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Introducción
Los encinos (género Quercus L., familia Fagaceae) son un grupo de gran importancia ecológica; representan el género con la mayor biomasa y diversidad en los bosques en México, en donde comprenden cerca de 29% de la biomasa aérea total de los bosques (Cavender-Bares, 2019). Los encinos cumplen importantes funciones proveyendo hábitat y alimento para aves y pequeños mamíferos, y sus relaciones con ectomicorrizas juegan un papel central en el ciclo de nutrientes y en el funcionamiento de los ecosistemas forestales (Center et al., 2016). Los encinos se han adaptado a diferentes hábitats, ocupando rangos amplios de elevación y clima (Cavender-Bares, 2019). Es en México en donde presentan la mayor riqueza de especies en el mundo (Cavender-Bares, 2019). Sin embargo, debido a la pérdida de hábitat y a la sobreexplotación, de las 164 especies que se han registrado en México, 32 están en una categoría de amenaza de acuerdo con la Lista Roja de la UICN (Carrero et al., 2020).
Muchas especies amenazadas de encinos del bosque de niebla presentan limitada regeneración (González-Espinosa et al., 2011). En bosques de niebla secundarios y bosques urbanos la densidad de plántulas es significativamente menor que en bosques conservados (Ortiz-Colín et al., 2017; Toledo-Aceves et al., 2021; Toledo-Garibaldi et al., 2023). La baja regeneración puede deberse a múltiples causas, como problemas durante la dispersión, depredación de semillas, baja germinación, herbivoría y patógenos (Badano et al. 2015; Löf et al., 2019). Para contribuir a la recuperación de las poblaciones de especies amenazadas y de sus funciones asociadas en el ecosistema, se pueden reintroducir semillas y plántulas (Castro-Colina et al., 2012; Becerra-Vázquez et al., 2020; Toledo-Aceves et al., 2022, 2023). Sin embargo, la siembra directa de semillas presenta bajo éxito en el establecimiento, debido a la remoción de semillas previo a la germinación y reducida emergencia y desarrollo de las plántulas (Löf et al., 2019). En comparación, el trasplante de plántulas permite superar filtros importantes para la germinación y el establecimiento temprano y se ha reportado que pueden establecerse exitosamente en sitios perturbados en paisajes del bosque de niebla (Toledo-Aceves et al., 2022).
La mayoría de las especies del género Quercus posee semillas recalcitrantes caracterizadas por un alto contenido de humedad en el momento de la dispersión, rápida germinación y una corta longevidad (Magnitskiy y Plaza, 2007; Pelissari et al., 2018). Cuando la bellota (fruto de los árboles del género Quercus) se encuentra madura, es liberada del árbol con un alto contenido de humedad, y conforme pasa el tiempo pierden humedad y se reduce su viabilidad (Zavala-Chávez, 2004). Debido a su sensibilidad a la desecación, las semillas recalcitrantes no son adecuadas para ser almacenadas en bancos de semillas como forma de conservación ex situ. Además, una limitante para la propagación de los encinos es la pérdida de viabilidad de las semillas con el tiempo de almacenamiento (Xia et al., 2022). En algunas especies, la sincronicidad en la producción de semillas y una rápida germinación de semillas pueden ser una estrategia favorable para promover la supervivencia, ya que la producción de una gran cantidad de semillas puede saciar a los herbívoros depredadores, permitiendo que algunas semillas escapen a la depredación y logren germinar y establecerse (Bonal et al., 2007). Por otro lado, la baja sincronicidad en la producción de semillas, germinación y emergencia puede dificultar la producción de plántulas vigorosas en el vivero (Kaliniewicz y Tylek, 2018).
La germinación de las semillas es una etapa fundamental en el desarrollo de los árboles y crucial para la regeneración y restauración ecológica de los bosques. En el caso de especies amenazadas la germinación es una etapa crucial para mantener y recuperar sus poblaciones. Sin embargo, existe poca información sobre la germinación para muchas especies amenazadas de encinos del bosque de niebla (Camacho-Cruz et al., 2000; García-De La Cruz et al., 2016) y sobre el efecto de tratamientos para mejorar la germinación, el establecimiento y el crecimiento de las plántulas (Castro-Colina et al., 2012; Garcias-Morales et al., 2021). Estudios recientes reportan tratamientos pregerminativos que aumentan la tasa de germinación y la germinación total en especies con semillas recalcitrantes (Orozco-Segovia y Sánchez-Coronado, 2009; Castro-Colina et al., 2012; Hawkins, 2019; Becerra-Vázquez et al., 2020; Garcias-Morales et al., 2021). Sin embargo, se desconoce el efecto de estos tratamientos para la mayoría de las especies amenazadas de encinos.
