Introducción
La agricultura intensiva ha dado como resultado el uso intensivo de plaguicidas que tienen el fin de proteger a los cultivos de organismos que provoquen daños en ellos y disminuyan su producción. Los plaguicidas más utilizados hasta el 2018, según una compilación del Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático (INECC), son la abamectina, carbarilo, benomilo, imidacloprid, captan, malatión, atrazina, dimetoato, diazinon, monocrotofós, clorpirifos, metamidofos, paraquat, glifosato, cipermetrina, carbofurano y paratión (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales-Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático [Semarnat-INECC], 2018). En México, los cultivos que usan mayor cantidad de plaguicidas son maíz, algodón, papa, chile, tomate, frijol, trigo, aguacate, café y tabaco, aplicándose hasta 13 136 toneladas al año (García-Gutiérrez & Rodríguez-Mesa, 2012).
Dependiendo de la composición química de los plaguicidas, estos se pueden clasificar en distintos grupos, aunque los más utilizados son los organofosforados, organoclorados, carbamatos, piretroides y neonicotinoides, que son muy recurrentes en distintos cultivos como el maíz, sorgo, jitomate, papa, frijol, chile y algunas cucurbitáceas (Prado et al., 2018).
Los organoclorados son muy estables en su estructura, por lo cual son estables en el ambiente, son liposolubles y tienen una alta residualidad (Betancourt & Díaz, 2018; Murga et al., 2017). Tienen un efecto neurotóxico, son genotóxicos y causan problemas reproductivos (Leal et al., 2013). Los organofosforados son menos persistentes en el ambiente, pero tienen mayor toxicidad en los vertebrados (Badii et al., 2009). Los carbamatos son altamente residuales y muy tóxicos para los vertebrados; pueden disminuir la producción de anticuerpos y afectan la acción de la acetilcolinesterasa. Los piretroides pueden degradarse por la exposición a la luz solar, duran poco tiempo, entre uno o dos días en el aire; sin embargo, estos compuestos tienen gran adherencia al suelo. Son tóxicos para los insectos y mamíferos y pueden ser muy tóxicos para los peces (Betancourt & Díaz, 2018).
Existe una gran preocupación por parte de la sociedad científica entorno al uso indebido y excesivo de los plaguicidas, los cuales representan un riesgo para la salud humana y tiene efectos negativos en el ambiente debido a sus características de toxicidad (del Puerto et al., 2014; Semarnat-INECC, 2018). El uso de estos productos ha ido aumentando al paso de los años (Semarnat-INECC , 2018). Hasta el año 2017, la producción de plaguicidas fue de más de 106 mil toneladas, estando los fungicidas como los de mayor producción (45%), seguido de los insecticidas (28%) y los herbicidas (27%) (Moo-Muñoz et al., 2020).
Los plaguicidas son sustancias tóxicas para el ambiente dependiendo de sus propiedades de persistencia, la facilidad de dispersión, la bioacumulación y la biomagnificación por medio de la cadena trófica. Pueden encontrarse residuos en el suelo, agua, aire, plantas y animales; ya que pueden transportarse por distintos medios como la lixiviación, la volatilización o la escorrentía hasta llegar a lugares más lejanos del sitio donde fueron aplicados los plaguicidas (Betancourt & Díaz, 2018).
Los residuos presentes en el ambiente pueden causar daños a la fauna silvestre presente en los ecosistemas cercanos. Se ha comprobado que en pequeños mamíferos, como los roedores, los plaguicidas pueden permanecer en su organismo (Richardson et al., 2019). Afectan, por ejemplo, funciones de termorregulación; el comportamiento, como los tiempos de forrajeo; la habilidad de aprendizaje; y el consumo de alimento. Esto puede expresarse en bajas tasas de reproducción y daños en el desarrollo físico (Chi-Coyoc et al., 2016).
Una de las especies de fauna silvestre que se encuentra expuesta a los residuos de plaguicidas es el perrito de la pradera mexicano (Cynomys mexicanus), el cual es considerado endémico del Norte de México, ya que solo se distribuye en los estados de Coahuila, Nuevo León, Zacatecas y San Luis Potosí. Están asociados a zonas de pastizales cortos, viven en grupos familiares denominados colonias y son mamíferos diurnos que cavan madrigueras para refugiarse. Se alimentan de hojas, tallos y raíces de algunos pastos, hierbas y brotes de arbustos. Este organismo se considera una especie clave para el ecosistema donde habita, ya que ayuda a la oxigenación de suelo, aumenta la materia orgánica, facilita la infiltración del agua al subsuelo y mantiene el hábitat adecuado para especies de aves de pastizal y polinizadores (Semarnat, 2018).
El estudio de distribución más reciente que se ha realizado sobre el perrito de la pradera es del año 2021, el cual reporta que esta especie abarca 215 km2 en colonias de Coahuila, Nuevo León, San Luis Potosí y Zacatecas (Medellín & Bárcenas, 2021). Esto representa una disminución del 73% de su distribución histórica (800 km2) (Ceballos-G. & Wilson, 1985). Su principal problemática es que la mayoría de las colonias se encuentran dentro de propiedades privadas y ejidos con actividades de ganadería y agricultura, aunado a que hay malas prácticas aplicadas por los productores debido a su falta de capacitación. Actualmente, C. mexicanus se encuentra en peligro de extinción a nivel nacional (Diario Oficial de la Federación [DOF], 2010) y está catalogado como en peligro dentro de la Lista Roja de Especies Amenazadas de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN) (Álvarez-Castañeda et al., 2019).
