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Introducción
Las cianobacterias son algas procariontes oxifototróficas clasificadas en el reino Eubacteria, phyllum Cyanobacteria, clase Cianophyceae y pertenecientes a ocho órdenes (Komárek et al., 2014). Sus especies son comunes en ambientes continentales como humedales, lagos y ríos (Scott y Marcarelli, 2012). En la región central de México existen más estudios sobre cianobacterias de lagos (Ortega Murillo et al., 2015; Betancourt, 2018; Segura, 2018; Trejo, 2018) y de monumentos históricos (Ramírez et al., 2011; Loyo, 2015; Ibarra, 2017), que los que hay acerca de cianobacterias de ríos, donde el conocimiento de su diversidad es menor. En los ríos de la región central de México, los estudios de mayor relevancia han dado a conocer 69 taxa de cianobacterias (Valadez-Cruz et al., 1996; Carmona et al., 2005; Montejano et al., 2005, 2017, 2018; Bojorge-García et al., 2010; Becerra-Absalón et al., 2013, 2018; Rodarte et al., 2014; Maceda et al., 2017; Rodríguez-Flores y Carmona, 2018).
Estudios realizados en ríos han registrado a las cianobacterias como especies importantes, pues son comunes o dominantes en las comunidades de macroalgas (Sheath y Cole, 1992; Montejano et al., 2000; Branco et al., 2001; Zanini et al., 2009; Tonetto et al., 2015). Por ejemplo, Blennothrix ganeshii Watanabe & Komárek y Placoma regularis Broady & Ingerfeld muestran amplia distribución en las cuencas del río Pánuco y de México, respectivamente (Carmona et al., 2005; Rodríguez-Flores y Carmona, 2018).
La distribución de cianobacterias bentónicas se ha correlacionado con la conductividad específica y la concentración de nutrientes (Sheath y Cole, 1992; Perona et al., 1998; Branco et al., 2001; Douterelo et al., 2004). A nivel local, la heterogeneidad espacial es otro factor importante que define su distribución y diversidad (Zanini et al., 2009; Branco et al., 2014; Rodríguez-Flores y Carmona, 2018). A nivel específico, las cianobacterias están presentes en condiciones ecológicas particulares; por ejemplo, Nostoc verrucosum Vaucher ex Gomont & Flahault en aguas calcáreas, oligotróficas (Aboal, 1988; Mollenhouer et al., 1999) y Phormidium autumnale Gomont se ha registrado en ríos con temperatura mayor a 12 °C, concentraciones altas de nitrato y ríos con descargas de agua mayores (Rodríguez-Flores y Carmona, 2018).
El objetivo de este estudio es contribuir al conocimiento ficoflorístico de cianobacterias bentónicas de cinco ríos de la región central de México. Se presentan las descripciones morfológicas y ecológicas de las especies, se relaciona su distribución con los factores ambientales y microambientales, se analiza la relación de sus formas de crecimiento con factores microambientales (radiación fotosintéticamente activa, velocidad de corriente y profundidad) y se incluye la estimación de su diversidad. Por último, se discute la validez de la caracterización morfológica y ecológica en la delimitación de las especies de cianobacterias bentónicas de los ríos estudiados.
Materiales y Métodos
Área de estudio
El presente estudio se realizó en las siguientes regiones hidrológicas administrativas (RHA) de México:
1) RHA IV: Balsas, se ubica en el Estado de México, tiene un área de 112,039 km2 y una extensión de 770 km, es de orden siete con un escurrimiento natural de 16,363.2 hm3 por año y una precipitación normal anual promedio de 944 mm de 1981 a 2010 (CONAGUA, 2018). La parte central de la región presenta un clima templado subhúmedo, con lluvias en verano y una temperatura media anual entre 5 y 18 °C (Miranda, 2015).
2) RHA IX: Golfo Norte, incluye al río Pánuco en el sur del estado de San Luis Potosí, tiene un área de 88,814 km2 y una extensión de 510 km, es de orden siete con un escurrimiento natural de 20,223.6 hm3 por año y una precipitación normal anual de 855 mm de 1981 a 2010. El clima predominante en el sur de San Luis Potosí es cálido subhúmedo con lluvias en verano con una temperatura media anual entre 22 y 26 °C (CICESE, 2020).
La RHA IV, Balsas, cuenta con 15 cuencas en el Estado de México; se recolectaron los ríos silíceos Borbollón y Carrizal en el municipio Valle de Bravo. La RHA IX, Golfo Norte, se compone de 77 cuencas en San Luis Potosí; se muestrearon los ríos calcáreos La Garita, Micos y Tambaque en los municipios Aquismón y Ciudad Valles (CONAGUA, 2010) (Fig. 1, Cuadro 1).
Figura 1: Ubicación de los ríos muestreados, con especies de cianobacterias bentónicas: ríos silíceos Borbollón y Carrizal, Estado de México, México, Región Hidrológica Administrativa IV, y ríos calcáreos La Garita, Micos y Tambaque, San Luis Potosí, Región Hidrológica Administrativa IX.
Cuadro 1: Ubicación, tipo y orden de los ríos silíceos Borbollón y Carrizal, municipio Valle de Bravo, Estado de México, Región Hidrológica Administrativa IV (RHA IV) Balsas, México, y los ríos calcáreos La Garita, Micos y Tambaque, municipios Aquismón y Ciudad Valles, San Luis Potosí, Región Hidrológica Administrativa IX (RHA IV) Golfo Norte, México.
| Estado | Región | Río | Latitud | Longitud | Orden río | Altitud (m s.n.m.) | Tipo de río |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Estado de México | RHA IV | Borbollón | 19°06'84.7''N | 100°09'38.5''O | Cuarto | 2200 | Silíceo |
| RHA IV | Carrizal | 19°09'39.4''N | 100°09'0.17''O | Cuarto | 2000 | Silíceo | |
| San Luis Potosí | RHA IX | Micos | 22°06'0.3''N | 99°09'8.1''O | Quinto | 120 | Calcáreo |
| RHA IX | Tambaque | 21°45'14.5''N | 99°02'30.5''O | Cuarto | 150 | Calcáreo | |
| RHA IX | La Garita | 21°40'33.3''N | 99°02'40.5''O | Segundo | 60 | Calcáreo |
Muestreo
La elección de trabajar con las cianobacterias en los ríos Borbollón, Carrizal, Micos, Tambaque y La Garita se basó en los registros de su presencia y abundancia documentados en Cartajena (2004) y Bojorge-García et al. (2010). Además, se seleccionaron por: 1) ser ríos permanentes, 2) estar ubicados en dos regiones geográficas y 3) presentar distintas formas de crecimientos de cianobacterias bentónicas.
Las recolectas se llevaron a cabo en fechas diferentes en las dos RHA. Los ríos de la RHA IV, en el municipio Valle de Bravo, se muestrearon en siete ocasiones durante los años 2008 y 2009 en inicio de lluvias (Ll, julio o septiembre), secas frías (SF, febrero, noviembre o diciembre) y secas cálidas (SC, mayo); mientras que los de la RHA IX, en los municipios Aquismón y Ciudad Valles, fueron recolectados cuatro veces durante los años 2009, 2010 y 2011, en secas (S, noviembre, diciembre o febrero). En estos ríos, la temperatura del agua fue similar en todas las recolectas, por ello se reportaron como secas (Cuadro 2).
