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Introducción
En el mundo desde el siglo XVI las especias han sido de gran interés comercial con un alto potencial para su uso como conservadores, saborizantes y aromatizantes, así como en el uso culinario (Acosta et al., 2021; Macía, 1998). Entre las especias que se comercializaban están el clavo (Syzygium aromaticum), la pimienta negra (Piper nigrum) y la nuez moscada (Myristica fragans) (Lenkersdorf, 2009). Posteriormente, al descubrimiento de América, se encontraron nuevos productos desconocidos para el viejo mundo, uno de ellos fue la pimienta gorda (Pimenta dioica) utilizada principalmente por los pueblos originarios de América (Acosta et al., 2021), como es el caso de las comunidades totonacas, quienes usaban las hojas para sazonar, como remedios medicinales, para aromatizar sus hogares y en algunos rituales ceremoniales. Estos conocimientos se han conservado aún de generación en generación (Acosta et al., 2021; Jiménez et al., 2015).
La pimienta gorda es también conocida como pimienta de Jamaica, o en inglés como “allspice” (Jarquín-Enríquez et al. 2021). En las lenguas originarias de México es conocida como Moque (Zoque, Chiapas), de-tedan (Cuicateco, Oaxaca), malagueta, papalolote (Oaxaca), u'ucum (Totonaco, Veracruz), xocoxochitl (náhuatl), Cukum (Tepehua), Ixnabacuc (Maya) (Machuca et al., 2020; Macía, 1998; Vázquez-Yanes et al., 1996).
La pimienta gorda es un árbol perennifolio de una altura de 10 m, con copa redondeada o irregular densa, sus frutos son bayas de color obscuro de 10 a 5 mm, aplanados en el ápice, verrucosos y característicamente con olor fragante (Vázquez- Yanes et al., 1996). Este árbol es nativo de México y se distribuye hasta Centroamérica (Montalvo-Lopez et al., 2021). El fruto seco tiene diferentes utilidades tales como aromatizante, saborizante, su madera se utiliza como combustible y sus hojas para la preparación de infusiones (Vázquez-Yanes et al., 1996). Se ha reportado que sus hojas y frutos contienen compuestos orgánicos volátiles, responsables del sabor y aroma, los cuales se caracterizan por su combinación entre canela (Cinnamomum verum), nuez moscada (Myristica sp.) y clavo (Syzygium aromaticum) (Montalvo-Lopez et al., 2021). La pimienta gorda tiene características anestésicas, analgésicas, antimicrobianas, antioxidantes, antisépticas y acaricidas, debido a fitoconstituyentes que se encuentran en diferentes partes del árbol, como son fenilpropanoides, glucósidos, taninos y aceites esenciales. En farmacología es demandada por su actividad anticancerígena, antifúngica, antimicrobiana, nematicida, antioxidante y antidiabético (Rao et al., 2012).
Debido a lo anterior, se le considera un producto de alto valor por sus aplicaciones en cosméticos, conservantes de alimentos, perfumes y productos farmacéuticos (Martínez et al., 2013; Montalvo-Lopez et al., 2021). El aumento del precio de la pimienta seca, ha propiciado la formación de empresas cooperativas y organizaciones dedicadas a beneficiar y comercializar la pimienta gorda, así como la creación de diferentes acopiadoras en Veracruz, Puebla y Chiapas, destacando Veracruz y Puebla como los principales productores a nivel nacional (Córdoba, 2016; Martínez et al., 2013; Reyes- Martínez, 2017).
Sin embargo, la producción de pimienta gorda es amenazada por enfermedades como la roya causada por Austropuccinia psidii (Beenken, 2017) (anteriormente Puccinia psidii) y la antracnosis (Colletotrichum sp.), las cuales pueden ocasionar pérdidas hasta del 50 % de la producción, en pre y postcosecha (Rojas-Pérez, 2017; Esperón-Rodríguez et al., 2017; Velázquez-Silva et al., 2018). El control de estos hongos se realiza principalmente con fungicidas sintéticos pertenecientes al grupo de los triazoles, estrobirulinas o cobres (Monroy-Rivera, 2011; Gaviria-Hernández et al., 2013). Sin embargo, el uso excesivo de fungicidas sintéticos puede ocasionar problemas de toxicidad crónica en el suelo, inestabilidad en el equilibro de las poblaciones microbianas del agroecosistema, así como afectaciones en la salud de los agricultores (Hernández-Flores et al., 2013; Jáquez-Matas et al., 2022; Silveira-Gramont et al., 2018). Por lo anteriormente mencionado, el objetivo fue documentar la producción de pimienta gorda en México e identificar alternativas de manejo mediante microorganismos antagonistas ante la ocurrencia de antracnosis (Colletotrichum sp.) y roya (Austropuccinia psidii).
