Introducción

En Sinaloa se siembra una amplia gama de hortalizas donde sobresalen las solanáceas y las cucurbitáceas. En el primer grupo se ubican la papa (Solanum tuberosum), jitomate (Solanum lycopersicum), chile (Capsicum annum) y tomatillo (Physalis philadelphica), los cuales en el ciclo otoño invierno 2022 cubrieron una superficie de 11,975.1, 11,541.2, 15,172.4 y 7,317.9 ha, respectivamente; mientras que las cucurbitáceas están representadas por diversos tipos de calabazas y pepino que ocupan una superficie de 2,686.2 y 3,874.9 ha, durante el mismo año. El valor anual de la producción de las solanáceas alcanzó 13,618,770,410 de pesos en tanto que las cucurbitáceas los 2,511,114,370 pesos (SIAP, 2022).

Desde un punto de vista agronómico, las arvenses se consideran como una amenaza significativa en la producción agrícola, pues compiten por nutrimentos, espacio, agua y luz con las plantas cultivadas (^{Zimdahl, 1980}; ^{Dille et al., 2016}). En cambio, aun cuando las ruderales no compiten con el desarrollo de los cultivos, éstas en ocasiones se convierten en indeseables pues crecen a la vera de los caminos y lotes baldíos en poblados y ciudades; también crecen al costado de vías férreas, así como en los taludes de drenes y canales limitando el flujo del agua cuando ocurren lluvias torrenciales provocando azolves que conducen a inundaciones. Adicionalmente, ambos tipos de plantas pueden constituir fuentes de inóculo para el desarrollo de enfermedades en cultivos de importancia económica. Estos tipos de plantas pueden fungir como hospedantes para fitopatógenos e insectos vectores que transmiten enfermedades de éstas a cultivos económicamente importantes. Los síntomas causados por diversas enfermedades son más evidentes en las plantas cultivadas que en las silvestres, lo cual se debe a varios factores: a) La mayor diversidad genética en las plantas silvestres que en las plantas cultivadas, b) heterogeneidad de las poblaciones de silvestres y limitado contacto entre plantas de la misma especie, c) a la selección natural a través del tiempo, lo que conduce a la obtención de resistencia o tolerancia de una especie a un determinado patógeno y d) a la eliminación natural de las plantas silvestres susceptibles a patógenos altamente virulentos (Wisler y Norris, 2000). Son numerosos los registros de casos en los que las plantas silvestres se involucran como fuentes de inóculo de enfermedades causadas por virus (^{Duffus, 1971}; ^{Yazdkhastia et al., 2021}; ^{Korbecka-Glinka, 2021}) y hongos (SAGARPA-SENASICA, 2016; ^{Gerling et al., 2022}).

En la presente revisión se abordan enfermedades de origen viral y fungoso que se han detectado en arvenses y ruderales y que presentan potencial para transmitirse a cultivos hortícolas en el norte de Sinaloa.

Enfermedades virales. En la complejidad de la epidemiología de agentes virales, las plantas silvestres y plantas cultivadas como fuentes de inóculo para el Desarrollo de enfermedades (Cuadro 1), así como las poblaciones de insectos y su motilidad, son elementos importantes para la incidencia de este tipo de enfermedades. Las arvenses y ruderales pueden ser infectadas por virus introducidos a un área de plantas cultivadas y después funcionan como fuente de inóculo permanente para otras plantas cultivadas (^{Broadbent, 1964}). Aun cuando este aspecto permanece inexplorado en Sinaloa, no se descarta la posibilidad de que muchos de los virus que actualmente causan enfermedades en hortalizas hayan ingresado a través de semilla u otras formas de diseminación y que, a partir de plantas cultivadas, los virus se transmitieron a plantas silvestres, donde los insectos vectores ejercen un papel fundamental en el desarrollo de epidemias.