Cuadro 2: Fechas de muestreo de los ríos silíceos Borbollón y Carrizal, municipio Valle de Bravo, Estado de México, Región Hidrológica Administrativa IV (RHA IV) Balsas, México, y los ríos calcáreos La Garita, Micos y Tambaque, municipios Aquismón y Ciudad Valles, San Luis Potosí, Región Hidrológica Administrativa IX (RHA IV) Golfo Norte, México.
| Estado | Región | Río | Secas cálidas (SC)/Secas frías (SF) | Lluvias (Ll) |
|---|---|---|---|---|
| Estado de México | Balsas (RHA IV) | Borbollón Carrizal | Febrero 2009 (SF109) Mayo 2009 (SC09) Noviembre 2008 (SF108) Diciembre 2009 (SF209) | Julio 2008 (Ll108) Septiembre 2008 (Ll208) Septiembre 2009 (Ll109) |
| San Luis Potosí | Golfo Norte | Micos | Febrero 2010 (S10) | No se muestreó en lluvias |
| (RHA IX) | Tambaque | Noviembre 2009 (S09) | No se muestreó en lluvias | |
| La Garita | Noviembre 2010 (S10) | No se muestreó en lluvias | ||
| Noviembre 2011 (S11) | No se muestreó en lluvias |
Para efectos de colecta, le llamamos río al transecto de 10 m de longitud en donde se hicieron los muestreos. Las formas de crecimiento de las especies fueron reconocidas como películas, fascículos, costras y colonias mucilaginosas (Sheath y Cole, 1992; Komárek y Anagnostidis, 2005). Los ríos fueron divididos cada dos metros; previo a la toma de muestras se estimó visualmente la cobertura de las formas de crecimiento con una unidad circular de muestreo con radio de 10 m (área 157 m2) (Necchi et al., 1995; Bojorge-García et al., 2010).
En el presente estudio seguimos el concepto de asociación como un conjunto de especies que forman una estructura física contínua, muestreadas juntas de forma regular y que coexisten en las mismas condiciones ambientales, espaciales y temporales (Margalef, 1983; Montoya y Aguirre, 2013).
Análisis físico-químicos
Los parámetros físico-químicos registrados in situ fueron temperatura del agua, conductividad específica (K25) y pH, medidos con un potenciómetro (Conductronic PC-18 Puebla, México). Se tomaron dos muestras de agua para la determinación de iones mayores, la primera de 1 l preservada a 4 °C en oscuridad, y la segunda de 0.5 l acidificada con ácido nítrico a pH 2-3. El análisis de iones mayores (Ca2+, Mg2+, Na2+, K+, Si-SiO2, HCO3 -, Cl- y SO4 3-) se llevó a cabo en el Laboratorio de Química Analítica del Instituto de Geofísica de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Con base en la mayor concentración de los compuestos disueltos en el agua, los ríos fueron designados como silíceos cuando el compuesto de mayor concentración fue el Si-SiO2 y calcáreos cuando el abundante fue el Ca2+ (Allan y Castillo, 2007).
La toma de muestras para el análisis de nutrientes (NH4 +, NO2 -, NO3 2-, PO4 3-) se realizó a partir del filtrado in situ de 0.5 l de agua con filtros de nitrocelulosa de 0.45 µm y 0.22 µm (Millipore, Massachusetts, EUA), posteriormente se guardaron en botellas estériles de polipropileno y se almacenaron a 4 °C. La determinación se realizó con un analizador de Flujo Segmentado (Skalar San Plus System, Breda, Holanda) en el Laboratorio de Biogeoquímica Acuática del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM. La concentración de nitrógeno inorgánico fue registrada como la suma de concentraciones de amonio, nitrito y nitrato; es decir, nitrógeno inorgánico disuelto (NID), mientras que el fósforo como fósforo reactivo soluble (PRS). La designación del grado de trofía de los ríos se realizó con base en lo descrito por Dodds et al. (1998).
Caracterización del hábitat y microhábitat
Se realizó la descripción de los ríos empleando los siguientes criterios: fisiografía del terreno, tamaño y disposición del sustrato, radiación solar y velocidad de corriente (Carmona y Montejano, 1993). Las características de los microhábitats fueron registradas in situ, en el centro de cada unidad de muestreo. La velocidad de corriente y la profundidad fueron medidas con el uso de un medidor de corriente (Swoffer 3100, Washington, EUA). La radiación fotosintéticamente activa PAR (por sus siglas en inglés) fue medida con un sensor subacuático plano (Li-Cor LI-1000, Nebraska, EUA). En las diferentes fechas de recolecta el registro de la luz se realizó a la misma hora para cada río. El porcentaje de sustrato donde se establecieron las formas de crecimiento fue estimado de forma visual y se registraron como rocas, cantos rodados, grava, arena y limo, de acuerdo con la escala granulométrica de Wentworth (Allan y Castillo, 2007).
Diversidad de cianobacterias
La diversidad fue estimada a partir del índice de diversidad Shannon-Weaver H=( [(pi) × (𝑙𝑛 𝑝𝑖)] donde pi=abundancia en porcentaje de cada especie. La abundancia relativa de las especies fue medida en porcentaje y determinada a partir de 1 cm2; se designó como especie estructural a aquella más abundante en la asociación y como asociada a aquella con menor porcentaje. De acuerdo con Meave del Castillo et al. (2012), las especies fueron caracterizadas como raras (10%, escasas 10-30%, comunes 30-80% y abundantes (80%. Para los análisis taxonómicos se empleó un microscopio estereoscópico (Olympus SZX7, Tokio, Japón) y un microscopio óptico (Olympus BX51, Tokio, Japón), ambos equipados con una cámara SC35 con sistema de microfotografía.
Para la actualización nomenclatural se empleó AlgaeBase (Guiry y Guiry, 2020) y en el arreglo filogenético de órdenes y familias, a Komárek et al. (2014). Además, se compararon caracteres taxonómicos para géneros y especies de los órdenes Nostocales, Oscillatoriales y Synechococcales (Geitler, 1932; Mollenhauer et al., 1999; John et al., 2003; Komárek y Anagnostidis, 2005; Jubera et al., 2009; Hrouzek et al., 2013; Komárek, 2013).
Análisis estadísticos
Puesto que los datos no mostraron distribución normal ni varianzas homogéneas, se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis para evaluar si había diferencias significativas entre los datos microambientales. Las diferencias pareadas entre los datos fueron determinados con el test de Mann-Whitney (p≤0.05). Las relaciones entre el porcentaje de cobertura de las especies y los parámetros ambientales fueron evaluadas mediante un análisis de redundancia (RDA). Los análisis fueron realizados con el programa XLSTAT (Addinsoft, 2013).
Resultados
Composición taxonómica
En total hubo nueve especies de cianobacterias en los ríos estudiados (Fig. 2). La diversidad fue baja, el número promedio de especies por sitio fue de 1.8(±0.44) (Cuadro 3). El mayor número de especies (cuatro) correspondió al orden Oscillatoriales, seguido de tres de Nostocales y dos de Synechococcales. En cada río estuvieron presentes especies diferentes. Se reconocieron dos grupos de especies con base en las características ambientales. El primer grupo incluyó Phormidium lividum-Leptolyngbya truncata (Pl-Lt) y Nostoc parmelioides-Coleodesmium wrangelii (Np-Cw) en los ríos silíceos de montaña, mientras que el segundo grupo estuvo compuesto por Schizothrix mexicana-Phormidium subfuscum (Sm-Ps), Homoeothrix juliana-Heteroleibleinia fontana (Hj-Hf) y Nostoc verrucosum (Nv) en los ríos calcáreos cálidos.
Figura 2: Formas de crecimiento y taxa de cianobacterias encontradas en cinco ríos, dos silíceos en el Estado de México, México, y tres calcáreos en el de San Luis Potosí, México. A. películas: B. Phormidium lividum (Hansgirg) Forti; C. Leptolyngbya truncata (Lemmermann) Anagnostidis & Komárek. D. colonias mucilaginosas laxas: E. Nostoc parmelioides Kützing ex Bornet & Flahault; F. Coleodesmium wrangelii Borzì ex Geitler. G. fascículos: H. Schizothrix mexicana Gomont; I. Phormidium subfuscum Kützing ex Gomont. J. costras: K. Homoeothrix juliana (Bornet & Flahault ex Gomont) Kirchner; L. Heteroleibleinia fontana (Hansgirg) Anagnostidis & Komárek. M. colonias mucilaginosas compactas: N. Nostoc verrucosum Vaucher ex Bornet & Flahault. Ñ. etapas pluricelulares aseriadas. Escalas: 1 cm para las figuras A, D, G, J y M; 100 µm para E, F, K; 10 µm para B, C, H, I, L, N y Ñ.
