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Introducción
El crecimiento de plantas de especies arbóreas forestales procedentes de sitios distribuidos a lo largo de gradientes altitudinales presenta diferencias asociadas con la altitud de origen, como respuesta adaptativa a las condiciones que les impone el ambiente (Skrøppa & Steffenrem, 2019).
Dos tendencias principales del crecimiento en planta forestal se citan en función de la variación altitudinal. En la primera, las plantas originadas de semillas recolectadas en sitios ubicados en el extremo inferior de su distribución altitudinal tienen un crecimiento superior al de aquellas que provienen de semillas de los sitios de mayor altitud, debido a que el crecimiento en estos sitios está limitado por la incidencia de bajas temperaturas (Bresson et al., 2011; Lopez-Toledo et al., 2017; Sáenz-Romero et al., 2006). En la segunda, las plantas originadas de semillas de la parte media de la distribución altitudinal presentan mayor crecimiento que las de semillas provenientes de los extremos de su distribución, porque en las áreas con altitud intermedia predominan condiciones ambientales cercanas al óptimo para las especies; mientras que, en los sitios ubicados a menor altura, las plantas pueden estar sometidas a estrés hídrico; ya que en estas altitudes se encuentra el límite xérico para la especie.
Para identificar los patrones de variación es necesario realizar mediciones de las plantas con diferente origen altitudinal a temprana edad o en edades más avanzadas, en ensayos de ambiente común, ya sea en vivero o establecidos directamente en campo (Berend et al., 2019). Con esto se pretende que los individuos con diferente origen altitudinal estén expuestos a las mismas condiciones ambientales de crecimiento; de tal manera que, las diferencias que se expresen sean atribuibles al componente genético, más que al ambiental; por lo tanto, serán el resultado de la adaptación a los diferentes ambientes prevalecientes en los sitios de origen (White et al., 2007). Este tipo de estudios permite tomar decisiones correctas en cuanto a la selección de especies y procedencias y también sirven como guías para el movimiento de semillas en programas de reforestación o restauración (Viveros-Viveros & Guillén, 2022).
Pinus hartwegii Lindl. se desarrolla en México y Guatemala (Farjon et al., 1997). En México, está presente en 14 estados, principalmente en el Eje Neovolcánico Transversal (Hernández-Rivera et al., 2020); domina el límite superior de la distribución altitudinal de la vegetación arbórea en México y el mundo, pues se distribuye en altitudes de los 3 000 a los 4 200 m (Musálem & Solís, 2000). Lo anterior la hace una especie clave para estudiar el efecto de la altitud y el cambio climático sobre caracteres reproductivos o adaptativos, ya que algunos estudios indican que el aumento de temperatura afectará a las especies de alta montaña (Astudillo-Sánchez et al., 2019).
Existen algunos antecedentes sobre la variación altitudinal adaptativa de la altura, diámetro basal, tasa de elongación y peso seco de hojas, ramas y tallo de plántulas a edades diferentes de la especie en el Pico de Tancítaro, Michoacán; en estos, se observó que las plantas procedentes de sitios con menor altitud alcanzaron mayores alturas y diámetros basales que las de zonas altas (Loya-Rebollar et al., 2013; Viveros-Viveros et al., 2009).
Sin embargo, no existen estudios sobre la variación del crecimiento de P. hartwegii en gradientes altitudinales de otras montañas del país, salvo la variación fenotípica de semillas en la Estación Experimental Zoquiapan, Estado de México (López et al., 2023). Con base en todo lo anterior, el objetivo del presente estudio fue evaluar en cuatro edades, de manera separada, la variación altitudinal del diámetro basal, altura y supervivencia de plántulas de Pinus hartwegii originadas de semillas procedentes del Cofre de Perote, Veracruz, México. La hipótesis fue que el crecimiento inicial y la supervivencia de las plántulas variarán con la altitud de origen de los sitios de recolecta. Además, esta variación mostrará la tendencia de que las plantas provenientes de sitios con menor altitud tendrán un mayor crecimiento inicial y supervivencia, que las de las otras altitudes, tanto mayores como intermedias; o bien, que estas últimas tendrán un mayor crecimiento inicial y supervivencia.
