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El jitomate (Solanum lycopersicum), originario del sur de América y actualmente distribuido en el mundo, está adaptado a condiciones tropicales y templadas (Hanssen y Lapidot, 2012). Es una de las hortalizas más cultivadas bajo condiciones de invernadero y a cielo abierto (Sánchez-del Castillo et al., 2009); además, es uno de los cultivos más rentable y consumido mundialmente. En el 2021, se cosecharon 256 770 677 toneladas (FAO, 2023) en el mundo. En México, la producción de este cultivo es una actividad de importe en el ámbito social y económico por la captación de divisas y generación de empleos (Hernández-Martínez et al., 2004). No obstante, los patógenos y plagas insectiles pueden reducir su rendimiento y calidad (Savary et al., 2019). Por ejemplo, las enfermedades causadas por virus y viroides generan pérdidas económicas en el cultivo a nivel mundial (Ling y Zhang, 2009; Antignus et al., 2002). En México, solo se tiene registro de pérdidas de hasta un 80 % de infecciones virales comparando el uso de agribón con el testigo (sin manejo) (Ramírez-Rojas, 2006), por lo que es importante tener información precisa del impacto económico de estos patógenos, ya que las detecciones son constantes (Figura 1) y son un riesgo latente para la producción nacional. Se ha estimado un impacto económico global mayor a $30 billones de dólares anuales por enfermedades virales en cultivos de importancia económica (Sastry, 2013a).
Tanto los virus como los viroides provocan pérdidas en la producción y calidad de cultivos, por ello, es primordial buscar alternativas de manejo, para que el control sea directo, efectivo y ecológicamente seguro (Rojas et al., 2018). Desde hace décadas se han utilizado pesticidas químicos para el control de plagas insectiles y fitopatógenos en la agricultura mundial, con aplicaciones excesivas tanto al cultivo como al suelo (Karthika et al., 2020) generando problemas de resistencia. En el caso particular del control de enfermedades causadas por virus y viroides, el uso de agroquímicos se ha limitado solo al control de insectos vectores; pero en los últimos años, las tácticas de manejo se han encausado en buscar alternativas compatibles con el medio ambiente, flora y fauna.
Por lo anterior, es importante conocer ampliamente estos agentes infecciosos y su interacción con su hospedante, para obtener mayor conocimiento y proponer alternativas de manejo. En los últimos años se han realizado investigaciones del papel de las Rizobacterias Promotoras de Crecimiento Vegetal (RPCV), para el manejo hongos fitopatógenos (Basit et al., 2021); sin embargo, poco se ha incursionado del uso para el manejo de los virus y viroides, esto con el fin de reducir el impacto de agroquímicos para el control de los vectores, ya que, por su naturaleza, el mejor manejo son la implementación variedades resistentes y manejo preventivo. En consecuencia, el objetivo de esta revisión va encausado a conocer las rizobacterias promotoras de crecimiento vegetal para el manejo de virus y viroides causantes de enfermedades en jitomate, así como la tendencia de las investigaciones en este tema en el país.
Figura 1 Estados de la República Mexicana donde se detectaron virus y viroides en jitomate (Ver Cuadro 1).
Virus en jitomate
Los virus son agentes infecciosos (parásitos obligados), constituidos de ácido nucleico (ARN y ADN) y envueltos de proteínas, capaces de replicarse dentro de células vivas (Hancinský et al., 2020), dependientes exclusivamente de la maquinaria celular del hospedante (Sastry, 2013b). Estos pueden tener diversas formas como varilla rígida y flexible, bastones rígidos, bacilos, poliédricas, geminadas, entre otros (ICTV, 2021).
En el 2011, se publicaron los 10 principales virus de importancia internacional de acuerdo con la comunidad internacional en virología vegetal. Estos fueron Tobacco mosaic virus (TMV), Tomato spotted wilt virus (TSWV), Tomato yellow leaf curl virus (TYLCV), Cucumber mosaic virus (CMV), Potato virus Y (PVY), Cauliflower mosaic virus (CaMV), African cassava mosaic virus (ACMV), Plum pox virus (PPV), Brome mosaic virus (BMV) y Potato virus X (PVX); de los cuales, seis infectan al jitomate (Scholthof et al., 2011). Mundialmente, los principales virus que han causado pérdidas en jitomate, incluyen al Tomato leaf curl virus (TYLCV), Tobacco mosaic virus, Beet curly top virus (BCTV), Tomato bushy stunt virus (TBSV) y Tomato spotted wilt virus (Sastry, 2013a). Desde el 2018, el Tomato brown rugose fruit virus (TBRFV) (Cambrón-Crisantos et al., 2019) es una amenaza latente por la falta de variedades tolerantes y su distribución en las principales zonas productoras de México.
