de 16.6 cm y un diámetro de 2.49 mm con una edad de mayor a cinco meses. En tanto que Grossnickle (2012) , considera que atributos morfológicos como la altura, permite definir la estructura más óptima de la planta, de acuerdo a la especie. Asimismo, Ureta-Leones et al. (2018) deducen que la altura es una característica importante cuando se presentan condiciones adversas en el área y que una altura suficiente es oportuna en situaciones de competitividad. De acuerdo a lo anterior, Reyes-Reyes et al. (2018) señalan que plántulas con mayor A y menor DCR son los más vulnerables a sufrir daños mecánicos, no obstante, las plantas achaparradas son más susceptible a ser pisoteadas por animales, además corren el riesgo de ser afectadas por plagas y enfermedades; por lo que se recomienda que las plantas tengan un buen tamaño que le permita competir con la nueva vegetación herbácea y arbustivos. En los resultados obtenidos se encontró que las plantas con mayor altura se encuentran en el nivel medio en exposición norte y alto en exposición sureste. Tal desarrollo de altura puede ser atribuido a que en el NSI alto existe una mayor apertura del dosel lo que permite mayor entrada de horas luz favoreciendo un rápido crecimiento en altura. A diferencia de las plantas ubicadas en el NSI bajo que se encuentran restringidas en su crecimiento, por la competitividad con vegetación herbácea y arbustiva y por poseer intolerancia a la sombra, característica del género Pinus.

Con respecto a la biomasa de raíz BR, es una característica que se relaciona positivamente con el crecimiento y supervivencia de la regeneración (Córdoba-Rodríguez et al. 2010). Como resultados, en la LR se obtuvo que fue mayor en plantas del NSI alto (17.06 cm), al igual que su BR (0.87 g) en relación a los otros niveles, y esto puede ser debido a la mayor cantidad de humus y nutrientes disponibles por una mayor incineración de la vegetación y como consecuencia permite un mejor crecimiento de las raíces. Cuyo crecimiento le permite llegar a horizontes más profundos del suelo para absorber agua y nutrientes. Como lo afirman, Buamscha et al. (2012) que las plantas tratan de desarrollar una raíz pivotante y profunda para absorber la mayor cantidad de agua cuando se encuentra en situaciones de mayor sequedad, dato aplicable a las condiciones de sitio de este estudio con carencia de humedad en áreas de exposición sur. Mientras que de Fonseca (2017) , reporta que la BR representa entre el 10 y 40% de la BTOT de una planta. El índice de esbeltez IE es un indicador de resistencia de la planta, lo que indica que las plantas con diámetros muy delgados no tendrán la capacidad de sostener un tallo elongado lo cual lo hace más propenso a doblarse. En un estudio realizado por Rueda-Sánchez et al. (2014) encontraron valores para el índice de esbeltez IE de 1.6 para P. devoniana a los siete meses de edad y hasta 10.4 para P. greggii de nueve meses por Sáenz et al. (2014) . Sin embargo, Robles-Villanueva et al. (2017) obtuvieron valores de 4.7 en este índice en la especie P. montezumae establecida en campo a los dos años de edad.

De acuerdo con Escobar-Alonso y Rodríguez- Trejo (2019) el IE cuanto menor sea el valor, indicará una planta baja y gruesa, lo que la convierte apta a niveles desfavorables a varios factores ambientales como a la deficiencia hídrica. Por lo tanto, la planta mejor apta para resistir las condiciones adversas tomando en cuenta las variables que relaciona este índice en el estudio realizado, son las que están establecidas en el área del NSI medio calificadas como de media calidad con un incide de esbeltez adecuado (Figura 2). Por lo tanto, las plantas del NSI bajo y alto tienden a tener bajas expectativas de sobrevivencia, menor crecimiento que es obstaculizada por la densidad residual del arbolado adulto en el nivel bajo y mayor desecación por el aire en el NSI alto por la mayor pérdida de cobertura vegetal, dejando en vulnerabilidad a factores ambientales a la regeneración. Se debe tomar en cuenta que una planta alta no siempre es robusta por lo que se utiliza de manera más eficaz el diámetro para predecir su supervivencia por lo que es mejor la determinación de este índice. Mientras que Buamscha et al. (2012) indican que cuanto más elongado es el tallo de una planta, menor relación positiva es la A/LR. Fisiológicamente, una buena relación raíz/tallo puede tener mejor oportunidad de absorción y distribución de agua, por lo que la planta tendrá menor exigencia del vital líquido y un crecimiento más rápido (Close et al. 2010) . En relación a los resultados obtenidos, las plantas procedentes de los tres NSI, por la índice relación A/LR se consideraron como de alta calidad, y esto puede ser atribuido a sus ajustes en la relación fuente-demanda de agua.