Materiales y Métodos
Recolección y beneficio de la semilla
En diciembre de 2014 y enero de 2015 se recolectó semilla de P. hartwegii en cuatro sitios ubicados a lo largo de un gradiente altitudinal en el Cofre de Perote, Veracruz, de 3 450 a 4 050 msnm. La separación entre sitios fue de 200 m altitudinales; el último correspondió al límite superior de la vegetación arbórea (Figura 1). En cada sitio se seleccionaron 15 árboles sin presencia evidente de plagas o enfermedades y con conos; se procuró que estuvieran separados entre sí al menos 50 m, para reducir posibles efectos de endogamia. Se recolectaron 20 conos por árbol, que se trasladaron al Instituto de Investigaciones Forestales de la Universidad Veracruzana, en Xalapa, Veracruz, para el beneficio y almacenamiento de la semilla y el posterior establecimiento del ensayo en vivero. Los conos se pusieron a secar al sol por una semana en un patio con piso de cemento, y la semilla se extrajo en forma manual mediante la disección de conos. Se eliminaron las impurezas y semillas dañadas de forma manual.
Establecimiento del ensayo y variables evaluadas
En enero de 2015, se germinaron cuatro repeticiones de 100 semillas por cada sitio altitudinal en bolsas negras de polietileno de 13×20 cm, con capacidad de 1 L. El sustrato que se utilizó estaba compuesto por suelo de bosque y arena de mina en una proporción de 1:1.
Una vez germinada la semilla, las plántulas se acomodaron en el invernadero del Instituto de Investigaciones Forestales de la Universidad Veracruzana, ubicado en el Parque Ecológico El Haya, en la antigua carretera Xalapa-Coatepec en las coordenadas 19°31’12.6’’ N y 96°56’35.7’’ O, a una altitud de 1 412 msnm. El diseño experimental fue completamente al azar, con la representación de los cuatro sitios altitudinales (tratamientos), ocho plántulas por línea (unidad experimental) y seis repeticiones de cada tratamiento, para un total de 192 observaciones. En los primeros tres meses, la planta se regó cada tercer día, posteriormente se aplicaron dos riegos semanales.
A cada planta se le midió la altura total (cm) con una regla métrica Westcott ® H-6560 de 30 cm y el diámetro basal (mm) con un vernier digital Mitutoyo ® CD-S6”C, a los 9, 10, 11 y 12 meses de edad. A los 13 meses se evaluó el porcentaje de supervivencia de las plántulas mediante el conteo de los individuos muertos y vivos. Con el número de plántulas vivas en cada línea, se estimó el porcentaje de supervivencia por línea con la siguiente fórmula:
Análisis estadísticos
Los análisis estadísticos se realizaron para cada una de las variables por edad de manera separada. Para determinar, si los datos de la altura total y el diámetro basal evaluados en las cuatro edades antes señaladas, así como la supervivencia cumplían con los principios de normalidad se practicó un análisis de normalidad con la prueba de Shapiro-Wilk mediante el procedimiento UNIVARIATE del paquete estadístico SAS versión 9.4 (Statistical Analysis System [SAS], 2023).
Los datos de las alturas y diámetros basales en las cuatro edades cumplieron con los principios de normalidad (P≥0.1504). Los correspondientes al porcentaje de supervivencia de la planta no lo hicieron (P<0.0001), por lo que se llevó a cabo un análisis de varianza con modelos lineales generalizados mediante el procedimiento GENMOD del paquete estadístico SAS versión 9.4 y se siguió la distribución Poisson (SAS, 2023).