Un tratamiento pregerminativo de interés para aumentar la germinación total y acelerar el proceso germinativo es el acondicionamiento natural. Este tratamiento consiste en el enterramiento de las semillas en el suelo forestal posterior a su dispersión, por un periodo determinado o hasta que estas germinan (Orozco-Segovia et al., 2014). Estudios recientes reportan que el acondicionamiento natural aumenta la tasa de germinación de las semillas y la germinación final en Cupania glabra Sw. y Cymbopetalum baillonii R.E.Fr., especies de árboles con semillas recalcitrantes de la selva húmeda tropical de los Tuxtlas, Veracruz, México (Becerra-Vázquez et al., 2020). En el caso de los encinos, Garcias-Morales et al. (2021) reportan un aumento significativo en la germinación total tras un periodo de enterramiento de 31 días en Quercus nixoniana S. Valencia y Lozada-Pérez, en Jalisco, una especie amenazada del bosque de niebla endémica de México. Durante el enterramiento las semillas se encuentran expuestas a intervalos de hidratación y deshidratación de acuerdo con la humedad presente en el suelo (Orozco-Segovia et al., 2014). Con el acondicionamiento natural, las semillas pueden experimentar cambios fisiológicos y bioquímicos que, en algunos casos, son beneficiosos para la germinación (Alvarado-López et al., 2014), y se ha reportado que pueden adquirir características de resistencia al estrés (González-Zertuche et al., 2001).
Posterior al enterramiento, las semillas pasan por procesos como la hidratación, que vigorizan a las semillas, lo cual puede resultar en mayor crecimiento y supervivencia de las plántulas (Peraza-Villarreal et al., 2018). Sin embargo, también se ha observado que con el enterramiento en suelo forestal las semillas de encinos del bosque de niebla pueden deshidratarse o pudrirse (Rodríguez-Zambrano, 2024). En condiciones naturales las semillas pueden resultar enterradas por diferentes factores, por ejemplo por dispersores de semillas como es el caso de roedores para las bellotas de Quercus ilex L. (; Pulido y Díaz, 2005; Gómez et al., 2008), así como también por el cubrimiento de hojarasca (Perea García-Calvo et al., 2009), la cual puede brindar protección a las bellotas para evitar desecación, además de servir como protección ante depredadores (Chambers y Macmahon, 1994).
En años recientes también se ha reportado que los tratamientos de acondicionamiento pueden aumentar la sincronicidad en el proceso de germinación, lo que es especialmente favorable para la producción de plántulas en viveros destinadas a proyectos de restauración y conservación (Benítez-Rodríguez et al., 2014; Orozco-Segovia et al., 2014). El acondicionamiento natural también es viable para ser utilizado en viveros rurales, ya que el proceso es de fácil aplicación y bajo costo (Benítez-Rodríguez et al., 2014). Si bien existen numerosos estudios sobre los efectos del microhábitat en la germinación y emergencia de bellotas, el impacto de los tratamientos pregerminativos puede variar significativamente según la especie. En el caso de especies con semillas recalcitrantes, como los encinos, los estudios sobre tratamientos pregerminativos siguen siendo limitados.
En el presente estudio evaluamos el efecto del acondicionamiento natural sobre la germinación de semillas y la emergencia de la plúmula en Quercus delgadoana S. Valencia, Nixon y L.M. Kelly y Quercus meavei S. Valencia, Sabas y O.J. Soto. Las dos especies son endémicas del bosque de niebla de México, cuya distribución se restringe a la Sierra Madre Oriental en los estados de Hidalgo, Puebla, San Luis Potosí y Veracruz (Valencia-Avalos et al., 2016). Sus poblaciones pueden o no coexistir en dichas regiones. Ambas especies se encuentran en una categoría de amenaza de acuerdo con la lista roja de la UICN, debido principalmente a la pérdida de su hábitat (Carrero et al., 2020). El bosque de niebla ha experimentado una pérdida de más de 50% de su cobertura original en México (CONAFOR, 2017), además de ser un ecosistema altamente vulnerable al cambio climático global. Aunado a la pérdida de hábitat, los árboles de estas especies se han observado como individuos aislados en potreros en el estado de Veracruz, en donde no se ha observado regeneración. Dado que estas especies han sido descritas recientemente, existe muy poca información sobre su biología y propagación. Se seleccionaron debido a su estatus como endémicas y amenazadas, además de su distribución extremadamente restringida, lo que las convierte en elementos prioritarios para los esfuerzos de conservación y restauración en los paisajes de bosque de niebla.