Respecto a la relación BA/BR las plantas fueron calificadas de baja calidad, con valores obtenidos muy por encima de los rangos establecidos para esta relación indica la desproporcionalidad y la existencia de raíces insuficientes, este parámetro es muy importante ya que entre menor sea su valor de esta relación la planta tendrá más vigor. Al respecto, Córdoba-Rodríguez et al. (2011) enfatizan que la relación BA/BR con valores altos es común cuando las plantas se encuentran en estrés hídrico, por lo que mantienen un equilibrio entre la hidratación por agua y la transpiración del follaje. Sobre lo mismo, Robles-Villanueva et al. (2017) encontraron valores máximos de 3 en plantas de dos años de edad. Mientras que Aguilera-Rodríguez et al. (2016), reportaron valores de 3.1 a 4.6 en plantas establecidas en campo, las cuales se consideraron de baja calidad. En tanto que Hernández-Ramos et al. (2017) , mencionan que una planta de buena calidad presenta coeficientes bajos en esta relación (<2.5). Por lo que, en este estudio se observa una desproporción entre la biomasa aérea y la biomasa de raíz, donde las plantas presentaron mayor biomasa aérea y por lo tanto, la raíz se ve limitada en suministrar los nutrientes suficientes del suelo hacia la parte aérea de la planta. También la desproporción entre la biomasa aérea y de raíz puede atribuirse a factores bióticos y abióticos que afectan la sobrevivencia de la planta.

Respecto al índice de calidad de Dickson ICD, las plantas provenientes de los tres NSI presentaron calidad alta. Sin embargo, Falcón-Oconor et al. (2021) reporta que un incremento en este índice se relaciona con una planta de calidad alta. Por otra parte, Paucar-Bernaola et al. (2015) obtuvieron un valor de 5.03 en el ICD para P. douglasiana a los seis meses de edad, indican que fue el mejor índice de calidad para la misma especie estudiada. Mientras que en coníferas se reporta que este índice diferencia positivamente en el potencial de supervivencia de plántulas de diferentes tamaños y edades (Luna 2019). En tanto que con P. greggii y P. pseu- dostrobus se reporta califica de media calidad, y calidad alta para P. michoacana (Sáenz et al. 2014). Mientras que para P. devoniana, reporta valores de 1.2, por lo que los valores en este índice depende de la especie y tamaño (Sáenz et al. 2014).

El índice de calidad de Dickson ICD facilita comparar la calidad de las plantas de diferentes tamaños encontradas en el área quemada debido a que relaciona varias variables e indica la proporcionalidad de las plantas en cuanto a su peso y tamaño, encontrando en este estudio valores superiores a las de referencia. De acuerdo con Ureta-Leones et al. (2018) , lo deseable es que las plan- tas alcancen los máximos valores con este índice, lo cual involucra que, por un lado, la planta sea robusta con buen crecimiento y que al mismo tiempo las fracciones aéreas y radicales estén equilibradas e identificar plantas de menor calidad y con menos expectativas de sobrevivencia ante escenarios futuros.

