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Introducción
Los estudios melisopalinológicos se basan en el análisis de polen presente en las muestras de miel, para determinar la cantidad de tipos polínicos que contienen, reconocer los recursos florales que utilizan las abejas para elaborar la miel y validar, en cierta medida, que estas no son adulteradas (Abdulrahaman et al., 2013). La identificación y cuantificación de los granos de polen de la miel son clave para conocer el origen botánico y geográfico de estas (Castañón Chavarría, 2009; Sánchez & Lupo, 2011). El origen botánico se establece a través de los porcentajes representativos de cada taxón identificado en las muestras, lo que determinará si la miel es monofloral o multifloral (Ramírez-Arriaga et al., 2011; Secretaria de Agricultura y Desarrollo Rural (SADER), 2020).
A nivel nacional existen algunos estudios melisopalinológicos en la Ciudad de México (Piedras Gutiérrez & Quiroz García, 2007), Durango (González-Castillo et al., 2017), Guerrero (González Sandoval et al., 2016; Ramírez-Arriaga et al., 2016), Michoacán (Araujo-Mondragón & Redonda-Martínez, 2019), Oaxaca (Ramírez-Arriaga et al., 2011), Tabasco (Castellanos-Potenciano et al., 2012; Córdova-Córdova et al., 2013) y Yucatán (Alfaro Bates et al., 2010). Dichos estudios implementaron técnicas y parámetros estandarizados para el análisis de miel (Louveaux et al., 1970; Von Der Ohe et al., 2004), que obedecen a los criterios establecidos para la determinación del origen botánico de la miel europea. La información generada en estos estudios reveló una amplia diversidad de orígenes botánicos de la miel mexicana y la necesidad de establecer protocolos estandarizados para su análisis melisopalinológico, los cuales tomen en cuenta las particularidades de cada tipo de miel producida en las diferentes regiones mexicanas. En respuesta a esto, en el diario oficial de la federación se publicó la Norma Oficial Mexicana NOM-004-SAG/GAN-2018, Producción de miel y especificaciones (SADER, 2020), la cual es un esfuerzo por estandarizar los protocolos para la caracterización física, química y botánica de miel producida por Apis mellifera L. en México y, así, clasificar los tipos de miel producidas en las diversas regiones apícolas de nuestro país.
En la región apícola del Pacífico de México, existe carencia de estudios que definan el origen botánico de la miel que se produce en ella. En este sentido, destaca el caso de Jalisco, considerado el mayor productor de miel en 2020 (SIAP, 2021) y que, en años anteriores, se encontró entre los tres primeros lugares de mayor producción de miel a nivel nacional (Castillo Cázares et al., 2016). En el sur del estado de Jalisco, se localiza parte de la Reserva de la Biosfera Sierra de Manantlán (RBSM), cuya riqueza de especies silvestres y cultivadas, proveen potencial forestal y servicios ecológicos para toda la región (Instituto Nacional de Ecología (México) (INECOL), 2000).
En la Sierra de Manantlán, se reconoce a la apicultura como una de las actividades tradicionales agrícolas de importancia económica, la cual favorece la diversidad biológica y genética de los ecosistemas (Contreras-Escareño et al., 2013; Tetreault & Lucio López, 2011). Para mantener y promover la apicultura dentro de la RBSM, es importante contribuir con información científica sobre la miel producida y comercializada en la zona; tal es el caso de las comunidades indígenas de San Miguel y Telcruz, en el Ejido de Ayotitlán, cuya miel no cuenta con ningún tipo de análisis melisopalinológico que respalde su origen botánico. Los distintos tipos de bosques con especies dominantes de los géneros Abies Mill., Alnus Mill., Fraxinus Tourn. ex L., Pinus L., Quercus L., Styrax L., entre otros, son comunes en ambas localidades, por lo tanto, la composición florística circundante a los apiarios es similar en ambas comunidades (INECOL, 2000; Jardel Peláez et al., 2013; Vázquez et al., 1995), por lo que se espera que la miel producida en estas comunidades sea similar y de origen multifloral.
El objetivo de este trabajo fue determinar el origen botánico de la miel de A. mellifera de nueve apiarios ubicados en las comunidades de San Miguel y Telcruz en la RBSM, a través de la cuantificación y determinación del polen encontrado en la miel de cada uno de los apiarios; contrastar el registro polínico con la vegetación dentro del área de pecoreo de A. mellifera y estimar la riqueza, diversidad α y la disimilitud entre los apiarios.