Cuadro 3: Datos ecológicos de las especies de cianobacterias encontradas en dos ríos silíceos de la Región Hidrológica Administrativa IV (RHA IV) Balsas, México, y tres de la región del río Pánuco (Región Hidrológica Administrativa IX (RHA IX) Golfo Norte, México. Índice de diversidad Shannon-Weaver promedio=(H); Formas de crecimiento de las asociaciones=FC; Abundancia relativa promedio=ARP. Intervalo del mínimo y máximo de las variables microambientales: VC=Velocidad de corriente; Radiación fotosintéticamente activa=PAR; profundidad=Prof.
| Especies | H | FC | ARP (%) | VC (m sg-1) | PAR (µmol fotones m2 sg-1) | Prof. (m) | Etapas de desarrollo |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Phormidium lividum (Hansgirg) Forti Leptolyngbya truncata (Lemmermann) Anagnostidis & Komárek | 0.41 | Películas | 48 52 |
0.04-0.7 | 13-826 | 0.1-0.3 | Filamentos jóvenes y viejos, hormogonios Filamentos jóvenes |
| Nostoc parmelioides Kützing ex Bornet & Flahault Coleodesmium wrangelii Borzì ex Geitler | 0.02 | Colonias mucilaginosas laxas | 98 2 |
0.01-0.8 | 238-1304 | 0.01-0.28 | Tricomas, hormogonios, acinetos y heterocitos libres Filamentos jóvenes con heterocitos |
| Schizothrix mexicana Gomont Phormidium subfuscum Kützing ex Gomont | 0.34 | Fascículos | 82 18 |
0.17-0.36 | 96-187 | 0.09-0.17 | Filamentos jóvenes, hormogonios Filamentos jóvenes |
| Homoeothrix juliana (Bornet & Flahault ex Gomont) Kirchner Heteroleibleinia fontana (Hansgirg) Anagnostidis & Komárek | 0.65 | Costras | 52 48 |
0.2-0.6 | 800-1813 | 0.3-0.35 | Filamentos jóvenes con y sin atenuación, filamentos con hormogonios y hormogonios atenuados Filamentos jóvenes |
| Nostoc verrucosum Vaucher ex Bornet & Flahault | 0 | Colonias mucilaginosas compactas | 100 | 0.8-1 | 38-201 | 0.09-0.19 | Tricomas, etapas pluricelulares aseriadas y paquetes de células tipo seudoparénquima |
Descripciones morfológicas
Cyanobacteria
Cyanophyceae
Nostocales
Nostocaceae
Nostoc parmelioides Kützing ex Bornet & Flahault, Ann. Sc. Nat., Bot. Sep. Ser. 7: 219-220. 1888. TIPO: ALEMANIA. Hirschbach, Thüringer Wald, norte de Schleusingen, ríos de montaña, 1830, F.T. Kützing (no localizado). Fig. 3.
Figura 3: Nostoc parmelioides Kützing ex Bornet & Flahault. A. y B. colonias mucilaginosas laxas; C. disposición de los tricomas; D. acercamiento de tricomas con heterocito intercalar; E. células del tricoma con gránulos de polifosfato; F. acinetos dispuestos en hilera y con gránulos de polifosfato; G. germinación de los acinetos; H. colonias microscópicas. Escalas: 5 cm para la figura A; 0.5 cm para B; 10 µm para C y D; 5 µm para E, F, G y H.
Colonias mucilaginosas laxas, globulares o aplanadas, pardo-amarillentas, 0.8-5 cm de diámetro (Figs. 3A, 3B); mucílago común gelatinoso, laxo a firme; tricomas flexuosos (Fig. 3C), constreñidos (Figs. 3D, 3H), 2.5-7.6 µm de ancho (Figs. 3C, 3D), vaina presente o ausente; células vegetativas 2.1-7.7 µm de ancho, 2.5-6.8 µm de longitud (Fig. 3E), isodiamétricas o ligeramente más largas que anchas; heterocitos esféricos, libres, basales y/o intercalares 3.2-11.8 µm de ancho, 3.7-15 µm de longitud (Fig. 3E); no se observaron etapas pluricelulares aseriadas; acinetos elípticos 4-7 µm de ancho, 5.2-9 µm de longitud (Fig. 3F), 1.2-2.1 más largos que anchos, germinación de los acinetos con 1-4 células, 11.5-13.5 µm de ancho (Fig. 3G); paquetes de células tipo seudoparénquima ausentes.
Etapas de desarrollo: el fin de lluvias fue la época de mayor crecimiento y las colonias estuvieron compuestas por hormogonios y heterocitos libres que produjeron mucílago suave y laxo. En el inicio de lluvias los acinetos libres y sus etapas de germinación fueron abundantes (Figs. 3F, 3G).
Hábitat: temperatura del agua 10-17 °C; K25 52-127 µS cm-1; pH 6.9-7.8; velocidad de corriente 0.01-0.8 m s-1; PAR 238-1304 µmol fotón m-2 s-1; profundidad 0.1-0.28 m; sustrato roca madre emergente 59%, roca sumergida 40%, tronco 1%. Epilítica, sobre la base de sus colonias crece en río Carrizal la especie asociada Coleodesmium wrangelii Borzì ex Geitler.
Ejemplares examinados: MÉXICO. Estado de México, municipio Valle de Bravo, Carrizal, 21.VII.2008, 08.IX.2008, 29.XI.2008, 6.II.2009, 8.IX.2009, 5.XII.2009, J. Carmona y M. Cartajena VB150 (FCME), VB167 (FCME).
Distribución: Argentina, Río Negro; Estados Unidos de América, Arizona, Carolina del Norte, Connecticut, Nueva Inglaterra, Pensilvania, Texas y Wyoming; México, Estado de México y Morelos; Noruega; Perú, la región central andina; Puerto Rico; Suecia.
Ecología: arroyos, estanques, ríos y suelos; formas de vida edáfica y epilítica.
Nostoc verrucosum Vaucher ex Bornet & Flahault, Ann. Sc. Nat., Bot. Sep. Ser. 7: 216-219. 1888. TIPO: SUIZA. Geneva, departamento Meurthe, Moselle, Rambervillers, río calcáreo, sobre rocas, VIII.1823. J.B. Mougeot y Ch. G. Nestler 798 (no localizado). Fig. 4.
Figura 4: Nostoc verrucosum Vaucher ex Bornet & Flahault. A. colonias mucilaginosas compactas gregarias sobre la roca; B. disposición de los tricomas; C. tricoma con heterocito intercalar; D. heterocito en la base del tricoma; E. fase pluriseriada con heterocito basal; F. etapa pluriseriada aseriada atenuada con gránulos de polifosfato; G.-H. fases esféricas tipo seudoparénquima. Escalas: 3 cm para la figura A; 15 µm para B; 8 µm para C, D y E; 10 µm para G y H.
Colonias mucilaginosas compactas, globulares, yemas, negro-violáceas, consistencia gelatinosa firme, 0.8-3 cm de diámetro (Fig. 4A), mucílago común denso, lila; tricomas constreñidos (Figs. 4B, 4C), vaina presente o ausente; células vegetativas esféricas (Fig. 4D) 3-7.8 µm de ancho, 1.5-6.5 µm de longitud, isodiamétricas; heterocitos esféricos, libres, (Fig. 4D), basales y/o intercalares (Figs. 4C, 4E), 4.3-6.5 µm de ancho, 3.3-4.2 µm de longitud (Fig. 4E); etapas pluricelulares aseriadas con heterocito basal compuestas por 1-3 células (Figs. 4E, 4F); no se observaron acinetos; paquetes de células tipo seudoparénquima presentes (Figs. 4G, 4H).
