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Revista mexicana de ciencias forestales
versión impresa ISSN 2007-1132
Rev. mex. de cienc. forestales vol.6 no.29 México may./jun. 2015
Artículo
Efecto de Arceuthobium vaginatum (Willd.) Presl. subsp. vaginatum en Pinus hartwegii Lindl. en Colima
Effect of Arceuthobium vaginatum (Willd.) Presl. subsp. vaginatum in Pinus hartwegii Lindl. in Colima State
Martín Martínez Salvador1, Salvador Madrigal Huendo2, Ignacio Vázquez Collazo2, Efraín Velasco Bautista3, Carlos Raúl Morales Nieto4 y Federico Villareal Guerrero4
1 CIR-Norte Centro. INIFAP. Correo: martinez.martin@inifap.gob.mx
2 CIR-Pacífico Centro. INIFAP.
3 Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales. INIFAP.
4 Facultad de Zootecnia y Ecología, Universidad Autónoma de Chihuahua
Fecha de recepción: 30 de agosto de 2013
Fecha de aceptación: 2 de septiembre de 2014
Resumen
A pesar de que los muérdagos son abundantes en México, se sabe muy poco acerca de su comportamiento en los diferentes hospederos. Existen algunos trabajos que documentan evaluaciones de daños y son más escasos los que integran información de árboles infestados con diferentes grados de ataque. El objetivo de este estudio fue determinar el efecto de Arceuthobium vaginatum subsp. vaginatum en la altura, diámetro y volumen de Pinus hartwegii, en el parque nacional Volcán Nevado de Colima. Se eligieron 18 árboles en un rodal natural con presencia de muérdago enano: nueve sanos y nueve enfermos; con edades entre 30 y 40 años a los cuales se les realizaron análisis troncales para reconstruir su historial de crecimiento. Se consideró el grado de infección 6, con base en el sistema de clasificación de Hawksworth. Se probaron las ecuaciones de Shumacher y Chapman-Richards a fin de seleccionar el modelo más adecuado para la descripción del fenómeno. El modelo de Shumacher presentó mejores ajustes en la predicción del crecimiento. La infestación por muérdago enano lo redujo 22 % en altura, 9 % en diámetro y 50 % en volumen; además afectó en porcentajes similares al incremento corriente anual e incremento medio anual, lo cual disminuye el volumen de madera producido y aumenta el turno técnico maderable del arbolado, en un promedio de 10 años. Los resultados sugieren la aplicación de prácticas de prevención y combate del parásito, así como el establecimiento de sitios de monitoreo continuo para la generación de conocimiento sobre la relación parásito-hospedero.
Palabras clave: Arceuthobium vaginatum (Willd.) Presl. subsp. vaginatum, crecimiento en diámetro, modelo de Shumacher, muérdago enano, parque nacional Nevado de Colima, Pinus hartwegii Lindl.
Abstract
Although mistletoes are abundant in Mexico, very little is known about their behavior on different hosts. There is some work on damage assessments and less on the behavior of trees infested with varying degrees of attack. The aim of this study was to determine the effect of Arceuthobium vaginatum subsp. vaginatum in height, diameter and volume of Pinus hartwegii in the Nevado de Colima Volcano National Park. 18 trees were chosen in a natural stand in the presence of dwarf mistletoe: nine sick and nine healthy, aged between 30 and 40 years to which stem analyzes were performed to reconstruct their history of growth. Based on the classification system of Hawksworth, the degree of infection was considered 6. Schumacher and Chapman-Richards equations to find the most appropriate model for the description of the phenomenon were tested. The first one showed better fit in predicting growth. Dwarf mistletoe infestation reduced it at 22 % in height, 9 % in diameter and 50 % in volume; it also affected by similar percentages the current annual increment and the mean annual increment, which lowers the volume of timber produced and the wooden technical rotation increases, at an average of 10 years. These results suggest the application of practices to prevent and combat the parasite and the establishment of continuous monitoring sites for the generation of knowledge about the host-parasite relationship.
