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La delimitación de especies sigue siendo una tarea difícil a pesar de la creciente disponibilidad de datos, principalmente de tipo molecular y el aumento de un mayor número de enfoques cuantitativos, como la morfometría (Carstens et al. 2013, Yang & Rannala 2014). Si bien, un enfoque desde la taxonomía tradicional es fundamental para el entendimiento y clasificación de grupos biológicos, a veces puede no ser suficiente para discriminar entre especies y es necesario buscar otras fuentes de información que contribuyan al mismo propósito (Padial et al. 2010). Lo anterior, resulta fundamental para especies consideradas crípticas o complejos de especies (e.g., Zheng et al. 2017, Fišer et al. 2018, Struck et al. 2018, Li et al. 2020, Shao et al. 2020).
La delimitación de especies constituye entonces, un paso crucial para distinguir entre los diferentes taxones, así como para entender patrones y mecanismos de la riqueza de especies. Esta información es importante, pues de ello depende el correcto aprovechamiento y la eficiente conservación de las especies, con importantes implicaciones no solo en términos biológicos y económicos, sino en la salud humana (Burgos-Hernández 2024).
Uno de los enfoques poco usados para delimitar especies, pero que año tras año gana terreno, es el geográfico que, en combinación con el ecológico, contribuye con evidencia que permite poner a prueba hipótesis de límites de especies (Carstens et al. 2013, Dagnino et al. 2017). De acuerdo con Hausdorf & Hennig (2020), las relaciones geográficas entre grupos de individuos pueden ser muy informativas para inferir los límites de las especies. Esto es particularmente significativo para especies con rangos de distribución simpátricos.
El modelado de nicho ecológico (MNE) y de distribución de especies (MDE) son herramientas que contribuyen en el proceso de delimitación de especies (Cavender-Bares & Pahlich 2009, Li et al. 2019). Estas herramientas se basan en asociaciones estadísticas entre las variables ambientales y los registros de presencia de las especies para comprender cómo los factores abióticos afectan a los límites geográficos de las mismas (Graham et al. 2004, Guisan & Thuiller 2005, Soberón & Peterson 2005, Wiens & Graham 2005, Franklin & Miller 2009). Asimismo, se fundamentan en la Teoría del Nicho, donde uno de los conceptos más utilizados en el área de la modelación, es el nicho Grinnelliano. Este se define como el conjunto de requerimientos ambientales que favorecen la supervivencia a lo largo de la distribución geográfica de una especie (Grinnell 1917), además de permitir conocer sus propiedades geográficas y ecológicas, dentro de un concepto espacial amplio (Soberón 2007, Sales et al. 2021). El uso de este concepto, entre otras cosas, ha permitido evaluar hipótesis sobre conservadurismo de nicho y sus múltiples implicaciones (Peterson et al.1999, Ackerly 2003), ya que la evidencia de conservadurismo se aplica principalmente a los nichos Grinnellianos (Soberón 2007).
La base del uso de los MNE y MDE en el proceso de delimitación, reside en que muchos atributos ambientales son críticos para las respuestas adaptativas dentro y entre especies, y estas adaptaciones son fuerzas importantes que impulsan la especiación (Schluter 2001, Levin 2005). Lo anterior, fue retomado por Wiens & Graham (2005), quienes discutieron la importancia de los factores ambientales en los procesos de especiación y en los patrones biogeográficos. A partir de estos trabajos, diversas contribuciones han demostrado la importancia de los MNE para la delimitación de especies, al utilizarse para interpretar la separación de linajes (Wiens & Graham 2005, Martínez-Gordillo et al. 2010, Zheng et al. 2017, Lin et al. 2021), aislamiento geográfico (Wiens & Graham 2005) y la divergencia de nicho (Suárez-Mota et al. 2015). Así como investigaciones en las que se incluyen estas herramientas para evaluar aspectos y aportar evidencia a la circunscripción taxonómica a diversos niveles de la jerarquía taxonómica en grupos de angiospermas (Wiens et al. 2010, Martínez-Méndez et al. 2016, Zheng et al. 2017, Cheng et al. 2021).
Linum L. (Linoideae: Linaceae) es un género reconocido a nivel mundial por su importancia agronómica, alimentaria, farmacológica y cultural (Pengilly 2003, Touré & Xu 2010, Dressler et al. 2014, Tork et al. 2019). A pesar de esto, los trabajos taxonómicos de sus especies son escasos y se han reportado diversos problemas de circunscripción en el grupo, principalmente debido a la similitud morfológica o diferencias sutiles entre algunos miembros del género (Rogers 1969, Burgos-Hernández & Castillo-Campos 2019, Barrera-Robles et al. 2020, González-Velasco et al. 2022).
El complejo Linum schiedeanum es uno de los ejemplos más notables dentro del género, ya que está conformado por 15 especies caracterizadas principalmente por sus flores amarillas y por su distribución restringida al Nuevo Mundo (Rogers 1969). Dentro de este grupo destacan Linum orizabae Planch, L. mexicanum Kunth y L. guatemalense Benth que, aunque presentan la mayoría de los caracteres del complejo, integran morfológicamente un subgrupo estrechamente relacionado que las distingue del resto de las especies. Estas tres especies se caracterizan por ser hierbas perennes, glabras o localmente pubescentes, con tallos erectos y raíces gruesas. Además, comparten similitud en la forma y coloración del fruto, la unión parcial de los estilos, el color marrón claro de los estigmas, así como la presencia de sépalos externos casi enteros y los estaminodios delgados (Rogers 1968, González-Velasco et al. 2022). Tal similitud se ha traducido en importantes problemas de identificación (Rogers 1968, 1969, Burgos-Hernández & Castillo-Campos 2019, Barrera-Robles et al. 2020, González-Velasco et al. 2022). Linum orizabae y L. mexicanum son especies endémicas de México, con gran parte de su distribución simpátrica (Barrera-Robles et al. 2020, González-Velasco et al. 2022, Figura 1). De acuerdo con la revisión taxonómica realizada por González-Velasco et al. (2022), la morfología de los estilos es el único carácter que permite diferenciarlas, siendo casi libres en L. orizabae y fusionados hasta dos tercios de su longitud en L. mexicanum. Sin embargo, en revisiones recientes, se detectaron ejemplares que presentan ambos tipos de morfología, haciendo aún más difícil la identificación (obs. pers.).
