Introducción

La soya [Glycine max (L.) Merr.] es un cultivo importante en el mundo por el contenido de proteína (40 %), aceite (20 %), vitaminas, minerales, lisina y otros aminoácidos esenciales que contiene su grano (^{Dubey et al., 2018}; ^{Jeong et al., 2019}). En el año 2022, en México produjeron 175,544 t, sin embargo, para satisfacer las necesidades del país se tuvieron que importar 6,442,000 t, lo que indica que la demanda nacional es de 6,617,544 t y solo se produce el 2.7 % (^{SIAP, 2024}; ^{USDA, 2024}). Una de las causas que reducen y amenazan la producción de soya son los factores bióticos como las enfermedades, que aunado a los cambios climáticos incrementan la posibilidad de incidencia (^{Fagodiya et al., 2022}). En este sentido, Alternaria spp. ha provocado pérdidas significativas en la soya manifestándose en manchas necróticas marrones con anillos concéntricos que se unen y forman grandes áreas necróticas en los folíolos (^{Kamthane y Rakh, 2013}). Por otro lado, la mancha marrón causada por Septoria glycines Hemmi se encuentra en todas las zonas productoras de soya y es considerada una de las 10 más destructivas con relación a la pérdida de rendimiento, se presenta en forma de manchas oscuras e irregulares rodeadas de clorosis en las hojas (^{Allen et al., 2017}; ^{Lin y Mideros, 2021}). Por último, pero no menos importante la marchitez causada por un complejo de enfermedades del suelo (Fusarium spp. y Phytophthora sojae) que atacan la raíz y causan el marchitamiento prematuro de las plantas causando pérdidas sustanciales en la producción de la soya (^{Chen y Wang, 2017}; ^{Zhao et al., 2022}). A pesar de que existen fungicidas que permiten el control de enfermedades al mismo tiempo no son seguros para los seres humanos, animales y pueden tener un efecto adverso en el ambiente. Una alternativa para contrarrestar estos factores adversos y dar un enfoque ecológico, amigable y sustentable con el medio ambiente es por medio del mejoramiento genético y del uso de herramientas biotecnológicas (selección asistida por marcadores, GWAS, CRISPR/Cas9-CAS, etc) donde se buscan fuentes de resistencia que permitan un buen desarrollo y producción del cultivo. Es por lo que el mejoramiento en cultivos oleaginosos se enfoca en desarrollar variedades que se adapten a diferentes ambientes y que presenten resistencia a factores bióticos y abióticos, con la finalidad de mejorar el rendimiento e incrementar el porcentaje de aceite y su calidad (^{Rathnakumar y Sujatha, 2022}). Con respecto a la resistencia a enfermedades, el fitomejoramiento es considerado un método para proteger los cultivos del daño causado por los patógenos (^{Johnson, 1992}). Esta resistencia puede ser vertical u horizontal, la primera confiere resistencia completa a algunos patógenos, mientras que son susceptibles a otros, sin embargo, no es duradera y se puede romper por el cambio de las poblaciones del patógeno; por otro lado, la resistencia horizontal también conocida como resistencia parcial o tolerancia es controlada por muchos genes de efecto pequeño que permiten la resistencia a múltiples enfermedades de la soya y es más duradera (^{Lin et al., 2022}). Así mismo, la resistencia para Alternaria spp. y complejo de enfermedades del suelo está condicionada por uno o pocos genes dominantes, lo que permite que tenga alta heredabilidad; por otra parte, la resistencia hacia Septoria glycines está dada por varios genes con menor efecto, teniendo baja a media heredabilidad (^{Stephens et al., 1993}; ^{Brogin et al., 2003}; ^{Fronza et al., 2004}; ^{Schneider et al., 2016}; ^{Meena et al., 2017}). Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue evaluar la resistencia de líneas de soya a la incidencia de Alternaria spp., Septoria Glycines y marchitez por enfermedades del suelo, así como su relación con el rendimiento.

Materiales y métodos

Resultados y discusión

De acuerdo con la Tabla 1, se pudo observar que en promedio hubo mayor incidencia de Alternaria spp. superando a Septoria glycines en un 40 % y a la MPES con 32.7 %. En relación con lo anterior, ^{Fagodiya et al. (2022)} mencionan que Alternaria es una de las enfermedades foliares con mayor nivel de destrucción en zonas productoras de soya y su patogenicidad ha ido incrementando con el cambio climático.