Con base en lo anterior, el objetivo de esta investigación fue detectar y cuantificar, por medio de la cromatografía líquida de alta eficiencia (HPLC, por sus siglas en inglés), residuos de plaguicidas en heces de individuos de C. mexicanus de los estados de Coahuila y Nuevo León. Esto permitirá analizar el grado de exposición en el que se encuentran estos individuos e identificar si dichos residuos pueden ser considerados como un factor para la disminución de sus poblaciones.
Materiales y métodos
Zona de estudio
Las colonias de Cynomys mexicanus se encuentran distribuidas solamente dentro de una región específica denominada Región Terrestre Prioritaria (RTP 80) al norte de México, la cual abarca los estados de Coahuila, Nuevo León, San Luis Potosí y Zacatecas, con un área de 8632 km2. Esta área es de gran importancia para la conservación de las poblaciones de perrito de la pradera mexicano. En total, según los últimos reportes, se encuentran 49 colonias activas, cubriendo una superficie de 215 km2 en los estados de Coahuila, Nuevo León, San Luis Potosí y Zacatecas (Medellín & Bárcenas, 2021). En esta región predomina la vegetación de matorral desértico micrófilo, rosetófilo y algunas zonas de chaparral, además de zonas de pastizal gipsófilo. Se presenta un clima principalmente árido y semiárido. Los suelos donde habita C. mexicanus están conformados por dos grupos distintos, los que tienen un alto contenido de yeso (60%) y menor cantidad de carbonato de calcio y suelos con una gran cantidad de carbonato de calcio y poco yeso o nulo (Pando et al., 2018).
Muestreo
Las coordenadas de las colonias de perrito de la pradera fueron tomadas de Carrera (2008), quien actualizó los polígonos registrados por Treviño-Villarreal & Grant (1998), reportando en Coahuila 39 colonias, en Nuevo León 37 y en San Luis Potosí 12. También se tomó en cuenta los sitios de las colonias activas registradas actualmente (Medellín & Bárcenas, 2021).
Se muestrearon las colonias del estado de Coahuila y Nuevo León a las que se pudo tener acceso, ya que varias de ellas se encuentran en predios privados a donde no se permite la entrada. En total se obtuvieron 53 muestras de heces de perrito de la pradera, se muestrearon 31 sitios en colonias activas del estado de Nuevo León (Tabla 1) y 22 sitios de colonias activas en el estado de Coahuila (Tabla 2) (Carrera, 2008). La colecta de heces se realizó de forma directa del suelo en las madrigueras (Gallina, 2015), cuidando colectar las heces más frescas con el fin de disminuir el tiempo de contacto con el suelo y disminuir así el contacto que pudiera tener con plaguicidas presentes en suelo. Además, las heces son muy sólidas y secas, por lo que reduce la posibilidad de llevarse una cantidad de suelo significativa. En cada colonia se colectaron submuestras, recorriendo el terreno en forma de zigzag con la intención de abarcar la mayor área posible. Las muestras se guardaron en bolsas de papel para posteriormente transportarlas al laboratorio.
Muestra | Estado | Colonia | Coordenadas UTM | |
X | Y | |||
1 | Nuevo León | Salero 1 | 377270.0 | 2723720.6 |
2 | Nuevo León | San Joaquín-La Paz | 350029.3 | 2760939.2 |
3 | Nuevo León | Seis de Enero | 354876.1 | 2757748.7 |
4 | Nuevo León | San José de Contreras | 342170.1 | 2770227.5 |
5 | Nuevo León | Artesillas 2 | 325726.4 | 2788644.8 |
6 | Nuevo León | San Roberto A4-2 | 366784.4 | 2741691.4 |
7 | Nuevo León | Sn. Roberto | 368931.1 | 2734072.0 |
8 | Nuevo León | Milagro | 342426.3 | 2765701.4 |
9 | Nuevo León | La Luz A-3 | 366348.7 | 2743110.9 |
10 | Nuevo León | Raíces-B | 377213.1 | 2717260.9 |
11 | Nuevo León | La Concha-SR | 341915.0 | 2769984.3 |
12 | Nuevo León | Artesillas 6 | 326058.8 | 2790548.5 |
13 | Nuevo León | Artesillas 1 | 328149.2 | 2787629.2 |
14 | Nuevo León | Tokio | 372670.3 | 2728130.4 |
15 | Nuevo León | Refugio | 359596.4 | 2705674.8 |
16 | Nuevo León | Serma 2 | 339564.4 | 2767950.1 |
17 | Nuevo León | Tokio 2 | 372088.2 | 2729027.9 |
18 | Nuevo León | Llano de la Soledad 1 | 328852.9 | 2754386.9 |
19 | Nuevo León | Providencia-Navidad | 337530.0 | 2773697.5 |
20 | Nuevo León | Serma | 337189.5 | 2766285.9 |
21 | Nuevo León | Cerca A3 | 366599.1 | 2742862.3 |
22 | Nuevo León | Área 4 | 366583.7 | 2741262.7 |
23 | Nuevo León | San Roberto área 4 | 366982.1 | 2738889.9 |
24 | Nuevo León | Navidad | 337871.1 | 2774093.4 |
25 | Nuevo León | Salero 2 | 371158.9 | 2707532.6 |
26 | Nuevo León | Artesillas 5 | 326676.5 | 2790694.4 |
27 | Nuevo León | Tokio Raíces | 377270.0 | 2723720.6 |
28 | Nuevo León | Refugio 2 | 359960.3 | 2705455.8 |
29 | Nuevo León | Llano de la Soledad 2 | 327952.9 | 2754244.2 |
30 | Nuevo León | Seis de Enero 2 | 359537.6 | 2752685.3 |
31 | Nuevo León | Artesillas 3 | 325711.5 | 2789660.5 |
Fuente: Elaboración propia.