El Comité Internacional en Taxonomía de Virus (ICTV) clasificó a los virus dentro de 189 familias, 2,224 géneros y 9,110 especies (https://talk.ictvonline.org/ taxonomy/) (ICTV, 2021). En jitomate se han asociado alrededor de 312 virus (Rivarez et al., 2021), de estos más de 28 se han reportado en México (Cuadro 1). De los virus reportados en México, ToBRFV, TYLCV, TSWV, Pepino mosaic virus (PepMV) y Tomato marchitez virus (ToMarV) son de mayor importancia en jitomate, por las pérdidas económicas y prevalencia en campo e invernadero (GarcíaEstrada et al., 2022).
Cuadro 1 Principales virus reportados en jitomate (Solanum lycopersicum) en México y el mundo.
| Familia / Género / Especie | Tipo de genoma | Referencia |
|---|---|---|
| Geminiviridae: Begomovirus | Bipartita, monopartita circular / ssDNA | Green et al., 2007; Holguin-Peña et al., 2004; Honguin- Peña et al., 2007; Mauricio-Castillo et al., 2007; CABI,2020; Mauricio-Castillo et al., 2007; Cardenas-Conejo et al., 2010; Avedi et al., 2021; Idris y Brown, 2007; Rojas et al., 2005: Taniguchi et al., 2023; Idris et al., 1999; Lugo et al., 2011; Barajas-Ortizet al., 2013; Zuñiga- Romano et al., 2019 |
| *Pepper golden mosaic virus (PepGMV), *Tomato chino La Paz virus (ToChLPV), *Tomato golden mottle virus (ToGMoV), Tomato leaf curl Bangladesh virus (ToLCBV),*Tomato mottle virus (ToMoV), *Tomato severe leaf curl virus (ToSLCV), *Tomato yellow leaf curl virus (TYLCV), Tobacco leaf curl virus (TLCV), Tomato bright yellow mottle virus (TBYMV), Tomato enation leaf curl virus (ToELCV), Tomato common mosaic virus (ToCmMV), Tomato curly stunt virus (ToCSV), Tomato chlorotic leaf distortion virus (ToClLDV), Tomato chlorotic mottle Guyane virus (ToCMoGV), Tomato dwarf leaf virus (ToDLV), Tomato golden mosaic virus (TGMV), Tomato golden vein virus (TGVV), Tomato interveinal chlorosis virus (ToICV), Tomato leaf curl New Delhi virus (ToLCNDV), Tomato leaf curl Palampur virus (ToLCPalV), Tomato leaf curl purple vein virus (ToLCPVV), Tomato mosaic Havana virus (ToMHaV), Tomato mottle leaf curl virus (TOMLCV), Tomato rugose yellow leaf curl virus (TRYLCV), Tomato yellow leaf curl Sardinia virus (TYLCSV), Tomato yellow mosaic virus (ToYMV), Tomato leaf curl virus Arusha virus (ToLCArV), Tomato leaf curl Ghana virus (ToLCGV), *Sinaloa tomato leaf curl virus (SToLCV)¸ *Tomato leaf curl Sinaloa virus (ToLCSinV)¸ Lisianthus enation leaf curl virus (LELCV), *Chino del tomate virus (CdTV), *Pepper huasteco yellow vein virus (PHYVV), *Squash leaf curl virus (SLCV), *Tomato ápex necrosis virus (ToANV) | ||
| Potyviridae: Potyvirus | Monopartita lineal / ssRNA + | CABI, 2020; Fernandez-Northcote y Fulton, 1980; Li et al., 2012 |
| *Tobacco etch virus (TEV), Potato virus Y (PVY), Pepper veinal mottle virus (PVMV), Peru tomato mosaic virus (PTMV); *Tomato necrotic stunt virus (ToNSV) | ||
| Amalgaviridae: Amalgavirus | Lineal / dsRNA | Sabanadzovic et al., 2009 |
| *Southern tomato virus (SToV) | ||
| Virgoviridae: Tobamovirus | Monopartita lineal ssRNA + | CABI, 2020; Cambrón-Crisantos et al., 2019; Zuñiga- Romano et al., 2019 |
| *Tobacco mosaic virus (ToMV), *Tomato brown rugose fruit virus (ToBRFV), *Tomato mottle mosaic virus (ToMMV), *Tomato mosaic virus (ToMV) | ||
| Secoviridae: Nepovirus | Bipartita lineal / ssRNA + | CABI, 2020; Perez-Moreno et al., 2004 |
| *Tobacco ringspot virus (TRSV), Tomato black ring virus (TBRV) | ||
| Secoviridae: Torradovirus | Bipartita lineal/ ssRNA + | CABI, 2020; Verbeeket al., 2008 |
| *Tomato torrado virus (ToTV); Tomato marchitez virus (ToMarV), *Tomato chocolate spot virus (ToChSV), Tomato chocolate virus (ToChV) | ||
| Tombusviridae: Tombusvirus | Monopartita lineal / ssRNA + | CABI, 2020; De laTorre-Almaráz et al., 2004 |