En el análisis de la varianza de variables que no cumplen con los principios de normalidad, se deben utilizar modelos más potentes al tradicional; tal es el caso de los modelos lineales generalizados. En particular, el procedimiento GENMOD de SAS permite el ajuste de variables que no tienen distribución normal (Bandera & Pérez, 2018). Para los datos de las alturas y de los diámetros basales en las cuatro edades, el análisis de varianza se hizo por el procedimiento GLM del paquete estadístico SAS versión 9.4 y la comparación múltiple de medias mediante la prueba Tukey. Para determinar la contribución de los sitios a la varianza, se utilizó el procedimiento VARCOMP, opción REML (SAS, 2023). El modelo estadístico que se utilizó fue el siguiente:
Donde:
Y ij = Valor de la j-ésima observación en la i-ésima altitud
µ = Media general
X i = i-ésima altitud (m)
ε ij = Error experimental
Resultados y Discusión
Diferenciación en la altura inicial
Existieron diferencias significativas (P<0.0001) en la altura total de las plántulas entre los sitios de origen de las semillas de P. hartwegii en las cuatro edades evaluadas (Cuadro 1). Esto fue congruente con la altura total a los 7 y 18 meses de edad en plantas de la misma especie de sitios ubicados en un gradiente altitudinal en el Pico de Tancítaro, Michoacán (Viveros-Viveros et al., 2009). Resultados similares se describen en otras especies de pino con distribución en gradientes altitudinales; por ejemplo, Viveros-Viveros et al. (2005) determinaron diferencias entre sitios altitudinales para la altura total a los 15 y 24 meses de edad en plántulas de Pinus pseudostrobus Lindl. plantadas en dos localidades de los bosques de Nuevo San Juan Parangaricutiro, Michoacán. De igual manera, Ruiz-Talonia et al. (2014) registraron diferencias entre sitios altitudinales para la altura de la plántula a los 18 y 24 meses de edad, en Pinus patula Schltdl. & Cham. plantada en dos sitios en Ixtlán de Juárez, Oaxaca. Lo anterior demuestra la importancia de la altitud en la adaptación local para P. hartwegii y otras especies de pino con distribución en gradientes de este tipo (Martínez-Berdeja et al., 2019).
Cuadro 1 Nivel de significancia (P) del análisis de varianza y porcentaje de contribución a la varianza total de la altura de las plántulas de Pinus hartwegii Lindl. procedentes de cuatro sitios altitudinales del Cofre de Perote, Veracruz, México, evaluada en cuatro edades.
| Fuente de variación | 9 meses | 10 meses | 11 meses | 12 meses | ||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| P | % | P | % | P | % | P | % | |
| Sitio | <0.0001 | 18.62 | <0.0001 | 21.16 | <0.0001 | 29.89 | <0.0001 | 30.18 |
| Error | ---------- | 81.38 | ---------- | 78.84 | ---------- | 70.11 | ---------- | 69.82 |
La contribución de los sitios ubicados en diferentes pisos altitudinales a la varianza total, para la altura total de las plántulas de P. hartwegii varió de 18.6 a 30 %, aproximadamente, y aumentó con la edad (Cuadro 1). Fue mayor a la referida en la altura de plántulas de Pinus patula, P. leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham. y P. pseudostrobus (<10 %). En particular, la contribución a los 12 meses de edad fue similar a lo registrado en Pinus devoniana Lindl. (39 %) (Castellanos-Acuña et al., 2013; Ruiz-Talonia et al., 2014). Esto indica que en P. hartwegii las altitudes contribuyen significativamente en la diferenciación genética de las poblaciones para la altura de las plantas (Viveros-Viveros et al., 2009).
Las plántulas de P. hartwegii de sitios con altitudes extremas (menor y mayor) presentaron mayores alturas promedio a los 9 (2.176 cm y 2.047 cm, respectivamente) y 10 meses (2.449 cm y 2.268 cm, respectivamente) de edad; mientras que los sitios con altitud intermedia alcanzaron las alturas más bajas (Figura 2A y 2B). A partir de los 11 meses de edad, las plántulas del sitio de menor altitud (3 450 msnm) tuvieron una altura significativamente superior (2.871 cm a los 11 meses y 2.490 cm a los 12 meses) (Figura 2C y 2D) a los otros sitios; por el contrario, las del sitio ubicado a 3 650 msnm (intermedio) registraron la altura significativamente inferior (2.063 cm a los 11 meses y 2.173 cm a los 12 meses), lo mismo que a la edad de 9 y 10 meses. A los 11 y 12 meses, los ejemplares de los sitios de 3 850 y 4 050 msnm no se diferenciaron entre sí en altura, y fueron intermedias a las de los sitios de 3 450 y 3 650 msnm (Figura 2A, 2B, 2C y 2D).