Figura 1 Registros de recolecta de tres especies del complejo Linum schiedeanum obtenidos mediante la consulta de ejemplares de herbarios y repositorios digitales de acceso libre.
De acuerdo con Rogers (1968), L. guatemalense presenta rasgos morfológicos intermedios entre L. mexicanum y L. orizabae, como el tamaño de las hojas, los pétalos y los frutos, por lo que su estatus taxonómico se encuentra en duda. Linum guatemalense se encuentra reportada en Belice, El Salvador, Honduras y Costa Rica, además de su área tipo, Guatemala. En México, Villaseñor (2016) la reporta en Chiapas, mientras que Barrera-Robles et al. (2020) indican su presencia en los estados de Oaxaca y Veracruz. Esta distribución registrada en la literatura para el territorio mexicano coincide con la de L. mexicanum. Sin embargo, no se cuenta con ejemplares en herbarios que respalden la presencia de L. guatemalense en México (González-Velasco et al. 2022) y, por lo tanto, se carece de certeza sobre su rango de distribución.
Aunque existen tratamientos taxonómicos recientes para las especies mexicanas (Burgos-Hernández & CastilloCampos 2019, González-Velasco et al. 2022), el enfoque de taxonomía tradicional no ha sido suficiente para esclarecer el estatus taxonómico de las tres especies de lino; por el contrario, ha generado más incertidumbre. Se suma a lo anterior, que la descripción taxonómica de L. guatemalense no ha sido revisada desde las contribuciones de Rogers (1968, 1969), poniendo en duda su estatus como especie.
Con la finalidad de aportar evidencia adicional a la morfológica que contribuya a esclarecer la taxonomía de L. mexicanum, L. orizabae y L. guatemalense, los objetivos de este trabajo fueron: a) modelar la distribución de Linum orizabae, L. mexicanum y L. guatemalense, b) conocer las variables ambientales que explican la ocurrencia y distribución de cada una de las tres especies, c) evaluar si el nicho ecológico de las tres especies de Linum son o no similares y equivalentes, y con base en esta información, d) aportar evidencia que contribuya a esclarecer el estatus taxonómico de las tres especies del complejo.
Materiales y métodos
Base de datos. Se recopiló información de los registros de presencia de L. guatemalense, L. orizabae y L. mexicanum (Figura 1), provenientes de material herborizado de especímenes depositados en los herbarios: ANSM, BIGU, CHAP, CHAPA, CIIDIR, ENCB, IBUG, IEB, MEXU, QMEX, SLPM, UAM-IZ, USCG y XAL (acrónimos según Thiers 2025+) y de repositorios digitales: Global Biodiversity Information Facility (GBIF) (https://doi.org/10.15468/dl.qmxsex, https://doi.org/10.15468/dl.ub77sd, https://doi.org/10.15468/dl.53m3kn), Tropicos (www.tropicos.org), Red de Herbarios Mexicanos (herbanwmex.net), Portal de Biodiversidad de Guatemala (biodiversidad.gt), Museo Nacional de Costa Rica - Herbario Nacional (https://www.museocostarica.go.cr/nuestro-trabajo/colecciones/historia-natural/herbario/) y SNIB-CONABIO (www.snib.mx). Los nombres de las especies y sus autores fueron cotejados en The International Plant Names Index (www.ipni.org) y Plants of the World Online (powo.science.kew.org). Las coordenadas geográficas fueron verificadas, complementadas y corregidas en QGIS v. 3.22.14 (QGIS development team 2023), usando para esto la descripción de la ubicación geográfica de los sitios de recolecta. Los registros duplicados o sin datos confiables para su georreferenciación, fueron excluidos del análisis.
Una vez limpia la información y con el propósito de disminuir la autocorrelación espacial de los registros para cada especie, se utilizó la herramienta spThin implementada en Rstudio v. 4.3.1. (R Core Team 2020). Para lo anterior, se consideró una distancia geográfica de 10 km entre los registros de presencia (Aiello-Lammens et al. 2015). De un total de 962 registros de presencia para las tres especies de Linum, después del proceso de limpieza, se retuv ieron 146, de los cuales, 86 correspondieron a L. orizabae, 46 a L. mexicanum y 14 a L. guatemalense. Estos registros fueron utilizados para la generación de los modelos de distribución para cada una de las especies.
Selección del área de calibración de los modelos. Para cada una de las tres especies de Linum se delimitó un área de calibración o movilidad (“M” del diagrama BAM; Soberón & Peterson 2005, Barve et al. 2011), definida con base en la coincidencia geográfica de los registros de presencia de las especies y las provincias biogeográficas propuestas por Morrone (2019) y Morrone et al. (2022).
Selección de variables ambientales y de los parámetros de configuración de los modelos. La selección de las v ariables ambientales y la configuración de los modelos, se llevaron a cabo mediante el paquete de R “kuenm” (Cobos et al. 2019), en Rstudio v. 4.3.1 (R Core Team 2020). Este paquete emplea MaxEnt como algoritmo de modelación y selecciona los mejores parámetros para la modelación (Phillips et al. 2006, Cobos et al. 2019). Para su implementación, es necesario disponer de datos de ocurrencia de cada especie, así como de conjuntos de variables ambientales, que se utilizarán para crear modelos candidatos.
Se compilaron 19 variables bioclimáticas y una topográfica de elevación de WorldClim v. 2.1 (Fick & Hijmans 2017), con una resolución espacial de 1 km2 (aprox. 30 segundos de arco (arcmin)). Los conjuntos de variables seleccionadas se obtuvieron mediante un análisis de correlación de Pearson y Spearman; para ambos, se utilizó un umbral de coeficiente de correlación de ≥ 0.8 (Pearson et al. 2007). De manera paralela, se usó el Factor de Inflación de la Varianza (VIF, por sus siglas en inglés) utilizando un umbral ≥ 10 (Guisan et al. 2017). Estos análisis generaron tres conjuntos de variables ambientales (Pearson, Spearman y VIF) para cada especie, las cuales fueron recortadas según la “M” de las mismas y se emplearon para la calibración de los modelos.