| *Tomato bushy stunt virus (TBSV) | ||
| Closteroviridae: Crinivirus | Bipartita lineal / ssRNA + | CABI, 2020; Méndez-Lozano et al., 2012 |
| *Tomato chlorosis virus (ToCV), *Tomato infectious chlorosis virus (TICV) | ||
| Tospoviridae: Orthotospovirus | ssRNA + | CABI, 2020; Nagata y de Ávila, 2000; Suganyadevi et al., 2018; Zuñiga-Romano et al., 2019; Honguin-Peña et al., 2007 |
| *Tomato spotted wilt virus (TSWV), Chrysanthemum stem necrosis virus (CSNV), Pepper necrotic spot virus (PNSV), Tomato chlorotic spot virus (TCSV), Tomato necrotic ring virus (TNRV) Groundnut bud necrosis virus (GBNV), *Impatiens necrotic spot virus (INSV) | ||
| Betaflexiviridae: Carlavirus | Lineal / ssRNA + | EPPO, 2023 |
| Cowpea mild mottle virus (CPMMV) | ||
| Alphaflexiviridae: Potexvirus | Lineal / ssRNA+ | EPPO, 2023; Zuñiga-Romano et al., 2019 |
| *Pepino mosaic virus (PepMV), Potato virus X (PVX) | ||
| Tymoviridae: Tymovirus | Lineal / ssRNA+ | EPPO, 2023 |
| Eggplant mosaic virus (EMV) | ||
| Secoviridae: Fabavirus | Bipartita lineal / ssRNA + | CABI, 2020 |
| Broad bean wilt virus (BBWV) | ||
| Bromoviridae: Alfamovirus | Tripartita lineal/ ssRNA | De la Torre-Almarázet al., 2003 |
| *Alfalfa mosaic virus (AMV) | ||
| Bromoviridae: Cucumovirus | Tripartita lineal/ ssRNA + | EPPO, 2023; Lecoq y Desbiez, 2012; Zuñiga-Romano et al., 2019 |
| *Cucumber mosaic virus (CMV), Peanut stunt virus (PSV), Tomato aspermy virus (TAV) | ||
| Bromoviridae: Ilarvirus | Tripartita lineal/ ssRNA + | CABI, 2020 |
| Tobacco streak virus (TSV), Parietaria mottle virus (PMoV) | ||
| Geminiviridae: Curtovirus | Monopartita circular / ssDNA | Chen y Gilbertson, 2016 |
| Beet curly top virus (BCTV) |
*Virus reportados en México.
De los principales virus que infectan al jitomate, más de 27 virus pertenecen al género Begomovirus (ssDNA) (Hogenhout et al., 2008), y el resto en 18 géneros, donde Orthotospovirus, Potyvirus, Tobamovirus y Cucumovirus tienen mayor número de especies después del género Begomovirus. En algunos casos, los virus son transmitidos por insectos vectores (Figura 2), por ejemplo, los Potyvirus son transmitidos por áfidos; los Orthotospovirus por thrips (Aphidinae) (Gibbs et al., 2008; Sastry, 2013b), y los Begomovirus por mosquitas blancas (Bemisia tabaci, Trialeurodes vaporariorum) (Hogenhout et al., 2008), haciendo más complejo el manejo de estos fitopatógenos.
Figura 2 Principales formas de transmisión de los virus y viroides en jitomate. A) Transmisión por semilla; B) Transmisión mecánica, por uso de herramientas de trabajo, manipulación de las plantas; C) Transmisión por insectos vectores.
Por lo general, los síntomas causados por virus son difíciles de identificar por presentarse en mezclas de infecciones virales (Sastry, 2013a). Es claro que los síntomas reducen el vigor, calidad y rendimiento de los cultivos (Figura 3) (Sastry, 2013b). Las enfermedades causadas por estos fitopatógenos representan un gran desafío para la agricultura, además el cambio climático inminente y las prácticas agrícolas han favorecido brotes de enfermedades y su dispersión a otras áreas no reportadas o presentes (Jones y Naidu, 2019).
Viroides en jitomate
Los viroides son agentes infecciosos de menor complejidad estructural y genética, constituidos de una cadena circular de ARN desnudo, cerrada covalentemente y de bajo peso molecular (246 a 401 nucleótidos de longitud) (Flores et al., 1998). Algunos son patogénicos y otros se replican sin generar síntomas en el hospedante (Flores et al., 1998). La mayoría de los viroides conocidos fueron descubiertos por los daños causados en diversos cultivos de importancia económica (Flores y Randles, 2003).