Fuentes potenciales de enfermedades virales en jitomate para industria. Las enfermedades virales del jitomate para la industria limitaron la producción en una forma significativa en el norte de Sinaloa en los años 90s. Estudios donde se aplica-

ron herramientas de geoestadística indicaron una alta correlación entre la presencia de arvenses y ruderales de las familias Malvaceae, Sterculiaceae, Euophorbiaceae, Nyctaginaceae y Leguminaceae, con síntomas inducidos por geminivirus. En cambio, especies de la familia Solanaceae presentaron incidencia de Tobacco etch virus (TEV), Pepper mottle virus (PepMoV), Cucumber mosaic virus (CMV) y Tomato spotted wilt virus (TSWV). La presencia de plantas sintomáticas y las poblaciones de mosca blanca, áfidos y trips estuvo altamente correlacionado con la incidencia de dichos virus en tomate para industria. Además, estudios de Sistemas de Información Geográfica (GeoEAS; USEPA-LV.EAD, Las Vegas, NV) para análisis de variables de riesgo (^{Myers, 1991}), así como la aplicación el bloqueo de 5x5 km mediante el sistema Kriging para la estimación de riesgo (^{Isaaks, 1989}; Myers, 1991) permitieron detectar sectores del norte de Sinaloa con incidencia de 0 al 2

% y otros con incidencia de 25 al 100 % de enfermedades virales en jitomate. Con base en esta información se diseñó y validó un sistema de manejo de enfermedades virales en el cultivo, el cual consistió en la selección de los distritos de riego con un menor riesgo de incidencia de este tipo de enfermedades, donde se consideraron además la etapa de siembra, eliminación de arvenses y ruderales en un área de 100 m contiguos a los límites de los lotes de siembra, en aquellos distritos que presentaban un alto grado de riesgo de incidencia de estas enfermedades (^{Nelson et al., 1994}). En la época de este estudio se sembraban 7,000 ha de caña de azúcar (Saccharum officinarum) en el norte de Sinaloa, mismas que presentaban altas poblaciones de arvenses infectadas con Tobacco etch virus (TEV), cucumber mosaic virus (CMV) transmitidos por áfidos, complejo de geminivirus, transmitidos por mosca blanca, Tomato spotted wilt virus ( TSWV), transmitido por trips, y el Tomato mosaic virus (TMV) con vector desconocido, a la vez las arvenses eran colonizadas por los insectos vectores antes señalados que los transmitían a plantaciones de jitomate para la industria. Actualmente, no se siembra caña de azúcar en la región y sin duda el nivel de riesgo de incidencia de enfermedades virales ha disminuido; sin embargo, en años recientes han surgido el Tomato apex necrosis virus (ToANV) (^{Barajas-Ortiz, 2013}), Zucchini yellow mosaic virus (^{Félix-Gastelum et al., 2007}), lo que justifica estudios a nivel regional como el realizado en los 90s, y la subsecuente implementación de este sistema para el manejo de las enfermedades virales en hortalizas.

El Tomato apex necrosis virus en tomate y tomatillo. En los 10 años recientes se han realizado estudios sobre detección de Tomato apex necrosis virus (ToANV). La enfermedad causó pérdidas en trasplantes de 100 % en jitomate y tomatillo en el Valle del Fuerte y del Carrizo en superficies de 400 y 300 ha de ambos cultivos en los ciclos 2011-2012 y 2012-2013. Los daños se observaron principalmente en trasplantes de híbridos susceptibles establecidos en septiembre. Aun cuando las poblaciones de mosca blanca (Bemisia tabaci) fueron bajas, las poblaciones de plantas silvestres con síntomas virales eran altas, debido a las lluvias del verano; esto indica una alta eficiencia de la mosca blanca como vector. Los síntomas en jitomate son necrosis de los brotes jóvenes de las plantas y frutos (Figura 1 A y B). En tomatillo inicialmente se presenta mosaico en hojas y en estado avanzado de la enfermedad

Figura 1 Síntomas inducidos por Tomato apex necrosis virus (ToANV). A) Necrosis de rama joven en jitomate; B) Necrosis en frutos de jitomate; C) clorosis intervenal en planta de tomatillo; D) Amarillamiento en brotes jóvenes de tomatillo silvestre (Physallis sp.); E) Amarillamiento leve y deformación de síntomas iniciales en chichiquelite (Solanum nigrum); F) Síntomas iniciales de clorosis intervenal; G) Clorosis intensa y enverdecimiento de nervaduras en hojas de tabacón (Nicotiana glauca); H) Amarillamiento general en mala mujer (Solanum asureum). 

ocurre un amarillamiento total de las mismas (Figura 1C) y de la planta en general (Figura 1), con efectos en vigor y limitación en la producción y calidad de esta hortaliza, al grado de que los productores destruyen el cultivo para la siembra de maíz (Zea mays) o sorgo (Sorghum bicolor) (^{Espinoza-Castillo, 2013}).

