Área de Estudio

La investigación se desarrolló en el noreste de México, en el Ejido Pablillo, situado en el municipio de Galeana, Nuevo León (Figura 1). Se estudiaron ecosistemas de Pino, Encino y Pino-Encino en un clima árido-templado (BSok(x’)), caracterizado por ser un clima seco de tipo estepario, con lluvias que superan el 18% anual entre verano y el invierno, y con una temperatura media de alrededor de 20 °C, con variaciones que superan los 30 °C (^{García, 2004}). El suelo dominante es de tipo Leptosol, según la Serie III del “Conjunto Nacional de Información Edafológica, escala 1: 250 000” de acuerdo al Instituto Nacional de Estadística y Geografía (INEGI, 2013). La estructura vegetal predominante en la zona se compone de rodales mixtos de diversas especies de los géneros Pinus y Quercus, entre los que destaca Pinus pseudostrobus por su amplia distribución (^{Tapia y Návar, 2011}), que abarcan aproximadamente 12% de la superficie forestal de estado (^{González-Elizondo, González, Tena, Raucho y López, 2012}).

Figura 1: Áreas de estudio de los ecosistemas forestales en el “Ejido Pablillo”, municipio de Galeana, Nuevo León.  

Figure 1: Study area of forest ecosystems in “Ejido Pablillo,” municipality of Galeana, Nuevo León. 

Colecta y Preparación de Muestras de Hojarasca

Con el fin de cuantificar la producción de hojarasca, se situaron diez colectores distribuidos al azar dentro de parcelas experimentales previamente delimitadas de 2500 m² en cada ecosistema. Esta superficie se considera adecuada de acuerdo con ^{López-Hernández et al. (2022)} y ^{González-Rodríguez et al. (2019)}, quienes determinaron que dicha área permite una representación confiable, garantizando la extrapolación de los datos a ecosistemas con condiciones similares. La elección de los sitios obedeció a diversos factores, entre los cuales destaca la presencia de especies típicas de los ecosistemas forestales de la región. Por tanto, se establecieron parcelas donde se levantaron datos dasométricos logrando identificar especies de los géneros Pinus y Quercus que exhibieron valores altos de importancia ecológica (^{Ramos-Hernández, López, Cantú, Gómez y González, 2024}). En el Cuadro 1 se muestran las coordenadas centrales referentes a la localización y la elevación de cada ecosistema, mientras que en el Cuadro 2 se describen las especies forestales más relevantes encontradas. La colecta del material depositado fue a intervalos quincenales con el fin de tener una estimación mensual de la cantidad de material durante 16 meses (septiembre de 2020 a diciembre de 2021). Los colectores fueron de 1.0 m², con marco biselado, hecho de madera y se colocaron a 50 cm sobre el suelo. El material colectado fue trasladado al Laboratorio de Química de la Facultad de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma de Nuevo León en bolsas de papel con los datos de procedencia, para su posterior secado empleando una estufa de aire forzado marca Felisa^®, Modelo FE-292AD, durante 72 horas a una temperatura de 70 °C (^{González-Rodríguez et al., 2019}). Posteriormente, las muestras secas se pesaron para obtener el peso seco (g), se determinó la producción mensual (g m^-2 mes^-1) y anual (g m^-2 año^-1) de hojarasca mediante la sumatoria de los resultados de los diversos muestreos, empleando una balanza digital marca Sartorius (modelo Laboratory LC 620 S) con resolución de 0.001 g. Las muestras fueron trituradas mediante un molino Thomas Willey (Thomas Scientific Apparatus, Modelo 3383) con una malla de apertura de 1.0 mm (número 60). El material resultante fue colocado en bolsas de tipo “Ziploc”, las cuales fueron identificadas con los datos de procedencia, para su posterior análisis químico.

Análisis Químico de la Hojarasca

Los extractos de las muestras se prepararon conforme a las técnicas analíticas especificadas por la ^{AOAC (2012)}. Se tomó una muestra de un gramo de cada repetición (colector), ecosistema y fecha de colecta para determinar el contenido de cada nutriente. Las muestras fueron incineradas en una mufla (Modelo FE-340, de la marca Felisa^®), a una temperatura de 550 °C por un periodo de 3.5 horas. El material resultante (cenizas) se digirió en una solución de Ácido clorhídrico (10%, v/v) y Ácido nítrico (0.1%, v/v) basados en la técnica de digestión húmeda (^{Cherney, 2000}). Las concentraciones de Calcio (Ca), Potasio (K) y Magnesio (Mg) se determinaron utilizando un espectrofotómetro de absorción atómica, marca Perkin Elmer, Modelo PINAACLE 900F. El Fósforo (P) se determinó mediante el método del ácido fosfórico, que consiste en una reacción colorimétrica. Para ello, se preparó una solución de molibdato (60 g de (NH₄)₆M₀₇O₂₄ 4 H₂O en 200 mL de agua destilada) y 1.455 g de tartrato doble de antimonio y potasio (^{Murphy y Riley, 1962}). Las mediciones se realizaron a 880 nm utilizando un espectrofotómetro Perkin-Elmer, modelo Lambda 25, UV-Visible (^{AOAC, 2012}). Para obtener el depósito de nutrientes (g del elemento por m^-2), se obtuvo del producto de los valores de la deposición de hojarasca (g m^-2) multiplicado por la concentración de cada macromineral (mg·g^-1 peso seco), de acuerdo a la expresión siguiente (^{González-Rodríguez et al., 2011}):

