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INTRODUCCIÓN
El uso de plaguicidas en la agricultura es fundamental para satisfacer las necesidades de alimentos a nivel mundial. Sin embargo, el abuso en el uso de estos compuestos, ya sea porque se aplican dosis elevadas o por un incorrecto periodo de carencia (tiempo que debe transcurrir entre la última aplicación de un producto fitosanitario en un cultivo dado y el momento de la cosecha), ocasiona que los alimentos cultivados contengan sus residuos (Schleiff y Speiser 2022). Debido a su naturaleza, tienden a ser compuestos tóxicos que, en exposiciones a altas concentraciones en periodos de tiempo cortos (exposición aguda) o en bajas concentraciones y exposiciones prolongadas (exposición crónica), pueden ocasionar consecuencias negativas tanto en el ambiente como en la salud de los consumidores (Kim et al. 2017, Hlihor et al. 2019, Lee y Choi 2020, Kalyabina et al. 2021). En este sentido, a nivel internacional y nacional existen normativas establecidas por autoridades sanitarias en las cuales se establecen las concentraciones que pueden estar presentes en los alimentos sin generar daño a los consumidores; dichas restricciones son denominadas límites máximos de residuos de plaguicidas (COFEPRIS 2016).
Solanum lycopersicum L., conocida comúnmente como tomate rojo o jitomate, es una de las hortalizas más importantes para el consumo humano a nivel internacional y nacional (Álvarez-Medina et al. 2017); posee un elevado valor nutritivo, ya que es una fuente de minerales como calcio, fósforo, potasio y sodio, vitaminas A, B1, B2 y C, así como de antioxidantes y carotenoides, principalmente licopeno. Se le atribuyen propiedades antisépticas, alcalinizantes, depurativas, diuréticas, digestivas, laxantes, antiinflamatorias y remineralizantes (Berrospe-Ochoa et al. 2018, Salehi et al. 2019). Por lo tanto, su comercialización genera una importante fuente de empleo y cuantiosos ingresos económicos (Orona-Castillo et al. 2022; Maldonado-Peralta et al. 2023).
De acuerdo con el Boletín mensual de avance de la producción de tomate rojo (jitomate) (SIAP 2022) de la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural, que considera el escenario mensual de productos agroalimentarios, en México se produjeron 888 412 toneladas de esta hortaliza en 2021 y se pronosticó una producción de 1 562 558 t para 2022, siendo Sinaloa el estado con mayor producción nacional, con una aportación del 62.2 %. En este sentido, con la finalidad de lograr una agricultura competitiva que satisfaga los requerimientos de los consumidores, el producto se protege de diversos agentes externos como el clima, las plagas y las enfermedades, lo que obliga a los agricultores a emplear tecnologías especializadas, plaguicidas y/o cultivo en invernaderos (Arias et al. 2021).
De acuerdo con Pérez-Olvera et al. (2011), el tomate se encuentra dentro de los seis principales productos agrícolas cultivados en México, con una superficie agrícola sembrada anualmente de alrededor de las 53 000 ha concentradas principalmente en los estados de Baja California, Michoacán, Sinaloa, Veracruz y Zacatecas. Sin embargo, por ser una hortaliza muy sensible al ataque de plagas, presenta una alta dependencia al uso de plaguicidas para su control, sobre todo a los de origen químico. Esto implica la presencia de residuos de plaguicidas en el producto final (Martins Moura et al. 2020, Arias et al. 2021, Hatamleh et al. 2022, Tripathy et al. 2022, Wondimu y Geletu 2023), por lo cual la probabilidad de encontrar residuos de estos compuestos orgánicos es alta cuando se realiza un monitoreo de este alimento. Si no se tienen buenas prácticas de uso y manejo de plaguicidas (BUMA) se puede inclusive rebasar los límites máximos de residuos de plaguicidas (LMRs) establecidos tanto a nivel nacional como internacional (COFEPRIS 2016).
El consumo de alimentos con residuos de plaguicidas puede tener efectos negativos en la salud (Mnif et al. 2011, Kim et al. 2017, Elgueta et al. 2021, Calderón et al. 2022, Ssemugabo et al. 2022). La exposición a través de la ingesta a largo plazo se ha asociado con alteraciones neurológicas, disrupción endocrina, daño reproductivo y algunos tipos de cáncer (Weinberg 2009, WHO 2012).