Métodos
Zona de Estudio
El estudio se realizó en la región centro-sur de la Reserva de la Biosfera Sierra de Manantlán (19° 25' - 19° 45' N, 103° 45' - 104° 30' O) (Figura 1), en el Ejido de Ayotitlán, municipio de Cuautitlán de García Barragán, Jalisco, donde se ubican las comunidades de San Miguel y Telcruz. El estado de Jalisco se ubica en la provincia biogeográfica de la región Neártica, mientras que la RBSM pertenece a la zona de transición fitogeográfica denominada Holártica-Neotropical (Morrone, 2005) en la Sierra Madre Occidental. En la región se han registrado climas cálidos a templados subhúmedos, con temperatura media anual de 16-22°C y precipitaciones de más de 1700 mm (INECOL, 2000).
Determinación de los tipos de vegetación
La identificación de la vegetación circundante a las localidades de Telcruz y San Miguel, se realizó con el uso de Sistemas de Información Geográfica (SIG) y el programa ArcMap 10.5. Se obtuvieron los atributos de la vegetación por medio de recortes para el área de influencia (buffer) de 5 km alrededor de los apiarios, en las capas de vegetación de geoecosistemas (unidades de paisaje o unidades ambientales), del Ejido de Ayotitlán para la RBSM. Éstas agruparon información botánica y uso de suelo, datos bioclimáticos y geomorfoedafológicos (Jardel Peláez et al., 2013).
Recolección y tratamiento de muestras
Al finalizar el periodo de floración de septiembre a diciembre, se recolectaron 17 muestras de miel de diferentes apiarios de las localidades de Telcruz y San Miguel. En la primera, la muestra correspondió al apiario La Parota, del año 2019. En la segunda, se recolectaron muestras en los años 2018 y 2019 de los apiarios: Carretera Arriba, Nuevo, La Lomita, Los Tablones, La Higuerita, Piedra Picuda I, Piedra Picuda II y Llano del medio. Las muestras de 250 g de miel líquida centrifugada se almacenaron en frascos estériles (SADER, 2020).
Para la extracción de polen se tomaron 50 g de miel por muestra y se procesaron de acuerdo con la técnica de acetólisis de Erdtman (Martínez-Hernández, 1970) y al protocolo de la Norma Oficial Mexicana NOM-004-SAG/GAN-2018, Producción de miel y especificaciones (SADER, 2020). Aunque este método destruye algunos elementos microscópicos presentes en la miel, como las hifas de hongos, algas y levaduras, es recomendable realizarlo para eliminar el contenido citoplasmático de los granos de polen. Esto facilita la observación de las características morfológicas de la pared del polen y, de esta manera, determinar con mayor precisión de qué taxón vegetal provienen.
El polen se observó en un microscopio fotónico marca Zeiss, modelo Axioscop 2 (Carl Zeiss AG, Jena, Alemania), en campo claro a 1000× de aumento y se tomaron fotomicrografías con una cámara digital marca Amscope, modelo MU1000 (AmScope, California, E.U.A.). Adicionalmente, se tomaron 10 ml de polen acetolizado suspendido en agua destilada y se enviaron para su procesamiento y obtención de imágenes en un microscopio electrónico de barrido marca Carl Zeiss EVO-50 (Carl Zeiss AG, Alemania), en el Laboratorio Nacional de Identificación y Caracterización Vegetal Sede Querétaro (LANIVEG-QRO).
Determinación y clasificación de tipos polínicos
En cada muestra los tipos polínicos se identificaron a nivel de familia, género o especie botánica; en los que no fue posible asignar una categoría taxonómica, se registraron como “indeterminados”. Se utilizó literatura especializada de palinofloras (Hesse et al., 2009; Palacios-Chávez et al., 1991; Ramos-Díaz et al., 2015; Roubik & Moreno, 1992), estudios de morfología polínica (Durán et al., 2000; Hebda & Chinnappa, 1990; Medina-Acosta et al., 2019; Morton & Dickison, 1992; Panahi et al., 2012; Skvarla & Larson, 1965) y trabajos melisopalinológicos efectuados en México (Acosta Castellanos et al., 2011; Alaniz-Gutiérrez et al., 2017; Alfaro Bates et al., 2010; Campos-Trujillo et al., 2015; Córdova-Córdova et al., 2013; González-Castillo et al., 2017; González Sandoval et al., 2016; Quiroz García & Arreguín Sánchez, 2008; Ramírez-Arriaga et al., 2016).