Materiales y Métodos
Especies
Las dos especies estudiadas pertenecen a la sección Lobatae Loudon (encinos rojos) y se describen a continuación. Quercus delgadoana: alcanza 25 m de altura, con ramillas glabras y lenticeladas, con yemas ovoides amarillentas, hojas coriáceas elípticas, lanceoladas u oblongas, margen entero y revoluto, ápice agudo aristado, haz glabro con venas claramente hundidas, envés en ocasiones con tricomas agrupados en las axilas de las hojas y con bellotas ovoides y con cúpulas turbinadas. Florece en marzo y los frutos maduros ocurren en octubre del siguiente año, por lo que se consideran de desarrollo bianual (Valencia-Avalos et al., 2011). Está clasificada como especie amenazada (EN) de acuerdo con la Lista Roja de encinos (Carrero et al., 2020) y en la Lista Roja de árboles del bosque de niebla en México (González-Espinosa et al., 2011). Se ha considerado que puede ocurrir un declive de sus poblaciones superior a 50% como consecuencia de la pérdida de su hábitat (Valencia-Avalos et al., 2011).
Quercus meavei - son árboles de 20-30 m de altura, con ramillas fulvo-tomentosas, con yemas ovoides alargadas, hojas subcoriáceas a coriáceas, lanceoladas, oblanceoladas a elípticas, con 9 a 11 dientes aristados por lado, distribuidos desde la base y con ápice acuminado aristado, haz glabro, envés con tricomas en las axilas de las venas secundarias, bellotas ovoides y cúpula hemisférica (Valencia-Á. et al., 2016). Florece en marzo y los frutos maduros ocurren en octubre del siguiente año, por lo que se consideran de desarrollo bianual (Fig. 1A). Está clasificada como especie vulnerable (VU) (Carrero et al., 2020), y no fue evaluada en la Lista Roja de árboles del bosque de niebla en México (González-Espinosa et al., 2011), debido a que fue descrita posteriormente. Se distribuye especialmente en barrancos protegidos cerca de pequeños arroyos donde prevalecen condiciones de alta humedad (≥90%) (Argüelles-Marrón et al., 2023).
Diseño experimental
Se realizó una colecta de semillas de Q. delgadoana y Q. meavei en septiembre del 2022 en la localidad de Totoyac, municipio Tepetlán, Veracruz, México. Las semillas fueron colectadas de dos árboles por especie debido a que no se encontraron más individuos en las áreas exploradas. Se realizó una segunda colecta en octubre del 2022 en la localidad de Tetlaxca, municipio Ixhuacán de los Reyes, Veracruz, México, de cinco árboles de Q. meavei. De cada árbol se midió el diámetro a la altura del pecho (DAP) y la altura, y se registró su condición de salud.
De los árboles que se colectaron semillas se hicieron ejemplares de referencia que fueron ingresados al herbario XAL (Q. delgadoana, C. Gallardo Hernández 5427, 5428 y 5429, de Totoyac; y de Q. meavei, C. Gallardo Hernández 5430, 5431 y 5432, de Totoyac; y C. Gallardo Hernández 5443 y 5444, de Tetlaxca). La localización y atributos de los árboles semilleros se encuentran en el Apéndice. Se colectaron las semillas directamente del suelo y fueron trasportadas en bolsas de plástico que contenían suelo del sitio de colecta con el propósito de conservar la humedad a la que estaban expuestas (Cesar Flores, comm. pers.). Además, al colectar suelo de la base del árbol en la bolsa se promueve que las bellotas tengan acceso a las micorrizas asociadas a la especie (Rodríguez-Acosta y Coombes, 2020). Las semillas se mantuvieron separadas por cada árbol madre (individuo adulto del que se colectaron semillas) y se conservaron en bolsas abiertas por un día mientras fueron procesadas.