La configuración consistió en la evaluación de modelos candidatos generados con 11 multiplicadores de regularización distintos (de 0.1 a 2.1, a intervalos de 0.2), diferentes combinaciones de cuatro clases de características: lineal (l), cuadrática (q), producto (p) y umbral (t) (lq, lp, lt, qp, qt, pt, lqp, lqt, lpt, qpt, lqpt) y tres conjuntos de variables ambientales distintos para cada especie. La selección del mejor modelo se basó en tres criterios: 1) la significancia estadística que utiliza los valores de la característica operativa del receptor parcial (ROC parcial) para evaluar el desempeño del modelo, 2) las tasas de omisión que miden la habilidad predictiva y, 3) el valor de delta del criterio de información Akaike corregido (AICc) < 2, que indica que tan bien se ajustan los modelos a los datos (Peterson et al. 2008, Cobos et al. 2019). El mejor modelo seleccionado por kuenm proporcionó: el conjunto de variables, el valor más adecuado del multiplicador de regularización y la mejor combinación de características (i.e., lineal (l), cuadrática (q), producto (p), y umbral (t)), específicas para cada especie. Esta información fue utilizada en la generación de los modelos de distribución de las especies de Linum.
Modelos de Distribución de Especies (MDE). El modelado de nicho ecológico y distribución de especies se llevó a cabo con el algoritmo MaxEnt v. 3.4.4, que emplea registros de presencia de las especies y variables ambient ales para la generación de los modelos (Phillips et al. 2006). Los registros de presencia de cada especie, las variables ambientales, el valor más adecuado del multiplicador de regularización y la mejor combinación de caract erísticas previamente seleccionadas por kuenm (Cobos et al. 2019), para cada especie, fueron proporcionados a MaxEnt. Se seleccionó el formato de salida logístico en MaxEnt, el cual indica la probabilidad de idoneidad ambiental que favorece la presencia de la especie y que fluctúa de 0 a 1. En este rango, valores de 1 o cercanos a 1, sugieren la existencia de condiciones ambientales idóneas para la ocurrencia de las especies, mientras que valores de 0 o cercanos a 0, indican ausencia de condiciones ambientalmente idóneas para la o currencia de la especie modelada (Phillips & Dudík 2008, Elith et al. 2011). Se indicó en el algoritmo el uso del 75 % de los registros para la elaboración de los modelos y el 25 % restante para su validación. Se activó la opción Jackknife para observar la contribución relativa de las variables ambientales que determinan la distribución de las especies y se desactivaron las opciones “extrapolate” y “do clamping”. Los modelos logísticos resultantes se editaron con QGIS v. 3.22.14.
El área bajo la curva (AUC por sus siglas en inglés) también fue utilizada para evaluar el desempeño de los modelos resultantes. De acuerdo a Peterson et al. (2011), valores del AUC entre 0.7 y 0.9 son un indicador de que se ha generado un buen modelo y aquellos mayores a 0.9 se consideran como muy buenos modelos.
Especies y variables ambientales. Con la finalidad de determinar las variables ambientales que explican la distribución de las especies de Linum, se consideraron las variables más importantes seleccionadas por kuenm, que posteriormente fueron extraídas en QGIS v. 3.22.14 para cada registro para las tres especies del complejo. Con los valores obtenidos, se calculó la estadística descriptiva de las especies evaluadas y se realizaron gráficas de cajas y bigotes para representar la distribución de cada variable ambiental entre las especies de Linum, utilizando para esto Rstudio v. 5.3.1 (R Core Team 2020).
Traslape, similitud y equivalencia de nichos ecológicos. Las variables ambientales seleccionadas por kuenm para cada especie fueron utilizadas para conocer la densidad de ocurrencia de las tres especies de Linum en función del espacio ambiental. Se utilizó la librería “ecospat” (Di Cola et al. 2017) con el objetivo de generar las representaciones gráficas de los nichos de las especies y su relación con las variables ambientales. Estas variables se sometieron a un Análisis de Componentes Principales (PCA por sus siglas en inglés) con el propósito de reducir y transformar las capas ambientales en variables no correlacionadas (Broennimann et al. 2012).
El traslape de nichos se calculó con la métrica D de Schoener (Schoener 1970), utilizando la función “ecospat. niche.overlap”. Esta métrica evalúa el grado de traslape y diferenciación de los nichos en el espacio ambiental entre pares de especies (Schoener 1970, Warren et al. 2008, Broennimann et al. 2012). Los valores de esta métrica varían de 0 a 1, donde 0 indica nichos no traslapados y 1 nichos traslapados totalmente.
La significancia del grado de traslape de nichos entre pares de especies, se examinó mediante una prueba de similitud de nichos, utilizando la función “ecospat.niche.similarity.test”. Esta prueba evalúa si los nichos entre especies son significativamente diferentes de lo esperado por el azar, por lo que genera distribuciones de nicho aleatorias mediante permutaciones, intercambiando registros de presencia entre pares de especies dentro del espacio geográfico-ambiental disponible (M). Si el traslape observado resulta significativo (P < 0.05), entonces indica que los nichos ecológicos de las dos especies son diferentes (Warren et al. 2008, Di Cola et al. 2017).
Finalmente, mediante la función “ecospat.niche.equivalency.test”, se puso a prueba la equivalencia de los nichos ecológicos entre pares de especies. Un valor de significancia estadística de P < 0.05 de este análisis fue la regla de decisión para definir la equivalencia entre nichos de las especies comparadas (Warren et al. 2008, Broennimann et al. 2012).
Resultados
Selección de los parámetros de calibración de los modelos y variables ambientales. Se obtuvieron los parámetros más adecuados para la elaboración de los modelos de distribución de las especies de Linum en MaxEnt, considerando principalmente el multiplicador de regularización y las clases de características (Tabla 1). De las 20 variables ambientales compiladas, se seleccionaron siete para el modelado de L. guatemalense, nueve para L. mexicanum y seis para L. orizabae. Cuatro variables climáticas se comparten entre todas las especies, tres entre pares de especies y tres variables más fueron importantes solo para L. mexicanum (Tabla 2).