Actualmente, se han descrito 33 viroides clasificados por el ICTV, agrupados en dos familias, dependiendo de la parte de la célula en la que se replican: Pospiviroidae (28 especies) y Avsunviroidae (cinco especies) (Di Serio y Flores, 2008). Cada familia está constituida por géneros y éstos por especies que pueden tener numerosas variantes de su secuencia, conocidas como cepas (Flores et al., 1998; 2000). Una vez que ingresan a la célula del hospedante, los Pospiviroidae se mueven hacia el núcleo antes de iniciar su replicación, mientras que los Avsunsoviroidae se replican en los cloroplastos (Sastry, 2013b).
Desde 1988, en diversos países se han detectado enfermedades en jitomate infectadas naturalmente por viroides; todos de la familia Pospiviroidae como Tomato planta macho viroid (TPMVd) (Galindo et al., 1982), Mexican papita viroid (MPVd) que podría considerarse variante del TPMVd (Verhoeven et al., 2011), Potato spindle tuber viroid (PSTVd) (Puchta et al., 1990), Tomato apical stunt viroid (TASVd) (Walter et al., 1980; Walter, 1987), Citrus exocortis viroid (CEVd) (Mishra et al., 1991; Fagoaga y Duran-Vila, 1996; Verhoeven et al., 2004), Indian tomato bunchy top viroid (Mishra et al., 1991) que se considera una cepa del CEVd (Singh et al., 2003), Tomato chlorotic dwarf viroid (TCDVd) (Singh et al., 1999) y Columnea latent viroid (CLVd) (Verhoeven et al., 2004). En infecciones artificiales se logró infectar al jitomate con Chrysanthemum stunt viroid (CSVd) (Matsushita y Kumar, 2009) y Pepper chat fruit viroid (PCFVd) (Cuadro 2) (Verhoeven et al., 2009).
Todos los viroides son transmitidos por inoculación mecánica (Sastry, 2013b) y por contacto (Figura 2); por ejemplo, con herramientas utilizadas en la poda, mediante la ropa, por la manipulación del cultivo y el contacto directo entre
Figura 3 Síntomas asociados a virus y viroides en jitomate. A y B) Mosaico, reducción foliar, y deformación foliar leve y severa asociado a Tomato brown rugose fruit virus; C y D) Achaparramiento, deformación de frutos y coloración púrpura en hojas ocasionados por Mexican papita viroid; E) Síntoma de mosaico amarillento asociados a Pepino mosaic virus; F) Síntomas de achaparramiento, deformación y mosaico severo asociado a Begomovirus; G y H) Síntomas de anillos concéntricos y ligera deformación en fruto asociado a Tomato spotted wilt virus; I) Mosaico en hojas ocasionado por Tobacco mosaic virus.
Cuadro 2 Viroides que afectan al jitomate (Solanum lycopersicum) en el mundo.
| Especie | Detecciones | Síntomasz | Tipo de transmisión | Pérdidas e incidencia | Referencia |
|---|---|---|---|---|---|
| Tomato planta macho viroid = Mexican papita viroid (TPMVd= MPVd) | México (1982, 2008 y 2020) Canadá (2008) | Achaparramiento; clorosis en el ápice, hojas bronceadas o púrpuras, epinastia y deformación severa, reducción en el tamaño y número de frutos y aborto de flores. | Probable vector Myzus persicae Semilla por polen contaminado | Provoca pérdidas significativas en el rendimiento. Incidencias del 5 % en el cultivo. | Galindo et al., 1982, 1986; Ling y Zhang, 2009; Mejorada-Cuellar, 2020; Ling y Bledsoe, 2009; Yanagisawa y Matsushita, 2017; Yanagisawa and Matsushita, 2018; Aviña-Padilla et al., 2018; Matthews-Berry, 2010; Li y Ling, 2012 |
| Potato spindle tuber viroid (PSTVd) | Descubierto en 1922 y con distribución mundial pero erradicado en la mayoría de los países. Australia (2011) | Epinastia, clorosis, coloración violácea con las nervaduras centrales de color verde brillante, deformación y reducción de tamaño, quebradizas y nervaduras centrales necróticas, internudos cortos, con brotes atrofiados y necrosis, aborto flores, frutos pequeños, duros, con manchas verdes oscuras y maduración irregular | Semilla Vector M. persicae (Transencap- sidación con Potato leaf roll virus) | Reducción de biomasa del cultivo y el rendimiento hasta un 89 %. Incidencia del 3 % en tomate cherry (S. lycopersicum cv. Perino). | Owens, 2007; Matthews-Berry, 2010; van Brunschot et al., 2014; Yanagisawa y Matsushita, 2017; Matsushita et al., 2011; Diener, 1987; Singh et al., 2003 NSW Government, 2012; Mackie et al., 2019 |