A = 9 meses; B = 10 meses; C = 11 meses; D = 12 meses. La barra vertical representa el error estándar y las letras diferentes indican diferencias significativas entre altitudes (P<0.05).
Figura 2 Promedios de la altura total de plántulas de Pinus hartwegii Lindl. procedentes de cuatro altitudes del Cofre de Perote, Veracruz, México, a diferentes edades.
La tendencia de la variación altitudinal de la altura a los 9 y 10 meses de edad no fue la esperada; con base en los resultados obtenidos en otras especies forestales en gradientes altitudinales, se suponía que las plantas de sitios con menor altitud serían más altas que las de los sitios de mayor altitud, como lo ocurrido con P. hartwegii en el Pico de Tancítaro, Michoacán (Viveros-Viveros et al., 2009) y en P. devoniana (Castellanos-Acuña et al., 2013). Otra posibilidad era que las procedencias de sitios ubicados en la parte media de la distribución altitudinal, tuvieran alturas superiores a las de las plantas procedentes de sitios con menor y mayor altitud, como en el caso de Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. (Sáenz-Romero et al., 2006). Por lo tanto, se rechaza la hipótesis inicialmente planteada respecto a la tendencia que se esperaba para la variación altitudinal de la altura de P. hartwegii en el Cofre de Perote, Veracruz.
Una tendencia similar a la que se observó a los 9 y 10 meses de edad se cita para la supervivencia, altura y diámetro basal evaluados a los 18 meses de edad, así como en la altura a los 4 años de edad en Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham. (Cruzado-Vargas et al., 2020; Herrejón-Calderón et al., 2022). La tendencia para la altura a los 9 y 10 meses de edad se explica, probablemente, porque las plantas procedentes de sitios ubicados en altitudes mayores están adaptadas a iniciar su crecimiento en cuanto detectan condiciones favorables de temperatura y humedad; al moverse estas plantas a sitios por debajo de su altitud de origen (en donde existen condiciones ambientales más favorables para su crecimiento), la tasa de crecimiento es más destacada y el periodo se amplía (Vitasse et al., 2013), lo que les permite igualar el crecimiento de las plantas del sitio de menor altitud e incluso superar a las plantas de sitios intermedios (al menos en la etapa inicial); sin embargo, en edades posteriores, las plantas de menor altitud evidencian un mayor potencial de crecimiento, lo cual es congruente con lo registrado para P. hartwegii (Viveros-Viveros et al., 2009) y P. devoniana (Castellanos-Acuña et al., 2013).
Otra posibilidad es que la tendencia que se advirtió en las dos primeras edades de evaluación (9 y 10 meses de edad) sea el resultado de efectos maternos (Vivas et al., 2015).
Diferenciación en el crecimiento en diámetro basal
El diámetro basal de las plántulas mostró diferencias significativas (P<0.0001) entre los sitios de origen de las semillas en las cuatro edades evaluadas (Cuadro 2). Lo anterior fue congruente con las diferencias entre sitios ubicados a lo largo de gradientes altitudinales para el diámetro basal en P. hartwegii a los 5.5 años de edad en el Pico de Tancítaro, Michoacán (Loya-Rebollar et al., 2013) y en plantas de P. pseudostrobus a los 24 meses de edad plantadas en Nuevo San Juan Parangaricutiro, Michoacán (Viveros-Viveros et al., 2006).
Cuadro 2 Nivel de significancia (P) del análisis de varianza y porcentaje de contribución del sitio a la varianza total en diámetro basal de plántulas de Pinus hartwegii Lindl. procedentes de cuatro sitios altitudinales del Cofre de Perote, Veracruz, México, evaluadas en cuatro edades.
| Fuente de variación | 9 meses | 10 meses | 11 meses | 12 meses | ||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| P | % | P | % | P | % | P | % | |
| Sitio | <0.0001 | 45.99 | <0.0001 | 47.56 | <0.0001 | 47.48 | <0.0001 | 45.79 |
| Error | ---------- | 54.01 | ---------- | 52.44 | ---------- | 52.52 | ---------- | 54.21 |
La contribución de los sitios altitudinales a la varianza total del crecimiento en diámetro basal fue alta (>45 %) (Cuadro 2) y superior al diámetro basal de plantas de P. hartwegii en Michoacán (23 %) (Loya-Rebollar et al., 2013). Esto indica que en dicha especie las altitudes contribuyen de forma importante en la diferenciación genética de las poblaciones para el diámetro basal y es mayor a la que ocurre en la altura de las plantas (Viveros-Viveros et al., 2009).