Etapas de desarrollo: tricomas, etapas pluricelulares aseriadas y hormogonios estuvieron en porcentajes similares en todos los muestreos. Los paquetes de células tipo seudoparénquima sólo se colectaron una vez.
Hábitat: temperatura del agua 20-26 ºC; K25 515-1430 µS cm-1; pH 7.4-8.2; velocidad de corriente 0.8-1 m s-1; PAR 38-201 µmol fotón m-2 s-1; profundidad 0.09-0.19 m; sustrato roca 100%. Epilítica, no formó asociación con ninguna otra cianobacteria, crece entremezclada con musgos.
Ejemplares examinados: MÉXICO. San Luis Potosí, municipio Aquismón, La Garita, 9.II.2009, 24.XI.2009, 17.XI.2010, 21.XI.2011, J. Carmona y M. Cartajena PA4350 (FCME), PA4370 (FCME).
Distribución: Argentina, Buenos Aires, Córdoba, Neuquén; Colombia, Bogotá; Costa Rica; Estados Unidos de América, Arizona, Illinois, Montana, Pensilvania y Wyoming; México, Estado de México, Puebla, San Luis Potosí, Tamaulipas y Yucatán; España, Albacete, Alicante, Jaén y Murcia.
Ecología: arroyos, charcos, manantiales, ríos y suelo húmedo; formas de vida epilítica y edáfica.
Tolypothrichaceae
Coleodesmium wrangelii Borzì ex Geitler, Nat. Pfl. Sw. Auf. 1: 356. 1942. TIPO: ESTADOS UNIDOS DE AMÉRICA. Nordstrom. Fig. 5.
Figura 5: Coleodesmium wrangelii Borzì ex Geitler. A. fascículos compuestos por ramas falsas con varios tricomas por vaina; B. eje principal del fascículo con 4 tricomas; C. heterocito intercalar y vaina mucilaginosa; D. y E. acercamientos de la base de dos ramas con un heterocito. Escalas: 2 mm para la figura A; 8 µm para B y C; 5 µm para D y E.
Fascículos (Fig. 5A), ramas falsas (Fig. 5B) 0.5-0.9 cm de longitud, 1-2 tricomas en ramas basales, 2-3 ramas centrales con 6 tricomas, ramas apicales con 1-2 tricomas, filamentos heteropolares, 7.8-11.5 µm de ancho; tricomas constreñidos, paralelos 7.8-13.8 µm de ancho; vaina difluente e incolora; células vegetativas 8-11 µm de ancho, 2.1-4 µm de longitud, 0.26-0.5 veces más cortas que anchas; heterocitos en la base de las ramas, subesféricos, 3.7-11.2 µm de ancho, 8-10.5 µm de longitud (Figs. 5D, 5E); célula apical redondeada, hemisférica; no se observaron acinetos.
Etapas de desarrollo: filamentos jóvenes con heterocitos en todas las recolectas (Figs. 5C, 5E).
Hábitat: temperatura del agua 10-17 °C; K25 52-127 µS cm-1; pH 6.9-7.8 velocidad de corriente 0.01-0.8 m s-1; PAR 238-1304 µmol fotón m-2 s-1; profundidad 0.01-0.28 m; sustrato roca madre emergente 59%, roca sumergida 40%, tronco 1%. Epilítica, crece asociada a las colonias de Nostoc parmelioides.
Ejemplares examinados: MÉXICO. Estado de México, municipio Valle de Bravo, Carrizal, 21.VII.2008, 08.IX.2008, 29.XI.2008, 6.II.2009, 8.IX.2009, 5.XII.2009, J. Carmona y M. Cartajena VB122 (FCME), VB150 (FCME).
Distribución: Ártico; México, Cuenca de México y Huasteca Potosina; Europa Occidental; República Checa.
Ecología: arroyos, ríos de montaña, calcáreos y de corriente rápida y desiertos de la zona ártica; forma de vida epilítica.
Oscillatoriales
Oscillatoriaceae
Phormidium lividum (Hansgirg) Forti, Syll. Alg. Omn. Huc. Cogn. 5: 230. 1907. TIPO: AUSTRIA. Carintia. Fig. 6.
Figura 6: Phormidium lividum (Hansgirg) Forti. A. película en fin de lluvias; B. disposición alineada de los filamentos con vaina hialina; C. hormogonios; D. célula apical redondeada. Escalas: 10 cm para la figura A; 8 µm para B y D; 15 µm para C.
Película delgada, suave, verde-azul intenso (Fig. 6A); filamentos rectos paralelos a irregulares, densamente entremezclados (Fig. 6B); vaina hialina, delgada, incolora (Fig. 6B) a mucilaginosa difluente (Fig. 6D), algunos individuos sin vaina, tricomas, verde claro a verde intenso, no atenuados, no contreñidos, 6.8-8.4 µm de ancho (Fig. 6B); células vegetativas 5.5-8.5 µm de ancho, 5-8 µm de longitud, 0.6-0.9 veces más largas que anchas, contenido celular homogéneo, sin hilera de gránulos alrededor de las paredes celulares; células apicales redondeadas, no atenuadas y sin caliptra (Fig. 6B), hormogonios libres.
Etapas de desarrollo: los filamentos con vaina hialina (Fig. 6B) y hormogonios (Fig. 6C) estuvieron en todas las épocas del año, los tricomas fueron abundantes en fin de lluvias y secas frías y los filamentos con vaina difluente en inicio de lluvias.
Hábitat: temperatura del agua 10-18 ºC; K25 53-148 µS cm-1; pH 6.9-7.6; velocidad de corriente 0.04-0.7 m s-1; PAR 13-826 µmol fotón m-2 s-1; profundidad 0.1-0.3 m; sustrato cantos rodados 91%, grava 3% y rocas 6%. Epilítica, compone el segundo estrato de la película que forma con Leptolyngbya truncata (Lemmermann) Anagnostidis & Komárek.
Ejemplares examinados: MÉXICO. Estado de México, municipio Valle de Bravo, Borbollón, 20.VII.2008, 07.IX.2008, 28.XI.2008, 5.II.2009, 7.IX.2009, 4.XII.2009, J. Carmona y M. Cartajena VB120 (FCME), VB129 (FCME).
Distribución: Ártico, Francia, Inglaterra, Rusia y Ucrania.
Ecología: piscinas, rocas húmedas y suelos; formas de vida edáfica, epilítica y subaérea.
Phormidium subfuscum Kützing ex Gomont, Ann. Sc. Nat. Bot. Ser. 7, 16: 182, pl. V. 1892. TIPO: SUIZA. Sin localidad. Fig. 7.
Figura 7: Phormidium subfuscum Kützing ex Gomont. A. fascículos donde P. subfuscum es metafitica; B. filamentos lilas y con gránulos alrededor de los septos celulares; C-D. célula apical atenuada. Escalas: 2 cm para la figura A; 8 µm para B y 6 µm para C y D.
Crece entre los filamentos de Schizothrix mexicana Gomont; filamentos rectos, paralelos, 4.3-8.5 µm de ancho (Fig. 7B); vaina hialina, firme, visible en la parte apical (Fig. 7B); tricomas violetas o verde-azules, atenuados en el ápice, no constreñidos (Fig. 7C); células vegetativas 6.4-9.1 µm de ancho, 4.7-11.1 µm de longitud, 0.6-1.4 veces más largas que anchas, contenido celular homogéneo, con una hilera de gránulos alrededor de las paredes celulares (Figs. 7B, 7C), células apicales cónicas, atenuadas (Fig. 7D), 8-9.7 µm de ancho, 2.7-3.7 µm de longitud, caliptra cónica; no se observaron hormogonios.
Etapas de desarrollo: filamentos jóvenes en todos los muestreos (Figs. 7B-D).
Hábitat: temperatura del agua 20-26 ºC; K25 1209-1476 µS cm-1; pH 7.7-7.9; velocidad de corriente 0.17-0.36 m s-1; PAR 96-187 µmol fotón m-2 s-1; profundidad 0.09-0.17 m. Metafítica, crece entre los filamentos de Schizothrix mexicana Gomont.