Tabla 1 Configuración obtenida por kuenm para la elaboración de los modelos de las tres especies de Linum y su evaluación (ROC parcial).
| Especie | Parámetro de regularización | Clases de características | Conjunto de variables | ROC parcial | Tasa de omisión | Delta AICc |
|---|---|---|---|---|---|---|
| L. guatemalense | 1.5 | qt | Pearson | 0 | 0 | 0 |
| L. mexicanum | 2.1 | lqpt | VIF | 0 | 0 | 0 |
| L. orizabae | 1.3 | p | Pearson | 0 | 0.04 | 0 |
l = lineal, q = cuadrática, p = producto, t = umbral
Tabla 2 Variables ambientales seleccionadas por kuenm para la elaboración de los modelos de cada una de las especies evaluadas.
| Variables climáticas | L. guatemalense | L. mexicanum | L. orizabae | |
|---|---|---|---|---|
| BIO1 | Temperatura media anual | X | X | |
| BIO2 | Rango promedio de temperaturas diurnas | X | X | X |
| BIO3 | Isotermalidad | X | X | X |
| BIO8 | Temperatura promedio del trimestre más húmedo | X | ||
| BIO12 | Precipitación total anual | X | X | |
| BIO13 | Precipitación del mes más húmedo | X | ||
| BIO14 | Precipitación del mes más seco | X | X | X |
| BIO15 | Estacionalidad de la precipitación | X | ||
| BIO18 | Precipitación del trimestre más cálido | X | X | X |
| BIO19 | Precipitación del trimestre más frío | X | X | |
| Variable topográfica | ||||
| Elevación | Elevación (m snm) | X | ||
| TOTAL | 7 | 9 | 6 | |
Modelos de Distribución de especies. El valor de la curva ROC parcial para los tres modelos generados fue P < 0.05 (Tabla 1), indicando un buen desempeño de los modelos. Mientras que los resultados obtenidos de la prueba AUC indicó buenos modelos para L. mexicanum y L. orizabae, y muy buen modelo para L. guatemalense, con valores de 0.860, 0.856 y 0.929, respectivamente (Tabla 3).
Tabla 3 Variables ambientales con la mayor contribución en los modelos de distribución de especies y valores del Área Bajo la Curva (AUC)
| Especie | Porcentaje (%) de contribución de variables ambientales | Valor de AUC | |
|---|---|---|---|
| Linum mexicanum | BIO8: Temperatura promedio del trimestre más húmedo | 26.8 | 0.860 |
| Elevación | 25.7 | ||
| BIO3: Isotermalidad | 18.3 | ||
| BIO2: Rango promedio de temperaturas diurnas | 16.2 | ||
| BIO13: Precipitación del mes más húmedo | 11.8 | ||
| Total | 98.8 | ||
| Linum guatemalense | BIO1: Temperatura media anual | 84.0 | 0.929 |
| BIO19: Precipitación del trimestre más frío | 9.6 | ||
| BIO18: Precipitación del trimestre más cálido | 3.8 | ||
| Total | 97.4 | ||
| Linum orizabae | BIO1: Temperatura media anual | 47.1 | 0.856 |
| BIO3: Isotermalidad | 26.4 | ||
| BIO2: Rango promedio de temperaturas diurnas | 19.9 | ||
| BIO18: Precipitación del trimestre más cálido | 2.8 | ||
| Total | 96.2 | ||
De acuerdo con el modelo resultante de L. mexicanum (Figura 2A), las áreas con una idoneidad alta (0.848-1.000) a media (0.566-0.706), se concentran al centro y este de la Faja Volcánica Transmexicana (FVTM) y en la Sierra Madre Oriental (SMOr) en su vertiente con la FVTM, entre los estados de Michoacán, Puebla, Tlaxcala, México, Ciudad de México, Hidalgo, Querétaro y algunas porciones de Veracruz. Sin embargo, la Sierra Madre del Sur (SMS), especialmente en la subprovincia Sierra Madre del Sur Oriental (SOR), en la porción correspondiente al norte del estado de Oaxaca, destacó por contener la mayor superficie continua de áreas altamente idóneas. Mientras que, las Tierras Altas de Chiapas (TACh) en el estado de Chiapas y la subprovincia SOR de la SMS, en el estado de Guerrero, presentaron una idoneidad principalmente de media (0.566-0.847) a baja (< 0.565). En esta provincia y distrito biogeográficos respectivamente, se detectaron pequeñas zonas esparcidas de áreas altamente idóneas (0.848-1.000).
Figura 2 Modelos de distribución de especies de: A) Linum mexicanum y B) Linum orizabae, proyectados sobre las provincias biogeográficas de Morrone (2019) y utilizando la regionalización de la Sierra Madre del Sur de Morrone (2017b). 1.- Sierra Madre Oriental (SMOr), 2.- Faja Volcánica Transmexicana (FVTM), 3.- Sierra Madre del Sur (SMS): 3a.- subprovincia Occidental (SOC), 3b.- subprovincia Central (SC), 3c.- subprovincia Oriental (SOR), 4.-Tierras Altas de Chiapas (TACh). En rojo las áreas altamente idóneas. En naranja y amarillo las áreas medianamente idóneas y en tonos verdes las áreas con baja idoneidad ambiental para la ocurrencia de las especies.
En el caso de L. orizabae, el modelo resultante (Figura 2B) mostró importantes áreas continuas de alta idoneidad (0.857-1.000) en la FVTM y la subprovincia SOR de la SMS en la porción correspondiente al norte de Oaxaca, parte del estado de Puebla y Veracruz (i.e., Tierras Altas de Oaxaca). En cambio, el modelo resultante mostró una idoneidad ambiental baja (< 0.571), con algunas áreas menores de idoneidad media (0.572-0.856) en la SMOr y en la SMS subprovincia SOR en el estado de Guerrero, SMS subprovincia Central (SC) en el estado de Michoacán y SMS subprovincia Occidental (SOC) entre Jalisco y Nayarit, así como en las TACh.
Por su parte, el modelo obtenido para L. guatemalense (Figura 3) muestra importantes regiones continuas con alta idoneidad ambiental (0.858-1.000) para la presencia de la especie en las TACh, detectadas en la porción correspondiente a Guatemala, así como en la provincia Guatuso-Talamanca (GT) y en menor proporción Puntarenas-Chiriquí (PCh) en Costa Rica y parte de Panamá. Mientras que, áreas esparcidas clasificadas como alta a medianamente (0.715-0.857) idóneas, fueron detectadas en las TACh en México y Honduras. En cambio, Belice, El Salvador y Nicaragua mostraron áreas con una idoneidad dominantemente baja (< 0.714).