Del total de las semillas colectadas, se utilizó un sub-grupo de 20 semillas de cada árbol madre para el registro de tamaño y peso fresco y seco. De cada semilla se midió el largo y ancho con un vernier (Mitutoyo®, Absolute digimatic, Ilinois, USA) y el peso fresco con una balanza analítica (Sartorius®, BP211D, Göttingen, Alemania) en el laboratorio de la Red de Ecología Funcional del Instituto de Ecología, A.C. (INECOL). Posteriormente se tomaron ocho semillas por cada individuo y se mantuvieron dentro de un horno de secado (Lumistell®, HTP-72, Guanajuato, México) durante un periodo de 96 horas a una temperatura de 70 °C como sugieren Garcias-Morales et al. (2021). Al concluir este periodo se registró el peso seco con la misma balanza analítica. El número reducido de semillas que se utilizó para medir el peso seco fue debido al bajo número de semillas disponibles.
Se utilizó la técnica de flotabilidad (inmersión en agua) para descartar a las semillas que flotaron, asumiendo que eran inviables. Posteriormente, se aplicó el tratamiento de acondicionamiento natural (AN) y Control. El AN consistió en el enterramiento de las semillas en suelo forestal durante 15 días o hasta que comenzaran a germinar las primeras semillas. Para incluir la heterogeneidad que se puede presentar en el suelo forestal, dentro del bosque de niebla del área protegida “Santuario de Bosque de Niebla” del INECOL, Xalapa, Veracruz (19°30’45’’N; 96°56’20’’O; 1225-1350 m s.n.m.), se seleccionaron 10 sitios con una separación de mínimo 10 m entre sitios. La descripción de la vegetación de esta área protegida se puede encontrar en Lorea-Hernández et al. (2020).
Para el AN, las semillas fueron colocadas dentro de 10 bolsas hechas con malla de nylon de 15 × 16 cm (Fig. 1B). Se enterraron las bolsas a 4-5 cm de profundidad tomando como referencia lo sugerido por Becerra-Vázquez et al. (2020) (Fig. 1B). El tratamiento de acondicionamiento natural consistió en el enterramiento de las semillas en suelo forestal, monitoreándolas cada tercer día durante 15 días para determinar el inicio de la germinación en cada especie, tomando como referencia la aparición de la radícula. Las semillas de Q. delgadoana se mantuvieron en el suelo durante tres días ya que en ese periodo se registraron las primeras semillas germinadas, mientras que las semillas de Q. meavei permanecieron en el suelo durante 15 días. Todas las semillas fueron extraídas del tratamiento en el momento en el que se presentaron las primeras semillas germinadas por especie en el caso de Q. delgadona, y cumplidos los 15 días en el caso de Q. meavei para evitar pudrición, ya que ensayos previos con otras especies de encinos en el mismo sitio mostraron que la pudrición comenzaba después de este periodo.
Simultáneamente al tratamiento de AN el grupo control, que corresponde al segundo conjunto de semillas, se mantuvo dentro de las bolsas con suelo forestal, en un refrigerador a 4 °C (Vendo®, VR26, México), como se recomienda almacenarlas cuando no se van a sembrar inmediatamente (Rodríguez-Acosta y Coombes, 2020). El día en el que las primeras semillas de cada especie germinaron, todas las semillas, tanto del tratamiento de AN como del Control, fueron colocadas en bandejas para germinación en el vivero del Jardín Botánico “Francisco Javier Clavijero” en el INECOL, Xalapa, Veracruz (Fig. 1C), para su seguimiento. En el momento de la siembra en charolas algunas bellotas habían germinado y otras no. Las semillas de los dos grupos se sembraron simultáneamente en las bandejas de germinación con una mezcla de sustrato con contenido de tierra negra y tepezil (3:1) y se mantuvieron dentro del vivero con malla sombra (30%). El riego se realizó cada tercer día durante todo el tiempo de registro de datos. Previo a la exposición al tratamiento, se mezclaron todas las semillas provenientes de los diferentes árboles madre.
De la colecta de Totoyac (septiembre 2022) se sembraron en total 200 semillas de Q. delgadoana que previamente fueron sometidas a AN y 200 del Control, y de Q. meavei se sembraron 200 semillas que fueron sometidas a AN y 157 semillas del Control, distribuidas en 10 bandejas. De la colecta de Tetlaxca (octubre 2022) de Q. meavei se sembraron 182 semillas que fueron sometidas a AN y 181 semillas del Control, distribuidas en cinco bandejas. Cada bandeja fue subdividida en cuatro cuadrantes y se asignaron dos cuadrantes a cada uno de los dos tratamientos (Fig. 1C).