Ejemplares examinados: MÉXICO. San Luis Potosí, municipio Ciudad Valles, Micos, 06.II.2009, 24.XI.2009, 18.XI.2011, J. Carmona y M. Cartajena PA4345 (FCME), PA4365 (FCME).
Distribución: Argentina, Córdoba; Brasil; Estados Unidos de América, Arizona, Carolina del Norte, Illinois; México, San Luis Potosí, Sonora, Veracruz, Yucatán; Perú, Lima; Polonia.
Ecología: arroyos, aguas negras, cascadas, cenotes, estanques, lagos, manantiales, ríos, paredones, suelos; formas de vida edáfica, epilítica, epifita y planctónica.
Homoeotrichaceae
Homoeothrix juliana (Bornet & Flahault ex Gomont) Kirchner, Nat. Pfl. Sw. Auf. 1: 348. 1898. TIPO: FRANCIA. Coupigny. Fig. 8.
Figura 8: Homoeothrix juliana (Bornet & Flahault ex Gomont) Kirchner. A. costra; B. filamentos heteropolares que componen la costra; C. atenuación de los filamentos tipo cabello y presencia de hormogonios atenuados en la parte apical de los filamentos; D. acercamiento de la atenuación de los filamentos; E. célula basal redondeada; F. filamentos entremezclados de Homoeothrix juliana (Bornet & Flahault ex Gomont) Kirchner y Heteroleibleinia fontana (Hansgirg) Anagnostidis & Komárek. Escalas: 10 cm para la figura A; 15 µm para B y C; 10 µm para D, E, y F.
Costras duras, quebradizas, con carbonato de calcio (Fig. 8A); filamentos heteropolares, paralelos (Fig. 8B), vainas firmes, hialinas (Fig. 8E), atenuación del filamento 20-37% de la longitud del filamento (Fig. 8D), tricomas verde olivo o violáceo, ligeramente constreñidos, 204-367 µm de longitud, células vegetativas 10.5-11.6 µm de ancho, 1-1.5 µm de longitud, 0.09-0.12 veces más largas que anchas, contenido celular granuloso (Fig. 8D), sin hilera de gránulos alrededor de las paredes; pelo hialino apical, angosto, 2-6 µm de ancho, 25-55 µm de longitud, (Figs. 8C, 8D); células apicales vacuoladas, atenuadas, sin caliptra (Fig. 8D); hormogonios libres 8.5-10.1 µm de ancho, 35-108 µm de longitud.
Etapas de desarrollo: filamentos jóvenes con y sin atenuación (Fig. 8F), filamentos con hormogonios y hormogonios atenuados libres (Figs. 8C, 8E, 8F) se encontraron en porcentajes similares a inicio y fines de secas cálidas.
Hábitat: temperatura del agua 23-25 ºC; K25 1120-1351 µS cm-1; pH 7.8-8.2; velocidad de corriente 0.2-0.6 m s-1; PAR 800-1813 µmol fotón m-2 s-1; profundidad 0.3-0.35 m; sustrato roca 100%. Epilítica, forma asociaciones con los filamentos de Heteroleibleinia fontana (Hansgirg) Anagnostidis & Komárek.
Ejemplares examinados: MÉXICO. San Luis Potosí, municipio Aquismón, Tambaque, 24.XI.2009, 17.XI.2010, 18.XI.2011, J. Carmona y M. Cartajena PA4349 (FCME), PA4369 (FCME).
Distribución: España, Albacete, Alicante, Jaen y Murcia; México, Michoacán, Morelos, San Luis Potosí y Tamaulipas.
Ecología: arroyos, lagos, manantiales calcáreos, manantiales de montaña, ríos; formas de vida bentónica, epilítica, epifita y perifítica.
Synechococcophycidae
Synechococcales
Leptolyngbyaceae
Leptolyngbya truncata (Lemmermann) Anagnostidis & Komárek, Arch. Hydr. Supp. 80: 393. 1988. TIPO: No conocido. Fig. 9.
Figura 9: Leptolyngbya truncata (Lemmermann) Anagnostidis & Komárek. A. película en época de secas; B. película en época de lluvias; C. disposición entrelazada de los filamentos; D. filamento con célula apical redondeada. Escalas: 5 cm para las figuras A y B; 3 µm para C y D.
Película delgada, compacta, suave (Figs. 9A, 9B); filamentos ligeramente ondulados, vaina hialina (Fig. 9C), tricomas verde-pálido, no atenuados, no constreñidos, 0.6-1.83 µm de ancho, células vegetativas más largas que anchas, contenido celular verde claro homogéneo (Figs. 9C, 9D), sin hilera de gránulos alrededor de las paredes celulares, células apicales truncadas, no atenuadas, sin caliptra, 0.4-0.5 µm de longitud, no se observaron hormogonios.
Etapas de desarrollo: filamentos jóvenes en todas las épocas del año (Figs. 9C, 9D).
Hábitat: temperatura del agua 10-18 °C; K25 53-148 µS cm-1; pH 6.9-7.6; velocidad de corriente 0.04-0.7 m s-1; PAR 13-826 µmol fotón m-2 s-1; profundidad 0.1-0.3 m; sustrato cantos rodados 91%, grava 3% y rocas 6%. Epilítica, conforma el primer estrato de las películas que forma con Phormidium lividum.
Ejemplares examinados: MÉXICO. Estado de México, municipio Valle de Bravo, Borbollón, 20.VII.2008, 07.IX.2008, 28.XI.2008, 5.II.2009, 7.IX.2009, 4.XII.2009, J. Carmona y M. Cartajena VB108 (FCME), VB116 (FCME).
Distribución: Alemania, Grecia y Hungría.
Ecología: arroyos y ríos; formas de vida epilítica, epífita y subaérea.
Oculatellaceae
Heteroleibleinia fontana (Hansgirg) Anagnostidis & Komárek, Arch. Hydr. Supp. 80: 434. 1988. TIPO: REPÚBLICA CHECA. Elbeteinitz. Fig. 10.
Figura 10: Heteroleibleinia fontana (Hansgirg) Anagnostidis & Komárek. A. costra; B. filamentos alrededor de un filamento de Homoeothrix juliana (Bornet & Flahault ex Gomont) Kirchner; C. filamentos paralelos. Escalas: 1 cm para la figura A; 5 µm para B y C.
Costras quebradizas con carbonato de calcio (Fig. 10A); filamentos heteropolares rectos, paralelos, delgados (Fig. 10B), vainas hialinas, firmes; tricomas verde-azul, no atenuados, ligeramente constreñidos (Fig. 10C), 0.6-1.8 µm de ancho, células vegetativas 1.2-2, 0.7-1 µm de ancho, 1.1-1.6 µm de longitud, más largas que anchas, contenido celular hialino homogéneo, sin hilera de gránulos alrededor de las paredes celulares; células apicales redondeadas, no atenuadas, sin caliptra, 0.5-0.6 µm de longitud; no se observaron hormogonios.
Etapas de desarrollo: filamentos jóvenes en todos los muestreos (Fig. 10C).
Hábitat: temperatura del agua 23-25 ºC; K25 1120-1351 µS cm-1; pH 7.8-8.2; velocidad de corriente 0.2-0.6 m s-1; PAR 800-1813 µmol fotón m-2 s-1; profundidad 0.3-0.35 m; sustrato roca 100%. Epilítica, crece entremezclada con Homoeothrix juliana.
Ejemplares examinados: MÉXICO. San Luis Potosí, municipio Aquismón, Tambaque, 24.XI.2009, 17.XI.2010, 18.XI.2011, J. Carmona y M. Cartajena PA4349 (FCME), PA4369 (FCME).
Distribución: México, San Luis Potosí; República Checa, Bohemia.
Ecología: manantiales, pozos y ríos en aguas claras y frías; formas de vida epilítica y saxícola.