Key words: Arceuthobium vaginatum (Willd.) Presl. subsp. vaginatum, diameter growth, Schumacher model, dwarf mistletoe, Nevado de Colima Volcano National Park, Pinus hartwegii Lindl.
Introducción
Las condiciones ecológicas de cada sitio (altitud, suelo, clima, agua, parásitos) afectan las características dasométricas de los árboles (altura, diámetro y volumen), con consecuencias en la producción maderable (Palahí, 2004, Martínez et al., 2007). Los muérdagos son agentes parásitos con gran influencia sobre el crecimiento de los árboles, son muy comunes en los bosques de coníferas de México, ocupan el segundo lugar como agente destructor después de los descortezadores; sin embargo, no se cuenta con información suficiente sobre el comportamiento del crecimiento de árboles infestados (Hawksworth, 1977; Andrade y Cibrián, 1980; Madrigal y Vázquez, 1998; Madrigal y Vázquez, 2005).
El síntoma más evidente del muérdago es la formación de "escoba de bruja" y protuberancias en la base de las ramas (Hawksworth, 1978). Arceuthobium vaginatum (Willd.) Presl. subsp. vaginatum (muérdago enano) y los efectos de su parasitismo se resumen en la pérdida de crecimiento, incremento de mortalidad en la masa arbolada, disminución de la producción de semilla, baja calidad de la madera y aumento de la susceptibilidad al ataque de insectos y hongos (Vázquez y Madrigal, 2005; Ried y Shamoun, 2009).
Hawskwoth (1977) observó que en Pinus ponderosa Douglas ex C. Lawson de 140 años, el crecimiento en altura y volumen se redujo, significativamente, con los grados de infestación 4, 5 y 6; mientras que la producción de conos y semillas en Pinus jeffreyi Grev. & Balf disminuyó hasta en 20 %.
En los últimos cincuenta años diversos autores han determinado que la madera de árboles afectados por muérdago tiene menor contenido de humedad y peso específico, traqueidas cortas y distorsionadas, además de un mayor número de rayos; en consecuencia se reduce su calidad y empobrecen las características de la pulpa (Stanton, 2006; Piirto et al., 1974; Hunt, 1971; Hawksworth, 1961; Wellwood, 1956). Sin embargo, el efecto en el crecimiento y productividad de las especies dañadas es poco conocido.
En un estudio realizado en Michoacán en Pinus pseudostrobus Lindl. parasitado con Arceuthobium globosum Hawksw. & Wiens se determinó una disminución del incremento corriente anual (ICA) en volumen para árboles dominantes de 33 y 27 %, en los grados de infestación 5 y 6; en árboles codominantes, los valores más bajos de ICA se obtuvieron en los grados 1, 2 y 3;mientras que en árboles suprimidos el más alto (74 %) se observó con el grado 4, por lo que el turno técnico para madera aserrada se prolongó cinco años (Madrigal y Vázquez 1998). Individuos de Pinus pringlei Shaw infestados por muérdago verdadero (Psittacanthus macrantherus Eichler) registraron una diferencia entre árboles sanos e infestados de 12.5, 7 y 9 % en altura, diámetro y volumen, respectivamente (Madrigal y Vázquez, 2005), lo anterior evidencia que el parasito afecta el diámetro en menor escala, en comparación con la altura.
La evaluación del impacto de agentes externos sobre las variables estructurales de los árboles requiere la realización de un monitoreo continuo del fenómeno; sin embargo, ante la carencia de series de tiempo o sitios permanentes de monitoreo, la medición de algunas como la longitud de los últimos 5, 10 o 15 anillos puede utilizarse para proyectar la tendencia de las curvas de incrementos y aproximar máximos de crecimiento. No obstante, la técnica más recomendada es la reconstrucción del desarrollo del árbol a través de análisis troncales (Clutter et al., 1983). Dicha técnica aplica un método destructivo, aunque es posible efectuarla a la par de las actividades de manejo y aprovechamiento de los bosques.