Producción de pimienta gorda en México
La pimienta gorda (Pimenta dioica) pertenece al orden Myrtales y familia Myrtaceae, (Tropicos, 2024); su producción en México se obtiene en la modalidad de temporal, cultivo secundario, de árboles silvestres dentro del bosque, en las huertas de traspatio, así como en potreros, cercas vivas, barreras rompe viento o asociado en cultivos como café (Coffea arabica), maíz (Zea mays), naranja (Citrus × sinensis), entre otros (Figura 1).
Figura 1 Sistemas de producción de pimienta gorda con manejo tradicional totonaco en Lipuntahuaca, Huehuetla, Puebla. A) Monocultivo; B) Intercalado con maíz; C) Huerto familiar; D) Cerca viva; E) Café bajo sombra de pimienta gorda; F) Acahual (asociaciones vegetales en áreas originalmente ocupadas por selvas).
La cosecha del fruto puede iniciar desde los dos años del establecimiento del árbol y se realiza principalmente de forma manual, escalando a la rama de los árboles, cuando los frutos tienen un color verde o verde amarillento y posteriormente se asolea para secarlo (FHIA, 2016). Esta actividad en México se realiza principalmente por comunidades indígenas o pueblos originarios, en árboles dispersos en los huertos familiares, sistemas agroforestales y cercas vivas para el autoconsumo, mientras que el sobrante se comercializa como pimienta verde (Figura 2) (Machuca et al., 2020; Macía, 1998).
Figura 2 Producción de la pimienta gorda en Lipuntahuaca, Huehuetla Puebla. A) Corte de fruto verde en árboles de pimienta gorda; B) Asoleadero para fruto seco; C) Trasporte de fruto seco de pimienta gorda.
En 1996 en el estado de Puebla, la cooperativa Tosepan Titataniske, fijó a $2.50 pesos kg -1 la pimienta en fresco y $7.50 pesos kg -1 la pimienta seca, superando el precio del café cereza que oscilaba entre $1.70 - 2.80 pesos kg. Para el 2020, el precio de la pimienta como condimento osciló entre $155.00 y $540.00 pesos kg -1 (Machuca et al., 2020; Macía, 1998). En el 2022, en México se registró un derrame económico de
$161,377,940.00 pesos, con un valor de $10,714.00 a 63,641.00 pesos t -1 y para el 2023 de $153,210,640.00 pesos, oscilando entre $10,655.00 a $66,862.00 pesos t -1 (Cuadro 1) (SIAP, 2024).
Cuadro 1 Producción de pimienta gorda (Pimenta dioica) en México durante 2022 y 2023.
| Entidad | 2022 | 2023 | ||
|---|---|---|---|---|
| Producción (t) | Valor de la producción (miles de pesos) | Producción (t) | Valor de la producción (miles de pesos) | |
| Veracruz | 7,799.08 | 104,427.42 | 7,440.89 | 101,060.90 |
| Puebla | 1,174.10 | 12,580.03 | 1,147.71 | 12,229.23 |
| Tabasco | 975.05 | 30,684.49 | 901.64 | 25,988.78 |
| Campeche | 137.5 | 8,750.77 | 139.9 | 9,354.13 |
| Chiapas | 170.71 | 4,639.90 | 162.77 | 4,330.20 |
| Oaxaca | 8.9 | 295.33 | 7.1 | 247.4 |
| Total | 10,265.34 | 161,377.94 | 9,800.01 | 153,210.64 |
Elaborado a partir de datos del SIAP (2024).
La producción de pimienta gorda en México se ha incrementado en los últimos años, tan solo en 2011 se produjeron 3,452 t, mientras que para el 2023 la producción fue de 9,800.01 t lo que representa un incremento del 183.9 % (SIAP, 2024; Martínez et al., 2013). Actualmente, los tres principales productores a nivel nacional son Veracruz, Puebla y Tabasco, en orden de importancia. Estos estados producen anualmente cerca del 97 % de la producción total nacional. Cabe destacar que la mayor parte se exporta a Estados Unidos (Cuadro 1) (Martínez et al., 2013; SIAP, 2024).
El rendimiento promedio de la pimienta es de 54 kg por árbol. En los últimos años, una pequeña parte de la producción se ha tecnificado (Macía, 1998; Martínez et al., 2013; Rojas-Pérez, 2017). Sin embargo, se estima que más de 162,566 ha tienen un potencial alto para su cultivo, mientras que 4,379,623 ha cuentan con potencial productivo medio, principalmente en el área del Eje Neovolcánico (INIFAP, 2012).