Incertae sedis
Schizothrix mexicana Gomont, Ann. Sc. Nat. Bot. Ser. 7 15: 304. 1892. TIPO: MÉXICO. Huatulco. Fig.11.
Figura 11: Schizothrix mexicana Gomont. A. fascículos; B. crecimiento esférico formado por filamentos heteropolares; C. porción basal de una rama falsa compuesta por muchos tricomas por vaina; D. porción media de una rama compuesta por un tricoma y varios hormogonios; E. hormogonio dentro de una vaina y porción de una rama con un tricoma, vaina difluente. Escalas: 3 cm para las figuras A y B; 20 µm para C; 8 µm para D y E.
Fascículos (Fig. 11A) o crecimientos esféricos (Fig. 11B); filamentos heteropolares 2-11 por fascículo (Fig. 11C), 1-8 cm de longitud, ramas falsas intercalares, entrelazadas, formados, 1-2 filamentos por rama apical 16-29 µm de ancho; filamentos rectos paralelos, vainas hialinas, firmes apicales (Figs. 11C, 11D) a difluente (Fig. 11E), 1.6-2.33 µm de ancho, tricomas verde o violáceos 6-9 µm ancho, no constreñidos, células vegetativas 6-7.4 µm de ancho, 4.4-5.14 µm de longitud, contenido celular granuloso, sin hilera de gránulos alrededor de las paredes celulares; célula apical redondeada, no atenuada y sin caliptra, 4-10.2 µm de ancho, 5.1-11.2 µm de longitud; hormogonios (Fig. 11E) 2.3-130.5 µm de longitud, filamentos con hormogonios en su interior (Figs. 11C, 11D).
Etapas de desarrollo: el mayor crecimiento de los fascículos se registró en fín de lluvias de 2011 cuando formaron crecimientos esféricos de 6-8 cm, de consistencia suave (Fig. 11B). Filamentos jóvenes y hormogonios estuvieron presentes en todas las épocas (Figs. 11C, 11D).
Hábitat: temperatura del agua 20-26 °C; K25 1209-1476 µS cm-1; pH 7.7-7.9; velocidad de corriente 0.17-0.36 m s-1; PAR 96-187 µmol fotón m-2 s-1; profundidad 0.09-0.17 m. Epífita sobre musgo 50%, saxícola sobre tronco 25% y epilítica 25%, entre sus filamentos crece Phormidium subfuscum.
Ejemplares examinados: MÉXICO. San Luis Potosí, municipio Ciudad Valle, Micos, 06.II.2009, 24.XI.2009, 18.XI.2011, J. Carmona y M. Cartajena PA4345 (FCME), PA4365 (FCME).
Distribución: Ártico; Colombia; China; España; Estados Unidos de América; India; Ghana; Islas Atlánticas (Ascención, Canarias, Salvages y Solomon); Islas del Pacífico; Italia; Kenia; México, Guanajuato, Hidalgo, Nuevo León, Oaxaca; Micronesia; Nigeria; Oceanía; Perú; Sierra Leona; Singapur; Somalia; Tajikistan.
Ecología: arroyos, fuentes termales, manantiales y ríos; forma de vida epilítica.
Formas de crecimiento de las asociaciones
Las formas de crecimiento de las asociaciones son: colonias mucilaginosas formadas por Nostoc verrucosum, Nostoc parmelioides y Coleodesmium wrangelii (40%), películas constituídas por Phormidium lividum y Leptolyngbya truncata (20%), fascículos formados por Schizothrix mexicana y Phormidium subfuscum (20%) y costras formadas por Homoeothrix juliana y Heteroleibleinia fontana (20%) (Fig. 2, Cuadro 3). Cada asociación presentó sus especies particulares. En cuatro de los cinco ríos hubo cuatro asociaciones formadas por una especie abundante que dio estructura al crecimiento y una asociada en menor proporción (Cuadro 4). De acuerdo con los valores de abundancia relativa, Nostoc parmelioides, Nostoc verrucosum y Schizothrix mexicana fueron las especies más abundantes; Heteroleibleinia fontana, Homoeothrix juliana, Leptolyngbya truncata, Phormidium lividum y Phormidium subfuscum fueron especies comunes y Coleodesmium wrangelii, una especie rara.
Cuadro 4: Promedio y desviación estándar de parámetros físico-químicos, iones mayores y nutrientes presentes en cinco ríos con especies de cianobacterias bentónicas estudiados en la Región Hidrológica Administrativa IV (RHA IV) Balsas, México, y Región Hidrológica Administrativa IX (RHA IX) Golfo Norte, México. K25=Conductividad específica (µS cm-1), HCO3-=Bicarbonato, Cl-=Cloro, SO43-=sulfato, Ca2+=Calcio, Mg2+=Magnesio, Na+=Sodio, K+=Potasio, Si-SiO2=Sílice, NH4+=Amonio, NO2-=Nitrito, NO32-=Nitrato, NID=Nitrógeno Inorgánico Disuelto, PRS=Fósforo Reactivo Soluble, NID/PRS=Proporción NID/PRS, nd=No determinado.
| Variable | RHA IV Balsas Municipio Valle de Bravo | RHA IX Golfo Norte Municipios Aquismón y Ciudad Valles | |||
|---|---|---|---|---|---|
| Río | Borbollón | Carrizal | Micos | Tambaque | La Garita |
| Temperatura | 15.4±2.3 | 13.7±2.5 | 24±3 | 24±1 | 22±2 |
| pH | 7.4±0.3 | 7.7±0.2 | 7.8±0.1 | 7.8±0.4 | 7.5±0.4 |
| Conductividad específica (K25) | 99±27 | 94±23 | 834±25 | 1240±116 | 1100±412 |
| HCO3- | 64±16 | 60±13 | 391±15 | 274±36 | 2255±7 |
| Cl- | 2.5±2 | 1±0.3 | 7±1 | 6±3 | 6±2 |
| SO 3- 4 | 2±2 | 1±2 | 239±8 | 79±3 | 92±27 |
| Ca2+ | 11±5 | 9±2.5 | 341±13 | 77±4 | 110±66 |
| Mg2+ | 4.5±1 | 4±1 | 30±6 | 18±3 | 22±4 |
| Na+ | 6±2 | 6±2 | 26±3 | 15±2 | 12±4 |
| K+ | 2±0.2 | 2±0.3 | 1±0.5 | 0.8±0.6 | 0.7±0.4 |
| Si-SiO2 | 24±8 | 29±3 | 7±0.8 | 6±0.6 | 8±0.8 |
| NH4+ | 4±3 | 4±4 | nd | 0.1±0.1 | 0.02±0.05 |
| NO2- | 0.1±0.1 | 0.3±0.2 | nd | nd | nd |
| NO 2- 3 | 5±6 | 6±3 | 0.8±0.2 | 0.9±0.3 | 0.6±0.5 |
| NID | 10±9 | 10±5 | 0.8±0.2 | 0.9±0.3 | 0.6±0.5 |
| PRS | 1±0.4 | 1±1 | 0.04±0.03 | 0.4±0.3 | 0.1±0.1 |
| NID/PRS | 1.2±0.7 | 2±1 | 39±40 | 4±5 | 6±1 |
Caracterización ambiental
Se reconocieron dos tipos de ríos con base en el registro de los valores promedios de temperatura, altitud, iones mayores y nutrientes (Cuadro 4, Fig. 12):
Figura 12: Promedio y desviación estándar de la temperatura del agua y presencia de nutrientes en los ríos silíceos Borbollón y Carrizal, Estado de México, RHA IV Balsas, México, y en los tres ríos calcáreos La Garita, Micos y Tambaque, San Luis Potosí, RHA IX, Golfo Norte, México. NID=Nitrógeno Inorgánico Disuelto; PRS=Fósforo Reactivo Soluble; mg l-1=miligramos por litro.