En cuanto a los componentes principales (CP), los dos primeros CP lograron explicar el 81.8 % de la variación total, siendo el CP1 quien explicó la mayor parte con 53.7 % seguido del CP2 que explicó el 28.1 % (Tabla 2). Esto coincide con ^{Dubey et al. (2018)} quienes encontraron que en los primeros componentes principales se registró la mayor variación al evaluar diferentes caracteres de la soya. Mientras tanto, ^{Kumar et al. (2015)} mencionan que los componentes principales son una poderosa técnica para la reducción de datos.

Con relación a la matriz de componentes rotados, las enfermedades Alternaria spp. y MPES se encuentran más asociadas con el CP1. En contraste, Septoria glycines está mayormente relacionada con el CP2 (Tabla 3).

Así mismo, el 61.1 % de las líneas avanzadas de soya pertenecientes a la evaluación preliminar de rendimiento se asociaron con el CP1 y el resto se asoció con el CP2. Indicando que las primeras tuvieron valores muy altos o bajos con respecto a la incidencia de Alternaria spp. y MPES, sin embargo, las segundas presentaron la misma condición con Septoria glycines. Cabe señalar que el 75 % de los testigos se relacionó con el CP1 (Tabla 4). ^{Dubey et al. (2018)} mencionan que la puntuación de los componentes principales para un genotipo denota los valores para los caracteres evaluados en ese genotipo.

En la Figura 1 se observó la distribución de las líneas en los cuatro cuadrantes indicando que existe variabilidad genética relacionada con incidencia de enfermedades. El primer cuadrante (superior derecho) indicó aquellos genotipos que presentaron baja incidencia a Septoria glycines y MPES. En el segundo cuadrante (superior izquierdo) se concentraron los genotipos que presentaron mayor incidencia de Alternaria spp. En el tercer cuadrante (inferior izquierdo) se dispersaron los genotipos con mayor afectación por Septoria glycines y MPES. En el cuarto cuadrante (inferior derecho) estuvieron los genotipos que tuvieron baja incidencia de Alternaria spp. En este sentido, ^{Malek et al. (2014)} mencionan que esta diversidad genética es de vital importancia para el mejoramiento de los cultivos. Considerándose la opción más apropiada y viable para minimizar las pérdidas económicas a través del desarrollo de variedades resistentes. Esto coincide con ^{Mundhe et al. (2022)} quienes mencionan que los recursos genéticos juegan un papel importante en el desarrollo de nuevas variedades. De manera particular, las líneas G13, G18, G7, G15 y G7 fueron mayormente afectadas por Septoria glycines. En lo que respecta a las líneas que presentaron menor o nula afectación por esta enfermedad fueron G9, G22, G26, G27, G31, G33 y G34. Por otro lado, las líneas G2, G6, G24, G3, G14 y G20 presentaron mayor susceptibilidad a Alternaria spp. Sin embargo, la línea con menor afectación por la enfermedad fue T4. En lo que se refiere a la MPES tuvo mayores afectaciones en las líneas G4, G11 y G19. No obstante, las líneas G28 y G32 no tuvieron incidencia de marchitez causada por hongos del suelo. En general, las líneas G4, G11, G19, G1 y G5 son susceptibles a las tres enfermedades estudiadas (MPES, Alternaria spp. y Septoria glycines). Ocurriendo todo lo contrario con las líneas G28 y G32 quienes no presentaron ningún síntoma de enfermedad. Por otra parte, se encontró una relación positiva de la MPES con Alternaria spp. y Septoria glycines. Sin embargo, entre estas dos últimas no hubo asociación. Para este estudio la enfermedad con mayor potencial de discriminación fue Alternaria spp. seguido de Septoria glycines. Con respecto a lo anterior, los componentes principales y su expresión gráfica fueron de utilidad para la interpretación del comportamiento de las líneas de soya a través de su resistencia hacia las enfermedades evaluadas. En este aspecto, ^{Jollife y Cadima (2016)} mencionan que los componentes principales pueden reducir la dimensionalidad de un conjunto de datos, facilitando la interpretación de estos y minimizando la pérdida de información. Así mismo, ^{Frutos et al. (2014)} indican que los biplots son gráficos que permiten analizar y visualizar información multivariante utilizando los componentes principales.