Debido a que el tomate es la hortaliza que más se cultiva en México, a su gran valor económico y a que la demanda mundial ha registrado un aumento exponencial tanto para consumo directo como materia prima para la producción de diversos alimentos procesados (SAGARPA 2016), existe un creciente interés de la comunidad científica por determinar la concentración de residuos de plaguicidas en este alimento y estudiar sus efectos potenciales sobre la salud humana mediante estadísticas completas y datos confiables en diversas poblaciones (Martínez-Bueno et al. 2022, Craveiro de Andrade et al. 2023, Singh et al. 2023). Sin embargo, aún hay poca información sobre los residuos de plaguicidas presentes en alimentos, independientemente del origen (vegetal o animal), y los estudios de monitoreo son muy escasos en México (García-Hernández et al. 2018). En el presente estudio se evaluó la concentración de plaguicidas en tomate (Solanum lycopersicum L.) y se estimó el riesgo a la salud humana debido a su consumo en Guasave, Sinaloa, México.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio y muestreo
En Guasave la actividad económica primaria corresponde a la agricultura, principalmente de tipo tecnificado. La superficie dedicada actualmente a esta actividad es de aproximadamente 181 542 ha y se caracteriza por ubicarse en los primeros lugares de producción de granos y hortalizas a nivel nacional. El estado de Sinaloa es comúnmente conocido como el corazón agrícola de México. Su agricultura usa una amplia variedad de plaguicidas como práctica común con el fin de alcanzar sus objetivos en la producción (Leyva-Morales et al. 2014). En este sentido, los residuos de estos compuestos químicos representan un riesgo tanto para el ambiente como para la salud de los consumidores de productos posiblemente contaminados, razón por la cual se escogió este sitio como zona de estudio (González-Márquez et al. 2021, López-Gaxiola et al. 2021). Las muestras de tomate (n = 18) fueron adquiridas en mayo de 2020 en el mercado local de la ciudad de Guasave (Fig. 1), surtidas por productores locales, mismas que se integraron por unidades seleccionadas de manera aleatoria en cada uno de los puestos (n = 18, recolectando la misma cantidad de producto) hasta completar un peso promedio de 3.5 kg, siguiendo las indicaciones del Codex Alimentarius (al menos 10 unidades de 25 a 250 g hasta completar un peso de 3 a 6 kg) (CAC 2016).
Preparación de la muestra
La muestra de tomate se preparó conforme a las indicaciones del Manual analítico de plaguicidas de la Administración de Drogas y Medicamentos de EUA, específicamente del apartado 102-A referente a la preparación de muestras para el análisis de plaguicidas. En este caso, la parte comestible se licuó y homogeneizó en una licuadora industrial, de donde se tomó una porción de 100 g como muestra representativa para el análisis (FDA 1999).
Determinación de los plaguicidas en las muestras de tomate mediante el método “rápido, fácil, barato, efectivo, resistente y seguro” (QuEChERS)
Extracción y partición
Se colocaron 15 ± 0.1 g de la muestra previamente homogenizada en un tubo de centrífuga de 50 mL. Luego se adicionaron 15 mL de acetonitrilo acidificado al 1 % con ácido acético y se sometió a baño ultrasónico por 10 min; se agregaron 6.0 g de sulfato de magnesio más 1.5 g de acetato de sodio, se mezclaron durante 1 min en vórtex y se centrifugaron a 4000 RPM por 5 min (Bastidas-Bastidas et al. 2019).
Limpieza mediante dispersión en fase sólida
Después se tomaron 8 mL del sobrenadante y se colocaron en un tubo de centrífuga con 50 mg de amina primaria/secundaria (PSA) y 150 mg de sulfato de magnesio anhidro por cada mililitro del sobrenadante, que posteriormente se agitó empleando el vórtex durante 1 min y luego se centrifugó a 4000 RPM por 5 min (Bastidas-Bastidas et al. 2019).
Reconcentración
Posteriormente se tomaron 4 mL del sobrenadante, se colocaron en un matraz bola de 50 mL y se reconcentraron en un rotaevaporador a 40 ºC hasta evaporación total. A continuación se reconstituyó el extracto agregando 1.0 mL con acetona, quedando listo para la determinación de los plaguicidas, la cual se hizo mediante cromatografía de gases con detectores de microcaptura de electrones y fotométrico de flama pulsada (FDA 1999, Bastidas-Bastidas et al. 2014, 2019).