Figura 3 Modelo de distribución de Linum guatemalense proyectado sobre las provincias biogeográficas de Morrone et al. (2022). 1.- Tierras Altas de Chiapas (TACh), 2.- Guatuso-Talamanca (GT), 3.- Puntarenas-Chiriquí (PCh). En rojo las áreas altamente idóneas. En naranja y amarillo las áreas medianamente idóneas y en tonos verdes las áreas con baja idoneidad ambiental para la ocurrencia de las especies.
Especies y variables ambientales. El análisis de Jackknife mostró que la temperatura promedio del trimestre más húmedo (BIO8) y la elevación son las variables climáticas que más influyen en la distribución de L. mexicanum. Le siguen en orden de importancia, la isotermalidad (BIO3), el rango promedio de temperaturas diurnas (BIO2) y en menor proporción, la precipitación del mes más húmedo (BIO13) (Tabla 3).
De manera contrastante, una sola variable, la temperatura media anual (BIO1), fue la más importante para la distribución de L. guatemalense. Mientras que la BIO1 y la BIO3 fueron las principales variables ambientales que determinan la ocurrencia de L. orizabae, seguida de la BIO2 y las precipitaciones del trimestre más cálido (BIO18). La caracterización ambiental detallada de cada especie se muestra en la Tabla S1.
De acuerdo con la comparación de las variables ambientales más importantes que determinan la distribución entre las tres especies, es posible observar que L. guatemalense muestra diferencias con las especies distribuidas en México en nueve de las 11 variables analizadas (Figura 4). Esta especie solo mostró similitud ambiental con respecto a L. mexicanum en la BIO1 y la temperatura promedio del trimestre más húmedo (BIO8). Por su parte, L. mexicanum y L. orizabae mostraron diferencias solo en las BIO1, BIO8 y la elevación.
Figura 4 Variabilidad de 11 variables ambientales seleccionadas por kuenm entre las tres especies de Linum evaluadas. Temperatura media anual (BIO1), Rango promedio de temperaturas diurnas (BIO2), Isotermalidad (BIO3), Temperatura promedio del trimestre más húmedo (BIO8), Precipitación total anual (BIO12), Precipitación del mes más húmedo (BIO13), Precipitación del mes más seco (BIO14), Estacionalidad de la precipitación (BIO15), Precipitación del trimestre más cálido (BIO18), Precipitación del trimestre más frío (BIO19) y Elevación.
Traslape, similitud y equivalencia de nichos ecológicos. De acuerdo al PCA (Figura 5), los dos primeros componentes explican el 68.35 % de la varianza acumulada. Las variables con mayor contribución en el componente principal 1 (PC1 = 44.47 %) fueron la precipitación total anual (BIO12), la BIO13, la precipitación del trimestre más frío (BIO19) y el BIO2. Por su parte, en el PC2 (23.88 %), las variables con mayor peso fueron la BIO8, la BIO1 y la elevación (Tabla S2).
Figura 5 Nicho ambiental de las tres especies de Linum generado mediante un Análisis de Componentes Principales (PCA por sus siglas en inglés) utilizando las 11 variables ambientales seleccionadas por kuenm. A la izquierda, el gráfico de los primeros dos componentes principales (PC) con las condiciones ambientales de toda el área de estudio. De lado derecho, se muestran en sombreado las densidades de ocurrencia de cada especie en el espacio ambiental. El color negro representa la densidad más alta.
La densidad de ocurrencia de L. guatemalense en el espacio ambiental es distinta a las especies mexicanas. En cambio, las densidades de presencia de L. mexicanum y L. orizabae, son similares (Figura 5) y también presentaron el mayor nivel de traslape en sus nichos ecológicos (Tabla 4). En contraste, los nichos de L. mexicanum y L. guatemalense, así como los de L. orizabae y L. guatemalense presentaron un valor de traslape bajo.
Tabla 4 Comparación de nichos entre las tres especies del complejo Linum schiedeanum.
| Comparaciones | Traslape de nichos (D) | Similitud de nichos | Equivalencia de nichos | ||
|---|---|---|---|---|---|
| a | b | a→b | b→a | ||
| L. mexicanum | L. orizabae | 0.1849325 | 0.86139 | 0.85149 | 0.08911 |
| L. mexicanum | L. guatemalense | 0.0198853 | 0.58416 | 0.74257 | 0.0099* |
| L. orizabae | L. guatemalense | 0.0360655 | 0.69307 | 0.67327 | 0.0099* |
*P < 0.05
De acuerdo con el análisis de similitud de nichos entre pares de especies, no se detectaron diferencias significativas (P > 0.05). Lo anterior, sugiere que los nichos ecológicos de las tres especies del complejo Linum schiedeanum no fueron significativamente mayores que los de las distribuciones nulas e indica que las especies comparten nichos similares a los esperados por el azar (Tabla 4).
El análisis de equivalencia de nichos ecológicos entre L. mexicanum y L. guatemalense, así como entre L. orizabae y L. guatemalense resultaron significativos (P < 0.05; Tabla 4). En cambio, no se encontraron diferencias significativas (P > 0.05) entre los nichos de L. mexicanum y L. orizabae, indicando que estos tienden a ser idénticos en el espacio geográfico y ambiental (Figura S1).
Discusión
Modelos de Distribución de Especies. Los MDE resultantes para L. orizabae y L. mexicanum muestran, en común, áreas geográficas con condiciones ambientales alta a medianamente idóneas. Estas áreas se localizan principalmente en la FVTM y la SMS subprovincia SOR en las Tierras Altas de Oaxaca y, en menor proporción, en el sur de la SMOr. Si bien, los resultados coinciden con la distribución simpátrica conocida reportada por Rogers (1968), Barrera-Robles et al. (2020) y González-Velasco et al. (2022), los resultados también muestran otras áreas idóneas que difieren entre ambas especies. Estás áreas son algunas porciones del estado de Guerrero en la subprovincia SOR y las TACh, donde existen condiciones medianamente idóneas para la presencia de L. mexicanum, pero donde L. orizabae encuentra niveles bajos a nulos de idoneidad ambiental.