Por otro lado, el uso eficiente de cada elemento se calculó a partir de la división del depósito anual de hojarasca entre el depósito anual de cada nutriente, según la fórmula propuesta por ^{Vitousek (1982)}:

Colecta de Muestras y Análisis Físico y Químico del Suelo

Se recolectaron un total de 24 muestras compuestas en total del suelo, cuatro muestras de 0 a 20 cm y cuatro de 20 a 40 cm de profundidad en cada ecosistema. Las muestras se tamizaron a través de un tamiz de 2 mm y se secaron al aire libre. La determinación de los macronutrientes en el suelo se realizó de acuerdo con la metodología descrita en la ^{NOM-021-SEMARNAT-2000 (2002)}. Las concentraciones de elementos se midieron mediante un espectrofotómetro de absorción atómica, marca Perkin Elmer, Modelo PINAACLE 900F.

Las propiedades físicas y químicas de las muestras de suelo fueron determinadas mediante métodos estandarizados. La densidad aparente se midió con el método gravimétrico de ^{Woerner (1989)}, el cual consiste en secar la muestra de suelo a temperatura constante hasta obtener masa seca y dividirla entre su volumen obtenido mediante el método del cilindro, lo que permite inferir la compactación del suelo y su capacidad de almacenamiento de agua y aire (^{Porta-Casanellas, López y Roquero, 1999}). La textura del suelo se determinó mediante el método AS-09 de la ^{NOM-021-SEMARNAT-2000 (2002)}, la cual contiene la clasificación de acuerdo con el contenido de partículas de arena, limo y arcilla mediante análisis de sedimentación. Se pesaron 60 g de suelo y se les agregó 40 mL de agua oxigenada llevándolo hasta sequedad para eliminar la materia orgánica, posteriormente se adicionó agua hasta cubrir la superficie con una lámina de 2 cm, agregándole 5 mL de oxalato de sodio y 5 mL de metasilicato de sodio. Pasados 15 minutos las muestras fueron agitadas durante 5 minutos para enseguida ser vertidos en un cilindro de Bouyoucos, una vez que las muestras fueron vertidas en el cilindro se agregó agua destilada (1113 mL) con el hidrómetro dentro de la suspensión. Se agitaron las muestras de manera manual durante un minuto y se tomaron lecturas a los 40 segundos y después de 2 horas.

Para las propiedades químicas, el pH se evaluó mediante el método AS-03 de la ^{NOM-021-SEMARNAT-2000 (2002)}, en el cual se utilizó una solución de CaCl₂ (0.01 M). Se agregaron 10 g de suelo y 20 mL de la solución para obtener una solución suelo: solución de 1:2. Se dejó reposar durante 15 minutos durante los cuales se calibró el potenciómetro utilizando las soluciones reguladoras de pH de 4.0, 7.0 y 10.0. La conductividad eléctrica se midió preparando una suspensión de suelo-agua en una porción 1:5, según el método de ^{Woerner (1989)}. Se pesaron 10 g de suelo fino seco y se añadieron 50 mL de agua destilada removiendo la suspensión de manera manual para dejar reposar y con la utilización de un conductivímetro se efectuó la medición. Por último, el contenido de materia orgánica se estimó usando el método modificado de Walkley y Black pesando 0.5 g de suelo seco y se añadieron 25 mL de dicromato de potasio 0.07 M, mezclando para cubrir todo el suelo. Luego, se añadieron 25 mL de H₂SO₄, se agitó por un minuto y se dejó reposar 30 minutos. Se incorporaron 15 mL de agua destilada, 10 mL de ácido fosfórico y 0.2 g de NaF (fluoruro de sodio). Finalmente, se agregó 0.5 mL de indicadores de ferroína y se tituló con sulfato ferroso 0.2 M hasta cambio de color de verde claro a rojo.