Se realizó la cuantificación de 500 granos de polen por muestra, de éstos, se excluyeron los que pertenecían a plantas reconocidas como anemófilas. Se establecieron las clases de frecuencia de acuerdo con Louveaux et al., (1970) y a las especificaciones de la Norma Oficial Mexicana NOM-004-SAG/GAN-2018 (SADER, 2020): polen predominante (P: aquellos tipos presentes en porcentajes > 45%), polen secundario (S: con presencia entre 16-45%), polen de menor importancia (MI: entre 3-15%), polen menor (m < 3%) y polen presente (p < 1%). Con el programa TILIA versión 2.0.41 (Grimm, 2011), se realizaron diagramas polínicos de frecuencias relativas de los tipos polínicos por muestra. Para la nomenclatura de los tipos polínicos se siguió el criterio de De Klerk & Joosten (2007).
Clasificación botánica de la miel
Con base en el criterio de Ramírez-Arriaga et al., (2011, 2016), Ramírez-Arriaga et al. (2011, 2016) y la NOM-004-SAG/GAN-2018, Producción de miel y especificaciones (SADER, 2020), las muestras de miel se clasificaron en monoflorales, cuando presentaron un taxón dominante (≥ 45%), o multiflorales. En este último caso, se denominaron: biflorales, cuando presentaron dos taxones relevantes de diferentes familias botánicas y porcentajes entre 16-44%; oligoflorales, con dos o más taxones de una familia botánica y valores entre 16-44%; y estrictamente multiflorales, con tres o más taxones de diferentes familias con porcentajes ≥ 10%.
Índices de diversidad biológica
Con fines comparativos y para determinar el tamaño del nicho trófico a través del número de taxones presentes en la miel, en cada muestra se estimó la diversidad α a través de los siguientes índices: la riqueza taxonómica (S), el cual indicó el número total del taxones registrados en las mieles; el índice de diversidad α de Shannon-Weaver (H´) que, además del número de taxones, determinó la abundancia de cada uno de ellos; y la equidad de Pielou (J´), que definió la proporción de la diversidad observada con relación a la máxima diversidad esperada (Magurran, 1988; Montes Tubio et al., 2003; Pielou, 1975; Shannon, 1948). Los cálculos se llevaron a cabo con el Software Species Diversity and Richness IV (Seaby & Henderson, 2007). El grado de disimilitud entre los conjuntos polínicos registrados en los apiarios, se evaluó a través de un análisis de agrupamiento jerárquico, utilizando el método de enlace simple y la distancia del coeficiente de Jaccard (Jaccard, 1901); los análisis se realizaron con el software Community Analysis Package 4.0 (Seaby & Henderson, 2007). La distancia de Jaccard indicó la frecuencia con la que las observaciones de cada grupo aparecen juntas; si el valor de la distancia es cercano 1, el grado de disimilitud entre los conjuntos palinológicos es mayor.
Resultados
Tipos de vegetación
En ambas localidades se determinó la presencia de geoecosistemas del tipo vegetación secundaria, bajo usos agropecuarios y otras coberturas de suelo: Agricultura de ladera/barbechos (matorral y pastizal) (ALB), Agricultura de temporal (AT), Agricultura temporal y pastizal inducido (ATPI), Agricultura en riberas y zonas inundables (ARZI), Matorral-Pastizal Secundario en laderas / suelo regosol-litosol (MPSec1) y Matorral con Pastizal Secundario en suelos forestales (MPSec2), esta última exclusiva de San Miguel. Así como geoecosistemas de cobertura vegetal, los cuales fueron: Bosque de Encino-Caducifolio (BEC), Bosque Mesófilo de Montaña (BMM), Bosque Mixto de Encino-Latifoliadas (BMEL), Bosque Mixto de Pino-Latifoliadas (BMPL), Bosque de Pino-Encino (BPE), Selva Mediana Subcaducifolia (SMSC). Exclusivamente en San Miguel se determinaron: Bosque Mixto de Coníferas y Latifoliadas (BMCL), Bosque Pino-Encino-Oyamel (BPEO) y Bosque Pino Montano Alto (BPMA) (Figura 2).