| Tomato apical stunt viroid (TASVd) | Israel (1999 y 2000), En algunos países de Asia y África, y en varios de Europa. | Internudos cortos, en hojas deformación, amarillamiento, quebradizas, reducción de tamaño de frutos y descoloridos (rojizo pálido) | Incidencia de casi 100 % | Antignus et al., 2002, 2007; CABI, 2018; Matsuura et al., 2010; Nielsen et al., 2012 | |
| Citrus exocortis viroid (CEVd) | Distribución mundial, principalmente en cítricos | Clorosis, bronceado y distorsión, reducción del crecimiento. | Detectado en lotes de semillas comerciales | No hay reportes | Mishra et al. 1991; Matthews-Berry, 2010; Verhoeven et al., 2004 Constable et al., 2019 |
| Tomato chlorotic dwarf viroid (TCDVd) | Canadá, Estados Unidos, México, Japón, Hawaii (2017) | Reducción del crecimiento y amarillamiento (clorosis) de brotes, deformación frutos, clorosis que se torna después color bronce, rojizo y/o púrpura, epinastia Muerte de plantas. | Por polinización activa de abejorros (Bombus terrestris y B. ignites) | 100 % de incidencia en invernaderos | Matsushita et al., 2008; Singh et al., 1999; Ling y Zhang, 2009; Verhoeven et al., 2004 y 2007; Singh y Teixeria, 2006; Olmedo-Velarde et al., 2018; Nie, 2012; Matthews-Berry, 2010; Antignus et al., 2007; Matsuura et al., 2010; Singh y Dilworth, 2009 |
| Columnea latent viroid (CLVd) | Holanda y Bélgica En 2007 en el Reino Unido y en Francia y en 2011 en Mali. | Deformación severa, bronceado y quemado en hojas, epinastia, clorosis y necrosis en nervaduras, reducción de tamaño o retraso de desarrollo. | Detectado en lotes de semillas comerciales | Mermas en producción en Reino Unido. Incidencia en campo de aproxi- madamente el 1.5%. | Nixon et al., 2010; Batuman y Gilbertson, 2013; Matthews-Berry, 2010; Steyer et al., 2010; Constable et al., 2019. |
| Pepper chat fruit viroid (PCFVd) | En el 2009 en plantas de pimiento y en 2013 en cargamentos de semillas de tomate | Necrosis en hojas jóvenes y necrosis en las nervaduras y peciolos, achaparramiento, reducción del tamaño del fruto. | Detectado en lotes de semillas comerciales | No hay reportes | Verhoeven et al.,2009; Chambers et al., 2013; Constable et al.,2019 |
zLos síntomas descritos que puede ocasionar cada viroide pueden expresarse en conjunto o por separado en una planta infectada.
plantas cercanas (Hammond, 2017). En otros casos, también se transmiten por semillas, propagación vegetativa, injertos, polen e insectos (Figura 2) (Verhoeven et al., 2004). La eficiencia de los viroides en ser transmitidos o no por semilla varía entre especies vegetales y viroidales (Flores et al., 2011; Singh et al., 2003; Chung y Choi, 2008). Las infecciones de viroides en cultivos comerciales de jitomate han sido ligadas a la importación de semillas y de plantas ornamentales (Batuman y Gilbertson, 2013; Van Brunschot et al., 2014; Verhoeven et al., 2012). Por la diversidad de especies de viroides, incluyendo algunas endémicas y la presencia de infecciones mixtas en jitomate, México representa un centro de origen de viroides (Aviña-Padilla et al., 2022).
Los síntomas inducidos por los viroides en el jitomate dependen de la especie del viroide, el cultivar, la temperatura y la luz. La respuesta de las plantas está influenciada además por el silenciamiento del ARN, el cual juega un papel importante en el desarrollo de los síntomas, combinado con elementos estructurales de los viroides (Di Serio et al., 2013; Flores et al., 2015). La variabilidad de los síntomas es provocada por las diferentes formas de expresión génica. Además, la infección por viroides puede o no inducir síntomas, pero por lo general inducen clorosis, bronceado, distorsión de hojas, achaparramiento, aclaramiento y decoloración de venas, malformación de flores, frutos, reducción del rendimiento y fruta no comercial (Figura 1 C y D) (Singh et al., 2003; Kovalskaya y Hammond, 2014).
Manejo de enfermedades causadas por virus y viroides
Existe una tendencia mundial hacia el consumo de productos libres de plaguicidas. Independientemente del sistema agrícola y fitopatógeno, es idóneo tener un enfoque de Manejo Integrado de Plagas (MIP) que incluya medidas antes, durante y después del crecimiento del cultivo. Como primera instancia se recomienda el uso de cultivares resistentes a virus (Rojas et al., 2018) y el saneamiento cultural, como prácticas de manejo de enfermedades (Karthika et al., 2020).