Identificación y cuantificación de plaguicidas
Para analizar los residuos de plaguicidas halogenados y organofosforados se utilizó un cromatógrafo de gases Agilent 7890B acoplado a los detectores anteriormente mencionados. Los estándares analíticos y las muestras fueron inyectados de forma automática a través del automuestreador 7693 de Agilent a puertos de inyección split/splitless con columna capilar marca Agilent DB-17 Pesticides (50 % fenilo + 50 % metilpolisiloxano), de 30 × 0.25 mm D.I. × 0.25 µm de película. La rampa de temperatura fue programada para mantenerse a temperatura inicial de 100 ºC durante 2 min, para aumentar a 170 ºC a una tasa de 20 ºC/min que se mantuvo por 1.25 min. Finalmente se llevó a 275 ºC a una tasa de 4 ºC/min, manteniéndolo por 12 min. Las temperaturas del inyector y del detector fueron de 250 y 300 ºC, respectivamente. El modo de inyección fue split/splitless, con tasa de 10:1 y volumen de inyección de 1 µL. El tiempo total para cada corrida fue de 45 min. El gas acarreador fue nitrógeno a un flujo de 1.5 mL/min. La cuantificación se realizó utilizando como estándar interno el trifenilfosfato (Bastidas-Bastidas et al. 2019). Los analitos medidos por cromatografía de gases con detector de microcaptura de electrones (GC-μECD) fueron los del grupo de los halogenados: aldrín, bifentrina, boscalid, captán, ciflutrina, cipermetrina, ciprodinil, clorfenapir, clorotalonil, deltametrina, endosulfán (alfa, beta y sulfato), fipronil, fludioxonil, heptacloro, lambda cialotrina, metoxicloro, miclobutanil, permetrina (cis y trans), pirimetanil, piriproxifen, p,p’-diclorodifenildicloroetileno (DDE), pentacloroanilina (PCA), pentacloronitrobenceno (PCNB), procimidona, spiromesifen, y trifloxistrobina; mientras que por cromatografía de gases con detector fotométrico de flama pulsada (CG-FPD) se midieron los del grupo de los organofosforados: acefate, azinfos metílico, clorpirifos, diclorvos, dimetoato, diazinón, metamidofos, malatión y paratión metílico.
Todos los estándares utilizados fueron de la marca Chem Service con pureza superior al 98 %; en el caso de los halogenados la concentración empleada para la cuantificación fue de 0.1 ng/µL y en el de los organofosforados fue de 0.5 ng/µL.
Control de calidad del método
Junto con el set de muestras procesado se analizó por triplicado, como control de calidad, una muestra fortificada (1 ppm) con la mezcla de los compuestos a analizar, a fin de demostrar el buen funcionamiento del método (Leyva-Morales et al. 2019). Los porcentajes de recuperación de los analitos estuvieron entre 82.48 y 101.06 % para heptacloro y malatión, respectivamente, y se observó un coeficiente de variación en el rango de 2.68 y 13.24 % para cipermetrina y azinfos metílico, respectivamente. Los resultados obtenidos cumplen con los criterios establecidos en la guía EURACHEM (Magnusson y Örnemark 2014), confirmando que el método empleado fue exacto y preciso en el rango analítico propuesto. Por otro lado, los límites de detección se establecieron entre 0.001 y 0.010 mg/kg y los límites de cuantificación entre 0.003 y 0.030 mg/kg; se observó un comportamiento lineal (R2 > 0.99) para todos los analitos (véase el Cuadro CI en el material complementario).
Evaluación de los riesgos asociados a la salud humana
Para la evaluación del riesgo asociado se tomaron en consideración la ingesta diaria estimada (IDE) y la ingesta diaria aceptable (IDA) para cada plaguicida, obtenida de la base de datos de las propiedades de los plaguicidas mediante el cálculo del cociente de riesgo (EFSA 2013, Calderón et al. 2022, UH 2022). La IDE se obtuvo multiplicando la concentración promedio de cada plaguicida encontrado en las muestras (en mg/kg) por la tasa de consumo de tomate (EFSA 2007) (que, de acuerdo con lo reportado en la Guía de Alimentos para la Población Mexicana es de 0.124 kg/día; Pérez-Lizaur et al. 2014) y el peso corporal promedio para un mexicano adulto (75 kg; Rodríguez-Martínez et al. 2020). El cociente de riesgo (CR) se obtuvo mediante la división de la IDE (mg/kg/día) entre su correspondiente IDA. Para el caso de niños se consideró un peso promedio de 10 kg y una tasa de consumo equivalente a un cuarto de lo reportado para un adulto (Calderón et al. 2022).
Tanto para niños como para adultos se plantearon dos escenarios: uno general, considerando la concentración promedio de cada plaguicida y otro, el peor, tomando en cuenta la concentración máxima. Además, se efectuó la sumatoria de los CR individuales de cada plaguicida para estimar el riesgo global de la exposición a múltiples plaguicidas. Si el CR, tanto individual como en la sumatoria total, es mayor que la unidad, existe un riesgo (Calderón et al. 2022).