Análisis Estadísticos

Se llevaron a cabo análisis estadísticos de los valores mensuales y anuales relacionados con el depósito de nutrientes y hojarasca en cada ecosistema con el objetivo de evaluar los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas. Para ello, se emplearon las pruebas de Kolmogorov-Smirnov con corrección de Lilliefors (^{Steel y Torrie, 1980}) y Levene, respectivamente. Los datos mensuales del depósito de nutrientes y hojarasca en cada ecosistema no cumplieron dichos supuestos, lo que llevó a utilizar la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (^{Ott, 1993}). En contraste, los valores anuales del depósito de nutrientes y hojarasca sí mostraron normalidad, permitiendo su análisis mediante un análisis de varianza (ANOVA) bajo un diseño experimental completamente aleatorio. Tras rechazar la hipótesis de igualdad de medias, se realizaron comparaciones múltiples utilizando la prueba de Tukey con un nivel de significancia de α = 0.05. Los análisis estadísticos se realizaron con el software SPSS (Statistical Package for the Social Sciences), versión 22.0 para Windows (^{IBM SPSS Statistics, 2016}).

Depósito de Hojarasca

El depósito total de hojarasca no presentó diferencias significativas entre los ecosistemas de Pino y Pino-Encino, los cuales si mostraron diferencias con respecto al ecosistema de Encino (Cuadro 3). El depósito de hojarasca entre ecosistemas varió de 362.49 g m^-2 año^-1 (ecosistema de Encino) a 579.74 g m^-2 año^-1 (ecosistema de Pino). De acuerdo con los patrones mensuales de caída de hojarasca en los tres ecosistemas forestales, se observó que el ecosistema de Pino presentó una mayor caída durante la mayoría de la duración del periodo experimental (Cuadro 3). Esto puede atribuirse a que las acículas de pino tienen un ciclo de vida más corto y su desfronde no sigue un patrón estacional. En contraste, el ecosistema de Encino muestra un mayor depósito entre finales de invierno y principios de la primavera, especialmente durante los meses de febrero a abril. Esto coincide con estudios que documentan un pico de caída en los meses de enero, febrero y marzo (^{An, Park, Chun y Osawa, 2017}), superando durante este periodo a los ecosistemas de Pino y Pino-Encino.

No obstante, durante los demás meses de muestreo, el depósito de hojarasca disminuye y sigue una tendencia decreciente, lo que refuerza la idea de que la caída continua y estable de la hojarasca de pino resulta en una mayor acumulación anual. Según ^{Giweta (2020)}, el patrón estacional de caída en los ecosistemas dominados por encinos se atribuye a la naturaleza caducifolia y semicaducifolia, lo que les permite adaptarse a las variaciones en la disponibilidad de recursos, preparándose para la brotación de nuevas hojas. Además, estas diferencias en el depósito de hojarasca entre ecosistemas pueden ser explicadas en parte por la arquitectura de la copa de los árboles y el desfronde continuo de los compuestos orgánicos (^{López-Hernández et al., 2022}).

Las características particulares de los diversos ecosistemas, como la composición florística y estructural de los bosques, influyen de manera directa en las tasas de producción de hojarasca (^{Nonghuloo et al., 2020}). Sin embargo, se ha documentado que los factores de mayor incidencia, los cuales actúan de manera continua sobre la caída de la hojarasca, son la temperatura y la precipitación. Una temperatura de 31.4 °C puede llegar a inducir un incremento en la caída de la hojarasca en comparación con una temperatura de 22.7 °C, mientras que precipitaciones de 191.55 mm que se presentan en la temporada de secas provocan una mayor caída de hojarasca en comparación con una lluvia anual de 1277 mm (^{Zhu et al., 2019}).

Las condiciones climáticas predominantes en cada área de estudio influyen en el depósito de hojarasca; la mayor caída de hojarasca generalmente se produce durante los meses con menor precipitación (^{González-Rodríguez et al., 2018}). Los máximos de deposición de la hojarasca se encuentran relacionados con bajas precipitaciones (^{Zhang, Yuan, Dong y Liu, 2014}; ^{Morffi-Mestre et al., 2020}), lo que induce a estrés hídrico causado por altas temperaturas y escasez de agua, provocando la abscisión de las hojas de mayor edad (^{Detto, Wright, Calderón y Muller, 2018}). Por tanto, la cantidad y dinámica de la caída de hojarasca han sido reconocidas como una respuesta integrada en los bosques, y depende de la composición de especies, estructura y condiciones ambientales de cada ecosistema como principales agentes (^{Khanna, Fortmann, Meesenburg, Eichorn y Meiwes, 2009}).

Las producciones de hojarasca observadas se encuentran dentro del intervalo citado para diversos estudios en ecosistemas forestales. Por ejemplo, Hernández-Merino, Manzanares, Cantú, López y González (2022), al estudiar la caída de hojarasca en un bosque de pino-encino en el noreste de México documentaron una producción anual de 466.77 g m^-2 año^-1. ^{Jasińska, Sewerńiak y Puchałka (2020)}, reportaron que para un ecosistema de bosque de Pinus sylvestris el aporte promedio de hojarasca fue de 361.9 ± 34.2 g m^-2 año^-1 para un periodo de tres años (2013, 2016 y 2017) presentando sus aportes más significativos en primavera y verano. ^{Pezzutti et al. (2023)}, informan que, para un ecosistema forestal, donde predomina Pinus elliottii Engelm., el aporte promedio fue de 261.0 g m^-2 año^-1, en donde los mayores depósitos fueron durante la primavera y verano, con un aporte de hojarasca más bajo en comparación con el rango observado en la presente investigación.