Martínez et al. (2013) mencionan que, para el aumento de la producción de la pimienta gorda, el establecimiento de las plantaciones se debe realizar en áreas con las condiciones climáticas favorables, los estados con áreas con alto potencial productivo son Veracruz, Puebla, Hidalgo, San Luis Potosí, Guerrero y Oaxaca (INIFAP, 2012). También es necesario el desarrollo de variedades tolerantes a fitopatógenos; la nutrición de los árboles; mejorar el corte de los frutos, debido a que se realiza de manera manual y se suele dañar al árbol y la tecnificación del secado del fruto.
También es importante el desarrollo de tecnología agrícola adaptada a superficies pequeñas, accidentadas y en sistemas de producción altamente diversificados. Además, es necesario atender aspectos fitosanitarios ya que existen patógenos que vulneran la producción de pimienta gorda (Esperón-Rodríguez et al., 2017). Así mismo, es fundamental considerar una producción sustentable para la pimienta gorda donde se consideren los tres componentes del triángulo de Nijkamp, el crecimiento económico, la equidad social y la sustentabilidad ambiental (Zarta-Ávila, 2018).
Una alternativa para el mercado de las especias es la comercialización de las hojas de la pimienta gorda, debido a que presentan altos contenidos de aceite esencial con utilidad en la industria de los cosméticos, conservantes de alimentos, perfumes y productos farmacéuticos (Montalvo-Lopez et al. 2021).
Problemas fitosanitarios
Los problemas fitosanitarios se deben muchas veces a una combinación de factores ambientales, económicos, políticos y sociales, que incide en producción agroalimentaria (Olvera-Vargas, 2022). En el caso de la pimienta gorda se tienen pocos registros de problemas fitosanitarios, así como de sus afectaciones, agentes causales y su control. Sin embargo, en México existen reportes de daños ocasionados por Austropuccinia psidii causante de la roya y Colletotrichum sp. causante de antracnosis (López y García, 2014; Morales-German et al., 2024; Velázquez-Silva et al., 2018).
Roya en pimienta gorda
La roya es el principal problema fitosanitario de la pimienta gorda, cuyo agente causal es Austropuccinia psidii (Pucciniales, Basidiomycota), pertenece al filo Basidiomycota, subfilo Pucciniomycotina, clase Pucciniomycetos, orden Pucciniales, suborden Uredinineae y familia Sphaerophragmiaceae (Mycobank, 2024). Se estima que causa 50
% de pérdida de la cosecha y se desarrolla en el haz, envés, botones florales y peciolos de hojas jóvenes de la pimienta gorda (FHIA, 2008; Morales-German et al., 2024; Rojas- Pérez, 2017). Está asociada principalmente a especies de la familia Myrtaceae, es conocida comúnmente como “roya de la guayaba y del eucalipto”, debido a que también afecta a estas especies (López y García, 2014). En Brasil se reportó afectando guayaba (Psidium guajava), mientras que en Nueva Zelanda se reportó en eucalipto (Eucalyptus spp.) y especies nativas (Metrosideros spp., Lophomyrthus spp. y Kunzea spp.) (Pathan et al., 2020). A. psidii representa un riesgo para la agricultura, la silvicultura y especies nativas en México, debido a que se han identificado 192 especies de la familia Myrtaceae susceptibles a este patógeno (Esperón-Rodríguez et al., 2017).
Síntomas y signos
Los síntomas se notan en el haz y envés de las hojas, en peciolos jóvenes y frutos del hospedero donde se desarrollan manchas circulares de color púrpura a café, con pústulas polvorientas (uredinios anfígenos, caulícolas) que van del color amarillo a anaranjado en el centro de las manchas, de 0.1- 0.6 mm de diámetro, lo que ocasiona el desprendimiento de frutos o bien la pérdida de su calidad (Figura 3) (FHIA, 2008; López y García, 2014).
Figura 3 Síntomas y signos de roya (Austropuccinia psidii) en pimienta gorda cultivada en Huehuetla, Puebla, México. A y B) Presencia de roya en hojas jóvenes; C y D) Pústulas en el haz de la hoja; E) Pústulas en el envés de la hoja, F) Pústulas en el tallo; G) Presencia de roya en botones florales; H) Visualización de botones florales infectados con roya; I) Necrosis y caída de botones florales causados por roya.
Los signos del patógeno se observan como urediniosporas equinuladas (22.26 ± 3.08 x 16.03 ± 1.66 μm), hialinas a amarillas, unicelulares, piriformes, ovaladas o esféricas, con base truncada (Figura 4) (López y García, 2014; Mohali y Aime, 2016; Morales- German et al., 2024).