Muestra | Estado | Colonia | Coordenadas UTM | |
X | Y | |||
1 | Coahuila | La India 2 | 310944.7 | 2759485.5 |
2 | Coahuila | El Huron | 286838.5 | 2764203.7 |
3 | Coahuila | Cercado 4 | 290552.3 | 2779344.7 |
4 | Coahuila | Cercado R | 308730.6 | 2774655.8 |
5 | Coahuila | Los Ángeles 1 | 346866.6 | 2762588.1 |
6 | Coahuila | Los Ángeles 2 | 344771.9 | 2762416.9 |
7 | Coahuila | Sn. Juan del Banco C | 308779.4 | 2766130.4 |
8 | Coahuila | Venado 2 | 262886.0 | 2774924.3 |
9 | Coahuila | El Venado | 310590.5 | 2759344.8 |
10 | Coahuila | Las Puyas 2 | 348221 | 2764023.4 |
11 | Coahuila | Cercado | 305393.1 | 2772548.7 |
12 | Coahuila | Sn. juan del Banco | 313561.5 | 2763126.5 |
13 | Coahuila | Tanque Nuevo | 298816.2 | 2772663.6 |
14 | Coahuila | El Fraile | 276148.8 | 2770365.4 |
15 | Coahuila | Las Hormigas | 338252.9 | 2763820.7 |
16 | Coahuila | Encarnación de Guzmán | 304608.4 | 2669643.1 |
17 | Coahuila | Las Puyas 1 | 342449.3 | 2765656.5 |
18 | Coahuila | La India | 274464.6 | 2775703.0 |
19 | Coahuila | Encarnación de Guzmán 2 | 293361.1 | 2746134.0 |
20 | Coahuila | Las Hormigas 2 | 340907.1 | 2762716.2 |
21 | Coahuila | Sn. Juan del Retiro | 288078.1 | 2749661.3 |
22 | Coahuila | Artesillas 4 | 326704.6 | 2794445.0 |
Fuente: Elaboración propia.
Tratamiento y extracción
Una vez en el laboratorio, las muestras se secaron en estufa a 50 °C por 4 h, después se trituraron para realizar la extracción. La extracción de los plaguicidas se hizo utilizando un equipo Soxhlet. Para esto, se pesaron 10 g de muestra seca y triturada y se envolvió en papel filtro para ponerlo en el extractor, usando hexano como solvente. Al final de este proceso, el producto fue colectado en frascos de vidrio ámbar.
Análisis cromatográfico
Se prepararon seis disoluciones estándares de glifosato, endosulfán, clorpirifos, metamidofos, malatión, glifosato, imidacloprid, deltametrina y metomilo en agua destilada con concentraciones desde los 0.001 mg/ml hasta los 0.5 mg/ml. Los plaguicidas por detectar se eligieron mediante una revisión de la literatura que refiere aquellos que se utilizan frecuentemente en cultivos de papa, maíz y tomate presentes en la zona de estudio (Bejarano, 2017; Silveira-Gramont et al., 2018; Vargas-González et al., 2019).
Para realizar la detección y cuantificación de los plaguicidas, las muestras se llevaron a evaporación total para eliminar el solvente, se reconstituyeron con 10 ml de agua destilada cada una y se pasaron a viales para su análisis en HPLC. Se utilizó un equipo HPLC marca Agillent, modelo 1100 Series, acoplado a un detector UV-Vis, con una columna de la misma marca de 5 mm de diámetro, con 150 mm de longitud y 4.6 mm de diámetro de partícula. La detección se realizó a una longitud de onda de 234 nm y se corrió a una temperatura de 25.5 °C, utilizando como solventes acetonitrilo (A) y agua grado HPLC (B). Se mantuvo una velocidad de 0.5 ml/min con un volumen de inyección de 20 μL.
Resultados
Para la validación del método analítico se realizó una curva de calibración con distintas concentraciones, se inyectaron al HPLC y se obtuvieron las áreas bajo la curva, se graficaron contra las concentraciones y se obtuvo el coeficiente de linealidad (R2) de cada plaguicida. Los resultados de las curvas estuvieron entre 0.8926-0.9842, los cuales se presentan en la siguiente tabla (Tabla 3).
Plaguicida | R2 |
Clorpirifos | 0.9821 |
Metamidofos | 0.9842 |
Malatión | 0.9135 |
Glifosato | 0.9461 |
Endosulfán | 0.8926 |
Imidacloprid | 0.9158 |
Deltametrina | 0.9683 |
Metomilo | 0.9051 |
Fuente: Elaboración propia
Se detectaron plaguicidas en el total de las muestras colectadas de los dos estados en los que se colectaron las muestras.