Las diferencias en el depósito de hojarasca observadas pueden explicarse debido a diversos factores, tanto ecológicos como climáticos que interactúan de manera activa. En primer lugar, las especies de pino y encino presentan diversas estrategias fenológicas que influyen de manera directa en la forma en que se desprenden de manera continua o estacional de la hojarasca. Por ejemplo, ^{Pezzutti et al. (2023)} mencionan que Pinus elliottii Engelm, mantiene una caída constante durante la mayoría de los meses del año, con sus principales aportes entre los meses de abril, mayo, junio y julio, lo que resulta en un incremente en el depósito de hojarasca en los ecosistemas forestales dominados por especies de este género.

Sin embargo, las diferencias entre ecosistemas similares suelen deberse a los factores climáticos locales que alteran la caída de hojarasca; zonas con altas temperaturas y un estrés hídrico constante inducen a una mayor caída de hojarasca (^{Zhu et al., 2019}). De esta manera, la hojarasca que se deposita durante un tiempo continuo origina un manto orgánico sobre la superficie del suelo (^{Ormeño et al., 2006}), el cual a través de la descomposición propiciada por la fauna edáfica (^{Rivera-Vázquez et al., 2013}), libera activamente elementos que determinan el potencial de las especies mejorando la productividad de los ecosistemas (^{Semwal, Maikhuri, Rao, Sen y Saxena, 2003}; ^{Bohara, Yadal, Dong, Cao y Hu, 2019}).

En lo que respecta a las fluctuaciones mensuales en la caída de la hojarasca, éstas presentan variaciones notables a lo largo del periodo de estudio, sin un patrón claramente definido (Figura 2). Esto se debe tanto a factores bióticos y abióticos, como la disponibilidad de nutrientes y agua (^{Jing et al., 2020}), los ciclos de crecimiento y absición foliar específicos de cada especie (^{Taylor et al., 2019}), fluctuaciones de temperatura y humedad (^{González-Rodríguez et al., 2018}) y la actividad biológica de cada especie relacionada con los patrones estacionales (^{Sari et al., 2022}), como los principales factores de incidencia. Los análisis de los datos muestran que el aporte más significativo de hojarasca se produjo en el mes de mayo (2021), lo cual puede estar relacionado con el aumento del estrés hídrico y la disminución de la radiación solar en primavera (^{Zhu et al., 2022}), fenómenos que se presentan típicamente durante los meses de marzo a junio (primavera) en Nuevo León, México. Además, se observaron máximos de depósito secundarios en los meses de marzo y octubre, lo que podría estar vinculado con cambios estacionales y eventos climáticos específicos que afectan la fenología de las plantas (^{Marod et al., 2023}).

Figura 2: Depósito mensual (media ± error estándar de la media, n = 10) de hojarasca en los ecosistemas estudiados. 

Figure 2: Monthly deposition (mean ± standard error of the mean, n = 10) of litterfall in studied ecosystems.  

Por otro lado, se detectó una disminución en la cantidad de hojarasca en los meses de abril, junio y noviembre. Esta reducción puede estar asociada con episodios de poco estrés hídrico, temperaturas moderadas (típicas de la zona) y una menor actividad en el desfronde foliar (^{Marod et al., 2023}). Estos hallazgos sugieren una dinámica compleja en la caída de hojarasca, influenciada por la interacción de factores bióticos y abióticos que interactúan y presentan variaciones estacionales.

Las fluctuaciones y diferencias entre los ecosistemas son los siguientes: el ecosistema de Pino presentó un intervalo de 18.43 a 134.29 g m^-2 (entre jun-21 y may-2021), el ecosistema de Encino osciló entre 6.55 a 80.64 g m^-2 (de ago-21 a mar-2021) y el ecosistema de Pino-Encino, fue de 11.16 a 139.14 g m^-2 (de ago-21 a may-2021). Estas variaciones en el aporte de hojarasca entre ecosistemas son las esperadas, ya que la diversidad de especies entre ecosistemas es diferente, lo que contribuye con la acumulación y depósito de restos orgánicos aportados por la hojarasca. La diversidad vegetal que suele presentar cada comunidad actúa de manera directa en la dinámica de la hojarasca, es decir, las fluctuaciones obedecen a factores biológicos de cada especie (^{Sanaei et al., 2021}). Por ejemplo, en un bosque mixto de Pinus y Quercus, la presencia de especies de hojas perennes (pinos) y caducifolios (encinos) provoca una caída más constante de la hojarasca a lo largo del año (Figura 2). En contraste, un ecosistema dominado por un solo género presenta una caída de hojarasca mucho menos marcada, con altibajos constantes debido a la estacionalidad de las especies presentes en cada comunidad (^{Park et al., 2020}).