Análisis estadístico
Con los datos obtenidos se realizó un análisis estadístico descriptivo mediante medidas de tendencia central y de dispersión, cuando se trató de variables manejadas en forma continua, y como porcentajes, cuando se trató de variables manejadas en forma categórica. Para comprobar la linealidad del método se realizó un análisis de regresión lineal con lo cual se estableció el coeficiente de determinación.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Detección y cuantificación de plaguicidas
De las 18 muestras analizadas, en seis no se encontró ningún plaguicida mientras que en las demás (66.67 %) se identificaron 19 plaguicidas de los 36 analizados (Fig. 2). De éstos, 15 presentaron concentraciones menores al límite de detección (véase el Cuadro CI en el material complementario), mientras que metamidofos, lambda cialotrina, p,p’-DDE, y malatión se encontraron en concentraciones superiores a sus límites de cuantificación (se obtuvieron valores de concentración promedio y máximo; Cuadro I). En el cuadro I se puede observar que estos cuatro plaguicidas tuvieron concentraciones superiores al LMR de la Unión Europea, y que, a excepción del malatión, todos están prohibidos de acuerdo con el Codex Alimentarius (CAC 2016). También se puede observar que la concentración máxima de malatión es casi el doble del LMR permitido para México y Estados Unidos, que es donde se admite la mayor concentración permitida (concentración máxima encontrada en las muestras = 15.20 mg/kg vs. LMR para México y Estados Unidos = 8.00 mg/kg).
Fig. 2 Porcentaje de contribución de los plaguicidas presentes en muestras (M) de tomate en Guasave, Sinaloa, México.
CUADRO I CONCENTRACIONES DE PLAGUICIDAS DETECTADOS EN TOMATE EN GUASAVE, SINALOA, MÉXICO, Y SU COMPARACIÓN CON LÍMITES MÁXIMOS DE RESIDUOS (LMRS) EN JAPÓN, MÉXICO, EL CÓDEX ALIMENTARIUS, LA UNIÓN EUROPEA, CANADÁ Y ESTADOS UNIDOS.
| Concentración (ppm) | ||||||||
| Plaguicidas | Concentración promedio ± desviación estándar (mg/kg) | Concentración máxima (mg/kg) | Japóna | Méxicob | Codex Alimentariusc | Unión Europead | Canadáe | Estados Unidosf |
| Metamidofos | 0.12* | 0.12 | 0.02 | 1.00 | Prohibido | 0.01 | 0.5 | Prohibido |
| Lambda cialotrina | 0.24 ± 0.20 | 0.38 | 0.50 | 0.10 | Prohibido | 0.07 | 0.2 | 0.10 |
| p,p’-DDE | 0.07 ± 0.01 | 0.08 | 0.20 | Prohibido | Prohibido | 0.05 | Prohibido | 0.05 |
| Malatión | 13.89 ± 1.85 | 15.20 | 0.50 | 8.00 | 0.50 | 0.02 | 3.0 | 8.00 |
| Ciprodinil | < LD | - | 0.50 | 3.00 | Prohibido | 1.50 | 1.5 | 1.50 |
| Fludioxonil | < LD | - | 5.00 | Prohibido | 3.00 | 3.00 | 5.0 | 5.00 |
| Miclobutanil | < LD | - | 2.00 | 0.30 | 0.30 | 0.60 | 0.3 | 0.30 |
| Espiromesifen | < LD | - | 3.00 | 0.30 | 0.70 | 1.00 | 0.50 | 0.45 |
| Bifentrina | < LD | - | 0.50 | 0.15 | 0.30 | 0.30 | 0.50 | 0.30 |
| Piriproxifeno | < LD | - | 1.00 | 0.20 | 0.40 | 0.70 | 0.25 | 0.80 |
| Boscalid | < LD | - | 5.00 | 1.20 | Prohibido | 3.00 | 1.40 | 3.00 |
| Paratión metilo | < LD | - | 0.20 | 1.00 | Prohibido | 0.01 | Prohibido | Prohibido |
| Metoxicloro | < LD | - | 7.00 | Prohibido | Prohibido | 0.01 | Prohibido | Prohibido |
| Captán | < LD | - | 5.00 | 25.00 | 5.00 | 1.00 | 5.00 | 0.05 |
| Procimidona | < LD | - | 4.00 | Prohibido | Prohibido | 0.01 | Prohibido | Prohibido |
| Trifloxistrobina | < LD | - | 0.70 | 0.50 | 0.70 | 0.70 | 0.50 | 0.50 |
| Clorfenapir | < LD | - | 1.00 | 1.00 | 0.40 | 0.01 | 2.00 | 2.00 |
| Permetrina | < LD | - | 4.00 | 2.00 | 1.00 | 0.05 | 0.50 | 2.00 |
| Pirimetanil | < LD | - | 2.00 | 0.50 | 0.70 | 1.00 | 0.50 | 0.50 |
*Dato único (medido en una sola muestra).