Figura 2 Geoecosistemas circundantes en un radio de 5 Km desde los apiarios de San Miguel y Telcruz (Jardel Peláez et al., 2013), en el Ejido de Ayotitlán, Cuautitlán de García Barragán, Jalisco, México.
Determinación y clasificación de tipos polínicos
Se registraron 60 tipos polínicos en total, de los cuales se determinaron 13 a nivel de familia, dos a nivel de tribu, 25 a nivel de género y ocho con afinidad a género; 12 tipos polínicos se clasificaron como indeterminados, ya que no se logró asignarles una categoría taxonómica (Anexo 1). Los tipos polínicos se distribuyeron en 24 familias botánicas, de las cuales 10 estuvieron presentes en más del 52% de las muestras, estas fueron: Anacardiaceae (94%), Asteraceae (100%), Cucurbitaceae (71%), Fabaceae (94%), Lamiaceae (88%), Myrtaceae (77%), Onagraceae (94%), Rosaceae (77%), Rubiaceae (82%) y Scrophulariaceae (100%). La mayor riqueza de tipos polínicos se presentó en las familias Fabaceae con nueve taxones, seguido de Anacardiaceae, Asteraceae y Malvaceae, cada una con cuatro taxones.
Los tipos polínicos con mayor frecuencia de aparición fueron: Bidens, Dalea, Fraxinus, Lopezia, Mimosa tipo 1, Mimosa tipo 2, Quercus tipo 1, Quercus tipo 2, aff. Rubus, los cuales se encontraron en más del 85 % de las muestras de San Miguel (Figura 3, 4, 5). El polen del género Styrax se registró en las cosechas de 2019 de los apiarios La Parota y La Lomita.
Figura 3 Frecuencias relativas del polen de los taxones presentes en la miel de San Miguel y Telcruz, Ejido de Ayotitlán, Cuautitlán de García Barragán, Jalisco, México.
Figura 4 Microfotografías en microscopía de luz de los principales tipos polínicos utilizados para la clasificación de la miel de San Miguel y Telcruz, Ejido de Ayotitlán, Cuautitlán de García Barragán, Jalisco, México. ASTERACEAE: 1-3. Bidens; FABACEAE: 4-6. Dalea, 7-9. Mimosa tipo 1, 10-14. Mimosa tipo 2; FAGACEAE: 15-17. Quercus tipo 1, 18-20. Quercus tipo 2; OLEACEAE: 21-23. Fraxinus; ONAGRACEAE: 24-25. Lopezia; ROSACEAE: 26-29. aff. Rubus; STYRACACEAE: 30-34. Styrax; Escala 10 µm.
Figura 5 Electronmicrografías en MEB de los tipos polínicos encontrados en la miel de San Miguel y Telcruz, Ejido de Ayotitlán, Cuautitlán de García Barragán, Jalisco, México. ASTERACEAE. 1. Bidens; FAGACEAE. 2-3. Quercus tipo 1, 4. Quercus tipo 2; LAMIACEAE. 5. Tipo Lamiaceae; OLEACEAE. 6. Fraxinus; ONAGRACEAE. 7. Lopezia; ROSACEAE. 8. aff. Rubus; RUBIACEAE. 9. Borreria; SCROPHULARIACEAE. 10. Bacopa. STYRACACEAE. 11-12. Styrax. Tomadas en alto vacío a 10.00 kV.
De acuerdo con las clases de frecuencia establecidas para cada tipo polínico, Styrax fue el único clasificado como polen predominante en la muestra del apiario La Parota, el 7% de los tipos polínicos se clasificaron como polen secundario, el 25% como polen de menor importancia, el 21% como polen menor y el 46% como polen presente (Anexo 1).
Clasificación botánica de la miel
Los tipos polínicos utilizados para la clasificación de las mieles fueron aff. Rubus, Bidens, Calyptranthes, Dalea, Lopezia, Mimosa tipo 1, Mimosa tipo 2 y Styrax (Figura 4 y 5). El polen de Fraxinus y Quercus, se excluyó para establecer la clasificación. Estos últimos, se presentaron en porcentajes de 10 a 27% en todas las muestras de miel, por lo tanto, se clasificaron como polen raro a frecuente (Louveaux et al., 1970; SADER, 2020).
Las muestras obtenidas en la localidad de San Miguel en 2018 se clasificaron de la siguiente manera: una oligofloral de Mimosa, seis biflorales y una estrictamente multifloral. De las muestras de 2019, dos se clasificaron como biflorales, y seis como estrictamente multiflorales. En Telcruz, la miel de la cosecha de 2019 se clasificó como monofloral de Styrax (Cuadro 1).