Depósito de Macronutrientes

Los resultados de las comparaciones múltiples, efectuadas con la prueba de rango múltiple de Tukey, mostraron diferencias significativas entre el depósito total de Ca, Mg y P entre los ecosistemas; mientras que el K no presentó diferencias significativas entre los sitios evaluados (Cuadro 4). De los macronutrientes analizados, el Ca fue el de mayor depósito en los ecosistemas de Pino-Encino y Encino, seguido de K, Mg y P. Mientras que, en el ecosistema de Pino, el K presentó los valores más altos, seguido de Ca, Mg y P. El mayor depósito de Ca en los ecosistemas de Pino-Encino y Encino en relación con los demás macronutrientes puede explicarse, en parte, por la baja movilidad de este nutriente desde los tejidos viejos o maduros hacia los tejidos más jóvenes de la planta (^{Marschner, 2012}). Esta baja movilidad provoca que este nutriente se acumule en ramas y hojas senescentes, aumentando sus niveles (^{König, Brun, Schumacher y Longhi, 2002}). Por otro lado, la menor concentración de Ca en el ecosistema de Pino, en comparación con los ecosistemas de Pino-Encino y Encino, se atribuye a que este elemento se libera lentamente durante el proceso de descomposición (Villela y Proctor, 1999; ^{Verbruggen y Hermans, 2013}). Esta liberación es más lenta en el ecosistema de Pino, caracterizado por un proceso de descomposición más tardado en comparación con los ecosistemas con presencia de encinos (^{Avendaño-Yáñez, Quiroz, Pérez y López, 2020}).

El depósito de Ca no estuvo relacionado con la cantidad de hojarasca, si bien, el ecosistema con mayor depósito de hojarasca fue el de Pino, la mayor cantidad de Ca se presentó en el de Pino-Encino (Cuadro 4). Esta tendencia ha sido documentada en diversos ecosistemas forestales. Por ejemplo, ^{González-Rodríguez et al. (2011)}, en el noreste de México, al estudiar el depósito de hojarasca y retorno de nutrientes en cuatro localidades (Bosque escuela, Crucitas, Campus y Cascajoso), documentaron que el depósito de Ca fue mayor en relación con los demás minerales (K, Mg, N y P), aun cuando la mayor concentración no correspondió con la localidad con mayor depósito de hojarasca. Esta tendencia relacionada con el Ca se debe a varios factores, entre los cuales destaca el papel del Ca como un elemento estructural, el cual contribuye a brindarle estabilidad y rigidez a la pared celular de tejidos leñosos, lo que provoca que se encuentre inmovilizado y tienda a acumularse en grandes cantidades en los tejidos vegetales, en comparación con los demás nutrientes, que suelen presentar mayor movilidad. Esta inmovilización provoca que el Ca permanezca en el material foliar que posteriormente formará la hojarasca, enriqueciendo el suelo durante el proceso de descomposición (^{Augusto, Ranger, Binkley y Rothe, 2002}). Además, debido a su baja movilidad dentro de la planta, el Ca no se transloca fácilmente desde las hojas viejas a las hojas jóvenes u otros órganos en desarrollo, lo que provoca su acumulación en las hojas que luego se desfrondan. Esto sugiere que la cantidad de Ca en la hojarasca no está vinculada con su cantidad total, sino con la edad de los individuos presentes en cada ecosistema, influyendo en la composición química del material foliar. Por tanto, la cantidad de Ca depende del tipo de hojarasca y la edad de las hojas o árboles (^{Likens, 2013}).

^{Kulmann, Dick y Valdir-Schumacher (2021)}, al cuantificar la producción de hojarasca y nutrientes en un ecosistema forestal en el cual predomina Pinus taedea y un bosque nativo del sur de Brasil, encontraron que el mayor depósito de nutrientes no corresponde con el sitio que aportó mayor cantidad de hojarasca anualmente. De manera similar, ^{Zhu et al. (2019)} obtuvieron un patrón de variación de la producción de hojarasca en relación con la concentración de Ca en un bosque tropical en China, evidenciando que no existe una clara relación entre el depósito de Ca con la cantidad de hojarasca depositada. En contraste, en este estudio, la mayor concentración de Ca en el suelo se encontró en el ecosistema de Pino-Encino, lo que sugiere que este elemento no se transloca fácilmente, sino que permanece en el suelo y se mantiene disponible para ser reabsorbido por la vegetación (^{Rocha, du Toit y de Moraes, 2019}).