Figura 4 Uredinios y uredioniosporas de la roya (Austropuccinia psidii) obtenidas de muestras vegetales colectadas en Huehuetla, Puebla. A -C) Visualización de uredioniosporas equinuladas con base truncada; D) Visualización de uredinios en un corte trasversal de hoja de pimienta gorda.
Manejo de Austropuccinia psidii mediante microorganismos antagonistas
El manejo de la roya de la pimienta se realiza principalmente mediante el control cultural (buen drenaje del suelo, raleo en árboles silvestres) y control químico (Cuadro 2) (FHIA, 2008; Martínez et al., 2013; Monroy-Rivera, 2011). No obstante, en México no hay estudios sobre la efectividad de fungicidas sintéticos sobre el manejo de la roya particularmente en pimienta gorda.
Cuadro 2 Control químico de Austropuccinia psidii en especies de la familia Myrtaceae.
| Ingrediente activo | Nombre comercial | Dosis | Hospedante | País | Referencia |
|---|---|---|---|---|---|
| Mancozeb | Dithane® 43 Sc, Manzate® 200 | 1 Kg/100 L de agua | Pimenta gorda | Honduras | FHIA, 2008 |
| Sulfato de cobre | - | 1 Kg/100 L de agua | Pimenta gorda | México | Martínez et al., 2013 |
| Cobre | Phyton® 24 SC, Sulcox® 50 WP | 50 mL por hectárea | Pimenta gorda | Honduras | FHIA, 2008 |
| Cobre | Nordox® 750 WG | 0.5 g/500 mL de solución | Lophomyrtus x ralphii y Metrosideros excelsa | Australia | Pathan et al., 2020 |
| Cyproconazole y Azoxystrobin Fosetyl aluminum | Amistar Xtar® | 0.5 mL/500 Ml de solución | Lophomyrtus x ralphii y Metrosideros excelsa Lophomyrtus x ralphii y Metrosideros excelsa | Australia | Pathan et al., 2020 |
| Fosetyl aluminum | Aliette® WG | 1.25 mL/500 Ml de solución | Lophomyrtus x ralphii y Metrosideros excelsa Lophomyrtus x ralphii y Metrosideros excelsa | Australia | Pathan et al., 2021 |
| Oxicloruro de cobre | Cupravit® | 2 - 3 g/L of water | Pimenta dioica | México | Monroy-Rivera, 2011 |
| Oxycarboxin | Plantvax® 750 WP | 0.65 g/500 mL de solución | Lophomyrtus x ralphii y Metrosideros excelsa | Australia | Pathan et al., 2020 |
| Tebuconazole | Folicur® 430 SC | 0.15 mL/500 mL de solución | Lophomyrtus x ralphii y Metrosideros excelsa | Australia | Pathan et al., 2021 |
| Triforine | Saporl® | 0.5 mL/500 Ml de solución | Lophomyrtus x ralphii y Metrosideros excelsa | Australia | Pathan et al., 2022 |
| Triadimenol | Bayfidan® 250 | 0.25 mL/500 mL de solución | Lophomyrtus x ralphii y Metrosideros excelsa | Australia | Pathan et al., 2023 |
Los antecedentes sobre el uso de microorganismos antagonistas contra A. psidii es limitado; sin embargo, se ha reportado la disminución de la incidencia y potenciales biocontroladores de royas del orden Pucciniales al utilizar algunos microorganismos, lo cual da indicios de posibles antagonismos contra A. psidii (Cuadro 3).
Cuadro 3 Microorganismos reportados como antagonistas de royas pertenecientes al orden Pucciniales.