Se registró la germinación de semillas y la emergencia cada tercer día, a partir del día de la siembra y hasta que durante cinco registros consecutivos no hubo germinación o emergencia. La emergencia se registró cuando hubo aparición de la plúmula, visible con aproximadamente 2 mm de longitud. Posteriormente los registros fueron cada semana, hasta que la mayoría de las plántulas alcanzaron 5 cm de altura. Luego, se trasplantaron a bolsas de plástico individuales (13 × 25 cm) con la misma mezcla de sustrato. El seguimiento de estos registros se extendió durante 25 semanas.
Análisis de datos
Se utilizaron Modelos Lineales Generalizados (MLG) con distribución binomial para analizar el efecto de los tratamientos (AN y Control) sobre la proporción de germinación y de emergencia totales (valores registrados al final del experimento, no la curva en el tiempo) debido a la naturaleza de la variable respuesta. El MLG con error binomial permite que la varianza binomial sea no-constante y asegura que las predicciones de la germinación o emergencia se mantengan dentro del rango 0-1, generando estimaciones más precisas del efecto del tratamiento sobre la probabilidad (Crawley, 2013), en este caso de germinación o emergencia. Se utilizó la función de liga logit para la proporción germinadas/no-germinadas o emergidas/no-emergidas. Para los modelos se utilizaron los valores de número de semillas germinadas y no-germinadas (emergidas/no-emergidas) por cuadrante para cada especie por separado.
Para Q. delgadoana también se evaluó el efecto de los tratamientos sobre t50, que es el tiempo necesario para que germine 50% del total de las semillas, con un modelo lineal (ML). En este ML la variable de respuesta es el número de días transcurridos cuando se alcanzó 50% de la germinación, y la variable predictora es tratamiento (con dos niveles: AN y Control). Se consideró como diferencias significativas entre tratamientos un valor de P<0.05. En el caso de las semillas de Q. meavei no pudimos analizar t50, ni tampoco t20 (tiempo necesario para que germine 20% del total de las semillas), debido a que la germinación en algunos cuadrantes de las bandejas de germinación fue menor a 20%.
Resultados
El tamaño de las semillas, peso fresco y seco, contenido de humedad y viabilidad a partir de la prueba de flotabilidad, se encuentran en el Cuadro 1. En todos los grupos de semillas el contenido de humedad fue superior a 40% y en las dos especies la viabilidad estimada a partir de la técnica de flotabilidad fue >80%.
Cuadro 1: Tamaño, peso, viabilidad y contenido de humedad (promedio ± 1 E.E.). Entre paréntesis se muestran los valores mínimos y máximos registrados de las bellotas de Quercus delgadoana S. Valencia, Nixon y L.M. Kelly, y Quercus meavei S. Valencia, Sabas y O.J. Soto.
| Árbol madre | Largo (mm) | Ancho (mm) | Peso fresco (g) | Peso seco (g) | Viabilidad (%) | Contenido humedad (%) |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Quercus delgadoana S. Valencia, Nixon y L.M. Kelly | 17.18±0.38 (12.84-20.69) | 12.69±0.18 (11.16-14.11) | 1.82±0.05 (1.09-2.53) | 1.01±0.04 (0.7-1.32) | 87.7 | 42.59±1.18 |
| Quercus meavei S. Valencia, Sabas y O. J. Soto | 21.12±0.0.37 (15.2-26.36) | 17.51±0.16 (16.0-21.45) | 3.92±0.12 (2.23-5.88) | 1.35±0.11 (0.66-4.21) | 92.0 | 63.70±1.52 |
En el caso de Q. delgadoana se registraron las primeras semillas germinadas a los tres días en el tratamiento con AN y a los seis días en el control (Fig. 2). A los 24 días ya no se registraron nuevas semillas germinadas. Aunque el AN aceleró el inicio de la germinación, tanto las semillas de AN como en el Control alcanzaron valores similares a los 16 días después de la siembra. En cuanto al efecto de los tratamientos sobre la germinación total, las semillas en AN tuvieron una germinación total más baja que en el Control (promedio ±1 E.E.; 73.5±5.4% y 82.0±4.6%, respectivamente; P=0.042; Cuadro 2). Sin embargo, la magnitud de la diferencia entre los valores promedio de los tratamientos fue pequeña (ca. 10%). El tiempo para alcanzar 50% del total de las semillas germinadas (t50) en el tratamiento AN fue de 14.8 días y en Control fue de 15.6 días. El modelo para analizar el efecto de los tratamientos AN y Control sobre el t50 mostró que no hubo diferencias significativas para Q. delgadoana (P=0.686; Cuadro 3). Con respecto a la emergencia, tanto en AN como en el Control, registramos la emergencia de la plúmula en Q. delgadoana a los nueve días desde que se sembraron las semillas en el vivero; al pasar 52 días se registraron las últimas en emerger (Fig. 2). La emergencia total fue similar en AN y Control (60.0±5.0% y 66.5±4.5%, respectivamente; P=0.178; Cuadro 2).