El ToANV se ha detectado en arvenses y ruderales de la familia Solanaceae mediante pruebas serológicas y RT-PCR; como el tomatillo silvestre (Physalis sp.) (Figura 1D), chichiquelite (Solanum nigrum) (Figura 1E), toloache (Datura sp.), tabacón (Nicotiana glauca) (Figuras 1F y G) y mala mujer (Solanum asureum) (Figura 1H). Pruebas adicionales indicaron que la mosca blanca transmite el virus a tomatillo y jitomate a partir de plantas silvestres (previamente mencionadas) (^{Espinoza-Castillo, 2013}). Estos hallazgos coinciden con resultados previos que indican que el virus se trasmite por mosca blanca (^{Barajas-Ortiz, 2013}). Estas fuentes potenciales de inóculo están ampliamente distribuidas en el norte de Sinaloa y con frecuencia presentan síntomas de origen viral, lo cual coincide con altas poblaciones del vector y el ciclo de siembra de tomatillo y jitomate. El manejo de la enfermedad se ha direccionado hacia la utilización de variedades de jitomate tolerantes al virus y manejo de mosca blanca mediante el uso de insecticidas sistémicos en riegos presurizados y eliminación de plantas silvestres como potenciales fuentes de inóculo, lo cual da seguimiento puntual la Junta Local de Sanidad Vegetal del Valle del Fuerte.

Cucurbitáceas silvestres como fuentes de inóculo para enfermedades virales en calabaza zucchini. Estudios preliminares en el Valle del Fuerte indican que en calabaza zucchini ocurren infecciones por el Zucchini yellow mosaic virus (ZYMV) (Figura 2A y B), Watermelon mosaic virus (WMV), Papaya ring spot virus (PRSV-W) y Cucumber mosaic virus (CMV), en forma individual y en coinfecciones en lotes comerciales de este cultivo; a su vez, las plantas silvestres de tabaco (Nicotiana glauca), melón silvestre (Cucumis melo var. Dudaim), pepino amargo (Momordica charantia) y pepino espinoso (Cucumis dipsaceus) presentaron los mismos virus (^{Félix-Gastelum et al., 2007}). La detección de estos virus en las arvenses y las ruderales indican que éstas pueden actuar como fuentes de inóculo para el desarrollo de virosis en otras cucurbitáceas cultivadas en la región, lo que debe demostrarse a través de pruebas de inoculación en condiciones de invernadero mediante especies de insectos consignados como vectores de este tipo de virus. Estudios en México indican que N. glauca es reservorio del CMV, lo cual coincide con estudios en Grecia donde la misma ruderal es fuente de inóculo para el mismo virus (^{Volvas y Di Franco, 2004}).

Enfermedades foliares de origen fungoso. Las enfermedades fungosas en arvenses y ruderales, han recibido menor atención que en las plantas cultivadas, pues en

Figura 2 Síntomas inducidos por el virus Zucchini yellows mosaic virus (ZYMV). A) Amarillamiento en hoja de calabaza Zucchini grey; B) Síntomas de deformación de fruto del mismo hospedante causado por el mismo virus. 