LD: límite de detección; DDE: diclorodifenildicloroetileno.
a https://jpn-pesticides-database.jp/prdb/en/index_en.pl; bhttp://siipris03.cofepris.gob.mx/Resoluciones/Consultas/ConWebRegPlaguicida.asp; chttps://www.fao.org/fao-who-codexalimentarius/codex-texts/dbs/pestres/pesticides/en/; dhttps://ec.europa.eu/food/plant/pesticides/eu-pesticides-database/start/screen/mrls; ehttps://pest-control.canada.ca/pesticide-registry/en/mrl-search.html;fhttps://www.globalmrl.com/
Nota: las cifras en negritas indican que la concentración promedio del residuo rebasa los límites máximos establecidos.
Como se comentó anteriormente, 15 plaguicidas tuvieron concentraciones por debajo de su límite de detección; sin embargo, algunos de ellos están prohibidos en México, Canadá o Estados Unidos (ciprodinil, fludioxonil, boscalid, paratión metílico, metoxicloro y procimidona); por lo tanto, no deberían emplearse, como es el caso del paratión metílico (organofosforado) y metoxicloro (organoclorado), que son altamente tóxicos y persistentes; o como ciprodinil y fludioxonil (usualmente aplicados como mezcla), que son moderadamente persistentes, ya que tienen un tiempo de vida media en suelo de aproximadamente 30 días, aunque en agua se descomponen moderadamente rápido (entre 2 y 12 días), por lo que no deberían detectarse (Lewis et al. 2016).
Aunque los plaguicidas que presentaron mayor concentración fueron metamidofos, lambda cialotrina, p,p’-DDE y malatión, se pudo observar la presencia de residuos de miclobutanil, spiromesifen, bifentrina, piriproxifen, boscalid, fludioxonil y paratión metílico en más del 38 % de las muestras analizadas, lo que evidencia que se siguen usando en los procesos agrícolas para el control de plagas en el estado de Sinaloa. La presencia de p,p’-DDE puede ser el resultado del uso histórico del diclorodifeniltricloroetano (DDT) en diversos cultivos de la región, ya que es el último producto de degradación de este plaguicida, cuya persistencia es mayor a 30 años (Leyva-Morales et al. 2017). De hecho, recientemente se ha reportado su presencia en suelos de valles agrícolas de la zona, por lo que su identificación en las muestras analizadas pudiera ser el resultado de la transferencia entre matrices (García-Hernández et al. 2021).
En México, de acuerdo con las investigaciones realizadas por Rodríguez-Martínez et al. (2020) en Oaxaca y Díaz-Vallejo et al. (2021) en Veracruz, tanto el metamidofos como la lambda cialotrina se han estado usando en el cultivo de tomate, a pesar de ser plaguicidas prohibidos por el Codex Alimentarius (CAC 2016), lo cual podría deberse a la afectación que producen a nivel de los sistemas nervioso central y hematológico (Díaz-Vallejo et al. 2021). Por otro lado, El-Sheikh et al. (2023) investigaron la presencia de plaguicidas en productos de tomate en Egipto y encontraron que la lambda cialotrina es un insecticida ampliamente usado que se identificó en al menos el 60 % de las muestras analizadas de estos productos.
Cumplimiento de la normatividad nacional e internacional
Aunque la diversidad de plaguicidas encontrados varió desde uno, en las muestras 6, 7 y 8, hasta 14 en la muestra 17, únicamente cuatro presentaron concentraciones superiores al límite de cuantificación. De los plaguicidas encontrados por arriba del límite de cuantificación, lambda cialotrina, p,p’-DDE y malatión se identificaron en el 11.11 % de las muestras, en tanto que metamidofos únicamente en el 5.56 %. El resto de los plaguicidas presentes en las muestras se hallaron en concentraciones por debajo de sus límites de detección (Cuadro I; Fig. 2). La concentración promedio de p,p’-DDE reportada fue de 0.07 ± 0.01 mg/kg, con una concentración máxima de 0.08 mg/kg. De acuerdo con la normativa internacional y nacional, el uso de este compuesto en tomate está prohibido en México, Canadá y los países donde se aplica la normativa del CAC. No obstante, las concentraciones encontradas fueron superiores a los LMR de Estados Unidos y la Unión Europea, aunque inferiores al de Japón. En el caso del malatión, aunque está permitido su uso en este producto agrícola, al compararlo con la normativa internacional y nacional, se puede observar que tanto la concentración promedio (13.89 ± 1.85 mg/kg) como la máxima (15.20 mg/kg) se encuentran por arriba de los LMR permitidos (Cuadro I). En este mismo sentido, las concentraciones promedio (0.24 ± 0.20 mg/kg) y máxima (0.38 mg/kg) de lambda cialotrina violan lo establecido por el CAC (CAC 2016), que prohíbe el uso de este plaguicida, y son superiores a los LMR establecidos en México (0.10 mg/kg), la Unión Europea (0.07 mg/kg), Estados Unidos (0.10 mg/kg) y Canadá (0.20 mg/kg), encontrándose solamente en concentraciones menores al LMR permitido en Japón (0.50 mg/kg). Finalmente, metamidofos, que está prohibido en Estados Unidos y en la normativa establecida en el Codex Alimentarius, se encontró únicamente en la muestra 6 a una concentración de 0.12 mg/kg (Cuadro I; Fig. 2), superior a los LMR de Japón (0.02 mg/kg) y la Unión Europea (0.01 mg/kg), e inferior a lo establecido en México (1.00 mg/kg) y Canadá (0.50 mg/kg; Cuadro I).