Para las muestras del estado de Nuevo León, las concentraciones más altas detectadas fueron el herbicida glifosato y el insecticida metamidofos, con concentraciones de entre 2.9 mg/g a 8.7 mg/g y de 2.5 mg/g a 7.5 mg/g, respectivamente. La colonia que obtuvo mayor concentración de estos plaguicidas fue la que se encuentra en el Ejido San Antonio del Salero, la cual tiene zonas de cultivo a 300 m de distancia del sitio donde se encuentran los perritos de la pradera. En el grupo de los organofosforados, el clorpirifos presentó concentraciones desde 0.1 mg/g a 0.4 mg/g, con un promedio de 0.18 mg/g. Para el malatión se detectó desde 0.2 mg/g al 0.6 mg/g, con una concentración promedio de 0.30 mg/g. Para el endosulfán, que pertenece al grupo de los organoclorados, este presentó concentraciones de entre 0.06 mg/g a 0.2 mg/g, con una concentración promedio de 0.08 mg/g. Para el imidacloprid, del grupo de los neonicotinoides, se detectaron concentraciones de entre 0.03 mg/g a 0.1 mg/g, con una concentración promedio de 0.05 mg/g. Para la deltametrina, del grupo de los piretroides, se detectaron concentraciones de entre 0.01 mg/g al 0.03 mg/g, con un promedio de 0.01 mg/g. Finalmente, del grupo de los carbamatos, el metomilo presentó concentraciones de entre 0.04 mg/g a 0.1 mg/g, con un promedio de 0.06 mg/g (Tabla 4).
Muestra | Organofosforados | Organoclorados | Neonicotinoides | Piretroides | Carbamatos | |||
Clorpirifos
(mg/g) |
Metamidofos
(mg/g) |
Malatión
(mg/g) |
Glifosato
(mg/g) |
Endosulfán
(mg/g) |
Imidacloprid
(mg/g) |
Deltametrina
(mg/g) |
Metomilo
(mg/g) |
|
M1 | 0.40 | 7.50 | 0.60 | 8.70 | 0.20 | 0.10 | 0.03 | 0.10 |
M2 | 0.30 | 7.10 | 0.60 | 8.20 | 0.20 | 0.09 | 0.02 | 0.10 |
M3 | 0.20 | 4.00 | 0.30 | 4.60 | 0.09 | 0.05 | 0.01 | 0.07 |
M4 | 0.20 | 4.50 | 0.40 | 5.30 | 0.10 | 0.06 | 0.02 | 0.08 |
M5 | 0.20 | 3.70 | 0.30 | 4.30 | 0.08 | 0.05 | 0.01 | 0.06 |
M6 | 0.20 | 3.40 | 0.30 | 4.00 | 0.08 | 0.05 | 0.01 | 0.06 |
M7 | 0.20 | 3.20 | 0.30 | 3.70 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M8 | 0.20 | 3.80 | 0.30 | 4.40 | 0.09 | 0.05 | 0.01 | 0.06 |
M9 | 0.10 | 3.00 | 0.20 | 3.50 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M10 | 0.20 | 3.20 | 0.30 | 3.70 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M11 | 0.30 | 5.90 | 0.50 | 6.90 | 0.10 | 0.08 | 0.02 | 0.09 |
M12 | 0.20 | 4.30 | 0.30 | 5.00 | 0.10 | 0.06 | 0.01 | 0.07 |
M13 | 0.20 | 3.60 | 0.30 | 4.20 | 0.08 | 0.05 | 0.01 | 0.06 |
M14 | 0.20 | 3.20 | 0.30 | 3.70 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M15 | 0.20 | 3.20 | 0.30 | 3.70 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M16 | 0.20 | 3.20 | 0.30 | 3.70 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M17 | 0.20 | 3.20 | 0.30 | 3.70 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M18 | 0.20 | 3.20 | 0.30 | 3.70 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M19 | 0.20 | 3.30 | 0.30 | 3.80 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M20 | 0.20 | 3.20 | 0.30 | 3.80 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M21 | 0.20 | 3.30 | 0.30 | 3.80 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M22 | 0.10 | 2.70 | 0.20 | 3.00 | 0.06 | 0.04 | 0.01 | 0.04 |
M23 | 0.10 | 2.50 | 0.20 | 2.90 | 0.06 | 0.03 | 0.01 | 0.04 |
M24 | 0.10 | 2.50 | 0.20 | 2.90 | 0.06 | 0.03 | 0.01 | 0.04 |
M25 | 0.10 | 2.50 | 0.20 | 2.90 | 0.06 | 0.03 | 0.01 | 0.04 |
M26 | 0.10 | 2.80 | 0.20 | 3.20 | 0.06 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M27 | 0.10 | 2.90 | 0.20 | 3.40 | 0.06 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M28 | 0.10 | 3.00 | 0.20 | 3.50 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M29 | 0.10 | 3.00 | 0.20 | 3.50 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M30 | 0.10 | 2.90 | 0.20 | 3.40 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
M31 | 0.20 | 3.10 | 0.30 | 3.60 | 0.07 | 0.04 | 0.01 | 0.05 |
Promedio | 0.18 | 3.58 | 0.30 | 4.15 | 0.08 | 0.05 | 0.01 | 0.06 |
Nota. En recuadros se presentan las concentraciones más altas detectadas.
Fuente: Elaboración propia.