El control efectivo de los virus y viroides incluye la detección temprana (diagnóstico), erradicación y métodos de control cultural (Kovalskaya y Hammond, 2014). La realización de medidas de control adecuadas permitirá evitar o aminorar la severidad de virus y/o viroides en plantas. Por lo que, el diagnóstico para la identificación del virus será importante para implementar estrategias de manejo. Las técnicas de diagnóstico pueden ser ELISA, inmunocromatografía o tira reactiva, hibridación de ácidos nucleicos, reacción en cadena polimerasa (PCR) y secuenciadores de siguiente generación (González-Garza, 2017).
Dada la importancia que tienen las enfermedades de índole viral y viroidal, se ha buscado otras alternativas, como el uso de microorganismos benéficos para proteger el cultivo y mejorar el crecimiento y productividad vegetal (Sofy et al., 2019). Como se mencionó con anterioridad, se ha implementado el uso de variedades tolerantes como parte del manejo de virus y/o viroides; sin embargo, en los últimos años ha tomado importancia en temas relacionados a la inducción de las defensas naturales en las plantas (Ryals et al., 1994; Kloepper et al., 2004). La demanda de productos biológicos para el control de plagas y enfermedades, así como el uso de las moléculas inductoras (elicitores) que son capaces de desencadenar respuestas de defensa en las plantas van en aumento (Nasir et al., 2014). Para ello, se debe considerar que la magnitud y efectividad de la respuesta inducida dependerá del tipo de molécula, de la señal o su capacidad para inducir una señalización secundaria dentro del tejido (Eder y Cosio, 1994).
Por naturaleza, las plantas poseen la capacidad de defenderse de los fitopatógenos a través de la producción de sustancias que impiden o disminuyen el daño causado por los microorganismos. Esta respuesta se desencadena por el reconocimiento planta-patógeno, después de una infección local, donde las plantas activan respuestas de defensa de manera sistémica para incrementar la magnitud y la velocidad de respuesta contra el patógeno (Delgado-Oramas, 2020). La resistencia inducida es un estado en donde las plantas incrementan sus defensas contra el ataque de fitopatógenos y se desencadenan mediante el estímulo de inductores químicos y/o biológicos (Choudhary et al., 2007). De manera general, la resistencia inducida puede funcionar para el control de un amplio espectro de fitopatógenos (Kloepper, 1993). Se conocen dos tipos de resistencia inducida por patógenos en plantas: Resistencia Sistémica Inducida (RSI) y la Resistencia Sistémica Adquirida (RSA) (Camarena-Gutiérrez y Torre-Almaráz, 2007).
Resistencia Sistémica Inducida (RSI). La activación de la RSI requiere la señalización del ácido salicílico (AS), ácido jasmónico (AJ) y el etileno (ET) (Beneduzi et al., 2012; Pieterse et al., 2014), cuyos productos transducen coordinadamente los estímulos extracelulares que son reconocidos por receptores de la célula del hospedante a un gran número de moléculas blanco que integran las respuestas intracelulares específicas al estímulo externo (Walters, 2009; Delgado-Oramas, 2020; Jankiewicz y Koltonowicz, 2012; Choi et al., 2014). La RSI se ha observado en diversas especies vegetales en reacciones de defensa contra hongos, bacterias y virus (Camarena-Gutiérrez y de la Torre-Almaráz, 2007).
Vías de señalización mediadas por ET, AJ, AS y su interacción. Las vías de señalización mediadas por AS, AJ y ET no funcionan de manera independiente (Maldonado-Cruz et al., 2008; Derksen et al., 2013). A través de una cascada de señales de proteínas quinasas activadas por mitógenos (Mitogen-activated protein kinase-MAPKs) ocurre la activación de los genes insensitivos a etileno 1, 2 y 3 (EIN1, EIN2 y EIN3) que regulan la expresión génica en respuesta a patógenos y heridas (Zhu et al., 2011). En un estudio en mostaza (Sinapis alba) se demostró que el etileno, en interacción con la ruta de la oxidasa alternativa mitocondrial (AOX), induce resistencia sistémica al Turnip mosaic virus (TuMV), debido a la posible limitación de la infección sistémica del virus y su acumulación en la planta (Zhu et al., 2011).
La señalización por jasmonatos resulta esencial para la expresión de genes de defensa en plantas contra las plagas (Garnica et al., 2012). El gen de la proteína insensible a la coronatina (COI1) actúa como regulador central de la vía de señalización del AJ, ya que al unirse con el Jasmonil-Isoleucina (JA-Ile) promueve la liberación del factor de transcripción MYC2 y la transcripción de genes de respuesta a jasmonatos (Garnica et al., 2012). Se tiene evidencia de que la expresión del gen COI1y del gen N en la interacción tabaco-TMV confiere resistencia al TMV (Liu et al., 2004).