Figura 2: Porcentaje de germinación de semillas (arriba) y emergencia de plántulas (abajo) (promedio ± E.E.) de Quercus delgadoana S. Valencia, Nixon y L.M. Kelly de la localidad de Totoyac, Veracruz, México, en los tratamientos de Acondicionamiento Natural (AN) y Control.
Cuadro 2: Resultados del Modelo Lineal Generalizado (MLG) para evaluar el efecto del tratamiento (Acondicionamiento Natural vs. Control) sobre la germinación total (Devianza explicada por el modelo: D2=7.15%) y emergencia total (Devianza=4.86 %) de Quercus delgadoana S. Valencia, Nixon y L.M. Kelly.
| Variable predictora | Coeficiente ± E.E. | z | P |
|---|---|---|---|
| Germinación | |||
| Razón de probabilidades (odds ratio) | 1.020±0.160 | 6.367 | <0.0001 |
| Tratamiento | 0.496±0.244 | 2.033 | 0.042 |
| Emergencia | |||
| Razón de probabilidades (odds ratio) | 0.405±0.144 | 2.809 | 0.004 |
| Tratamiento | 0.280±0.208 | 1.347 | 0.178 |
Cuadro 3: Resultados del Modelo Lineal para evaluar el efecto de tratamiento (Acondicionamiento Natural vs. Control) sobre t50 (número de días para alcanzar 50% de la germinación) en Quercus delgadoana S. Valencia, Nixon y L.M. Kelly. Grados de Libertad=18. R2=0.009.
| Variable predictora | Coeficiente ± E.E. | t | P |
|---|---|---|---|
| Intercepto | 14.9±1.37 | 10.82 | <0.0001 |
| Tratamiento | 0.80±1.94 | 0.411 | 0.686 |
Las bellotas de Q. meavei tardaron más tiempo en comenzar a germinar que las de Q. delgadoana. De los individuos de Q. meavei de Totoyac, registramos las primeras semillas germinadas de AN y en el Control a los 13 días a partir de la siembra en el vivero (sumados a los 15 días que estuvieron enterradas en el suelo forestal previamente), y las últimas semillas germinaron a los 50 días. De los individuos Q. meavei de Tetlaxca, las bellotas tanto de AN como del Control comenzaron a germinar a los 15 días después de la siembra en el vivero (Fig. 3), y a los 120 días registramos las últimas semillas germinadas. Para Q. meavei de Tetlaxca, las semillas presentaron, contrario a lo esperado, menor germinación total en AN que en el Control (35.4±6.7% y 62.0±7.7%, respectivamente; P<0.0001; Cuadro 4). El tiempo de las semillas sometidas a AN para alcanzar 20% de la germinación total fue de 77.1 días, mientras que para el Control las semillas alcanzaron este porcentaje en solo 24.6 días. La emergencia de la plúmula en Q. meavei de Tetlaxca ocurrió a los 40 días desde el momento de siembra en las semillas de AN y a los 22 días en las semillas del Control. Los últimos registros de emergencia fueron a los 100 días. El MLG mostró menor emergencia en AN que en el Control (26.9±5.2% y 57.0±6.9%, respectivamente; P<0.0001; Cuadro 4). En el caso de las semillas de la población de Totoyac de Q. meavei, la germinación total alcanzada fue de 23.0±2.1% en AN y de 15.0±2.8% en el Control, y la emergencia, de 7.5±1.9% en AN y de 6.2±0.7% en el Control. La emergencia de la plúmula se reportó a los 17 días desde el momento de siembra para ambos tratamientos y los últimos datos de emergencia se registraron a los 42 días. Debido a los valores bajos de germinación y emergencia para las semillas de Totoyac, no se evaluaron diferencias estadísticas entre tratamientos y no se muestran las curvas de germinación y emergencia. Solo se reportan los valores promedio encontrados para contribuir a la información sobre la germinación y emergencia en esta especie.
Figura 3: Porcentaje de germinación de semillas (arriba) y emergencia de plántulas (abajo) (promedio ± E.E.) de Quercus meavei S. Valencia, Sabas y O.J. Soto de la localidad de Tetlaxca, Veracruz, México, en los tratamientos de Acondicionamiento Natural y Control.