Para el estado de Coahuila, en cuanto a los organofosforados, para el clorpirifos se detectaron concentraciones de entre 0.2 mg/g a 0.6 mg/g, con un promedio de 0.33 mg/g. Para el malatión se detectaron concentraciones de entre 0.2 mg/g y 1 mg/g, con un promedio de 0.52 mg/g. Las concentraciones más altas se detectaron en el metamidofos y glifosato; el primero se detectó con concentraciones de entre 2.7 mg/g y 12.7 mg/g, con un promedio de 6.53 mg/g, y el segundo se detectó en concentraciones más altas, desde los 3.2 mg/g a los 14.7 mg/g, con un promedio de 7.56. En cuanto al plaguicida organoclorado, que fue el endosulfán, se detectaron concentraciones de 0.06 mg/g a 0.5 mg/g, con un promedio de 0.16 mg/g. Para el plaguicida de los neonicotinoides, que es el imidacloprid, presentaron concentraciones de 0.03 mg/g a 0.20 mg/g, con un promedio de 0.08 mg/g. Para la familia de los piretroides, representada por la deltametrina, esta fue la que presentó una menor concentración en cuanto a los demás plaguicidas (de 0.04 mg/g hasta 0.7 mg/g). Por último, de la familia de los carbamatos, que fue el metomilo, se obtuvieron concentraciones de 0.04 mg/g a 0.70 mg/g, con un promedio de 0.13 mg/g. La muestra 9 coincide en ser la de mayor concentración para todos los plaguicidas, excepto para el metomilo. Esta muestra pertenece a la localidad de El Venado, la cual se encuentra aproximadamente a 700 m de zonas de cultivo (Tabla 5).
Muestra | Organofosforado | Organoclorado | Neonicotinoide | Piretroide | Carbamato | |||
Clorpirifos
(mg/g) |
Metamidofos
(mg/g) |
Malatión
(mg/g) |
Glifosato
(mg/g) |
Endosulfán
(mg/g) |
Imidacloprid
(mg/g) |
Deltametrina
(mg/g) |
Metomilo
(mg/g) |
|
M1 | 0.10 | 2.70 | 0.20 | 3.20 | 0.06 | 0.04 | 0.01 | 0.04 |
M2 | 0.20 | 4.20 | 0.30 | 4.80 | 0.09 | 0.05 | 0.01 | 0.07 |
M3 | 0.20 | 4.20 | 0.30 | 4.90 | 0.09 | 0.06 | 0.01 | 0.07 |
M4 | 0.30 | 5.50 | 0.40 | 6.40 | 0.10 | 0.07 | 0.02 | 0.09 |
M5 | 0.20 | 3.30 | 0.30 | 3.80 | 0.08 | 0.03 | 0.01 | 0.06 |
M6 | 0.20 | 4.70 | 0.40 | 5.50 | 0.10 | 0.06 | 0.02 | 0.08 |
M7 | 0.20 | 4.30 | 0.30 | 4.90 | 0.10 | 0.06 | 0.01 | 0.07 |
M8 | 0.30 | 5.20 | 0.40 | 6.00 | 0.10 | 0.07 | 0.02 | 0.09 |
M9 | 0.60 | 12.70 | 1.00 | 14.70 | 0.30 | 0.20 | 0.04 | 0.20 |
M10 | 0.30 | 6.30 | 0.50 | 7.30 | 0.10 | 0.08 | 0.02 | 0.10 |
M11 | 0.50 | 10.67 | 0.90 | 12.40 | 0.20 | 0.10 | 0.04 | 0.20 |
M12 | 0.50 | 9.20 | 0.70 | 10.72 | 0.20 | 0.10 | 0.03 | 0.20 |
M13 | 0.30 | 5.70 | 0.50 | 6.60 | 0.10 | 0.08 | 0.02 | 0.10 |
M14 | 0.40 | 7.90 | 0.60 | 9.20 | 0.20 | 0.10 | 0.03 | 0.10 |
M15 | 0.40 | 7.60 | 0.60 | 8.80 | 0.20 | 0.10 | 0.03 | 0.10 |
M16 | 0.40 | 7.70 | 0.60 | 8.90 | 0.20 | 0.10 | 0.03 | 0.10 |
M17 | 0.40 | 8.30 | 0.70 | 9.60 | 0.20 | 0.10 | 0.03 | 0.10 |
M18 | 0.40 | 8.40 | 0.70 | 9.70 | 0.50 | 0.10 | 0.03 | 0.10 |
M19 | 0.20 | 4.50 | 0.40 | 5.20 | 0.10 | 0.06 | 0.02 | 0.70 |
M20 | 0.30 | 7.00 | 0.60 | 8.20 | 0.20 | 0.09 | 0.02 | 0.10 |
M21 | 0.30 | 6.50 | 0.50 | 7.50 | 0.10 | 0.09 | 0.02 | 0.10 |
M22 | 0.30 | 7.00 | 0.50 | 8.00 | 0.20 | 0.09 | 0.02 | 0.10 |
Promedio | 0.32 | 6.53 | 0.52 | 7.56 | 0.16 | 0.08 | 0.02 | 0.13 |
Nota. En recuadros se presentan las concentraciones más altas detectadas.
Fuente: Elaboración propia.
Comparando los resultados de los dos estados, Coahuila aparece como el estado con las concentraciones más altas en todos los plaguicidas, incluyendo el glifosato y metamidofos, que fueron los plaguicidas con las concentraciones más altas; es decir, las concentraciones de las diferentes localidades de Coahuila fueron casi el doble de las detectadas en Nuevo León.