éstas causan pérdidas económicas, mientras que en las plantas silvestres con frecuencia pasan desapercibidas en ambientes naturales. Algunas plantas fungen como hospedantes alternos, lo cual es esencial en el ciclo de vida de las enfermedades. En este sentido resalta la roya de trigo causada por Puccinia graminis f. sp. tritici donde al hospedante alterno (Berberis vulgaris) lo infectan las basidiosporas y ocurre intercambio genético, para formar aecias y aeciósporas que infectan nuevamente al trigo. Esto permite que el ciclo biológico se repita (^{Leonard y Szabo, 2005}). También se sabe que en Alemania, en los márgenes de los hundimientos del suelo (“kettle holes” en inglés) crecen diferentes especies de Poaceas y plantas herbáceas que son infectadas hasta por 12 especies de Fusarium durante el otoño-invierno, los cuales presentan potencial para causar enfermedades en cultivos agrícolas (^{Gerling et al., 2022}); así mismo, Phomopsis sp., Phomopsis longicolla y Diaporthe phaseolorum, aislados de las arvenses Eclipta postrata, Ipomea lacunosa y Desmenthus illinoensis causaron enfermedad en hipocótilos, vainas y semillas de soya (Glycine max) (^{Mengistu et al., 2007}). A continuación, se describen arvenses y ruderales como potenciales fuentes de inóculo para el desarrollo de enfermedades de foliares fungosas en Sinaloa.

La cenicilla (Golovinomyces spadiceus) del girasol silvestre (Helianthus annus). Estudios sobre la cenicilla del girasol silvestre (Figura 3D) indicaron que G. spadiceus es agente causal de la enfermedad en Sinaloa y éste causó la enfermedad en girasol comercial en inoculaciones artificiales (^{Félix-Gastélum et al., 2019}). Este estudio reviste importancia, el girasol silvestre puede fungir como fuente de inóculo para el desarrollo de la enfermedad en girasol cultivado. Es importante recalcar que el girasol silvestre crece como arvense compitiendo con el maíz (Zea mays), frijol (Phaseolus vulgaris) y otros cultivos, además de crecer como ruderal en los linderos de caminos, así como en bordos y taludes de drenes y canales durante el invierno e inicios de primavera, coincidiendo con las siembras de girasol comercial en la región.

El tizón foliar (Alternaria spp.) del tabaco silvestre (Nicotiana glauca). El tabaco silvestre es una solanácea perene que crece al costado de los caminos, los bordos y taludes de canales de riego y drenes, así como en terrenos agrícolas baldíos Esta ruderal muestra lesiones irregulares de color café claro a oscuro en forma irregular en las hojas (Figura 3B), durante el ciclo otoño-invierno. La severidad de la enfermedad se acentúa cuando los periodos diarios de follaje mojado varían de 15 a 18 h y la temperatura oscilan entre 14 y 28 °C; bajo estas condiciones ocurre defoliación del tercio basal de las plantas. Estudios preliminares demostraron que una especie no identificada de Alternaria (^{Simmons, 2007}) es el agente causal de la enfermedad (^{Apodaca-Orduño, 2016}). En inoculaciones artificiales el hongo resultó patogénico en jitomate, causando lesiones café claro a oscuro con anillos concéntricos (Figura 3C), similares a los del tizón temprano causado por A. solani (^{Sánchez-Castro, 1998}) y A. tomatophila (^{Jones et al., 2017}). Estos resultados demuestran que el tabaco silvestre es fuente potencial de inóculo para el desarrollo del tizón temprano en tomate por una nueva especie de Alternaria en México y en otras partes del mundo.

El tizón foliar del tabaquillo (Nicotiana trigonophylla) y chichiquelite (Solanum nigrum). El tabaquillo y el chichiquelite son plantas anuales que crecen durante el otoño e invierno y ocurren principalmente como arvenses y raras veces como ruderales. En años recientes, en estas plantas se observaron lesiones irregulares color café claro a oscuro de 3.0 a 5.0 mm. Con el progreso de la enfermedad, las lesiones adquieren una forma irregular y pueden cubrir hasta el 50 % de la lámina foliar infectadas. Cuando las lesiones coalescen y cubren hasta una tercera parte de la lámina foliar, se origina defoliación, principalmente en las hojas basales de las