Cuadro 4: Resultados del Modelo Lineal Generalizado (MLG) para evaluar el efecto de tratamiento (Acondicionamiento Natural vs. Control) sobre la germinación total (Devianza explicada por el modelo: D2=46.75%) y emergencia total (Devianza=35.76 %) de Quercus meavei S. Valencia, Sabas y O.J. Soto.
| Variable predictora | Coeficiente ± E.E. | z | P |
|---|---|---|---|
| Germinación | |||
| Razón de probabilidades (odds ratio) | -0.708±0.150 | -4.709 | <0.0001 |
| Tratamiento | 1.477±0.219 | 6.723 | <0.0001 |
| Emergencia | |||
| Razón de probabilidades (odds ratio) | -1.098±0.163 | -6.728 | <0.0001 |
| Tratamiento | 1.270±0.214 | 5.933 | <0.0001 |
Discusión
Los valores de germinación total encontrados para Q. delgadoana y Q. meavei en condiciones controladas fueron altos y se encuentran dentro del rango reportado para otras especies de encinos del bosque de niebla: para Q. insignis M. Martens y Galeotti 56.5% de germinación total, para Q. germana Schltdl. y Cham. desde 18.1% hasta 91.6%, para Q. sartorii Liebm. de 50.0% a 71.8%, para Q. xalapensis Bonpl. 53.5% y la más baja para Q. cortesii Liebm. 13.3% (García-Hernández et al., 2016, 2023; Toledo-Aceves, 2017). Los valores encontrados de germinación y emergencia indican el alto potencial de las especies estudiadas para propagarse a partir de semilla en condiciones controladas.
La gran diferencia en la germinación encontrada en las semillas de Q. meavei de las dos localidades puede deberse a factores como el momento en el que fueron colectadas las semillas dentro del periodo de fructificación, la variación entre árboles madre y la procedencia. En cuanto al periodo de producción de bellotas, Center et al. (2016) encontraron para Q. oleoides Schltdl. y Cham. en Costa Rica, que las bellotas producidas más tarde durante el periodo de lluvias tuvieron mejor desempeño en comparación con las producidas al inicio del periodo, lo cual se asoció a condiciones climáticas más favorables para la germinación. Las semillas colectadas de Totoyac comenzaban a caer cuando fueron colectadas, lo cual podría explicar la baja germinación encontrada en comparación con las bellotas de Tetlaxca que tenían más días de haber comenzado a caer. Dado que no se recolectaron semillas de los mismos árboles semilleros al inicio y al final del periodo de producción en ambas localidades, no es posible determinar si la menor germinación de las semillas en Totoyac se debe a las características de la población o a las particularidades de la cohorte recolectada. González-Rodríguez et al. (2012) encontraron que la variación entre árboles madre en las poblaciones tiene un efecto en la variación y calidad de las semillas, y que esta variabilidad dentro de las poblaciones puede afectar la germinación y el establecimiento de plántulas. En el presente estudio no analizamos el efecto del árbol madre debido a que solo pudimos encontrar un número muy reducido de individuos. Las condiciones cambiantes en el ecosistema, como un incremento en la temperatura y/o la reducción en la precipitación, también pueden afectar el éxito en la germinación y establecimiento de plántulas de encinos (Badano y Sánchez-Montes de Oca, 2022; Toledo-Aceves et al., 2023).
En la localidad de Totoyac se presenta un clima templado húmedo con una temperatura media anual de 16 ºC y se encuentra a una altitud de 1900 m (INEGI, s.f.), en contraste con la localidad de Tetlaxca, que presenta un clima templado, con una altitud de 1441 m y una temperatura promedio anual de 22.5 ºC (INEGI, s.f.). El sitio de propagación, en el municipio Xalapa de Enríquez, Veracruz, tiene un clima semicálido húmedo y se encuentra a 1417 m s.n.m., cuenta con una temperatura promedio anual de 18 ºC, por lo que presenta un clima más similar al de Tetlaxca, lo que pudo influir en el éxito en la germinación, ya que es un proceso que es afectado por el clima (Walck et al., 2011). Debido a la gran variación que puede ocurrir en la germinación entre poblaciones de distintas procedencias (Caliskan, 2014), es importante realizar estudios que incluyan otras localidades para tener una mejor representatividad para las especies.