Discusión
En los estados donde se colectaron las muestras de heces de individuos de C. mexicanus se detectaron residuos de los ocho plaguicidas propuestos para su detección. El grupo que presentó concentraciones más altas fueron los organofosforados, los cuales, aunque son menos persistentes en el ambiente en comparación con los organoclorados, sí son los plaguicidas mayormente utilizados a nivel mundial (Narváez et al., 2012), pero también son los más utilizados a nivel nacional y en la zona de estudio (Semarnat-INECC, 2018).
Un estudio realizado en la zona de la Comarca Lagunera, en los estados de Coahuila y Durango, demostró que se aplican aproximadamente el 67% de organofosforados en los cultivos de la zona de estudio, principalmente en cultivos de melón, sandía, chile verde y tomate rojo. También menciona que el metamidofos es de los más utilizados (Esquivel-Valenzuela et al., 2019), lo que concuerda con los resultados obtenidos en este estudio, ya que fue uno de los que se detectaron en concentraciones más altas.
El glifosato fue el plaguicida que se detectó en mayores concentraciones en los dos estados, esto puede deberse a que es uno de los herbicidas más utilizados en México; en dos de cada tres unidades de producción que existen se utiliza glifosato (Hernández et al., 2021). El uso del glifosato en México está asociado principalmente a la siembra de cultivos genéticamente modificados, los cuales son resistentes al glifosato. Los principales cultivos que se siembran con esta característica son el maíz, el algodón, la papa, la alfalfa y el jitomate (Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología [Conacyt], 2020).
Existe una variedad de estudios que demuestran que el glifosato puede causar daños en el organismo de pequeños mamíferos. La mayoría de estos estudios han sido realizados en laboratorio utilizando a las ratas como objeto de estudio (Coullery et al., 2020; Romano et al., 2010; Truzzi et al., 2021; Woźniak et al., 2018). Se ha demostrado que la aplicación de dosis de glifosato de 24 mg/kg a 35 mg/kg por 48 horas en ratas preñadas afectó su sistema nervioso y provocó cambios en los reflejos, el movimiento y las funciones cognitivas (Coullery et al., 2020). La aplicación de dosis de hasta 50 mg/kg durante cuatro semanas en fosas nasales de ratas aumentó los niveles de ansiedad, también afectó la memoria de reconocimiento y la función locomotora, demostrando los daños que el glifosato puede causar en el Sistema Nervioso Central (SNC) (Baier et al., 2017). También se ha demostrado que dosis de hasta 250 mg/kg y 500 mg/kg en exposiciones agudas afectan la memoria de trabajo, mientras que exposiciones crónicas de hasta 12 semanas provocan en los individuos de ratas alteraciones en la memoria de reconocimiento y retención. De acuerdo con los resultados que se obtuvieron, sabemos que la exposición que presentan los perritos de la pradera es mayor a estas concentraciones, detectando niveles de glifosato de hasta 14.7 mg/g en heces de perrito de la pradera. Si tomamos en cuenta la DL50 oral de glifosato en ratas, que es de más de 4230 mg/kg (Organización Mundkal de la Salud [OMS], 2020), podemos deducir con los resultados obtenidos que los individuos están expuestos a concentraciones mayores a la DL50. Sin embargo, sólo se absorbe del 30% a 36% al llegar al tubo digestivo, mientras que por vía cutánea se puede absorber muy poco. Una vez que el glifosato se encuentra dentro del organismo, este se distribuye, y del 15% al 29% es expulsado por medio de la orina, el 2% por medio de la respiración y el 70% por medio de las heces (es decir, no se metaboliza dentro del organismo) y el 97% se elimina como glifosato (Varona et al., 2009).
Con relación a los plaguicidas neonicotinoides, que en este caso sólo se analizó el imidacloprid, se ha demostrado que pueden afectar a los animales silvestres, principalmente a las aves, las cuales, expuestas a concentraciones de 31 mg/kg, pueden afectar procesos como la reproducción de los individuos y afectaciones en la tiroides (Pandey & Mohanty, 2015). También se ha detectado imidacloprid en peces presentes en el hábitat de chimpancés, con rangos de 0.008 mg/kg-0.016 mg/kg (Krief et al., 2017). Las concentraciones que se obtuvieron en este estudio fueron más altas, la más elevada fue de 200 mg/kg, lo que nos demuestra que están expuestos a concentraciones que puedan afectar sus procesos vitales para sobrevivir, como la reproducción. Si tomamos en cuenta la DL50 en mamíferos, que es de 450 mg/kg, las concentraciones detectadas son menores a esta; sin embargo, la DL50 está clasificada como un plaguicida moderadamente peligroso, más tóxico que el glifosato (OMS, 2020).
En cuanto a los organofosforados, se han detectado afectaciones físicas en el cuerpo de los animales, como los chimpancés, provocadas por la exposición a plaguicidas. Algunas afectaciones que se detectaron fueron deformaciones en las fosas nasales, labio leporino, deformaciones en extremidades, problemas reproductivos, así como hipopigmentación. Se han detectado concentraciones de clorpirifos de 0.026 mg kg-1-0.372 mg kg-1 en semillas de maíz que son consumidas por los chimpancés, y en peces de la zona de distribución del chimpancé se detectó clorpirifos en 0.005 mg/kg-0.030 mg/kg (Krief et al., 2017). Estos resultados son menores a los detectados en las heces de perrito de la pradera, donde la concentración más alta fue de 600 mg/kg. Si tomamos como base la DL50 del clorpirifos, que es de 135 mg/kg (OMS, 2020), las concentraciones obtenidas en este estudio resultan hasta cuatro veces más altas. En cuanto al metamidofos, que es altamente tóxico, este también puede afectar los procesos de reproducción.