Cuadro 1 Clasificación de las mieles de la Sierra de Manantlán con base en su origen botánico.Table 1. Classification of honeys from the Sierra de Manantlán based on their botanical origin.
| Localidad | Apiario | Clasificación de la miel | |
| Cosecha 2018 | Cosecha 2019 | ||
| San Miguel | Carretera Arriba | Bifloral Mimosa tipo 2 y Lopezia | Bifloral Bidens y aff. Rubus |
| Nuevo | Bifloral Bidens y aff. Rubus | Estrictamente multifloral Bidens, Dalea y aff. Rubus | |
| La Lomita | Oligofloral Mimosa tipo 1 y Mimosa tipo 2 | Estrictamente multifloral Bidens, Dalea y aff. Rubus | |
| Los Tablones | Bifloral Bidens y aff. Rubus | Estrictamente multifloral Dalea, aff. Rubus y Rubiaceae tipo 1 | |
| La Higuerita | Bifloral Bidens y Dalea | Bifloral Bidens y aff. Rubus | |
| Piedra Picuda I | Bifloral Dalea y aff. Rubus | Estrictamente multifloral | |
| Piedra Picuda II | Estrictamente multifloral Bidens, Dalea y Mimosa tipo 1 | Estrictamente multifloral Bidens, Dalea, Mimosa tipo 1 y aff. Rubus | |
| Llano del Medio | Bifloral Bidens y aff. Rubus | Estrictamente multifloral Tipo Ambrosiinae, Bidens, Dalea, y aff. Rubus | |
| Telcruz | La Parota | Monofloral Styrax | |
Índices de diversidad biológica
La riqueza de taxones varió entre 18 y 33. La muestra que registró la mayor riqueza fue la del apiario Carretera Arriba de la cosecha 2019; la menor riqueza se obtuvo en el apiario Llano del Medio de la cosecha 2018. La diversidad α de Shannon-Weaver total fue de H´=2,8 con tendencia a una distribución uniforme por muestra (J´=0,69). La muestra con mayor diversidad correspondió al apiario Carretera Arriba de la cosecha de 2019, mientras que los apiarios con menor diversidad fueron Llano del Medio de la cosecha de 2018 y La Parota de 2019 (Figura 6; Anexo 1). El análisis de disimilitud indicó que el conjunto palinológico de la muestra de miel del apiario La Parota de 2019 de Telcruz, se diferenció del resto debido a que fue el único en el que se registró el género Styrax en porcentaje mayor a 45 (Figura 6). En las muestras de San Miguel el grado de disimilitud fue menor, ya que en ellas se mantuvo la presencia de polen de los géneros como Bidens, Dalea, Lopezia, Mimosa y Rubus, principalmente (Figura 6).
Figura 6 Dendrograma de disimilitud con base en la distancia del coeficiente de Jaccard. Mayor disimilitud en los conjuntos de las ramas con nodos más cercanos a valor de 1. Se presenta los años de la cosecha de miel en cada apiario, su clasificación de acuerdo con su origen botánico, y los tipos polínicos que se tomaron en cuenta para la clasificación.
Discusión
Tipos de vegetación
Entre los geoecosistemas presentes en el área de pecoreo de A. mellifera, dominaron diferentes tipos de bosques, los cuales se caracterizaron por presentar especies arbóreas como Fraxinus uhdei Lingelsh., Quercus spp. y Styrax sp., entre otros (Jardel Peláez et al., 2013; Sánchez-Rodríguez et al., 2003). Por lo tanto, coincide que estos tres géneros se encontraran representados en porcentajes significativos en la miel de San Miguel y Telcruz.