Linum orizabae es una especie presente en los bosques de oyamel, pino, pino-encino y, en menor proporción, matorrales xerófilos, principalmente del centro y oriente del país (Barrera-Robles et al. 2020, González-Velasco et al. 2022), concordante con las áreas de mayor idoneidad ambiental encontradas para esta especie. De acuerdo con lo reportado por Dinerstein et al. (1995) y Rzedowski (2006), en la FVTM predominan los bosques de pino-encino y los matorrales xerófilos. Esta provincia presenta altitudes por arriba de los 1,800 m (Morrone 2017a), que coincide con las preferencias altitudinales reportadas para L. orizabae, de entre 2,000 a 2,500 m (Barrera-Robles et al. 2020, González-Velasco et al. 2022). Las características de esta provincia explican la alta y media idoneidad ambiental proyectada por el modelo de distribución para esta especie.
Las condiciones descritas para L. orizabae son, en gran parte, compartidas con L. mexicanum (González-Velasco et al. 2022), que prefiere los mismos tipos de vegetación y altitud, pero con su límite superior altitudinal reportado por Rogers (1968) a los 3,030 m, y a los 2,700 m por González-Velasco et al. (2022). A partir de la revisión de material de herbario llevada a cabo para este trabajo, se detectó que L. mexicanum alcanza los 2,945 m. Lo anterior, explica la coincidencia en áreas altamente idóneas identificadas para las especies distribuidas en México.
Las Tierras Altas de Oaxaca, en la subprovincia SOR de la SMS, fue una región donde los modelos de ambas especies detectaron áreas de alta idoneidad ambiental. La SMS es una región integrada por una elevada diversidad de ecosistemas con bajos niveles de fragmentación (Espinosa et al. 2016). En esta provincia biogeográfica, destaca la Sierra Norte de Oaxaca, que contiene importantes superficies de bosques de pino-encino (Vásquez-Cortés 2013, Suárez-Mota et al. 2018). La relevancia de la región, no solo corresponde a las especies endémicas de Linum, sino a la diversidad de otros grupos de flora vascular como Asteraceae, que mostraron una preferencia por altitudes medias (2,000-2,400 m, Suárez-Mota et al. 2018). De acuerdo con la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO), esta región está considerada dentro de las zonas prioritarias para la conservación de la biodiversidad (Arriaga et al. 2000).
Las pequeñas áreas de idoneidad media detectadas para L. mexicanum en el distrito Guerrerense en la SMS, se presentan en altitudes por debajo de los 1,800 m, altitud que no es preferida por la especie, ya que comúnmente se le encuentra en altitudes de 2,500 m, con su límite inferior de distribución a los 1,312 m, lo que explica lo observado en el modelo. Además, se ha reportado que esta provincia muestra afinidades bióticas y climáticas con las TACh (Carleton et al. 2002, Blancas-Calva et al. 2010, Espinosa et al. 2016). Tales afinidades se confirman con los resultados proyectados por los modelos, pues ambas provincias presentaron probabilidades de idoneidad ambiental semejantes para L. mexicanum y L. orizabae.
Para ambas especies, llama la atención que su rango de distribución abarca áreas geográficas separadas por el Istmo de Tehuantepec (Figura 2), una región geográfica localizada en el sureste mexicano que constituye la parte más angosta entre los océanos Pacífico y Atlántico, ocupado por llanuras costeras y matorrales, con un ambiente seco (Barrier et al. 1998, Warren et al. 2008). De acuerdo a Heywood (1991), casi todas las especies de plantas muestran disyunciones en su distribución geográfica a una escala espacial relativamente pequeña que, muchas veces, refleja discontinuidades en el hábitat adecuado. Esto es congruente con los MDE obtenidos, ya que esta región constituye un hábitat no idóneo, debido a su menor elevación y, por ende, condiciones ambientales que contrastan con las montañas en ambos lados del Istmo (Barrier et al. 1998, Peterson et al. 1999, Marshall & Liebherr 2000). Por lo que, la distribución observada podría deberse a la influencia de cambios climáticos pasados (Hernández-Langford et al. 2020) y el Istmo constituir una barrera permeable para estos taxones. Este patrón de distribución geográfico, ha sido reportado para otras especies de plantas (Morris et al. 2008, Ruíz-Sánchez & Ornelas 2014, Ornelas et al. 2016).
Por su parte, Linum guatemalense fue descrita originalmente por Bentham de material proveniente de Guatemala (Bentham 1844). Años más tarde, una colecta de 1958 (Molina 8731a F!), otra de 1972 (Burch 6237 USF!) y una más de 1976 (Montalvo A.E. 4807 MO!), dieron cuenta de su presencia en Honduras, Belice y El Salvador, respectivamente, ampliando su rango de distribución. Finalmente, en los años 90, se colectaron los primeros ejemplares en Costa Rica, que fueron depositados en el herbario MO. Hasta inicios de la década del 2010, estos países centroamericanos eran considerados el área de distribución conocida de la especie. Sin embargo, Villaseñor (2016), en su catálogo de plantas vasculares de México, listó a L. guatemalense ocurriendo en el estado de Chiapas y posteriormente, Barrera-Robles et al. (2020) reportaron la presencia de la especie en Oaxaca y Veracruz, respaldados por los especímenes J.A. Reyes 1279 (CHAPA!) y T. Coulter 757 (TCD) respectivamente. González-Velasco et al. (2022) en su actualización taxonómica de la familia para México, descartó la presencia de esta especie en el país.
Después de la revisión de material de herbario realizado para este trabajo, fue posible detectar que material proveniente del herbario CHAPA carece de estructuras reproductivas y, vegetativamente, no corresponde a los caracteres diagnósticos de esta especie, por lo que es probable que se trate de un error de identificación, en consecuencia, estos registros se excluyeron del MDE y MNE. Mientras que el ejemplar del herbario TDC, no pudo ser localizado. Sin embargo, de acuerdo con los resultados del modelo de distribución obtenido para L. guatemalense, la provincia TACh, en el estado de Chiapas en México y en Guatemala, cuenta con importantes áreas de alta idoneidad ambiental que podrían favorecer la presencia de la especie.