Otro factor particularmente importante para la germinación en los encinos es el contenido de humedad de las semillas, ya que cuando caen al suelo el contenido de humedad se reduce con el paso del tiempo, y disminuye su capacidad de germinación (Vázquez-Yanes et al., 1999). En un estudio realizado sobre el contenido de humedad en bellotas de nueve especies de encinos de los estados de Hidalgo, Querétaro y el Estado de México, las semillas fueron sometidas a pérdida de humedad y se encontró que el contenido de humedad está positivamente relacionado con la tasa de germinación (Zavala-Chávez, 2004). En el presente estudio hubo un monitoreo de producción de semillas y no permanecieron en el suelo por muchos días previos a la colecta, por lo que consideramos que las semillas no perdieron humedad por haber estado expuestas. Además, las semillas de Q. meavei de Totoyac, que presentaron mayor contenido de humedad que las de Tetlaxca, tuvieron menor germinación.
Las semillas de Q. delgadoana en el Control germinaron al quinto día de haber sido colectadas y alcanzaron la germinación máxima a los 20 días en ambos tratamientos, lo que indica que las semillas de esta especie cuentan con el potencial para ser propagadas exitosamente bajo condiciones controladas con un tiempo reducido de exposición a temperaturas bajas. El almacenamiento en refrigerador antes de la siembra tuvo un efecto positivo en comparación con el AN. En el caso de Q. meavei las semillas comenzaron a germinar a los 13 días de siembra en el vivero, también en el Control, y presentaron una velocidad de germinación mucho menor; todavía a los 111 días se registraron nuevas semillas germinadas. Como referencia, Martínez-Pérez et al. (2006) reportan para Q. deserticola Trel. 50% de germinación a los 40 días de la siembra y sin ningún tratamiento aplicado y consideran que no requiere de tratamientos previos a la germinación.
Los resultados muestran que el acondicionamiento natural no tuvo efecto positivo sobre la tasa de germinación, la germinación total, ni sobre la sincronicidad de la emergencia de plántulas de las especies estudiadas, en comparación con las semillas del Control. El acondicionamiento natural ha tenido un efecto positivo en la germinación de distintas especies con semillas recalcitrantes, incluyendo a Q. nixoniana (Garcias-Morales et al., 2021). El experimento con Q. nixoniana se realizó en la Sierra de Manantlán, la cual presenta condiciones climáticas similares al bosque de niebla del presente estudio, aunque con una temporada de secas más marcada. Por otro lado, en un estudio reciente (Rodríguez-Zambrano, 2024) se encontró 50% de perdida de semillas de Q. pinnativenulosa C.H. Mull. por pudrición cuando se sembraron directamente en el suelo forestal en bosque de niebla en el mismo sitio de estudio del presente trabajo, lo que sugiere un alto riesgo para las semillas enterradas.
El acondicionamiento natural ha mostrado beneficios en otras especies con semillas recalcitrantes y en diferentes ecosistemas, por lo que se requieren estudios que incluyan diferentes procedencias, un mayor número de individuos madre, así como diferentes tiempos y profundidades de enterramiento para evaluar el efecto de estas variables sobre la germinación de encinos del bosque de niebla, así como su posible efecto sobre el desarrollo de las plántulas. También sería recomendable realizar una prueba de corte a las semillas para examinar el estado del embrión y evaluar si el tratamiento de AN disminuye la viabilidad después del enterramiento en suelo forestal y antes de la siembra en vivero.
El presente estudio representa una contribución al entendimiento de la respuesta del proceso de germinación al tratamiento pregerminativo de acondicionamiento natural, sobre el cual existe muy poca información para los encinos. Aunque se ha propuesto el acondicionamiento natural para mejorar la germinación y el establecimiento de plántulas en especies con semillas sensibles a la desecación, nuestros resultados muestran que este tratamiento no aceleró la germinación, ni aumentó la sincronicidad en la etapa de germinación y tampoco aumentó la germinación total en Q. delgadoana y Q. meavei. Los valores de germinación encontrados para las especies estudiadas sin ningún tratamiento indican un alto potencial para ser propagadas a partir de semilla en condiciones controladas. Las plántulas producidas pueden ser trasplantadas en áreas perturbadas para contribuir al fortalecimiento de sus poblaciones con fines de conservación y restauración. Para asistir la regeneración de estas especies es necesario evaluar la regeneración natural en las áreas en donde se distribuyen, así como el establecimiento de plántulas trasplantadas, tanto en las áreas en donde se encuentran actualmente los árboles adultos, como en sitios en donde se presenten las condiciones climáticas favorables para su desarrollo.