Otra relación importante es la del pH del suelo y la disponibilidad de Ca, ya que el pH desempeña un papel fundamental en la disponibilidad de este nutriente. En ecosistemas forestales dominados por pino, caracterizados por suelos más ácidos debido a la acumulación de acículas, se favorece la lixiviación de Ca hacia horizontes más profundos, lo que reduce su disponibilidad en las capas más superficiales (^{Hagen-Thorn, Callesen, Armolatis y Nihlgad, 2004}). Por el contrario, los suelos dominados por encinos suelen mostrar un ligero incremento en la retención de Ca superficial. Sin embargo, en este estudio, las concentraciones fueron menores, posiblemente debido a la mineralización o un menor aporte inicial en comparación con el ecosistema de Pino-Encino. Por lo que, la mayor concentración de Ca en el ecosistema mixto refleja un equilibrio entre el aporte foliar, la mineralización y la dinámica de absorción de nutrientes (^{Binkley y Fisher, 2020}).

Respecto a los demás nutrientes (K, Mg y P), tampoco se detectaron relaciones directas con el contenido de hojarasca por ecosistema. Estas diferencias en la relación entre el depósito de nutrientes y la cantidad de hojarasca depositada en cada ecosistema está relacionada con el tipo de material contenido en la hojarasca, ya que al encontrarse grandes cantidades de material difícil de degradar, como la lignina (contenida en las acículas de pino), contribuye con la formación de compuestos recalcitrantes en el suelo y, en consecuencia, disminuye la fertilidad del suelo y promueven una menor productividad forestal, debido a la lenta liberación de nutrientes durante el proceso de descomposición de la hojarasca, lo que provoca que las concentraciones de nutrientes presenten variaciones respecto a la cantidad de hojarasca por ecosistema (^{Giácomo, Pereira y Machado, 2012}; ^{Rocha et al., 2019}). Por otro lado, en los ecosistemas con presencia de encinos, la composición de la hojarasca incluye mayor cantidad de compuestos que favorecen una alta tasa de descomposición, este comportamiento es relevante para el K, ya que este elemento se caracteriza por su rápido movilización al inicio del proceso de descomposición; en ecosistemas con encinos, el K puede estar disponible para las plantas en menor tiempo, favoreciendo una productividad vegetal mayor (^{Zhou et al., 2008}).

En cuanto al Mg y P, ambos nutrientes se caracterizan por tener una liberación más lenta y su disponibilidad depende en gran medida de la actividad microbiana y de las características químicas de los compuestos orgánicos (^{Zhou et al., 2021}). En ecosistemas dominados por pinos, donde la lignina y otros compuestos difíciles de degradar se encuentran en grandes cantidades, el proceso de liberación se ve retrasado (^{Cornwell et al., 2008}). Mientras que, en ecosistemas mixtos de pino-encino, al existir presencia de ambas especies el proceso de liberación de nutrientes durante la descomposición se vuelve dinámico sin patrones claramente definidos. Estos comportamientos ya han sido documentados a escala local, donde la producción y la calidad nutricional de la hojarasca depende de la composición química de los compuestos orgánicos, composición de especies y tipo de ecosistema (^{Zhou et al., 2015}).

Contrario al orden de depósito de los elementos, ^{López-Hernández et al. (2022)}, al analizar el retorno de nutrientes incluyendo un sitio de bosque de pino-encino, documentaron un patrón inconsistente en relación con la concentración de elementos con un orden: K > Ca > Mg > P, concluyendo que esta tendencia es atribuida al tipo de hoja colectada, ya que, al usar hojas jóvenes el contenido de K aumenta llegando a alcanzar hasta un 60% de este nutriente en relación con otros compuestos. En comparación con el porcentaje de K en los ecosistemas estudiados, este elemento representó el 29.8% del total de los nutrientes analizados. La acumulación de K en las hojas jóvenes se atribuye a las necesidades fisiológicas de las especies de árboles en etapas iniciales de desarrollo. El K es un elemento indispensable en funciones como la fotosíntesis, regulación osmótica y el movimiento y transporte de agua y nutrientes; por lo tanto, su alta concentración en hojas jóvenes sugiere una respuesta relacionada con la maximización de la eficiencia en la fase de crecimiento de los árboles (^{Marschner, 2012}).