Es posible que la ausencia de colectas de L. guatemalense en territorio mexicano, se deba a la falta de un mayor esfuerzo de muestreo en algunas zonas de Chiapas (Sosa & Dávila 1994, Pérez-Farrera et al. 2012), más que a una verdadera ausencia de la especie en el sur de México. Lo anterior, cobra mayor sentido al tener en cuenta que, regiones como los Altos de Chiapas, son de difícil acceso debido a la complejidad fisiográfica, conflictos sociales y de seguridad, por lo que aún existen importantes áreas de ese estado por ser exploradas. Además, el patrón de distribución encontrado por el MDE para L. guatemalense (Figura 3), a diferencia de las especies de lino mexicanas, muestra un rango de distribución septentrional que no va más allá del Istmo de Tehuantepec. Lo anterior, resulta congruente con estudios que han demostrado que esta región constituye una barrera biogeográfica para diversas especies de plantas de montaña (Gutiérrez-Rodríguez et al. 2011, Ornelas et al. 2013, Ornelas & Rodríguez-Flores 2015, Gutiérrez-Ortega et al. 2020 Aguirre-Dugua et al. 2023), debido a sus discrepantes condiciones ecológicas y topográficas que contrastan con las características del este y oeste del Istmo (Peterson et al. 1999, Marshall & Liebherr 2000), difiriendo con las preferencias de hábitat para esta especie.
Otra explicación es que, a pesar de que Chiapas cuenta con algunas zonas de condiciones ambientales idóneas para el establecimiento de L. guatemalense, la Sierra de los Cuchumatanes entre Chiapas y Guatemala, represente una barrera geográfica (Marshall 2007). De acuerdo con Marshall (2007) y López et al. (2020), estas escarpadas montañas abarcan varias formas geomorfológicas distintivas que alcanzan los 3,800 m y disminuyen hacia el norte de Guatemala, en la cordillera Lacandona (< 800 m). Esta variabilidad altitudinal corresponde con áreas de superficie reducida de las zonas de alta a medianamente idóneas mostradas por el modelo de distribución de L. guatemalense en México. Esta especie tiene preferencia por altitudes de entre 2,000 a 3,000 m, alcanzando su límite superior a los 3,500 y el inferior a 526 m, por lo que el gradiente altitudinal juega un papel primordial como limitante en su distribución y abundancia. Ambas hipótesis deberán ponerse a prueba mediante muestreos en áreas del estado de Chiapas y estudios poblacionales de la especie tanto a nivel ecológico como filogeográfico.
Áreas menores ambientalmente idóneas en Panamá, en la provincia GT que se extiende desde Costa Rica, así como en las TACh correspondiente a Honduras, fueron identificadas por el modelo. Hasta el momento, no se cuenta con ningún registro de L. guatemalense en Panamá, y de Honduras solo se conoce un espécimen (Molina 8731a F!). Por esta razón, es importante realizar trabajo de recolecta florística en estas áreas ambientalmente idóneas, que permitan poner a prueba los resultados del modelo de distribución obtenido y conocer el rango de distribución natural de esta especie en Centroamérica.
Especies y variables ambientales. La distribución de las tres especies de Linum evaluadas está influenciada principalmente por variables relacionadas con la temperatura y, en menor proporción, con la precipitación. Este resultado, está estrechamente relacionado con las preferencias altitudinales de estas especies, ya que la altitud está intrínsecamente relacionada con la precipitación y la temperatura (García & Mosiño 2006).
De acuerdo con el análisis realizado por variable, L. guatemalense presenta el rango altitudinal más amplio que va de los 526 a los 3,496 m. Mientras que las especies mexicanas, presentan un importante traslape en sus rangos altitudinales que, en L. orizabae va de 1,105-3,685 m y de 1,312-2,945 m en L. mexicanum. Estas especies no se distribuyen por debajo de los 1,100 m, en contraste con L. guatemalense. Tal diferencia entre las especies mexicanas y la de Centroamérica, refleja las preferencias por los tipos de vegetación. Si bien, las tres especies comparten afinidad por los bosques de pino, pino-encino y oyamel (Rogers 1968, Barrera-Robles et al. 2020, González-Velasco et al. 2022), L. guatemalense también suele encontrarse en riberas y bosques tropicales húmedos, cuyos hábitats no son idóneos para las especies mexicanas.
La isotermalidad fue otra variable de gran importancia para los linos mexicanos. La trascendencia de la isotermalidad se sustenta en la gran variación en las temperaturas diarias y estacionales observadas a lo largo de su rango de distribución; por ejemplo, la FVTM, en comparación con la SMS en Guerrero y sur de Oaxaca, y las TACh en Chiapas. En la primera provincia, en su porción central, donde la distribución de L. mexicanum y L. orizabae exhiben su mayor idoneidad ambiental, las fluctuaciones de las temperaturas diarias parecen ser menores que las observadas a lo largo del año (Maravilla et al. 2004). Mientras tanto, las regiones del sur de México como Guerrero, el sur Oaxaca y Chiapas, donde se encontró una menor idoneidad para estas especies, presenta una mayor variación de temperatura diaria en comparación con la observada a lo largo del año (Maravilla et al. 2004).
En los ecosistemas de montaña, la altitud, el microambiente y el clima juegan un rol importante en la distribución y estructura de las comunidades vegetales. Los bosques templados son uno de los tipos de vegetación dominantes en la FVTM (Rzedowski 2006), que se distribuyen principalmente en zonas altas y frías (Mastretta-Yanes et al. 2015, Morrone 2017a). Esta provincia fue una de las principales regiones de alta idoneidad para las especies mexicanas, seguido de los bosques de pino y pino-encino en la SMS en las Tierras Altas de Oaxaca (Vásquez-Cortés 2013, Suárez-Mota et al. 2018), que también presentaron importantes áreas de alta idoneidad. En estos bosques, la precipitación y la humedad son menores a los encontrados en las riberas y bosques tropicales que caracterizan gran parte de Costa Rica, la segunda área con mayor idoneidad para L. guatemalense, después de las TACh en Guatemala. Lo anterior, pone de manifiesto la variedad de condiciones ambientales a las que están adaptadas las especies y podría reflejar las diferencias fisiológicas entre las especies con distribución en México y la de Centroamérica.