Cabe mencionar que Pérez et al. (2013) indicaron que si bien en México la residualidad de plaguicidas en alimentos de origen vegetal está regulada, aún existen algunos productos autorizados en la producción agrícola que están prohibidos en otros países. Por esta razón, la presencia de este tipo de contaminantes en frutas y hortalizas es habitual, incluso a concentraciones superiores a los LMR, a pesar de que se producen con fines de exportación, lo que representa un posible riesgo a los consumidores mexicanos.
En un estudio realizado por Bastidas-Bastidas et al. (2014) en muestras de hortalizas (chile bell, chile picoso, pepino y tomate) producidas con fines de exportación en Sinaloa entre 2011 y 2013, el 70 % de las muestras presentaron residuos de plaguicidas dentro de los LMR permitidos y el 2 % los sobrepasó, de acuerdo con la normativa mexicana; el 16 % no presentaron residuos y finalmente el 12 % presentó residuos de plaguicidas prohibidos.
En este mismo sentido, Díaz-Vallejo et al. (2021) evaluaron el cumplimiento de los LMR de plaguicidas en alimentos (cereales, frutas, leguminosas, tubérculos y verduras) comercializados en el estado de Veracruz durante el periodo comprendido entre 2013 y 2018, encontrando que el 57.4 % de las muestras analizadas presentaron residuos de uno o más plaguicidas. El 14.8 % tuvieron concentraciones superiores a los LMR y el 14.3 % de las muestras presentó residuos de plaguicidas cuyo uso está prohibido en el alimento en que se encontraron, particularmente metamidofos, monocrotofos, triazofos y clorpirifos. Finalmente, al igual que en el presente estudio, se detectó la presencia de más de un plaguicida por muestra (desde dos hasta 15). Finalmente, al igual que en el presente estudio, Díaz-Vallejo et al. (2021) detectaron múltiples residuos de plaguicidas (desde dos hasta 15 compuestos) por muestra. En el caso particular de las muestras de tomate (saladette y bola) analizadas (10.1 % del total de las muestras analizadas), el 6.7 % registró concentraciones superiores a los LMR; asimismo, el 26.7 % mostró la presencia de plaguicidas prohibidos (metamidofos, acefate, endosulfán y monocrotofos), siendo monocrotofos el que presentó una concentración superior (1.75 mg/kg) a los LMR establecidos en México, Estados Unidos y la Unión Europea. En este sentido, García-Gutiérrez y Rodríguez-Meza (2012) señalaron que el incumplimiento de los LMR, independientemente del alimento evaluado, y la presencia de residuos de plaguicidas prohibidos, pueden asociarse a una tasa baja de asistencia técnica recibida por los productores agrícolas de dicha región.
Asimismo, Calderón et al. (2022) evaluaron la presencia de residuos de plaguicidas en vegetales comercializados en México y Chile en el periodo comprendido entre 2018 y 2019. Dentro de los productos agrícolas analizados, en ambos países se encontró el tomate, aunque en el caso de México este correspondió a producción tanto convencional como orgánica proveniente de ocho estados de la República (Baja California, Ciudad de México, Nayarit, Nuevo León, Sinaloa, Sonora, Tlaxcala y Yucatán). En los productos hortícolas convencionales la frecuencia de detección de al menos un plaguicida fue del 55.88 %, mientras que en los orgánicos fue del 30.77 %; los residuos presentes variaron entre los tipos de vegetales y el área geográfica de origen. Se observó que 14 residuos (nueve en productos convencionales y cinco en orgánicos) estuvieron por encima de los LMR establecidos en la Unión Europea, aunque ninguno superó los LMR establecidos en la normativa mexicana. En los cultivos convencionales, el tomate ocupó el tercer lugar de los cuatro vegetales con presencia de residuos y el cuarto en cultivos orgánicos. Las concentraciones de plaguicidas en ambos tipos de cultivo (orgánicos y convencionales) fue similar. En tomate convencional se reportó la presencia de clorpirifos, cipermetrina y carbarilo en concentraciones promedio de 0.018 ± 0.043, 0.011 ± 0.019 y 0.011 ± 0.015 mg/kg, respectivamente, mientras que en tomate orgánico los residuos de plaguicidas presentes correspondieron a carbarilo y cipermetrina en concentraciones promedio de 0.007 ± 0.009 y 0.008 ± 0.014 mg/kg, respectivamente.