Figura 1 Biplot del comportamiento de líneas de soya de acuerdo a la incidencia de enfermedades.  

Figure 1 Biplot of soybean line performance according to disease incidence. 

La relación que tienen las líneas de soya de acuerdo con su resistencia a las enfermedades estudiadas se representa en la Figura 2, donde se pudo observar que se formaron dos grupos A y B. El grupo A estuvo conformado por 11 líneas de soya que representaron el 27.5 % del total, las cuales se pueden considerar como susceptibles a las enfermedades estudiadas. Este grupo se dividió en dos subgrupos (A1 y A2), en el primero se encuentra el 10 % de líneas que se caracterizaron por tener ≤ 75 % de incidencia en Alternaria spp., no presentar incidencias de Septoria glycines y tener entre ≤25 de incidencia en MPES y el segundo integrado por el 17.5 % de las líneas con una incidencia promedio de ≤ 75 % en Alternaria spp., ≤ 50 % en Septoria glycines y ≤ 25 % en MPES. El grupo B estuvo conformado por la mayoría de las líneas, representando el 72.5 % y considerándose como resistentes. En este grupo se tuvieron tres subgrupos: B1, B2 y B3. En el grupo B1 se encuentran casi la mitad de las líneas (47.5 %) con ≤ 25 % de incidencia de las enfermedades estudiadas. El grupo B2 estuvo conformado por el 10 % de las líneas, las cuales no presentaron incidencia por Alternaria spp., sin embargo, tuvieron ≤ 50 % de incidencia por Septoria glycines y ≤ 25 % de MPES. En el grupo B3 se integró el 15 % de las líneas que tuvieron la particularidad de tener nula incidencia de Alternaria spp. y Septoria glycines, aunque presentaron ≤ 25 % de MPES. Cabe destacar que el 25 % y 75 % de las variedades se encuentran en el grupo B2 y B3, respectivamente; indicando su alta capacidad de resistencia hacia las enfermedades estudiadas, esto pudo deberse a que el programa de mejoramiento genético de soya del INIFAP ha desarrollado las variedades adaptadas a región considerando la resistencia a las enfermedades más comunes (^{Maldonado et al., 2010}; ^{Maldonado y Luciano, 2010}; ^{Maldonado et al., 2017}; ^{Maldonado-Moreno et al., 2019}). Por lo anterior, aquellas líneas cercanas pudieran ser candidatas al desarrollo de una nueva variedad con resistencia a las principales enfermedades de la región.

Figura 2 Relación de líneas de soya de acuerdo con su resistencia a enfermedades.  

Figure 2 Relationship of soybean lines according to disease resistance. 

En la Tabla 5 se observó una asociación negativa entre el rendimiento y la incidencia de enfermedades, indicando que, al incrementar la incidencia de alguna de estas enfermedades, afectará al rendimiento causando un decremento. En este sentido, en el análisis de senderos se identificó a Septoria glycines como la enfermedad con el máximo efecto directo negativo sobre el rendimiento seguido de la MPES. Por otra parte, la correlación de - 0.27 entre Alternaria spp. y el rendimiento se debió principalmente al efecto indirecto de Alternaria spp. a través de la enfermedad Septoria glycines. ^{Lavilla y Ivancovich (2021)}, mencionan que las enfermedades foliares o de raíz atacan al cultivo de soya desde la siembra hasta la cosecha ocasionando afectaciones en su producción.

Conclusiones

La incidencia de las enfermedades Alternaria spp., Septoria glycines y MPES están relacionadas con el bajo rendimiento. Las líneas G28 y G32 se consideraron resistentes al presentar poca o nula incidencia hacia estas enfermedades, por lo que se recomienda que estas líneas se avancen a la siguiente etapa de mejoramiento genético. Mientras que las líneas G17, G7, G15 y G10 presentaron resistencia moderada, por lo que es necesario seguir incrementando esta resistencia a través presión de selección en ambientes propicios para el desarrollo de estas enfermedades.