Figura 3 Diferentes síntomas asociados a hongos en plantas silvestres. A) Lesiones de color café claro a oscuro y atizonamiento de la vaina de la hoja en plantas de zacate Johnson (Sorghum halepense), causadas por Curvularia muehlenbeckiae; B) Lesiones color café claro con círculos concéntricos en tabacón (Nicotiana glauca) causadas por Alternaria sp.; C) Síntomas de manchas foliares color café oscuro con anillos concéntricos causados por Alternaria sp. aislada de tabaco silvestre; D) Cenicilla causados por Golovinomyces spadiceos en hoja de girasol silvestre (Helianthus annus); E) Manchas irregulares y circulares café claro y márgenes de las hojas con atizonamiento causado por Alternaria riccini en hoja de higuerilla silvestre (Ricinus comunis) F) Síntomas de mildiú causados por Pseudoperonospora cubensis en meloncillo silvestre (Cucumis melo var. Dudaim). plantas. De las hojas sintomáticas se aislaron en forma consistente a dos especies de Alternaria pertenecientes a la sección Alternata y Curvularia muehlenbeckiae (^{Guerra-Meza, 2021}), pero aún no se ha demostrado su patogenicidad en ellas ni en solanáceas cultivadas. 

Tizón foliar (Alternaria sp.) del zacate johnson (Sorghum halepense). El zacate johnson es una Poacea anual que se encuentra como arvense y ruderal durante todo el año en Sinaloa. Durante el otoño, invierno y primavera, las plantas muestran lesiones intervenales café claro a oscuro de 1.0 a 2.0 cm (Figura 3A). Las lesiones incrementan su tamaño hasta cubrir el 50 % del área foliar. Estudios en Sinaloa indican que la enfermedad es causada por Curvularia muehlenbeckiae (OlivasPeraza et al., 2021). El hongo también ha sido consignado causando manchas foliares en guar (Cyamopsis tetragonoloba) en Sinaloa (Tovar et al., 2022). La soya es el único hospedante económicamente importante en el que el hongo C. muehlenbeckiae causa manchas foliares en Sinaloa; también se ha registrado causando lesiones foliares en nogal pecanero (Carya illinoinensis) en China (^{Lv et al., 2023}) y abeto (Cunninghamia lanceolata) (^{Cui, 2020}) en el mismo país. En Sinaloa el hongo se ha encontrado asociado a la mancha foliar del tabaquillo (Nicotiana trigonophylla) (^{Guerra-Meza, 2021}). Aun cuando la mancha foliar de la soya es causada por C. muehlenbeckiae en Sinaloa, se desconoce si el zacate johnson, guar y tabaquillo pueden fungir como potenciales fuentes de inóculo para el desarrollo de la enfermedad; de ahí la importancia de realizar inoculaciones cruzadas con aislados del hongo provenientes de las diferentes especies de plantas, lo cual contribuirá al conocimiento de la ecología, epidemiología y manejo de la enfermedad en los cultivos económicamente importantes.

Tizón foliar (Alternaria sp.) de la higuerilla silvestre (Ricinus comunis). La higuerilla silvestre se considera una especie exótica invasora la cual se comporta como perenne cuando crece como ruderal en Sinaloa. Las hojas muestran manchas irregulares de café claro a oscuro de 0.5 a 1.0 cm (Figura 3E); cuando las manchas coleasen cubren hasta el 25 % de la lámina foliar, lo que provoca defoliación, principalmente en las hojas del tercio inferior de las plantas. Estudios preliminares han demostrado que la mancha foliar de la higuerilla silvestre es causada por Alternaria ricini y que en inoculaciones artificiales también causó la enfermedad en higuerilla comercial (^{Olivas-Peraza, 2018}), lo cual coincide con reportes previos de la enfermedad donde se ha implicado a A. ricini como agente causal de la enfermedad en higuerilla comercial en México (^{López-Guillén et al., 2015}) y otras partes del mundo (^{Masirevic et al., 1993}; ^{Nagaraja y Krishnappa, 2016}a; 2016b). En Sinaloa, los síntomas del tizón foliar en higuerilla silvestre ocurren durante el otoño invierno cuando los periodos de humedad relativa ≥ 90 % de 12 a 16 h diarias y la temperatura oscila entre 8 y 28 °C, lo cual coincide con el ciclo de higuerilla comercial. Las pruebas de patogenicidad indican que la higuerilla silvestre es una fuente potencial de inóculo para el desarrollo del tizón foliar causado por A. riccini en higuerilla cultivada.