Por otro lado, con base en la literatura (Acosta Castellanos et al., 2011; Bello González, 2007; Cadena Rodríguez, 2018; De la Mora González, 1988; González Sandoval et al., 2016; Librado Carranza, 2016; Lorente Adame, 1992; Martínez-Virgen et al., 2020; Novoa Lara, 1994; Piedras Gutiérrez & Quiroz García, 2007; Quiroz García & Arreguín Sánchez, 2008; Ramírez-Arriaga et al., 2011, 2016; Rodriguez Jiménez et al., 2017; Román & Palma, 2007; Santana-Michel et al., 1998), en los tipos de vegetación circundantes a los apiarios se han registrado taxones vegetales que aportan recursos néctar-poliníferos a las abejas para la producción de miel y el sostenimiento de la colmena. En los geoecosistemas bajo uso agropecuario como ALB, AT, ATPI, MPSec1 y MPSec2, es posible registrar diversos taxones de las familias Asteraceae, Fabaceae y Lamiaceae; en el BEC, BPE, BMEL, BMPL y BMCL, se pueden encontrar Baccharis, Begonia, Bidens, Croton, Eupatorium, Salvia y Senecio; mientras que en la SMSC y en vegetación secundaria es posible registrar: Bocconia, Bursera, Euphorbia, Ipomoea, Lantana, Mimosa, Senna, Solanum y Verbesina.
Determinación y clasificación de tipos polínicos
Las familias mejor representadas en la miel de la RBSM, Asteraceae, Betulaceae, Fabaceae, Lamiaceae, Myrtaceae, Onagraceae, Rosaceae, Rubiaceae, Scrophulariaceae y Styracaceae, contienen especies que se han registrado como recursos importantes para la producción de miel de A. mellifera en diferentes estados de México (Acosta Castellanos et al., 2011; Alaniz-Gutiérrez et al., 2017; Castellanos-Potenciano et al., 2012; Córdova-Córdova et al., 2013; González-Castillo et al., 2017; González Sandoval et al., 2016; Granados-Argüello et al., 2020; Piedras Gutiérrez & Quiroz García, 2007; Quiroz García & Arreguín Sánchez, 2008; Ramírez-Arriaga et al., 2016, 2011). De éstas, sobresalen Asteraceae y Fabaceae como las más diversas, abundantes y dominantes en estudios de origen botánico de miel y floras apícolas (Araujo-Mondragón & Redonda-Martínez, 2019; Bello González, 2007; Cadena Rodríguez, 2018; De la Mora González, 1988; Librado Carranza, 2016; Martínez-Virgen et al., 2020; Novoa Lara, 1994; Román & Palma, 2007; Santana-Michel et al., 1998), esto debido, en parte, a su diversidad morfológica y fenológica.
En el caso de las mieles de la RBSM destacó la presencia de los tipos polínicos de Bidens (Asteraceae), Dalea y Mimosa (Fabaceae), Lopezia (Onagraceae), aff. Rubus (Rosaceae) y Styrax (Styracaeceae). La mayoría de estos tipos polínicos se clasificaron como polen secundario (16-45%), lo cual reflejó el comportamiento poliléctico de las abejas (Piedras Gutiérrez & Quiroz García, 2007). El único tipo polínico que se clasificó como predominante (≥ 45%) fue el de Styrax en el apiario La Parota, de Telcruz. En este caso, en las especies que ocurren en la región no se ha registrado la presencia de nectarios florales; sin embargo, se menciona que son visitadas por las abejas (Carranza González, 1993; Gonsoulin, 1974) y, particularmente, en la especie Styrax officinalis subsp. redivivus (Torr.) Thorne, A. mellifera es uno de sus polinizadores y recolector de néctar y polen (Sugden, 1986), lo cual respalda la presencia de dicho género en esta muestra.
Clasificación botánica de la miel
La clasificación botánica de las mieles de la RBSM se basó en los tipos polínicos de géneros pertenecientes a las familias Asteraceae, Fabaceae, Rosaceae y Styracaceae. Se excluyeron de la clasificación los tipos polínicos pertenecientes a plantas anemófilas, en este caso Fraxinus y Quercus.
Los parámetros para la clasificación de las mieles mexicanas con base en su origen botánico se disponen en la NOM-004-SAG/GAN-2018 (SADER, 2020). Ésta, a su vez, retoma fundamentos establecidos en las normas internacionales (CAC, 2019), y en métodos de análisis estandarizados, principalmente, para mieles de origen europeo (Louveaux et al., 1970; Von Der Ohe et al., 2004), en donde las condiciones de biodiversidad y estacionalidad climática son diferentes a las de México y, sobre todo, en un área categorizada como Reserva de la Biosfera, dónde se promueve la conservación biológica. Como consecuencia, la aplicación práctica de algunos de estos parámetros en las mieles mexicanas en ocasiones resulta ambigua.