Estudios realizados en ratones con dosis de 5 mg/kg por cuatro días mostraron que afectó el proceso de espermatogénesis, produciendo espermatozoides inmaduros, reduciendo la motilidad y la viabilidad de los espermatozoides, y afectando su morfología y causando daños en el ADN (Ortega-Olvera et al., 2018; Urióstegui-Acosta et al., 2014). También se han realizado pruebas en ratas con dosis de 0.6 mg/kg y 3 mg/kg durante cuatro semanas, donde la dosis más alta provocó daños en los tejidos de los órganos, principalmente atrofia en hepatocitos y células anormales (Araoud et al., 2016). Estas dosis fueron menores a las detectadas en este estudio, donde la concentración más alta fue de 12.7 mg/g y la más baja fue de 2.5 mg/g. Tomando en cuenta la DL50 que establece la OMS de 30 mg/kg (OMS, 2020), las concentraciones que se detectaron sí resultan concentraciones demasiado altas.
En cuanto al grupo de los piretroides, se ha encontrado en estudios con ratas que dosis de deltametrina a 0.003 mg/kg/día, 0.03 mg/kg/día y hasta 0.3 mg/kg (por 30, 45 y 60 días) provoca que se detenga el proceso de la espermatogénesis, dando como resultado un desequilibrio en las hormonas sexuales (Issam et al., 2009). Las concentraciones de deltametrina que se detectaron en el presente estudio son menores (10 mg/kg-40 mg/kg) a las dosis probadas en ratas de 125 mg/kg y 225 mg/kg con exposición por 30 días, demostrando que dosis altas estimulan el sistema nervioso central (SNC), provocando una depresión continua. Además, se detectó que la deltametrina se acumuló en tejidos del cerebro, hígado, testículos, riñones, pulmones y corazón (Manna et al., 2005). Las concentraciones de deltametrina detectadas en heces de perrito de la pradera en este estudio, de acuerdo con los datos anteriores, pueden causar daños reproductivos en la especie. Sin embargo, las concentraciones detectadas en las heces no son tan altas como para causar efectos de depresión y alta acumulación en órganos de perrito de la pradera.
En cuanto a la fauna silvestre, la deltametrina se ha detectado en semillas de maíz consumido por los chimpancés en rangos de concentración de 0.026 mg/kg-1-0.372 mg/kg-1 (Krief et al., 2017), dichas concentraciones resultan muy bajas en comparación con lo detectado en este estudio. En cuanto a si la cantidad de deltametrina afecta a la sobrevivencia de las poblaciones de mamíferos pequeños, se ha demostrado que la aplicación de deltametrina directamente en las madrigueras de pequeños roedores disminuye la sobrevivencia de sus poblaciones con aplicaciones de 2 g a 104 g durante 34 días (Goldberg et al., 2022). Si se compara con la DL50 de la deltametrina, que es de 135 mg/kg, las concentraciones detectadas en este estudio fueron menores a la DL50 (OMS, 2020).
El grupo de los organoclorados son más persistentes que los organofosforados y son lipofílicos, por lo que pueden acumularse en tejidos grasos de los mamíferos. El endosulfán forma parte de este grupo, y se ha demostrado que tiene efectos neurotóxicos en los organismos. Una exposición aguda causa neurodegeneración en roedores, también provoca un mal desarrollo en el sistema nervioso central, influyendo en el comportamiento, la memoria y el aprendizaje (Richardson et al., 2019). Se ha comprobado que, en ratas, una dosis de 2 mg/kg causa daños en la mitocondria (e.g., inflamación) e induce al estrés oxidativo (Lakroun et al., 2015), por lo que las concentraciones detectadas en este estudio (60 mg/kg-500 mg/kg) bien podrían causar daños en el perrito de la pradera, ya que son mucho mayores a las concentraciones probadas que pueden causar daños en el comportamiento, la memoria y el aprendizaje. Tomando en cuenta la DL50 del endosulfán, que es de 80 mg/kg y que forma parte de los plaguicidas moderadamente peligrosos, las concentraciones detectadas en este estudio en su mayoría se encuentran arriba de la DL50 (OMS, 2020).
El grupo de los carbamatos son poco persistentes y se metabolizan y eliminan por medio de la excreta en un lapso corto, por lo que es difícil que se acumulen en tejidos. A pesar de ello, si se produce una exposición que cause una intoxicación aguda, puede llegar a provocar la muerte, paralizando los músculos respiratorios (Narváez et al., 2012). La mayoría de los estudios con carbamatos están enfocados a las aves, ya que son las más sensibles a estos productos. Algunos carbamatos como el metomilo se han detectado en halcones envenenados, reportando concentraciones de 64 mg/kg en hígado (Vogler et al., 2015). En palomas intoxicadas se han detectado concentraciones mayores a 20 mg/kg, causando su muerte casi al instante (Villar et al., 2010). Estos resultados difieren de lo obtenido en este estudio, ya que la concentración más baja fue de 40 mg/kg y la más alta fue de 700 mg/kg. Está comprobado que el metomilo causa disrupción endocrina y tiene una gran capacidad genotóxica, sobre todo en mamíferos. Se ha evaluado que la aplicación de metomilo vía oral en ratas con dosis de 1/10 DL50 y 1/30 DL50 afecta de manera significativa su ciclo estral , su peso corporal, así como la formación de sus fetos (Toledo et al., 2019), por lo que, si se toma en cuenta a las concentraciones que podrían estar expuestos los individuos de C. mexicanus, se puede inferir que los plaguicidas podrían estar causando daños a nivel ADN, así como en sus procesos de reproducción. El metomilo está considerado como un plaguicida muy tóxico que con una DL50 de 17 mg/kg forma parte del grupo de plaguicidas altamente peligrosos (OMS, 2020); por lo tanto, las concentraciones detectadas en heces que nos muestran los niveles de exposición a estas sustancias pueden ser de preocupación para la salud de las poblaciones silvestres.