En otras regiones del mundo también ha sido motivo de preocupación el monitoreo de la presencia de residuos de plaguicidas en tomate. Tal es el caso de Arabia Saudita (Ramadan et al. 2020), Bangladesh (Hossain et al. 2015), Chile (Elgueta et al. 2020, 2021), China (Yu et al. 2016), Egipto (El-Sheikh et al. 2023), Ghana (Bempah et al. 2011), Polonia (Szpyrka et al. 2015), Uganda (Ssemugabo et al. 2022) y Zambia (Mwanja et al. 2017). La conclusión que se desprende de los estudios previos y del aquí presentado es la necesidad imperiosa de establecer programas de monitoreo a nivel nacional más estrictos, tanto para productos agrícolas de importación como de exportación, e incluso para aquellos que son consumidos en el mercado local o regional; asimismo, la revisión constante de la normatividad relativa a la presencia de plaguicidas en alimentos de origen vegetal, de manera que sea actualizada anualmente para que la presencia de éstos no merme la salud de los consumidores, especialmente la de niños, adultos mayores y personas inmunocomprometidas, que son más vulnerables a los efectos adversos de este tipo de contaminantes, garantizando así la seguridad e inocuidad alimentaria.
Análisis de riesgos asociados a la salud en niños y adultos
Una de las principales vías de exposición a residuos de plaguicidas es a través de la ingesta de alimentos, los cuales se distribuyen a través del torrente sanguíneo para después ser excretados, principalmente a través del sudor y la orina. Su toxicidad varía de acuerdo con el tipo de plaguicida, la dosis, la vía de entrada y la sensibilidad individual (Kim et al. 2017). Diversos estudios relacionan a los plaguicidas con enfermedades como cáncer, leucemia y asma (Kim et al. 2017). Es de particular interés la exposición en niños, mujeres embarazadas o personas de avanzada edad, ya que son más sensibles a los efectos negativos de estos compuestos, debido a que su sistema inmunitario se encuentra en desarrollo o decaimiento (Banerjee 1999, Pope 2010, Cestonaro et al. 2022). En este sentido, de acuerdo con los resultados obtenidos en este estudio (Cuadro II) se puede observar que los valores de IDE calculados en adultos, para los cuatros plaguicidas (metamidofos, lambda cialotrina, p,p´-DDE y malatión) cuantificados en las muestras de tomate, son inferiores al valor de la IDA calculada a concentración promedio y máxima; sin embargo, el valor de la IDE en niños para el malatión excede en aproximadamente un 45 % la IDA calculada, tanto a concentración promedio como máxima. Esto puede representar un peligro por la elevada toxicidad de este plaguicida organofosforado, que además se encuentra en la lista de sustancias peligrosas normadas por la Administración de Seguridad y Salud Ocupacional de EUA (OSHA 2024).
CUADRO II RIESGO ASOCIADO A LA SALUD POR EXPOSICIÓN A PLAGUICIDAS A TRAVÉS DEL CONSUMO DE TOMATE, EN NIÑOS Y ADULTOS, EN GUASAVE, SINALOA, MÉXICO.
| Plaguicidas | IDAa (mg/kg de peso corporal/día) | IDEb adultos | IDEb niños | CRb adultos | CRb niños | IDEc adultos | IDEc niños | CRc adultos | CRc niños |
| Metamidofos | 0.004 | 0.0002 | 0.0004 | 0.0496 | 0.0930 | 0.0002 | 0.0003 | 0.0496 | 0.0930 |
| Lambda cialotrina | 0.0025 | 0.0004 | 0.0007 | 0.1521 | 0.2852 | 0.0006 | 0.0012 | 0.2488 | 0.4665 |
| p,p´-DDEd | 0.01 | 0.0001 | 0.0002 | 0.0116 | 0.0217 | 0.0001 | 0.0002 | 0.0131 | 0.0245 |
| Malatión | 0.03 | 0.0230 | 0.0431 | 0.7655 | 1.4353 | 0.0251 | 0.0471 | 0.8375 | 1.5703 |
| Suma | 0.9788 | 1.8352 | 1.1490 | 2.1543 |
aIDA: ingesta diaria aceptable en mg/kg de peso corporal/día (tomado de Pesticide Properties DataBase, https://sitem.herts.ac.uk/aeru/ppdb/); bIDE: ingesta diaria estimada en mg/kg/día; CR: coeficiente de riesgo (cálculo realizado con la concentración promedio); cIDE: ingesta diaria estimada en mg/kg/día; CR: coeficiente de riesgo (cálculo realizado con la concentración máxima); dDDE: diclorodifenildicloroetileno.