El presente estudio se llevó a cabo en la región del parque nacional Volcán Nevado de Colima para evaluar el efecto de Arceuthobium vaginatum Willdenow sobre el crecimiento e incremento en altura, diámetro normal y volumen de árboles de Pinus hartwegii, mediante análisis troncales en árboles sanos y árboles infestados en un rodal natural.
Materiales y Métodos
La investigación se hizo en la región del parque nacional Volcán Nevado de Colima, el cual está ubicado en el sureste de Jalisco y norte de Colima, en las coordenadas geográficas 19°27'15'' y 19°35'09'' N y 103°34'38'' y 103°39'04'' O, con una superficie de 7 742.79 ha. En el área de influencia se reconocen cuatro tipos de clima: frío subhúmedo; semifrío con verano fresco, corto y subhúmedo; semifrío con verano fresco, largo y subhúmedo; y el semifrío con verano fresco, largo e intermedio. Las unidades edafológicas más importantes del parque son Regosol (35.83 %), Litosol (31.73 %), Andosol (26.73 %) y Cambisol (5.71 %) (Cetenal, 1972); el tipo de vegetación en la zona es de bosque templado, y en regiones de transición bosque tropical caducifolio (Rzedowski, 1978).
En mayo de 2007 se identificó un rodal puro de Pinus hartwegii sin manejo silvícola, por lo que no existen evidencias de control de la densidad. Se seleccionaron 18 árboles dominantes con edades entre 30 y 40 años, nueve sanos y nueve infestados con grado de infección (GI) 6, de acuerdo con la metodología de Hawksworth (1977). Ambos tipos se localizaron en un solo rodal y se procuró que correspondieran a la misma calidad de estación. De cada individuo se consideró el diámetro a la altura del pecho (1.30 m), altura total y grosor de corteza. Posteriormente, fueron derribados para realizar análisis troncales (Mas-Porras, 1970; FPC, 1998).
Las rodajas de cada árbol fueron cepilladas y pulidas para determinar el crecimiento en diámetro, en períodos de cinco años. El conteo de anillos fue regresivo, de afuera hacia la médula, con la finalidad de conservar los periodos establecidos y así contar con los anillos internos de cada árbol en estudio.
La altura se obtuvo a partir de la suma de la longitud de cada troza, más la longitud de la punta, estimada geométricamente por medio de las relaciones que guarda el área de dos secciones transversales del paraboloide con la altura de la sección menor y la altura total (Romahn et al., 1987).
Las formas funcionales evaluadas fueron las ecuaciones de Schumacher (Schumacher, 1939) y Chapman-Richards (Peinar y Turnbull, 1973), las cuales se expresan como sigue:
Schumacher
Chapman Richards
Donde:
Y = Altura, diámetro o volumen
E = Edad (años)
ß1, ß2, ß3 = Parámetros de regresión
e = 2.7182
Se definió la influencia del muérdago en el crecimiento en altura, diámetro y volumen, así como en el incremento corriente anual (ICA) y el Incremento medio anual (IMA) para cada una de las variables. La información se analizó mediante la técnica estadística de regresión, con el paquete Statistical Analysis System® V8 (SAS, 2000), por el procedimiento no lineal (NLIN) y con el método sin uso de derivadas (DUD).
Se probaron los modelos Schumacher y ChapmanRichards por su buen ajuste en otros trabajos realizados en especies de pino de Michoacán (Madrigal y Vázquez, 1998) y se construyeron las curvas de crecimiento en altura, diámetro y volumen de tipo anamórfico, mediante la curva guía.
A partir de los modelos resultantes se generó la segunda derivada parcial, con respecto a la edad y se igualaron a cero, para obtener la edad de culminación del incremento de los árboles sanos y enfermos y determinar el efecto del muérdago enano en el ICA e IMA.