Ríos silíceos, Estado de México, RHA IV Balsas, con altitudes ≥2000 m, valores de K25 entre 44-125 µS cm-1, temperatura del agua de 10-19 °C (Fig. 12), concentraciones iónicas de Ca2+, SO43- y HCO3- ≤64 mg l-1 y proporción de NID/PRS ≤2 (Cuadro 4).
Ríos calcáreos, San Luis Potosí, RHA IX Golfo Norte, con altitudes ≤150 m, valores de K25 entre 515-1476 µS cm-1, temperatura del agua de 20-26 °C (Fig. 12), concentraciones iónicas de Ca2+, SO43- y HCO3- ≤341 mg l-1 y proporción de NID/PRS ≤39 (Cuadro 4).
De acuerdo con las concentraciones de NID y PRS los ríos silíceos Borbollón y Carrizal tuvieron condiciones mesotróficas de NID (0.9-1 mg l-1) y eutróficas de PRS (1 mg l-1), mientras que los ríos calcáreos La Garita, Micos y Tambaque fueron mesotróficos-eutróficos con respecto al NID (0.2-1.3 mg l-1); los ríos La Garita y Micos fueron oligotróficos al fósforo (0.01-0.1 mg l-1) y río Tambaque, mesotrófico-eutrófico con respecto al fósforo (0.12-0.7 mg l-1) (Cuadro 4). mientras que los ríos calcáreos La Garita, Micos y Tambaque fueron mesotróficos-eutróficos con respecto al NID (0.2-1.3 mg l-1); los ríos La Garita y Micos fueron oligotróficos al fósforo (0.01-0.1 mg l-1) y río Tambaque fue mesotrófico-eutrófico con respecto al fósforo (0.12-0.7 mg l-1)
Con respecto a la caracterización local, los cinco ríos mostraron diferencias. En el Estado de México, RHA IV Balsas, río Borbollón es un cauce sin pendiente con sombreado intermedio por la vegetación de ribera, profundidad intermedia e intervalos de intermedios a altos de velocidad de corriente, con rocas y cantos rodados sedimentarios. En contraste, en río Carrizal hay una pendiente aproximada de 30°, iluminación directa, profundidad baja e intervalos de intermedios a altos de velocidad de corriente, con rocas metamórficas mayores a un metro de diámetro con una parte expuesta a la atmósfera.
En la RHA IX Golfo Norte, municipio Ciudad Valles, Micos es el río de mayor orden y heterogeneidad, en la zona donde crecieron Schizothrix mexicana y Phormidium subfuscum el terreno es irregular con muchos recovecos, la vegetación de ribera alta y la iluminación baja, existe una poza de 80 cm de profundidad, la velocidad de corriente es baja y el sustrato estuvo compuesto por rocas sumergidas cubiertas de carbonato de calcio. Río Tambaque es homogéneo, el terreno es plano, sin pendiente, la incidencia de luz es alta y directa, la profundidad regular, la velocidad de corriente intermedia, con cantos rodados y rocas sedimentarias. Por último, río La Garita es también un terreno sin pendiente, pero con una zona de cantos rodados en la orilla que queda expuesta en época de secas. En la zona donde crece Nostoc verrucosum, la cobertura vegetal es alta y la iluminación muy baja, con velocidad de corriente alta. El sustrato es travertino y con rocas sumergidas.
Caracterización microambiental
De acuerdo con los test de Kruskal-Wallis y Mann-Whitney, se encontraron diferencias significativas entre asociaciones con los factores microambientales: velocidad de corriente (U=82, p≤0.05), profundidad (U=51, p<0.05) y luz fotosintéticamente activa (U=316, p<0.05) (Fig. 13).
Figura 13: Promedio y desviación estándar de las variables microambientales presentes en dos ríos silíceos (Borbollón y Carrizal), Estado de México, RHA IV Balsas, México y tres ríos calcáreos (La Garita, Micos y Tambaque), San Luis Potosí, RHA IX Golfo Norte, México. Velocidad de corriente=VC, radiación fotosintéticamente activa=PAR; profundidad=P. Las especies que comparten letras es porque no hubo diferencias significativas. Las letras distintas (a, b o ab) mostraron diferencias significativas entre especies de acuerdo con el test de Mann-Whitney (p=0.05). Pl=Phormidium lividum (Hansgirg) Forti; Lt=Leptolyngbya truncata (Lemmermann) Anagnostidis & Komárek; Np=Nostoc parmelioides Kützing ex Bornet & Flahault; Cw=Coleodesmium wrangelii Borzì ex Geitler; Sm=Schizothrix mexicana Gomont; Ps=Phormidium subfuscum Kützing ex Gomont; Hj=Homoeothrix juliana (Bornet & Flahault ex Gomont) Kirchner; Hf=Heteroleiblenia fontana (Hansgirg) Anagnostidis & Komárek; Nv=Nostoc verrucosum Vaucher ex Bornet & Flahault.
Las asociaciones de Schizothrix mexicana-Phormidium subfuscum, Homoeothrix juliana-Heteroleibleinia fontana y Nostoc parmelioides-Coleodesmiun wrangelii estuvieron en zonas con velocidad de corriente nula a moderada (promedio <0.4 m s-1), Phormidium lividum-Leptolyngbya truncata en velocidad de corriente intermedia (promedio=0.5 m s-1) y Nostoc verrucosum en velocidad de corriente alta (promedio >0.7 m s-1).
Con base en la profundidad, Nostoc parmelioides-Coleodesmiun wrangelii se registraron en zonas someras a subaéreas (promedio <0.04 m); Phormidium lividum-Leptolyngbya truncata, Schizothrix mexicana-Phormidium subfuscum y Nostoc verrucosum en profundidad intermedia (promedio <0.17 m) y Homoeothrix juliana-Heteroleibleinia fontana en zonas profundas (promedio=0.33 m).
Se reconocieron tres grupos de especies con base en la cantidad de PAR: 1) Phormidium lividum-Leptolyngbya truncata, Schizothrix mexicana-Phormidium subfuscum y Nostoc verrucosum en sitios con bajos valores de PAR (40 (mol fotones m2 s-1); 2) Nostoc parmelioides-C. wrangelii con valores de radiación intermedia (promedio=464 (mol fotones m2 s-1) y 3) Homoeothrix juliana-Heteroleibleinia fontana en los sitios con PAR más alta (promedio=1130 (mol fotones m2 s-1). Cada asociación se estableció en sustratos particulares en tamaño y disposición siendo las rocas y cantos rodados los más frecuentes.
Distribución
Ocurren dos patrones de distribución espacial en las especies de cianobacterias bentónicas en los ríos de la región central de México: las especies de ríos silíceos en los ríos Borbollón y Carrizal, y las especies de ríos calcáreos en los ríos La Garita, Micos y Tambaque.
La relación entre la distribución de las especies y los factores ambientales se evaluó con un análisis de redundancia (RDA); este test relacionó las variaciones estacionales de los parámetros ambientales y los porcentajes de cobertura de las asociaciones y pudo explicar 80% de la variación de la abundancia en los dos primeros ejes (p≤0.05, Fig. 14). El eje uno explicó 48% de la varianza y mostró una correlación positiva entre los ríos calcáreos con la temperatura del agua, la proporción de NID/PRS y las especies Schizothrix mexicana-Phormidium subfuscum, Nostoc verrucosum y Homoeothrix juliana-Heteroleibleinia fontana. El eje dos explicó 32% de variación y mostró correlación positiva entre fósforo reactivo soluble (PRS) y las especies de ríos silíceos Phormidium lividum-Leptolyngbya truncata y Nostoc parmelioides-Coleodesmium wrangelii.