La temperatura y la precipitación influyen en la variación de la fenología de la floración y diversos rasgos del ciclo de vida de las plantas (de Frenne et al. 2013, Burgarella et al. 2016, Muir & Angert 2017), especialmente de aquellas de clima templado con amplias distribuciones geográficas, como es el caso de los linos. Por ejemplo, un inicio más temprano de la floración y una reducción del umbral de tamaño de la planta para la floración, se consideran respuestas adaptativas al aumento de la aridez o a las precipitaciones impredecibles en las herbáceas silvestres anuales (Cui et al. 2017, Iler et al. 2021). Lo anterior, ha sido reportado en diferentes especies de lino (Innes et al. 2022, Landoni et al. 2024) y permite explicar la importancia de las variables relacionadas a la precipitación, temperatura y elevación para la distribución y presencia de las tres especies de Linum evaluadas.
Traslape, similitud y equivalencia de nichos. Los resultados del análisis de traslape, similitud y equivalencia de L. mexicanum y L. orizabae, sugieren que sus nichos ecológicos tienden a ser tanto similares como idénticos. Este hallazgo es congruente con el análisis de las variables ambientales, pues ambas especies comparten afinidad por más del 80 % de ellas. De acuerdo con Suárez-Mota et al. (2015), cuando las especies tienden a mantener características ambientales de sus nichos a través del tiempo, es posible que exista un conservadurismo de nicho. Este término se refiere a la tendencia que tienen las especies cercanamente relacionadas, a preservar las características del nicho fundamental que ocupaba su ancestro común (Wiens & Graham 2005). Por otra parte, de acuerdo con Warren et al. (2008), la equivalencia de nichos ecológicos de dos especies se refiere a que tan idénticos o indistinguibles son uno de otro, así como a las capacidades de las especies para ocupar espacios geográficos parecidos. Lo anterior, permite diferenciar entre conservadurismo (similitud) y equivalencia de nicho.
Nuestra evaluación de la equivalencia de nicho aceptó la hipótesis nula para las especies mexicanas de que sus nichos ecológicos son equivalentes. Mientras que los resultados de similitud de nicho sugieren que los linos mexicanos comparten más características de sus nichos ambientales de lo que esperaría aleatoriamente. La idea del conservadurismo de nicho como hipótesis de trabajo, explica la similitud de nichos encontrada entre las tres especies. Pero a diferencia de las especies mexicanas, el nicho ambiental de L. guatemalense presentó un bajo traslape con los nichos de L. orizabae y L. mexicanum, detectando diferencias significativas entre ellos, por lo que si bien, son similares, no son equivalentes. Esta evidencia se respalda por el análisis de las variables ambientales, donde solo el 18.2 % de ellas resultó afín entre L. gutemalense y L. mexicanum, y ninguna entre L. guatemalense y L. orizabae. Estos resultados reflejan una mayor cercanía entre las primeras dos especies, cuya área de idoneidad ambiental se comparte solo en el estado de Chiapas. Dado que, L. guatemalense extiende su distribución hasta Centroamérica, su rango de distribución es típicamente parapátrico, pero bajo condiciones ambientalmente similares con respecto a las especies mexicanas.
Aportes para su delimitación. Los resultados de esta investigación muestran una estrecha similitud ambiental entre L. mexicanum y L. orizabae. Lo anterior, respalda la hipótesis de conservadurismo de nicho ecológico, el cual, indica que los entornos de especies estrechamente relacionadas son más similares ecológicamente que por azar y donde los modelos de nicho predicen la idoneidad ambiental que puede favorecer la presencia de especies hermanas (Peterson et al. 1999, Peterson & Nyári 2008). No obstante, se suma a la evidencia la similitud geográfica conocida y potencial de ambas especies. De acuerdo con Pyron & Burbrink (2009) y Peterson et al. (2011), los procesos de especiación ocurren en la dimensión geográfica y rara vez se acompañan de innovaciones ecológicas cuando las poblaciones se dispersan a un nuevo entorno. Sin embargo, cuando las poblaciones logran adaptarse a las nuevas condiciones, la selección natural podría promover la adaptación y facilitar los procesos de especiación, lo que se traduce en divergencia de nichos (Graham et al. 2004, Wiens & Graham 2005, Sánchez-Fernández et al. 2011). En este sentido, los resultados demuestran que ambas especies comparten preferencias idóneas para su distribución y que pueden ocupar el mismo espacio geográfico, lo que apoya la hipótesis de que probablemente se trata del mismo taxón.
Respecto a L. guatemalense, Rogers (1968) notó que esta especie presenta caracteres morfológicos intermedios entre L. orizabae y L. mexicanum. Mientras que González-Velasco et al. (2022) sugirió que esta especie en realidad podría tratarse de una variedad de alguna de las dos especies mexicanas. De acuerdo con los resultados aquí presentados, la especie centroamericana muestra diferencias geográficas y ambientales significativas respecto a las especies mexicanas; solo compartiendo un estrecho rango de la distribución potencial y de la dimensión ambiental evaluada con L. mexicanum. Si existe una relación estrecha entre estas especies, la especiación alopátrica explica mejor dicha divergencia de nicho.
Los resultados soportan, al menos desde la dimensión geográfica y de nicho ecológico, el estatus de especie de L. guatemalense, manteniendo efectivamente, una cercanía morfológica, similitud de nicho y ambiental a L. orizabae y L. mexicanum. De acuerdo con Pliscoff & Fuentes-Castillo (2011), cuanto más cercanas filogenéticamente sean las especies, mayor será la similitud entre su espacio climático, lo que sugiere un mayor traslape de nicho (conservadurismo). Sin embargo, hasta el momento no se cuenta con una filogenia del género que incluya las tres especies aquí evaluadas, por lo que este sería el siguiente paso para una mayor comprensión de sus relaciones, historia biogeográfica evolutiva y similitudes morfológicas. Lo anterior, permitirá agregar otra línea de evidencia que abone a la correcta circunscripción de este complejo de especies, particularmente de L. mexicanum y L. orizabae, para determinar con mayor certidumbre si estas dos especies son la misma entidad taxonómica como lo indican los resultados presentados en este estudio.
Material suplementario
El material suplementario de este trabajo puede ser consultado aquí: https://doi.org/10.17129/botsci.3736