Resultados y Discusión
La Figura 1 muestra un ejemplo de la dispersión de los pares de datos edad-altura obtenidos de los análisis troncales para árboles sanos. Los ajustes de los modelos se hicieron después de la aplicación de las pruebas de normalidad de los datos y la dispersión de sus residuales. En la Figura 2 se observa que los residuales no presentan tendencia alguna. Adicionalmente, el análisis de la información evidenció una distribución normal con varianza constante. Este comportamiento fue similar para el diámetro y el volumen, tanto para los árboles sanos como para los infestados.
Figura 1. Edad y altura de árboles sanos de Pinus hartwegii Lindl.
Figure 1. Age and height of healthy Pinus hartwegii Lindl. trees.
Figura 2. Dispersión de residuales de edad-altura de árboles sanos de Pinus hartwegii Lindl.
Figure 2. Age-height residuals dispersal of healthy Pinus hartwegii Lindl. trees.
En el Cuadro 1 se resumen los resultados más relevantes del análisis de varianza no lineal. Los valores de la Pseudo R2 de todos los modelos para las tres variables son estadísticamente aceptables (superiores a 0.9 para árboles sanos a 0.67 para los árboles infestados). La diferencia en el ajuste del coeficiente de determinación entre los dos tipos de árboles puede deberse al efecto de irregularidad en el crecimiento en diámetro y altura, el cual resulta por la infección de muérdago desde las etapas iniciales de crecimiento de los individuos.
Cuadro 1. Análisis de regresión no lineal para las variables altura, diámetro y volumen de árboles sanos (0) e infectados (1) de Pinus hartwegii Lindl.
Table 1. Non-linear analysis of regression for the height, diameter and volumen variables of Pinus hartwegii Lindl. healthy trees (0) and infected trees (1).
G.L. = Grados de libertad; F cal. = F calculada; Coef. Reg. Estim. = Coeficientes de regresión estimados; CV = Coeficiente de variación; Interv. de confian.= Intervalos de confianza.
La prueba de F de Snedecor indicó que existe una alta significancia en los modelos para las tres variables (P≥0.05), mientras que el resto de los estadísticos de prueba (suma de cuadrados, coeficientes de variación e intervalos de confianza) tuvieron valores aceptables en todos los modelos; por lo tanto, se asume que ambos, con el método de curva guía son útiles para el análisis de variables estructurales de crecimiento para Pinus hartwegii en el Nevado de Colima. Sin embargo, los modelos ajustados con la ecuación de Schumacher presentaron valores ligeramente superiores, en todos los estadísticos de prueba; por lo tanto, fue seleccionado para la construcción final de las curvas de crecimiento, ICA e IMA (Cuadro 2).
Cuadro 2. Ecuaciones de crecimiento e incremento en altura, diámetro y volumen ajustadas con el modelo de Schumacher.
Table 2. Growth and height, diameter and volume increment fitted with the Schumacher model.
La intercepción de las curvas de ICA e IMA representa un máximo crecimiento biológico en la estructura del árbol, por lo que técnicamente corresponde a un momento apropiado para llevar a cabo intervenciones al bosque, con la finalidad de promover una mejor producción. La primera de ellas, señalada por las curvas de incremento en altura, se aplica para favorecer el crecimiento en altura y diámetro, ya que se redistribuyen el agua, luz y nutrientes; mientras que la segunda intervención, evidenciada por el diámetro, es importante para dar forma a la masa forestal; y la tercera se efectuará cuando llega el turno biológico de la masa forestal, al igualarse los incrementos en volumen (Hocker, 1979; Smith, 1986).
El análisis comparativo de los modelos de crecimiento e incremento en altura indicó que los individuos infestados redujeron su crecimiento en 22 % (Figura 3), el incremento corriente en 19 %; y el incremento medio anual en 24 % (Figura 4). Este decremento disminuye en 10 años la intercepción en las curvas de incremento (ICA e IMA) en los árboles infestados, y, en consecuencia la primera intervención de manejo se desfasa el mismo lapso.