| Agente biocontrolador | Fitopatógeno | Hospedante | Condiciones | País | Resultados | Referencia |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Bacillus megaterium y Paneibacillus xylanexedens | Roya amarilla del trigo (Puccinia striiformis) | Trigo (Triticum sp.) | Entorno natural (semi-campo) | Pakistan | Disminución de la severidad (65.16 y 61.11% respectivamente). | Kiani et al., 2021 |
| B. subtilis (Serenade® ASO) | Roya amarilla del trigo (P. striiformis) | Trigo (Triticum sp.) | Pruebas de campo | Dinamarca | Se reportó hasta un 60 % de control ante una presión moderada de la enfermedad. | Reiss y Jørgensen, 2017 |
| Cladosporium sp. | Roya blanca (P. horiana) | Crisantemo (Dendranthema grandiflora) | Laboratorio e invernadero | México | La severidad se redujo entre un 41 % y 84 %. | García- Velasco et al., 2005 |
| Cladosporium angulosum, C. anthropophilum, C. bambusicola and C. benschii, C. guizhouense, and C. macadamiae | Roya del mirto (Austropuccinia psidii) | Mirtáceas | --- | Brasil | Potenciales biocontroladores | Pereira et al., 2023 |
| Cladosporium tenuissimum | Uromyces appendiculatus | Phaseolus vulgaris | in vitro in vivo | Italia | Reducción del 17 % de germinación de urediniosporas. La severidad disminuyó hasta un 13 %. | Assante et al., 2004 |
| Cladosporium sp., Alternaria sp. Aspergillus sp. and Trichoderma spp. | U. transversalis | Gladiolo (Gladiolus sp.) | in vitro | México | Los porcentajes de colonización fueron de 41.7 a 60.2 % | Romero- Óran et al., 2016 |
| Fusarium fujikuroi, Fusarium solani | Austropuccinia psidii | Pomarrosa de Pará (Syzygium malaccense) | Laboratorio | Brasil | Potencial de hiperparasitismo | Lopes et al., 2019 |
| Lecanicillium spp., Calcarisporium sp., Sporothrix sp. and Simplicillium spp. | Roya del café (Hemileia vastatrix) | Café (Coffea arabica). | in vitro | México | El porcentaje de micoparasitismo varió entre 51.6 a 88.8 % | Gómez-De La Cruz et al., 2017 |
| Simplicillium lanosoniveum | Puccinia graminis | Trigo (Triticum sp.) | Cámara climática artificial | China | Tasa de germinación de urediniosporas del 17 %, frente el 91 % del control. | Si et al., 2023 |
| Simplicillium lanosoniveu and Phakopsora pachyrhizi | Phakopsora pachyrhizi | Soya (Glycine max) | Laboratorio y pruebas de campo | E.U.A. | La media de uredinios producidos con el tratamiento fue cuatro veces menor en comparación con el testigo | Ward et al., 2012 |
| Trichoderma barbatum and T. asperellum | P. horiana | Crisantemo (Chrysanthemum morifolium) | Plantas en vasos de unicel | México | La incidencia de la roya varió entre el 17 y 47 %. | García- Velasco et al., 2022 |
Recientemente, en un estudio realizado en Brasil, se evaluó el efecto de Bionectria ochroleuca, Cladosporium spp. y dos aislamientos de Clonostachys rosea aislados de Metrosideros polymorpha, Eugenia reinwardtiana y Syzygium jambos, sin embargo, únicamente uno de los aislamientos de C. rosea redujo la formación de pústulas de A. psidii y el tejido enfermo en Eugenia koolauensis (Chock et al., 2021).
Antracnosis en pimienta gorda
La antracnosis ocasionada por Colletotrichum sp. se reportó por primera vez en Veracruz, México en el 2018. Pertenece al filo Ascomycota, subfilo Pezizomycotina, clase Sordariomycetes, orden Glomerellales, familia Glomerellaceae (Mycobank, 2024). Esta enfermedad puede ocasionar pérdidas del 20 hasta el 50 % de la producción en pre y postcosecha. Sus síntomas en frutos son manchas marrones u oscuras hundidas que provocan la necrosis del fruto (Figura 5) (Velázquez-Silva et al., 2018).
Figura 5 Síntomas de antracnosis en frutos de pimienta gorda colectados en Veracruz, México. Fuente: Velázquez-Silva et al. (2018).
En un trabajo realizado por Velázquez-Silva et al. (2018) en el norte de Veracruz, se colectaron frutos de pimienta gorda, de donde se obtuvieron cultivos monospóricos, que posteriormente fueron identificados morfológica y molecularmente como C. acutatum y
C. gloeosporioides, C. fragariae y C. boninense.
Control de Colletotrichum sp. mediante microorganismos antagonistas
Actualmente no existen estrategias de control contra la antracnosis en Pimenta dioica; pero, existen antecedentes del control de Colletotrichum sp. en otras especies vegetales mediante productos biorracionales como los extractos vegetales (Allium sativum, Citrus sinensis y C. grandis, Swinglea glutinosa y Eucalyptus globulus, Piper auritum, Psidium guajava y Urtica urens), biofungicidas, inductores de defensa, manipulación genética (Baños-Guevara, et al., 2004; Gaviria-Hernández et al., 2013; Landero-Valenzuela et al., 2016) y el uso de fungicidas sintéticos (Cuadro 4).