Figura 14: Análisis de redundancia de la distribución de las asociaciones de cianobacterias en función de los datos físico-químicos registrados en dos ríos silíceos, Estado de México, RHA IV Balsas, México y tres ríos calcáreos, San Luis Potosí, RHA IX Golfo Norte, México. Bicarbonato=HCO3-; Nitrógeno inorgánico disuelto=NID; Fósforo reactivo soluble=PRS. Épocas: Lluvia (Ll), secas frías (SF), secas cálidas (SC) y secas (S). El número seguido a la abreviatura de secas o lluvias se refiere al número de recolecta por época. Los números 08, 09, 10 y 11 hacen referencia a los años 2008, 2009, 2010 y 2011, respectivamente. Pl=Phormidium lividum (Hansgirg) Forti; Lt=Leptolyngbya truncata (Lemmermann) Anagnostidis & Komárek; Np=Nostoc parmelioides Kützing ex Bornet & Flahault; Cw=Coleodesmium wrangelii Borzì ex Geitler; Sm=Schizothrix mexicana Gomont; Ps=Phormidium subfuscum Kützing ex Gomont; Hj=Homoeothrix juliana (Bornet & Flahault ex Gomont) Kirchner; Hf=Heteroleiblenia fontana (Hansgirg) Anagnostidis & Komárek; Nv=Nostoc verrucosum Vaucher ex Bornet & Flahault.
Discusión
Existieron dos grupos de especies, el de ríos silíceos de montaña en la RHA IV Balsas y el de los ríos calcáreos tropicales en la RHA IX Golfo Norte. Las cianobacterias de los ríos silíceos de los géneros Phormidium Kützing ex Gomont, Leptolyngbya Anagnostidis & Komárek, Nostoc Vaucher ex Borntet & Flahault y Coleodesmium Borzì ex Geitler concuerdan con los registros de estas especies en ríos de regiones templadas (Kann y Komárek, 1970; John et al., 2003; Komárek y Anagnostidis, 2005; Komárek, 2013), mientras que Nostoc verrucosum, Homoeothrix juliana y Phormidium subfuscum han sido reportadas para ríos calcáreos españoles (Aboal et al., 2002; Jubera et al., 2009).
La presencia de las especies distintas y la heterogeneidad de cada río permiten caracterizar los microambientes resultado de las diferencias en variables locales, como el porcentaje de sombreado por la vegetación de ribera, el tamaño y disposición del sustrato y el patrón de flujo de agua (Zanini et al., 2009; Branco et al., 2014; Rodríguez-Flores y Carmona, 2018).
Con respecto a la estructura de las asociaciones, las colonias mucilaginosas, los fascículos, las películas y las costras proveen protección contra el arrastre y mantienen un ambiente rico en nutrientes alrededor de sus superficies, lo cual favorece la mayor producción de biomasa (McCormick y Stevenson, 1991). Además, las especies macroscópicas abundantes favorecen la colonización de las especies asociadas registradas y es probable que entre ellas exista una interacción positiva (Burkholder, 1996; Mollenhauer et al., 1999). Las asociaciones, en coincidencia con los factores microambientales, permitieron caracterizar los diferentes microambientes donde se establecen las cianobacterias bentónicas en ríos, lo cual corresponde con lo descrito por Carmona y Montejano (1993).
Con base en nuestros resultados proponemos que las colonias mucilaginosas de Nostoc parmelioides-Coleodesmium wrangelii y Nostoc verrucosum estuvieron presentes en zonas estresantes en términos de luz y velocidad de corriente. El mucílago denso de las colonias mucilaginosas compactas de Nostoc verrucosum reduce la fuerza de abrasión, en tanto que los acinetos y heterocitos permanecen latentes en época de secas (Krupek et al., 2012). Las películas de Phormidium lividum-Leptolyngbya truncata se desarrollaron en sitios con valores intermedios de velocidad de corriente al disminuir la fricción; sus vainas representan superficies donde el agua se puede deslizar. En relación con el recurso luz, las especies estudiadas podrían considerarse adaptadas a sitios con baja irradiancia donde la vegetación de ribera redujó la cantidad de luz disponible. La excepción a lo anterior ocurre con Homoeothrix juliana-Heteroleibleinia fontana, las cuales formaron costras en zonas abiertas con valores altos de PAR. Los iones presentes sobre las vainas de sus filamentos pueden ser un mecanismo de protección contra la luz ultravioleta (Beltrán-Magos et al., 2013).
Por otro lado, la presencia estacional recurrente de las mismas especies de cianobacterias puede ser resultado de la producción de hormogonios y la germinación de acinetos los cuales resisten condiciones ambientales estresantes (Potts, 1999) en la época de secas e inicio de lluvias.
La taxonomía de las cianobacterias puede abordarse a partir de la propuesta del Código Internacional de Nomenclatura de Procariontes (Parker et al., 2019) o con el Código Internacional de Nomenclatura de Algas, Hongos y Plantas (Turland et al., 2018). En los últimos años se ha incrementado el número de taxa definidos molecularmente. Sin embargo, la importancia de los caracteres morfológicos y datos ecológicos se refleja en el alto número de secuencias disponibles en la base de datos de la página del Centro Nacional para la Información de Biotecnología (NCBI) identificadas sólo a nivel genérico. Muchas secuencias no cuentan con una buena descripción del hábitat donde se desarrollan, ni una buena caracterización morfológica de las poblaciones naturales. Por ejemplo, de las primeras 492 secuencias disponibles en la base de datos de NCBI del género Phormidium Kützing ex Gomont, 207 están sólo a nivel género, 85 están etiquetadas a nivel genérico como de material no cultivable, 65 corresponden a Phormidium ambiguum Gomont y las 135 restantes corresponden a sólo cuatro especies de este género (NCBI, 2020). La carencia de esta información se hace evidente en la delimitación de taxa con base en su presencia en hábitats con rangos ecológicos definidos y estrechos (Anagnostidis y Komárek, 1988; Carmona et al., 2005; Fiore et al., 2007; Gold-Morgan et al., 2015; Martins y Branco, 2016; Becerra-Absalón et al., 2018; Akagha et al., 2019; Cai et al., 2019a, b).
De acuerdo con el grado de caracterización taxonómica hecho en el presente estudio, las especies Phormidium lividum, Leptolyngbya truncata, Schizothrix mexicana y Heteroleibleinia fontana con poca información morfológica y ecológica y sin secuencias en el GenBank, podrían tratarse de nuevos taxa no descritos para ríos de regiones tropicales. Especies crípticas han sido descritas para varios géneros y/o especies de cianoprocariontes (Cassamatta et al., 2003; Engene et al., 2012, 2013, 2018; McGregor y Sendall, 2015). De acuerdo con lo anterior, es posible que los registros de Nostoc parmelioides, Nostoc verrucosum Coleodesmium wrangelii, Phormidium subfuscum y Homoeothrix juliana descritos en este trabajo sean especies crípticas en regiones tropicales, similares morfológicamente a las especies descritas para ríos templados. Este proceso de especiación molecular podría ser común para otras especies, de amplia distribución en la región central de México como Blennothrix ganeshii M. Watanabe & Komárek (Carmona et al., 2005) y Placoma regulare P.A. Broady & M. Ingerfeld (Rodríguez-Flores y Carmona, 2018).
El presente estudio no abarcó caracteres ultraestructurales ni moleculares, pero está planteado con el concepto de especie como un grupo de poblaciones (cepas) con el mismo genotipo, un fenotipo estable, con características definidas y reconocibles con diferentes límites de variación y que comparten las mismas demandas ecológicas las cuales ocurren reiteradamente en tiempo y localidades (Komárek, 2016). En este trabajo se definieron y reconocieron especies con base en caracteres fenotípicos estables, su delimitación ecológica y su recurrencia espacial y temporal. Esta aportación es relevante porque constituye la base de futuros estudios sistemáticos y ecológicos.
Las descripciones morfológicas y la caracterización ambiental de los taxa de cianoprocariontes bentónicos en zonas tropicales son la base y punto de referencia para la caracterización polifásica que incluya herramientas moleculares y ultraestructurales a realizar en estudios posteriores. Los patrones similares de distribución restringida, la baja diversidad por sitio, la organización en asociaciones y la permanencia anual de las especies contribuyen al conocimiento de la biodiversitad y son la base para proyectos enfocados en el manejo e impacto del cambio climático sobre los ríos de la región central de México.