El ácido salicílico (SA) es una molécula de señalización clave en la transducción de señales intracelulares que además de contribuir a la liberación de H2O2 y oxígeno activo derivado de éste, puede inducir la expresión de genes relacionados con la defensa (Shirasu et al., 1997).
Respuesta Sistémica Inducida en jitomate contra virus fitopatógenos mediada por RPCV. La necesidad de garantizar calidad y altos rendimientos de los cultivos (con bajo impacto ambiental) ha permitido el surgimiento de diferentes insumos formulados con microorganismos, dentro de ellos se puede encontrar el uso de Rizobacterias Promotoras del Crecimiento Vegetal (RPCV) (González et al., 2018; Canchignia et al., 2015). La RSI es potenciada por estos microorganismos, las cuales son bacterias saprofitas que viven libremente en la rizósfera; al colonizar el sistema radicular de las plantas aportan mediante secreciones, vitaminas, hormonas y otros factores de crecimiento que contribuyen a mejorar el crecimiento y la productividad de las plantas (Walters, 2009). Lo interesante es su uso de las RPCV en follaje y semillas observando diferentes beneficios (Cuadro 3, Figura 4).
Cuadro 3 Especies de rizobacterias promotoras de crecimiento vegetal usadas para manejo de virus en jitomate.
| Virus | RPCV | Resultado obtenido | Referencia |
|---|---|---|---|
| Cucumber mosaic virus (CMV) | Pseudomonas fluorescens, Serratia marcescens | Disminuyó el área bajo la curva del progreso de la enfermedad en plantas enfermas tratadas. | Raupach et al., 1996 |
| Bacillus amyloliquefaciens (IN937a), B. subtilus (IN937b), B. pumilus (SE34) | Reducción de síntomas de 38 a 58% con RPCV, comparado con 88 a 98% sin RPCV. | Zehnder et al., 2000, 2001 | |
| B. pumilus (SE34), B. amyloliquefaciens (IN937a), B. subtilus (IN937b), B. pumilus (INR7, T4) | Porcentaje de infección de 27.5 (SE34) al 85% (T4), comparado con el testigo (87.5%). Favoreció el crecimiento de plantas y las protegió contra el virus. | Murphy et al., 2003 | |
| Azospirillum lipoferum (MRB16), A. brasilienses (SP7), A. brasilienses (N040), Anabena oryzae | Las plantas infectadas y tratadas incrementaron hasta 48 % su rendimiento en invernadero y 40% en campo. | Dashti et al., 2007 | |
| P. aeruginosa, Stenotrophomonas rhizophilia | Promovió el crecimiento vegetativo y rendimiento. Se previno la infección del 91 % de las plantas. | Dashti et al., 2012 | |
| Tobacco mosaic virus (TMV) | Pseudomonas spp. (B-25) | Promovió el rendimiento y crecimiento de plantas. Disminuyó la incidencia del virus en plantas. | Kirankumar et al., 2008 |
| Bacillus spp. | Favoreció el desarrollo de raíces en plantas de tabaco infectadas. | Wang et al., 2009; Choi et al., 2014 | |
| Bacillus amyloliquefaciens (TBorg1) | Reducción del 90% de acumulación del virus. Incrementó el total de carbohidratos solubles, proteínas y ácido ascórbico. | Abdelkhalek et al., 2022 | |
| P. fluorescens SM90 y B. subtilis DR06 | Incremento de genes relacionados con defensa NPR1, COI1 Y PR1-a, fomenta crecimiento en plantas infectadas con el virus | Sharaf et al., 2023 | |
| Tomato chlorotic spot virus (TCSV) | B. amyloliquefaciens (IN937a) | Redujo la severidad en campo y fue el tratamiento que mejor controló la enfermedad. | Abdalla et al., 2017 |
| B. pumilus (SE34) + B. amyloliquefaciens (IN937a) | |||
| B. pumilus (SE34) + B.sphaericus (SE56) + B. amyloliquefaciens (IN937a) | |||
| Tomato mottle virus (ToMoV) | B. amyloliquefaciens (IN 937a) | Redujo en 30 % la incidencia del virus en plantas. | Murphy et al., 2000; Zehnder et al., 2001 |
| B. subtilis (IN 937b) | |||
| B. pumilus (SE34) | |||
| Redujo el desarrollo de síntomas y la incidencia. | |||
| Tomato spotted wilt virus (TSWV) | P. fluorescens (CHA0) | Aumentó el rendimiento y crecimiento de plantas infectadas y tratadas. Redujo la carga viral. | Kandan et al. 2005; 2002 Beris et al., 2018 |
| P. fluorescens (CHA0 + CoT-1) | |||
| P. fluorescens (CHA0 + CoT-1 + CoP-1) | |||
| B. amyloliquefaciens (MBI600) | Redujo la incidencia del virus en 80 %. | ||
| Tomato yellow leaf curl virus (TYLCV) | Enterobacter asburiae (BQ9) | Redujo la severidad en 52 %, de plantas tratadas e infectadas. | Li et al., 2016 |
| Potato virus Y | Bacillus amyloliquefaciens (strain MBI600) | Reducción de acumulación sistémica de virus | Beris et al., 2018 |
| Groundnut bud necrosis virus (GBNV) | Bacillus amyloliquefaciens (VB7) | Reducción de síntomas de alrededor del 84 % | Vanthana et al., 2019 |
Figura 4 Formas de aplicación y mecanismos de acción de rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (RPCV) usadas para proteger al jitomate de infecciones virales.