Las altas concentraciones que se han detectado en este estudio pueden deberse principalmente al mal manejo de los plaguicidas que se da por parte de los productores y las personas dedicadas a aplicar este tipo de productos. Esto se ha podido constatar al menos en la zona de la Comarca Lagunera, en Coahuila y Durango, que es un área cercana a la zona de estudio, en la que sólo un 40% de los productores cuentan con capacitación para el uso y manejo adecuado de los plaguicidas y el 90% no conocen el ingrediente activo del que está compuesto el producto que utilizan. Aunado a esto, el 61% de los productores dejan envases vacíos en el campo, lo que resulta en otra fuente de exposición para los mamíferos pequeños que puedan estar presentes (Esquivel-Valenzuela et al., 2019).
La disminución de las poblaciones de C. mexicanus ha sido evidente a lo largo del tiempo, los primeros reportes que se tienen sobre su distribución mencionan que las colonias abarcaban 800 km2 de territorio (Ceballos-G. & Wilson, 1985), con densidades promedio de 44.7 ind/ha (Semarnat, 2018). Actualmente ha perdido un 73% de su distribución histórica mencionada, abarcando solo 215 km2.
En cuanto a la densidad, se tienen datos donde se evidencia su disminución; por ejemplo, para el estado de Nuevo León se reporta una densidad promedio de 3.2 ind/ha, en Coahuila 6.1 ind/ha, en San Luis Potosí de 1.6 ind/ha a 15.6 ind/ha y en Zacatecas 20.6 ind/ha (Medellín & Bárcenas, 2021). Una de las principales amenazas reportadas para la especie es el avenamiento por parte de los agricultores, ya que los perritos de la pradera desde hace muchos años han sido considerados como una plaga para los cultivos y para el pastoreo (Medina, 1972; Semarnat, 2018). También, la fragmentación de las colonias y su destrucción es una de las grandes amenazas, esto debido al cambio ilegal de uso de suelo para la agricultura y la ganadería extensiva, así como el uso de los plaguicidas que se dispersan hacia las colonias (CITES, 2020; Semarnat, 2018).
En cuanto al tema de los plaguicidas, estos ya se han detectado en suelo y agua dentro de las colonias de perrito de la pradera, con concentraciones altas de hasta 13.5 mg/g en suelo y 14.8 mg/g en agua de glifosato (Cano-García et al., 2022). Es claro que los plaguicidas se transportan hasta las colonias de perrito de la pradera, y la presencia de ellos en heces demuestra que se bioacumulan dentro de su organismo. Por tanto, las concentraciones detectadas, de acuerdo con estudios realizados, pueden causar daños en su reproducción, disminuyendo la producción de espermas y la producción de testosterona, reduciendo la motilidad de espermatozoides, así como incidiendo en su comportamiento con el aumento en los niveles de ansiedad, afectaciones en la memoria de trabajo y reconocimiento y en la función locomotora (Baier et al., 2017; Bali et al., 2019; Coullery et al., 2020; Dallegrave et al., 2007). Estos daños provocan una repercusión directa en la composición y dinámica de las poblaciones contaminadas con plaguicidas (Chi-Coyoc et al., 2016). Considerando entonces las afectaciones de los plaguicidas en los mamíferos pequeños y la drástica disminución de las poblaciones de C. mexicanus expuestas a plaguicidas, se puede considerar que la presencia de residuos de plaguicidas conforma un factor importante en el estudio de la disminución de las poblaciones de perrito de la pradera.
Conclusiones
Este estudio demuestra que sí existe una exposición de las colonias de C. mexicanus a plaguicidas aplicados en los campos de cultivo que se encuentran cercanos a las colonias del perrito de la pradera. La presencia de residuos de plaguicidas en las heces de perrito de la pradera demuestra que estos se transportan desde el lugar de aplicación hasta llegar a las colonias, contaminado distintas matrices ambientales y bioacumulándose en su organismo. Las concentraciones detectadas de glifosato y metamidofos se encuentran por encima de la DL50 establecida para cada plaguicida, por lo que hay mayor riesgo de intoxicación, influyendo en los procesos de reproducción y comportamiento, lo que impacta en la supervivencia de la especie.
Si bien los resultados de este estudio no afirman una relación concreta sobre la presencia de plaguicidas y la disminución de las poblaciones de perrito de la pradera, sí demuestran la importancia de considerar este factor en futuras investigaciones debido a las altas concentraciones que se detectaron. Además, es necesario realizar monitoreos constantes y a largo plazo sobre las poblaciones, así como sobre los efectos directos en la salud de los individuos de dicha especie. Este estudio proporciona entonces una base para realizar estudios futuros sobre el impacto de los plaguicidas en la salud de esta especie, así como la generación de estrategias que puedan reducir el impacto del uso de plaguicidas en especies silvestres.
Conflicto de interés
Los autores declaran no tener conflicto de interés.