Nota: En el caso de las columnas de CR, las cifras en negritas significan valores superiores a la unidad, mientras que en las columnas de IDE significan valores superiores a la IDA.
Por otro lado, de acuerdo con los valores de CR calculados tanto para adultos como para niños, el valor obtenido para el malatión en niños es mayor a 1, tanto para la concentración promedio como para la máxima concentración, lo que indica un riesgo potencial para la salud de los infantes menores de 12 años. En este sentido, al realizar la sumatoria de los CR en todos los escenarios, los niños son el grupo poblacional con mayor riesgo de presentar efectos de salud negativos si se siguen exponiendo a las concentraciones promedio de plaguicidas encontradas en nuestro estudio (Cuadro II). Además, si se toman en cuenta los valores máximos de concentración encontrados, los adultos pueden considerarse población en riesgo, tal como se puede comprobar con el valor obtenido de CR en adultos (1.15).
Son escasas las publicaciones que muestran resultados de estudios en los cuales se estime el riesgo a la salud asociado con el consumo de residuos de plaguicidas presentes en alimentos, como el tomate. Entre éstas, Calderón et al. (2022) evaluaron el índice acumulado de riesgo a la salud en la población de Chile y México, tanto en niños como en adultos, y encontraron que la lambda cialotrina es el plaguicida detectado con más frecuencia, aunque no en mayor concentración, en diversos vegetales de ambos países. No obstante, la IDE no excedió en ningún caso la IDA. Por otro lado, Dione et al. (2023) muestrearon y analizaron tomate de mercados locales de Ouagadougou, Burkina Faso, y encontraron que más del 60 % de sus muestras contenían al menos un plaguicida en concentraciones altas, incluyendo DDT y lambda cialotrina; estos investigadores concluyeron que el uso de dichos plaguicidas es muy común y se suelen emplear de manera combinada, de tal modo que es frecuente encontrarlos en muestras de vegetales frescos de consumo directo. En Brasil, Bissacotti y Costabeber (2022) estudiaron el riesgo de exposición crónica a residuos de plaguicidas por el consumo de tomates; calcularon la IDE y la IDA para 46 plaguicidas y encontraron que la población brasileña no estuvo expuesta a un riesgo crónico a través de la dieta por consumo de tomates con residuos de plaguicidas. Sin embargo, en Tanzania, en la región de Arusha, Kariathi et al. (2016) reportaron que el consumo de tomates frescos puede representar un riesgo para la salud por la presencia de clorpirifos, permetrina y ridomil. Asimismo, Elgueta et al. (2021) describieron riesgos importantes para la población chilena en la región metropolitana de Chile, debido a las altas concentraciones de metamidofos, metomilo y ciprodinilo en tomates y lechugas. El valor de CR más alto correspondió al metamidofos en todas las evaluaciones del estudio.
CONCLUSIONES
La producción y comercialización de tomate en Guasave, Sinaloa, México es una de las actividades económicas que genera importantes ingresos a la región. Para evitar pérdidas en la cosecha, los productores practican una agricultura de tipo intensivo que requiere un uso elevado y constante de plaguicidas químicos, que por su naturaleza intrínseca son tóxicos no sólo para el organismo diana (plaga), sino para humanos. Por ello es recomendable la vigilancia exhaustiva de los residuos de plaguicidas en los productos agrícolas de consumo humano, ya que muchos de estos compuestos, aún a bajas concentraciones, pueden generar efectos negativos en la salud. Es importante tomar en cuenta que la toxicidad varía de acuerdo con el tipo de plaguicida, la dosis, y la sensibilidad individual. De acuerdo con los resultados obtenidos, residuos de metamidofos, lambda cialotrina, p,p´-DDE y malatión fueron encontrados en muestras de tomate. Con base en el cálculo de la lDE y el CR para malatión (a concentraciones promedio y máxima), este plaguicida es el que presenta un alto potencial de riesgo para la población consumidora de tomate producido en Guasave, aunque también debe considerarse el posible efecto aditivo y/o sinérgico entre los distintos plaguicidas encontrados en un mismo producto. Es importante resaltar que el metamidofos, la lambda cialotrina y el p,p´-DDE ya han sido prohibidos, principalmente por el CAC y otros convenios internacionales, debido a sus efectos negativos en seres humanos y el medio ambiente, por lo cual es necesario desincentivar su uso.
Por lo anterior, es necesario que México mantenga su marco regulatorio en constante evolución para adaptarse al avance en la comprensión de los impactos negativos de estos compuestos en la salud y el medio ambiente.