Cuadro 4 Control químico para el manejo de Colletotrichum sp. en diferentes hospedantes.
| Ingrediente activo | Nombre comercial | Dosis | Hospedante | País | Fuente |
|---|---|---|---|---|---|
| Azoxystrobin | Amistar® 50 WG | 32 ppm, 250 mg L-1 | Rubus glaucus, Carica papaya | Colombia, Mexico | Gaviria-Hernández et al., 2013; Santamaria et al., 2011 |
| Benomyl | Benoagro® 50 WP, Benocor® Derosal® 500 | 125 ppm | Rubus glaucus | Colombia | Gaviria-Hernández et al., 2013 |
| Carbendazim | SC, Rodazim® 500 sc | 300 ppm | Rubus glaucus | Colombia | Gaviria-Hernández et al., 2014 |
| Clorotalonil | Odeon® 720 SC | Recommended on the label 50ppm | Passiflora edulis, Carica papaya | Ecuador | Carreño et al., 2021 |
| Difenoconazole | Difecor® | 50 ppm | Rubus glaucus | Colombia | Gaviria-Hernández et al., 2013 |
| Hidróxido de cobre | Kocide® 101 | 1230 ppm | Rubus glaucus | Colombia | Gaviria-Hernández et al., 2013 |
| Mancozeb | Dithane M-45 | 1000 ppm | Mangifera indica | Venezuela | Rondón et al., 2006 |
| Propiconazole | Bumper® 25 CE | Recommended on the label | Passiflora edulis, Carica papaya | Ecuador | Carreño et al., 2021 |
| Procloraz | Funcloraz® | 1000 ppm,112 mg L-1 | Carica papaya, Mangifera indica | Venezuela, Mexico | Rondón et al., 2006; Santamaria et al., 2011 |
| Pyraclostrobin | --- | 38.0 and 75.0 mg L-1 i.a | Citrus sinensis | Costa Rica | Guillén-Carvajal et al., 2023 |
| Copper pentahydrate sulfate | Phyton® | Recommended on the label | Passiflora edulis, Carica papaya | Ecuador | Carreño et al., 2021 |
| Tebuconazole | --- | 7.50 y 75.0 mg L- 1 i.a | Citrus sinensis | Costa Rica | Guillén-Carvajal et al., 2023 |
| Tebuconazole + Triadimenol EC 300 | Silvacur Combi® EC300 | --- | Selenicereus | Peru | Bello et al., 2022 |
| Ferbam | --- | 1520 y 3040 mg L-1 i.a | Citrus sinensis | Costa Rica | Guillén-Carvajal et al., 2023 |
Para el control de Colletotrichum sp., también se han utilizado extractos vegetales de naranja (Citrus sinensis), pomelo (C. grandis), limón Swinglea (Swinglea glutinosa), eucalipto (Eucalyptus globulus), ajo (Allium sativum) y ortiga (Urtica urens) (Gaviria- Hernández et al, 2013). Contra Colletotrichum gloeosporioides en ñame (Dioscorea spp.) se ha reportado el uso de aceite esencial de zacate limón (Cymbopogon citratus) (Pérez- Cordero et al., 2017). Otros extractos acuosos y etanólicos utilizados para este fin son los extractos de Capparis sinaica, Crotalaria aegyptiaca, Galium sinaica, Plantago sinaica y Stachys aegyptiaca (Zakaria y Mohamed, 2020).
Se ha reportado la efectividad de microorganismos antagonistas (endémicos o a partir de productos comerciales) para el control de Colletotrichum sp. aislado y afectando a diferentes cultivos, su efectividad como biocontroladores se ha evaluado in vitro y en campo (Cuadro 5).
Cuadro 5 Microorganismos reportados como antagonistas de Colletotrichum sp.