Para el índice de lignificación IL, Ureta-Leones et al. (2018) resaltan que entre mayor sea el porcentaje de humedad, las plantas tienden a tener mayores posibilidades de aclimatarse a factores ambientales limitantes. Al respecto, no se encontraron resultados de investigación sobre el porcentaje de lignificación para regeneración después de un incendio para realizar una comparación. Pero Ávila-Flores et al. (2014) reportan para P. engelmannii valores de 24.30, 25.03 y 26.63%, al evaluar la reducción en la disponibilidad de humedad como preacondicionamiento; mientras que para P. leiophylla se reportan valores de 30.91%, al considerar sustratos y tasas de adición de nutrientes (Buendía-Velázquez et al. 2017). Determinar la humedad de una planta es poco preciso por la variabilidad de herramientas, metodologías, tiempo y costos que se le apuesta, pero en las coníferas los valores óptimos de lignina están entre 25 y 30%. Los resultados obtenidos en el NSI indican que las plantas son buena calidad, lo que estimula el buen desarrollo de yemas apicales, crecimiento y follaje suculento con mejor soporte ante el estrés hídrico y más resistentes a factores ambientales (Figura 2). Los contenidos de lignina pueden deberse también al gran contenido de necromasa sobre el suelo, lo que coadyuva a retener una mayor cantidad de humedad. También puede deberse a la exposición N y NE en el que se encuentran dichos sitios, ya que reciben menor cantidad de radiación solar directa, por lo tanto, son áreas más húmedas. También la acumulación de lignina encontrado puede formar parte de la defensividad de las plantas contra plagas y enfermedades, los cuales son valores a los encontrados en estudios de plantas en viveros antes ya mencionados.

Por otro lado, el rápido crecimiento de la AF está directamente relacionada con la calidad ya que expresa el área fotosintética y procesos fisiológicos. Otro factor de las plantas con mayor AF es su genética. Ya que estas plantas provienen de progenitores con rasgos o características indeseables, y, por lo tanto, las plantas evaluadas presentaron ramificaciones y bifurcaciones, lo que aumenta su expansión foliar, resultando en una desproporcionalidad en la relación BA/BS, calificándolas como de baja calidad. Las diferencias estadísticas en el área foliar AF de las plantas puede atribuirse a la mayor apertura de espacios desprovistos de vegetación, lo que permite mayor entrada de luz, de modo que las plantas del nivel alto realizan mayor fotosíntesis, desarrollando más área foliar. También es importante considerar que la especie P. douglasiana es intolerante a la sombra y necesita suficiente luz en las etapas juveniles para poder desarrollarse de forma adecuada (Rubio-Camacho et al. 2017). Al respecto, Rodríguez-Ortiz et al. (2012) reportan que el vigor de una planta se puede evaluar a través de su follaje, que representa de 4 a 6% de la biomasa total del árbol, siendo el AF la parte vegetativa más importante para los procesos fisiológicos. Mientras que Rodríguez-Ortíz et al. (2020), reportan valores de 384.7, 368.6, 371.2 y 387.3 cm2 para la especie de P. pseudostrobus var.oaxacana. En tanto que Rodríguez-Ortiz et al. (2011), menciona que el AF es un factor que se debe tomar en cuenta en la productividad futuro del bosque, ya que a nivel ecosistema el AF regula la intercesión de luz, el almacenamiento de carbono y la transpiración.

Los resultados del análisis clúster corroboran que los indicadores de calidad morfológica y factores cualitativos del sitio determinan la clasificación de grupos homogéneos. Mientras que los índices de calidad tienen una gran importancia y al ser evaluadas pueden describir fácilmente la calidad de una planta y pueden servir como indicadores para mejorar y contribuir en mejorar la calidad en próximos años.

Conclusiones

Los resultados obtenidos para los índices de BA/BS y IE muestran una variabilidad calificando a la mayoría de plantas como de baja calidad, en contraposición con el ICD, DCR, AL/LR, AF e IL; cuyos valores calificaron a las plantas de media y alta calidad en los tres niveles de severidad de incendio. Se demostró la hipótesis planteada, la calidad de planta de la regeneración natural de P. douglasiana se ve afectada dependiendo del nivel de severidad de incendio y de los índices calificados

Agradecimientos

Al Consejo Nacional de Ciencia, Humanidades y Tecnología (CONAHCYT) por el financiamiento otorgado al primer autor para estudiar en el Programa de Maestría en Ciencias en Productividad en Agroecosistemas del Instituto Tecnológico del Valle de Oaxaca. CVU 1153828. Se agradece al Tecnológico Nacional de México (TecNM) por el financiamiento otorgado para el desarrollo del proyecto de investigación “Regeneración natural post-incendio de bosques de pino-encino, caso Nejapa de Madero, Oaxaca. Clave: 15324.22-P; en el marco de la Convocatoria para Proyectos de Desarrollo Tecnológico e Innovación para Estudiantes 2022.

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Recibido: 11 de Mayo de 2023; Aprobado: 04 de Noviembre de 2023

*Autor de correspondencia: casta_h50@hotmail.com

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