Figura 3. Crecimiento en altura de árboles sanos e infectados de Pinus hartwegii Lindl.
Figure 3. Growth in height of healthy and infected Pinus hartwegii Lindl. trees.
Figura 4. Incremento corriente anual e Incremento medio anual en altura de árboles sanos e infectados de Pinus hartwegii Lindl.
Figure 4. Current annual increment and mean annual increment in height of healthy and infected Pinus hartwegii Lindl. trees.
En el análisis de crecimiento e incremento en diámetro, el efecto por la infestación de muérdago fue menor que en el caso de la altura, con una disminución de 9 % en el crecimiento, con respecto a los sanos (Figura 5); de 11 %, en el incremento corriente anual; y de 10 % en el incremento medio anual (Figura 6). Se observó un desfase de 7 años en la intersección de las curvas de ICA e IMA de los ejemplares infestados, en comparación con los árboles sanos, lo cual sugiere un retraso técnico en la segunda intervención en el manejo del arbolado (Figura 6).
Figura 5. Crecimiento en diámetro de árboles sanos e infectados de Pinus hartwegii Lindl.
Figure 5. Diameter growth in healthy and infected Pinus hartwegii Lindl. trees.
Figura 6. Incremento corriente anual e Incremento medio anual en diámetro de árboles sanos e infectados de Pinus hartwegii Lindl.
Figure 6. Current annual increment and mean annual increment in diameter of healthy and infected Pinus hartwegii Lindl. trees.
La estimación del volumen se realizó mediante las variables diámetro y altura en una función de producción para la especie en estudio. La Figura 7 exhibe una reducción de hasta 50 % en el crecimiento en volumen, considerando el turno técnico de los árboles. Por su parte, la Figura 8 muestra un decremento de 51 % en ICA y de 48 % en el IMA, lo cual refleja pérdidas considerables en el volumen de madera para los árboles infestados. Asimismo, se observó un aumento de 10 años en el turno técnico maderable de estos últimos.
Figura 7. Crecimiento en volumen de árboles sanos e infectados de Pinus hartwegii Lindl.
Figure 7. Growth in volume of healthy and infected Pinus hartwegii Lindl trees.
Figura 8. Incremento corriente anual e Incremento medio anual en volumen de árboles sanos e infectados de Pinus hartwegii Lindl.
Figure 8. Current Annual Increment and Average Annual Increment in volume of healthy and infected Pinus hartwegii Lindl. trees.
El comportamiento de las tres variables coincide con observaciones realizadas por Hawksworth (1978) quien determinó que la presencia de muérdago ocasiona que el crecimiento en las plantas infectadas se reduzca, y que la disminución en altura sea mayor que en diámetro. Además, la primera es similar a la citada por Hawksworth y Wiens (1996), autores que sostienen que el efecto en diámetro se observa en los grados de infección GI 3 o superiores, y que la afectación suele ser de menor proporción, en comparación con la altura.
En diversas investigaciones se ha documentado que el menor incremento en diámetro en un periodo de 10 años es de 10 % para el GI 4, de 30 % para GI 5 y de 50 % o más para el GI 6 (Wicker y Hawksworth, 1988), a diferencia de lo registrado en P. hartwegii para el GI 6 en el área de estudio, cuya reducción de incremento en diámetro fue de 10 %. En general, los efectos de los muérdagos enanos en la altura son mayores y se pueden detectar a más temprana edad (Hawksworth et al., 1992).
Trabajos similares en el Estado de México con Pinus hartwegii consignan que el crecimiento en altura y diámetro se redujo en 47 y 22 %, respectivamente, en comparación con árboles sanos (Andrade y Cibrián, 1980), mientras que Pinus pseudostrobus infestado con muérdago enano, en la Comunidad Indígena de San Juan Nuevo Parangaricutiro, Michoacán, el incremento corriente anual (ICA) en volumen disminuyó 33 y 27 % (Madrigal y Vázquez, 1998).