| Agente | Fitopatógeno | Hospedante | Condiciones | País | Resultados | Fuente |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Actinobacterias | C. capsici | Chile (Capsicum annuum) | Pruebas de campo | Indonesia | Disminución de la severidad e incidencia en un 100 %. | Yanti et al., 2023 |
| Bacillus amyloliquefaciens (Serenade ASO®) | C. gloeosporioides | Pitaya amarilla de Huambo (Selenicereus megalanthus) | in vitro | Perú | Inhibió el 100 % del crecimiento micelial. | Bello et al., 2022 |
| Bacillus amyloliquefaciens (Amylo-X®), T. gamsii y T. asperellum (Remedier®), B. amyloliquefaciens (Serenade® ASO), B. pumilus (Sonata®), T. harzianum (Trianum-P®) | C. acutatum | Olivo (Olea europaea) | in vivo | Grecia | Inhibición en la producción de conidios mayor al 40 %. | Varveri et al., 2024 |
| Bacillus firmus | C. gloeosporioides | Papaya Maradol roja (Carica papaya) | in vitro | México | Disminución del crecimiento del patógeno en 75.32 y 69.17%. | Baños- Guevara et al., 2004 |
| Bacillus subtilis, Rhodotorula minuta | C. gloeosporioides | Mango (Mangifera indica) | Pruebas de campo | México | La combinación de los antagonistas redujo la enfermedad (severidad de 8.0). | Carrillo et al., 2005 |
| Bacillus sp., Streptomyces sp., Paenibacillus sp., Gluconobacter cerinus | Colletotrichum sp. | Fresa (Fragaria sp.) y arándano (Vaccinium sp.) | in vitro | México | Porcentaje de inhibición de 67.0 al 97.5 %. | Garay- Serrano and Pérez, 2024 |
| Nigrospora spp. | C. gloeosporioides | Tomate de árbol (Solanum betaceum) | Bioensayos | Ecuador | Disminución de daños y diferencias significativas entre las plantas tratadas frente al testigo. | Delgado y Vásquez, 2010 |
| Paenibacillus sp. | Colletotrichum sp. | Cacao (Theobroma cacao) | in vitro y pruebas de campo | México | Inhibió el crecimiento fúngico del 30 al 50 %. Disminución de la incidencia de antracnosis. | Rodríguez- Velázquez et al.,2025 |
| Trichoderma asperellum, Trichoderma sp., T. virens (G-41®), T. harzianum (T-22®), Trichoderma sp. (Bactiva®) y Trichoderma sp. (Fithan®) | C. gloeosporioides | Maracuyá (Passiflora edulis) | in vitro | México | El porcentaje de crecimiento micelial varió entre 72.2 y 88.1 %. El porcentaje de esporulación varió entre 97.5 y 100 %. | Ayvar- Serna et al., 2024 |
| T. harzianum, T. viride, T. asperellum, Clonostachys rosea | Colletotrichum sp. y C. rosea | Mango (Mangifera indica) | in vitro | Perú | El Porcentaje de Inhibición del Crecimiento Radial (PICR) varió entre 18.2% a 69.4 %. | Goñas et al., 2017 |
| Trichoderma lignorum (Mycobac®), Trichoderma harzianum (Agroguard®) y Bacillus subtilis (Rhapsody®) | C. gloeosporioides y C. acutatum | Mora (Rubus glaucus) | in vitro | Colombia | Porcentajes de inhibición entre el 26 y 79 %. | Gaviria- Hernández et al., 2013 |
Mecanismos de acción de microorganismos antagonistas
Romero-Orán et al. (2016) reportaron que Cladosporium sp., Alternaria sp., Aspergillus sp. y Trichoderma spp. produjeron deshidratación, degradación y deformación de uredinios y urediniosporas de Uromyces transversalis. Además, observaron la invasión de hifas de Trichoderma sp. en uredinios de U. transversalis y no descartaron la producción de antibióticos, metabolitos secundarios y enzimas.
Assante et al. (2004) describieron los mecanismos de acción del micoparasitismo de Cladosporium tenuissimum sobre Uromyces appendiculatus, reportaron la degradación enzimática de capas externas e internas de la pared de la urediniosporas de U. appendiculatus; la penetración de urediospora a través de hifas cortas septadas y multiramificadas de Cladosporium tenuissimum, ocasionando la desaparición de los orgánulos de las urediniosporas de U. appendiculatus. También identificaron la acción lítica en las etapas avanzadas del micoparasitismo, provocando decoloraciones y la reducción de la pared de las urediniosporas, posteriormente, se presentó el crecimiento del micelio y la producción de conidióforos sobre las urediniosporas.
Ward et al. (2012) evaluaron el efecto de biocontrol de Simplicillium lanosoniveum sobre la roya de la soja (Glycine max) causada por Phakopsora pachyrhizi, reportaron cambios en el color de los uredinios, lo que puede implicar la hipersensibilidad de antagonistas sobre el patógeno.