El depósito de Mg y P entre ecosistemas fue muy similar a lo observado por ^{Novák, Kacálek y Dušek (2020)}, en rodales de Douglas fir y Pinus sylvestris; ^{López-Hernández et al. (2013)}, en áreas sin disturbios antropogénicos del MET; ^{Bueis, Turrión, Bravo, Pando y Muscolo (2018)}, en plantaciones de Pinus halepensis Mill, pertenecientes al Inventario Forestal Nacional de España (situadas en el centro de Castilla y León); ^{Lado-Monserrat, Lidón y Bautista (2016)}, en un ecosistema forestal dominado por Pinus halepensis en combinación con Quercus coccifera, Juniperus oxycedrus, Juniperus phoenicea y Brachypodium retusum, con escasa presencia de Quercus rotundifolia suprimidos. En contraste a lo documentado por ^{Farooq et al. (2022)}, quienes reportan un depósito de 1.91 g m^-2 para Mg y 0.67 g m^-2 para P en un bosque mixto de Pinus masson y árboles de alcanfor. Esto sugiere que los ciclos de nutrientes están intrínsecamente relacionados con la diversidad vegetal de cada comunidad y que el equilibrio de elementos como Mg y P podría verse alterado de producirse alteraciones en la composición vegetal (^{Prescott, 2002}). En consecuencia, la variabilidad en el depósito de nutrientes observada respecto a diversos ecosistemas forestales con una composición vegetal diferente resalta la necesidad de considerar factores como la composición y diversidad vegetal, especialmente en ecosistemas mixtos. Por otro lado, la presencia de elementos en la hojarasca y el suelo (Cuadro 5), sugieren un flujo adecuado de elementos entre el sistema suelo-planta, lo que se manifiesta en un óptimo flujo de los ciclos biogeoquímicos, reflejando la independencia de las reservas de los elementos en el medio por parte de las especies presentes en cada ecosistema (^{Ramírez-Correa, Zapata, León y González, 2007}). Las cantidades de nutrientes suelen estar relacionadas directamente con la cantidad de materia orgánica en cada ecosistema, a mayor cantidad de materia orgánica la cantidad de nutrientes aumentará proporcionalmente (Al^{varenga et al., 2015}), no obstante, esta relación no se presentó en los ecosistemas estudiados, ya que el porcentaje mayor de materia orgánica no correspondió con el mayor depósito de elementos en los ecosistemas. Esto ocurre porque la materia orgánica es una mezcla dinámica en constante cambio, y no una combinación estable de sustancia química. Este proceso refleja la descomposición del material orgánico a través de la hojarasca (^{Gaspar-Santos, González, Ramírez y Álvarez, 2015}). Por ejemplo, ^{González-Rodríguez et al. (2011)}, al estudiar la relación entre el depósito de hojarasca y el retorno de nutrientes en cuatro localidades del noreste de México, reportaron un patrón similar en cuanto a la relación de nutrientes con la cantidad de materia orgánica, en el que el sitio con mayor cantidad de elementos no coincide con la mayor cantidad de materia orgánica, es decir, las relaciones entre estas variables no siguen una tendencia definida en ecosistemas forestales.

La dinámica mensual del depósito de macronutrientes durante el período de estudio mostró diferencias estadísticas en la mayoría de los meses entre ecosistemas como lo demuestran los análisis estadísticos (Cuadro 6).

Las fluctuaciones de los elementos durante las fechas de muestreo fueron inconsistentes entre ecosistemas, principalmente en el K, el cual presentó una gran variabilidad. El depósito de Ca (Figura 3a) en el ecosistema de Pino, varió de 0.049 g m^-2 a 0.321 g m^-2. En el ecosistema de Encino, de 0.054 g m^-2 a 1.686 g m^-2; y en el ecosistema de Pino-Encino, de 0.149 g m^-2 a 6.818 g m^-2. El depósito promedio de Mg (Figura 3b) en los ecosistemas de Pino, Encino y Pino-Encino fue de 0.038 g·m^-2, 0.026 g m^-2 y 0.033 g m^-2, respectivamente. El depósito de K (Figura 3c), en el ecosistema de Pino, varió de 0.042 g m^-2 a 0.527 g m^-2; en el ecosistema de Encino, de 0.027 g·m^-2 a 0.749 g·m^-2; y en el ecosistema de Pino-Encino de 0.038 g m^-2 a 0.501 g m^-2. El depósito promedio de P fue de 0.031 g m^-2, 0.022 g m^-2 y 0.023 g m^-2, para los ecosistemas de Pino, Encino y Pino-Encino, respectivamente (Figura 3d). Para los elementos Ca, Mg y P, el depósito mostró un patrón marcado en el mes de mayo, con un máximo sobresaliente respecto a los demás meses de muestreo. En cambio, el K presentó aportes variables a lo largo del periodo experimental. Hipotéticamente, el comportamiento del K está más relacionado a la calidad de la hojarasca que con las variables climáticas prevalecientes durante el periodo experimental (^{Shen, Chen, Wu, Liu y Liu, 2019}). Estas variaciones también pueden atribuirse a la rápida lixiviación de este nutriente, ya que, al no formar parte de algún componente estructural de los tejidos de la planta, se facilita su liberación en la hojarasca (^{Quinto-Mosquera, Córdoba y Minotta, 2019}).