Con base en lo antes expuesto es evidente que el muérdago reduce los crecimientos e incrementos entre 20 y 50 %, y que, a medida que el grado de infección es mayor, el decremento se acentúa con más rapidez, lo que incide considerablemente en la producción, así como en los turnos técnicos para el manejo silvícola.
La reducción tanto en el crecimiento como en el incremento en volumen fue de aproximadamente 50 %, en consecuencia, el turno maderable aumentó; por lo que es necesario implementar prácticas de manejo para el control de la severidad y dispersión de la planta parásita, las cuales parecen estar íntimamente relacionadas con la estructura de los rodales (Stanton, 2006). En la literatura hay registros de que la abundancia del muérdago y la severidad de la infección se incrementan en los bosques fragmentados, y en las partes basales de las copas de los árboles (Baker y Guyon, 2010; López et al., 2002).
Dado que la estructura de los rodales juega un papel importante en la severidad y abundancia del muérdago, el control químico o la remoción del parásito suelen ser acciones poco efectivas (Baker y Guyon, 2010; Ried y Shamoun, 2009). Ante esto, lo más recomendable es realizar prácticas silvícolas, entre ellas, los aclareos han resultado ser las mejores para disminuir la infección (Ried y Shamoun, 2009). Adicionalmente, las quemas controladas contribuyen a lograr ese propósito (Hessburg et al., 2008).
Sería conveniente establecer sitios permanentes de investigación en rodales infestados con Arceuthobium vaginatum subsp. vaginatum, con la finalidad de hacer observaciones sucesivas sobre la velocidad del grado de infección en árboles y en rodales. Estos sitios permitirían evaluar otras variables en relación con la presencia de muérdago, como densidad de arbolado, impacto sobre fauna silvestre y algunas relaciones fisiológicas hospedero-parásito.
Conclusiones
Los modelos de Chapman-Richards y Schumacher mostraron ajuste estadísticamente aceptable con el procedimiento de la curva guía para modelar el crecimiento en diámetro, altura y volumen para árboles sanos e infestados de Pinus hartwegii en la región del Nevado de Colima; sin embargo, los infestados tienen valores con mayor variación en los estadísticos de prueba, lo cual responde al efecto de irregularidad en el crecimiento, tanto en diámetro como en altura causado por la infección de muérdago desde las etapas iniciales de crecimiento.
La infección por muérdago enano en Pinus hartwegii produce una reducción en crecimiento en altura de 22 %, y en diámetro un promedio de 9 %, lo que propicia una disminución del crecimiento en volumen de 50 %; por lo tanto el turno técnico del árbol se considera a edades en las que se alcanzan diámetros promedio de 35 cm.
Las reducciones en el incremento corriente anual e incremento medio anual fueron semejantes a las pérdidas del crecimiento. El efecto es de mayor intensidad en la altura, lo cual incide en la disminución considerable del volumen.
La incidencia de muérdago enano retrasa hasta en un periodo de diez años el turno técnico maderable para Pinus hartwegii.
Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener conflicto de intereses.
Contribución por autor
Martín Martínez Salvador: establecimiento del estudio, colecta de información, interpretación de resultados y coordinación en la elaboración del documento final; Salvador Madrigal Huendo: desarrollo de trabajo de campo, localización del arbolado y aplicación de análisis troncales; Ignacio Vázquez Collazo: determinación de los niveles de infestación por muérdago; Efraín Velasco Bautista: análisis de datos e información estadística; Carlos Raúl Morales Nieto: colaboración en la integración documental y estructuración y revisiones del manuscrito; Federico Villareal Guerrero: colaboración en la integración documental, estructuración del manuscrito y análisis de datos.
Referencias
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