Las plantas del sitio de menor altitud se distinguieron por sus diámetros basales más destacados en todas las edades evaluadas (Figura 3A, 3B, 3C y 3D), mientras que las del sitio intermedio (3 650 msnm) registraron el valor más bajo en todas las edades (Figura 3A, 3B, 3C y 3D); las plantas de los sitios de 4 050 y 3 850 msnm presentaron las alturas intermedias, aunque estas últimas no se diferenciaron del sitio de 3 650 msnm. Lo anterior se debe a que las plantas procedentes de una altitud inferior, como parte de su adaptación a sitios donde las bajas temperaturas son menos limitantes, tienden a desarrollar un mayor crecimiento en el diámetro basal (Bresson et al., 2011; Viveros-Viveros et al., 2009). Por ello, en este caso, se acepta la hipótesis inicialmente planeada de que se espera un mayor crecimiento en diámetro basal en las plantas de la procedencia de menor altitud.
A = 9 meses; B = 10 meses; C = 11 meses; D = 12 meses. La barra vertical representa el error estándar y las letras diferentes indican diferencias significativas entre altitudes (P<0.05).
Figura 3 Promedios del diámetro basal de las plántulas de Pinus hartwegii Lindl. procedentes de cuatro altitudes del Cofre de Perote, Veracruz, a diferentes edades.
Diferenciación en la supervivencia de plantas
La supervivencia de las plántulas de P. hartwegii tuvo diferencias significativas (P<0.0001) entre los sitios de origen de la semilla. Asimismo, el porcentaje de contribución de los sitios a la varianza total fue elevado (75 %) a los 13 meses de edad, además esta fue a la que los sitios altitudinales tuvieron un mayor aporte a la varianza total. De manera similar, la supervivencia de plantas de A. religiosa (a los 18 meses de edad) también registró diferencias entre sitios ubicados en un gradiente altitudinal en la Reserva de la Biosfera Mariposa Monarca, en el Estado de México (Cruzado-Vargas et al., 2020).
La tendencia de la variación de la supervivencia fue similar a la de la altura total de las plántulas a los 9 y 10 meses; es decir, las plantas procedentes de los sitios con altitudes extremas (menor y mayor) se distinguieron por presentar una supervivencia superior, en tanto que las poblaciones intermedias tuvieron la más baja (Figura 4). Aunque no es tan común verificar esta tendencia, se confirma para ejemplares de A. religiosa procedente de un gradiente altitudinal (2 960 a 3 450 msnm) en la Reserva de la Biosfera de la Mariposa Monarca en el Estado de México (Cruzado-Vargas et al., 2020) y quizás obedezca a que las plantas del sitio con menor altitud están mejor adaptadas a condiciones ambientales más benignas, particularmente en temperatura y precipitación; mientras que las plantas procedentes de semillas del sitio con mayor altitud presentan una respuesta adaptativa positiva ante las mejores condiciones ambientales imperantes al ser movidas muy por debajo de su distribución altitudinal natural, al menos de manera temporal (Vitasse et al., 2013).
Conclusiones
La altitud es una fuerte influencia en la variación de la supervivencia y crecimiento inicial de Pinus hartwegii del Cofre de Perote. Para la altura, la respuesta es diferencial según la edad de las plantas; en un principio, los ejemplares de altitudes extremas tienen mejor desempeño, pero a mayor edad, las de sitios con menor altitud tienen mejor respuesta. Para el diámetro basal y la supervivencia, el efecto de la altitud se mantiene con la edad de las plantas; las de menor altitud presentan mayor crecimiento de diámetro basal, y las de altitudes extremas registran cifras superiores de supervivencia.