Por ejemplo, la NOM-004-SAG/GAN-2018 (SADER, 2020) especifica que el polen de plantas anemófilas y sin nectarios deben excluirse cuando se calculan los porcentajes de presencia, ya que este se considera como polen sobrerrepresentado. La sobrerrepresentación de los granos de polen es una variable dificil de estimar, ya que existe una carencia de estudios que establezcan los intervalos de los porcentajes de presencia de este tipo de polen, en particular, para las plantas que componen los tipos de vegetación de México.
En las muestras de miel de la RBSM, el polen de Fraxinus y Quercus, se registró en porcentajes entre 1 a 40% y 7 a 27%, respectivamente. Algunos autores han documentado que estos tipos polínicos son recursos poliníferos importantes (Chamorro García et al., 2013; Giovanetti & Aronne, 2011; Romero-Rangel & Rojas-Zenteno, 2019; Wallander, 2012), es decir, estos no proveen néctar floral como recompensa a las abejas, pero sí polen como alimento. Ambos géneros, son componentes dominantes de los tipos de vegetación registrados en las áreas circundantes a los apiarios (BEC, BMM, BMEL, BPE). Esto plantea una disyuntiva entre si estos tipos polínicos, en particular, deben considerarse como sobrerrepresentados y excluirse para la clasificación de la miel, o bien, reconocer su importancia como recurso polinífero que las abejas buscan intencionadamente como fuente de proteína y, por lo tanto, tomarse en cuenta para la clasificación.
Diversidad biológica
Abordar el origen botánico de la miel, conlleva conocer la riqueza polínica de ésta, lo cual generalmente, se hace de forma cualitativa a través de la identificación de los tipos polínicos y determinación taxonómica de los mismos. Algunos estudios han considerado la estimación de índices de diversidad α (Castellanos-Potenciano et al., 2012; Piedras Gutiérrez & Quiroz García, 2007; Ramírez-Arriaga et al., 2011), como una herramienta para explicar la relación ecológica entre la vegetación y el producto forestal no maderable que generan las prácticas apícolas (Chamorro García et al., 2013), e incluso, para explicar el comportamiento mismo de las abejas.
La diversidad α de taxones reflejado con el índice de Shannon-Weaver (H´), asociado a la tendencia de uniformidad del índice de Pielou (J´), mostró una correspondencia con el comportamiento de pecoreo poliléctico registrado previamente sobre A. mellifera (Piedras Gutiérrez & Quiroz García, 2007). Lo anterior indicó que la riqueza de taxones presentes en las muestras de la RBSM, no es muy diferente a lo que, en promedio, se registró en otros estudios de miel (Alaniz-Gutiérrez et al., 2017; González-Castillo et al., 2017; Granados-Argüello et al., 2020; Piedras Gutiérrez & Quiroz García, 2007; Quiroz García & Arreguín Sánchez, 2008; Ramírez-Arriaga et al., 2016).
El análisis de disimilitud mostró una clara diferencia entre contenido polínico de la miel de San Miguel y Telcruz. Sin embargo, algunos conjuntos de polen de las muestras de los apiarios de San Miguel fueron muy similares entre sí, pero muy variables en términos de abundancia de cada uno de los tipos polínicos dominantes en los diferentes años de cosecha, lo que podría reflejar cambios en: 1) los períodos de floración de las plantas, 2) la disponibilidad de recursos para las abejas y, 3) el comportamiento de pecoreo de A. mellifera.
Conclusiones
Los resultados de este trabajo indicaron que el origen botánico de las mieles de las localidades de San Miguel y Telcruz fue diferente. En la miel de los apiarios de San Miguel se registraron mieles, biflorales, oligoflorales y multiflorales; mientras que en Telcruz, la miel fue monofloral. En los apiarios de San Miguel, la composición de los conjuntos palinológicos de las muestras de la cosecha de 2018 fue similar con respecto a las muestras de 2019. Sin embargo, la abundancia de cada tipo polínico varió de un año para otro, lo que influyó en la clasificación botánica de las mieles. La riqueza y diversidad de tipos polínicos registrada en las mieles reflejó el hábito de pecoreo poliléctico de las abejas. Destacó la presencia de taxones como Bidens, Dalea, Lopezia, Mimosa, aff. Rubus y Styrax, como los principales recursos néctar poliníferos para la elaboración de la miel. Es necesario realizar estudios para determinar los intervalos de presencia de polen de Fraxinus y Quercus, para definir si se trata de polen sobrerrepresentado, o si es un recurso que las abejas buscan debido a su abundancia en la zona.