La mayoría de las bacterias que se han reportado como RPCV pertenecen a los géneros Pseudomonas y Bacillus, pero también se han reportado otras bacterias pertenecientes a los géneros: Aeromonas, Agrobacterium, Arthrobacter, Alcaligenes, Azospirillum, Azoarcus, Azotobacter, Burkholderia, Bradyrhizobium, Comamonas, Cyanobacteria, Enterobacter, Gluconacetobacter, Pizobielonas Serratia, Variovorax, Streptomyces y Xanthomonas (Vessey, 2003).
Existen estudios sobre el uso de RPCV empleados como inoculantes microbianos para proteger las plantas de jitomate contra infecciones virales en donde, adicionalmente, se registró un incremento del rendimiento del cultivo (Cuadro 3); como ejemplo, en México, Samaniego et al. (2017) y Hernández-Santiago et al. (2020) reportan que la aplicación de Bacillus en plantas de jitomate infectadas, además de observar un incremento en la altura y peso de las plantas tratadas, se generó resistencia sistémica inducida. En los últimos años la investigación sobre la RSI mediante los RPCV contra virus de relevancia económica (20 virus) en diversos cultivos ha tomado mayor importancia (Sofy et al., 2019); sin embargo, a pesar de las investigaciones para contrarrestar los virus, aún son escazas las investigaciones, principalmente para el caso de los viroides. Los trabajos se han encauzado principalmente en cultivos de Musa spp., Vigna unguiculata, V. mungo, Vicia faba, Momordica charantia, Cucumis sativus, Citrullus lanatus, Solanum lycopersicum, S. tuberosum, Capsicum annuum, Nicotiana tabacum, N. tabacum cv. Xanthi-nc, Arabidopsis thaliana, Chenopodium quinoa, Helianthus annuus, Phaseolus vulgaris, Datura metel y Cucurbita maxima (Sofy et al., 2019).
Existen otros microorganismos, como los hongos endófitos (Trichoderma spp.), que también son inductores de resistencia en plantas, e inclusive se venden como biocontroladores de hongos fitopatógenos por compañías en México, para ser aplicados en diversos cultivos. Sin embargo, el uso de estos microorganismos y su efecto en plantas infectadas por virus y viroides ha sido poco estudiado. No obstante, algunas especies de hongos rizosféricos y endófitos parecen tener un efecto favorecedor como promotores vegetales del crecimiento en plantas de jitomate infectadas por virus (Ramos-Villanueva et al., 2023).
Conclusiones
Las enfermedades causadas por virus y viroides afectan el rendimiento y calidad del jitomate, y otros cultivos de importancia económica en el mundo. En México, se tiene registro de más de 28 virus (en su mayoría del género Begomovirus); no obstante, son limitadas las investigaciones de rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal en jitomate como inductores de resistencia contra estos patógenos o incluso para mejorar la sanidad del cultivo. Solo se ha reportado el uso de B. subtilis para el control del Tobacco mosaic virus en jitomate (Samaniego et al., 2017; Hernández-Santiago et al., 2020). En el mundo, las RPCV Pseudomonas, Serratia, Bacillus, Azospirillum, Anabena, Enterobacter, y Stenotropomona han sido evaluadas con ocho especies de virus presentes en jitomate, con énfasis en Cucumber mosaic virus. Sin embargo, es necesario fortalecer este tipo de investigaciones por la importancia del cultivo en México. Las RPCV ha demostrado efectos potenciales por la reducción de incidencia y severidad hasta un 80 %. Así mismo, se ha registrado un rendimiento hasta un 48 % más, en comparación con plantas sin aplicación de RPCV. Las RPCV es una alternativa promisoria para integrar en un manejo integrado de infecciones virales o viroidales. Adicionalmente es compatible con el ambiente, seguro y efectivo experimentalmente para el control de una diversidad de virus.