El mildiú (Pseudoperonospora cubensis) del meloncillo silvestre (Cucumis melo var. Dudaim). El meloncillo crece como arvense, pero también como ruderal en el norte de Sinaloa. Se presenta en altas poblaciones en terrenos agrícolas baldíos durante el verano y principios de otoño en Sinaloa. En los seis años recientes esta planta ha mostrado síntomas y signos de mildiú. La enfermedad es policíclica y las plantas presentan manchas de verde pálido a amarillo sin delimitación por las nervaduras en el haz (Figura 3F) y en el envés, los signos consisten en esporangióforos y esporangios con un crecimiento velloso color café o púrpura. La incidencia de mildiú en meloncillo es del 100 % y destruye hasta el 50 % del follaje de las plantas. Los primeros síntomas de la enfermedad en meloncillo silvestre se observan durante la última semana de septiembre y la primera semana de octubre, cuando aún no se trasplantan cucurbitáceas comerciales en la región. No se ha demostrado la patogenicidad de P. cubensis proveniente de meloncillo silvestre en cucurbitáceas cultivadas en Sinaloa, pero, estudios en Estados Unidos de Norteamérica indican que P. cubensis sobrevive al invierno en cucurbitáceas silvestres o cultivadas como biotrofo obligado en Florida; mientras que el patógeno no sobrevive el invierno en los estados del Noreste del mismo país debido al frío en invierno. De ahí que, a través del viento y la presencia de hospedantes susceptibles en la ruta de diseminación, el oomiceto se disemine desde Florida hasta los estados del noreste de Los Estados Unidos de Norteamérica cuando ocurre la enfermedad durante la primavera y el verano (^{Ojiambo y Holmes, 2011}). En Sinaloa, las siembras en invernadero para producción de plántulas de cucurbitáceas inician la primera semana de octubre, la esporulación de P. cubensis en meloncillo silvestre es abundante y los niveles de humedad y temperatura favorecen el desarrollo de la enfermedad tanto en el meloncillo silvestre como cucurbitáceas cultivadas; sin embargo, se desconoce la forma de supervivencia del patógeno durante el verano, donde las temperaturas alcanzan hasta 40 °C.

Arvenses y ruderales como potenciales fuentes de inóculo de enfermedades en hortalizas Sinaloa. En la presente revisión se abordan enfermedades de origen viral y fungoso que se han detectado en arvenses y ruderales y que tienen el potencial para presentarse en cultivos hortícolas. La importancia de las arvenses y ruderales, así como la abundancia y motilidad de insectos vectores de enfermedades virales en tomate para industria se demostró en Sinaloa, donde mediante de estudios de presencia de potenciales fuentes de inóculo, poblaciones de potenciales especies insectiles vectores de virus se diseñó un sistema de manejo de enfermedades virales en jitomate para industria (^{Nelson et al., 1994}).

Conclusiones

En Sinaloa se cultivan una amplia gama de hortalizas. La incidencia de enfermedades virales y fungosas es frecuente en solanáceas y cucurbitáceas cultivadas durante la temporada otoño-invierno en la región. Paralelamente diversas especies de arvenses ruderales pertenecientes a éstas y otras familias botánicas muestran síntomas de enfermedades virales y fungosas en el entorno donde se cultivan las hortalizas. La asociación de estos patógenos a las plantas silvestres implica riesgo de transmisión hacia las plantas cultivadas. A la fecha no existen estudios sobre la distribución espacio-temporal de las arvenses y ruderales en los valles de Sinaloa, así como las fluctuaciones poblacionales de los potenciales insectos vectores de las enfermedades virales de este tipo de plantas a las plantas cultivadas y viceversa. Tampoco existen sistemas modernos para detección de fitopatógenos tanto en plantas como en los potenciales vectores. Líneas futuras de investigación deberán abordar estos tópicos donde participen Botánicos, Entomólogos, Fitopatólogos, Epidemiólogos y Bioinformáticos; esto permitirá un manejo sostenible de las enfermedades de las hortalizas y otros cultivos de importancia en Sinaloa.