El comportamiento de Ca, Mg y P fue consistente con los resultados presentados por Hernández-Merino et al. (2022) y ^{López-Hernández et al. (2022)}, quienes documentaron aportes de estos macronutrientes muy relacionados entre sitios, siguiendo tendencias en el depósito mensual para ecosistemas forestales en el noreste de México. Los bajos valores de P observados en función de los meses de muestreo y los ecosistemas, es explicado ya que este elemento suele encontrarse presente en hojas jóvenes lo que provoca un aporte importante de este nutriente (^{Silveira, Pereira, Polidoro, Tavares y Mello, 2007}), sin embargo, los ecosistemas estudiados presentan individuos con hojas viejas lo que contribuyó a la deficiencia de este elemento.

Figura 3: Depósito mensual (media ± error estándar de la media, n = 10) de Ca (a), Mg (b), K (c) y P (d) vía hojarasca en los ecosistemas estudiados.  

Figure 3: Monthly deposition (mean ± standard error of the mean, n = 10) of Ca (a), K (b), Mg (c), and P (d) via litterfall in studied ecosystems. 

Uso Eficiente de Macronutrientes

El uso eficiente de los macronutrientes de la hojarasca presentó un orden descendente: P > Mg> K > Ca (Cuadro 7), lo que evidencia que el P y Mg son elementos más limitantes en los tres ecosistemas estudiados. En cambio, el K y Ca presentan una alta disponibilidad en la hojarasca, lo que indica que K puede llegar a mostrar una rápida movilidad en el tejido foliar permitiendo una mayor disponibilidad de estos nutrientes en las plantas para sus diversas funciones, por tanto, exhiben niveles bajos en su uso eficiente (^{López-Hernández et al., 2022}). Estas relaciones son expresadas de esta manera, ya que el uso eficiente expresa la tasa relativa de hojarasca en relación con el nutriente, por lo que los elevados valores del uso eficiente expresan, por tanto, un índice bajo en la disponibilidad de nutrientes para ser utilizados por la vegetación en la producción de biomasa. En el contexto de baja disponibilidad de nutrientes, las plantas desarrollan diversos mecanismos para almacenar y reutilizar los nutrientes, reduciendo la pérdida de estos a través de la hojarasca, logrando mantener una productividad constante en ecosistemas forestales, caracterizados por ser ecosistemas pobres en nutrientes (^{Aerts y Chapin III, 1999}). Esta adaptación puede ayudar a las plantas a optimizar el uso de nutrientes brindándoles una ventaja competitiva para crecer y sostener la biomasa, promoviendo un ciclo de nutrientes, que, aunque lento, asegura la disponibilidad de elementos en el medio (^{Vitousek, 1982}).

Los ecosistemas de Pino-Encino y Encino presentaron mayor eficiencia en el uso de Ca y menor en Mg y P, mientras que el ecosistema de Pino fue el único que mostró un uso más eficiente de K, seguido de Ca y un menor uso de Mg y P. Esta variabilidad del uso eficiente de los nutrientes entre ecosistemas está relacionada con la composición de especies que presenta cada comunidad (^{Hiremath y Ewel, 2001}; ^{Zhu et al., 2019}). Específicamente en el ecosistema de Pino, las deficiencias relacionadas con los elementos como Ca y K son atribuidas, en primer lugar, a la composición química de las acículas, las cuales al contener sustancias difíciles de degradar para la fauna edáfica, retarda la liberación de elementos, principalmente de aquellos que forman parte de compuestos estructurales y que su liberación se caracteriza por ser lenta (^{Giácomo, Pereira y Machado, 2012}). La menor eficiencia del uso de los nutrientes en cada ecosistema forestal muestra un mecanismo de conservación y almacenamiento de elementos en el suelo (^{Zhou et al., 2016}). La tendencia relacionada con los valores bajos en el uso eficiente de Ca y el alto valor en el P ha sido documentada en diversos ecosistemas forestales para diversas especies, detectando una relación para estos elementos (^{Flórez-Flórez, León, Osorio y Restrepo, 2013}; ^{Cantú-Silva et al., 2013}).

Los valores del uso eficiente de los nutrientes fueron muy superiores a los reportados por ^{Zhu et al. (2019)} en un ecosistema forestal en China para todos los nutrientes analizados, así como a los reportados por ^{López-Hernández et al. (2022)} en ecosistemas de Matorral Espinoso Tamaulipeco, Pino-Encino y Matorral Alto Subinerme, en el noreste de México. Mientras que, al comparar los valores de uso eficiente de los cuatro macronutrientes con los estudios realizados por ^{González-Rodríguez et al. (2018)} para ecosistemas de Pino-Encino en el noreste de México, solamente el Ca está dentro de los rangos reportados, para el K y P los valores fueron menores y el Mg presentó un valor mayor a lo documentado por dichos autores.