Para las bacterias del género Bacillus los mecanismos de acción en el biocontrol de fitopatógenos son propiciados por la producción de sustancias antimicrobianas, competencia por sustrato, producción de compuestos orgánicos volátiles, enzimas líticas, inducción de resistencia (Pedraza et al., 2020). Así como la producción de lipopéptidos, sideróforos, δ-endotoxinas y resistencia sistémica adquirida (Villarreal-Delgado et al. 2018). En un estudio realizado en Colombia se identificó que el antibiótico Iturina A, producido por B. subtilis, inhibió el crecimiento de Fusarium spp. lo que evidenció su potencial como controlador de fitopatógenos (Ariza y Sánchez, 2012). Estudios in vitro de B. subtilis sobre Fusarium solani y Pythium sp., indicaron que B. subtilis produce sustancias biosurfactantes, las cuales le permiten a la bacteria ejercer una actividad antifúngica desestabilizando las membranas celulares de los fitopatógenos (Sarti, 2019). Sin embargo, las bacterias del género Bacillus deben ser estudiadas en términos de bioseguridad, si bien B. subtilis, B. licheniformis y B. pumilus, no se consideran patogénicos para el humano, si hay caso de intoxicación por el consumo de algunas especies del grupo Bacillus cereus (Villarreal-Delgado et al. 2018).
Los principales mecanismos de acción de Trichoderma sp. son la competencia por el espacio y los nutrientes, el micoparasitismo y la antibiosis, así como la secreción de enzimas y la producción de compuestos inhibidores (Infante et al., 2009). La actividad antimicrobiana contra hongos fitopatógenos se presenta principalmente por la combinación de metabolitos secundarios (terpenos, peptaiboles pironas, gliovirina y
gliotoxina) y enzimas hidrolíticas. Trichoderma sp. libera sustancias que inducen una respuesta de resistencia sistémica y la expresión de genes de defensa (Khan et al., 2020).
Perspectivas
A nivel mundial no se cuenta con estudios sobre el uso de microorganismos antagonistas para la inhibición de A. psidii y Colletotrichum sp. en pimienta gorda. El estudio de microorganismos endófitos y nativos antagonistas de estos fitopatógenos es una línea de investigación a explorar en México, donde la vulnerabilidad de los agroecosistemas de pimienta gorda es latente ante la ocurrencia de antracnosis y roya.
Es necesario realizar investigaciones donde se evalúe el efecto de microorganismos antagonistas sobre el crecimiento y desarrollo de Colletotrichum spp. y A. psidii, no solo en condiciones in vitro, considerando también su efecto sobre el desarrollo epidémico de la enfermedad en condiciones de campo y corroborando que no sean patogénicos para pimienta gorda, lo que permitirá contar con información para diseñar estrategias de manejo. Algunos de los microorganismos que podrían evaluarse son Bacillus spp., Cladosporium spp., Fusarium spp., Simplicillium spp., Trichoderma spp., Paenibacillus spp., Gluconobacter spp., Nigrospora spp., Clonostachys spp. y Streptomyces spp., éstos han sido reportados en el manejo de antracnosis y roya en otras especies vegetales.
Además, es necesario profundizar la investigación de los mecanismos de acción que podrían estar involucrados, realizar estudios histológicos del comportamiento de antagonistas en el tejido vegetal, así como estudios bioquímicos de posibles metabolitos secundarios. El uso de microorganismos antagonistas se plantea como una alternativa viable hacia la producción sustentable de la pimienta gorda, debido a que su producción en México se realiza en agroecosistemas diversificados, donde coexisten diversas especies de flora y fauna, incluso especies nativas y probablemente microorganismos benéficos con potencial antagonista.
Conclusiones
La producción de pimienta gorda en México ha aumentado en los últimos años; sin embargo, no es suficiente para cubrir el mercado internacional y nacional, así mismo la tecnificación de su producción es mínima en los diferentes sistemas de producción. No se tienen antecedentes sobre estudios de biocontrol in vitro o in situ de Austropuccinia psidii y Colletotrichum sp., causantes de la roya y la antracnosis en pimienta gorda, respectivamente. Se ha demostrado en diversos estudios la eficacia del uso de microorganismos antagonistas para controlar a otras royas causadas por Puccinia spp. en trigo, pomarrosa y crisantemo; así como, la eficacia de microorganismos antagonistas para el control de Colletotrichum spp. en tomate, papaya, mango, pitaya, mora. Entre ellos se ha identificado a Bacillus spp., Cladosporium spp., Fusarium spp., Simplicillium spp., Trichoderma spp., Paenibacillus spp., Gluconobacter spp., Nigrospora spp., Clonostachys spp. y Streptomyces spp., entre otros. Sin embargo, no se han descrito sus mecanismos de acción, efecto sinérgico al combinarse con diferentes microorganismos y se desconoce si alguno de ellos podría resultar patogénico en pimienta gorda o causar efectos negativos en la salud de los productores, en su mayoría pertenecientes a pueblos originarios, por lo tanto, es necesario realizar más investigaciones. Este artículo provee
información sobre microorganismos antagonistas que podrían ser evaluados para el manejo de la roya y la antracnosis en pimienta gorda.
