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Revista mexicana de fitopatología

versión On-line ISSN 2007-8080versión impresa ISSN 0185-3309

Rev. mex. fitopatol vol.36 no.2 Texcoco may./ago. 2018

https://doi.org/10.18781/r.mex.fit.1711-5 

Artículos Científicos

Respuesta de diez cultivares de mango amarillo al daño por cenicilla (Erysiphe quercicola) en México

Amado Pérez-Rodríguez1 

José Antonio Mora-Aguilera1  * 

Carlos De León-García de Alba1 

José Sergio Sandoval-Islas1 

Elías Hernández-Castro2 

Alfonso Vásquez-López3 

1Instituto de Fitosanidad, Colegio de Postgraduados, km 36.5, Carretera México-Texcoco, Montecillo, Texcoco, Estado de México, CP. 56230, México

2Unidad Académica de Ciencias Agropecuarias y Ambientales, Universidad Autónoma de Guerrero, Carretera Iguala-Tuxpan km 2.5, CP. 40101, Iguala, Guerrero, México

3Laboratorio de Fitopatología, Instituto Politécnico Nacional-CIIDIR, Calle Hornos 1003, Colonia Noche Buena, Municipio Santa Cruz Xoxocotlán, CP. 71230, Oaxaca, Oaxaca, México.


Resumen

La cenicilla del mango (Erysiphe quercicola) causa pérdidas de producción de hasta 90%, por lo que es necesario estimar la tolerancia a este patógeno en el nuevo germoplasma introducido o generado recientemente para incrementar el potencial de exportación de México. El objetivo de este estudio fue determinar la respuesta al daño por cenicilla mediante una técnica de inoculación optimizada para inducir la enfermedad en hojas adheridas de 10 cultivares de mango amarillo nuevos para México. Se evaluaron dos métodos de inoculación. El mejor fue por aspersión de conidios a una concentración de 4.6 × 105 esporas mL-1, en las superficies adaxial y abaxial de las hojas, a ± 300 - 450 lux y suspendidos en polisorbato 20 + surfactante a base de alcoholes etoxilados al 2%. La prueba de inoculación mostró que el cv. Alphonso fue moderadamente tolerante y Neelum y Fairchild ligeramente tolerantes. En contraste, Nam Doc Mai, Rosigold, Ataúlfo Zafiro, Cotaxtla y Kesar fueron susceptibles y Mallika e Ivory altamente susceptibles. Los cultivares más tolerantes presentaron valores menores de incidencia, severidad máxima, área bajo la curva del progreso de la enfermedad, tasa de infección aparente y densidad de conidios por cm2 de área foliar dañada.

Palabras clave: hojas; susceptibilidad; germoplasma; severidad

Abstract

Mango powdery mildew (Erysiphe quercicola) causes up to 90% production losses, so it is necessary to estimate the tolerance to this pathogen of the new germplasm introduced or recently generated to increase the export potential of Mexico. The objective of this study was to determine the response to powdery mildew damage by means of an optimized inoculation technique to induce the disease in attached leaves of 10 new yellow mango cultivars for Mexico. Two inoculation methods were evaluated. The best was to spray conidia at 4.6 x 105 spores mL-1 on the adaxial and abaxial leaves surfaces, at ± 300-450 lux and suspended in polysorbate 20 + surfactant based on ethoxilate alcohols at 2%. The inoculation test showed that the cv. Alphonso was moderately tolerant and Neelum and Fairchild were slightly tolerant. In contrast, Nam Doc Mai, Rosigold, Ataulfo Zafiro, Cotaxtla and Kesar were susceptible and Mallika and Ivory were highly susceptible. The most tolerant cultivars had lower values of incidence, maximum severity, area under the disease progress curve, apparent infection rate and conidia density per cm2 of damaged leaf area (LSD, P≤0.05).

Key words: leaves; susceptibility; germplasm; severity

México representa el séptimo país productor de mango (Mangifera indica L.) con un volumen anual superior a 1.8 Mt y es el principal exportador con el 24% del volumen exportado global (FAO, 2016). Entre 1992 y 2006 México perdió competitividad en aproximadamente 27.6% en la exportación de mango a EE.UU., debido al incremento de la participación comercial de India, Tailandia, Perú, Brasil y Ecuador (Hernández y Martínez, 2009). Este problema creciente está asociado a la oferta limitada de mango amarillo en el mercado internacional, ya que México comercializa únicamente frutos del cv. Ataúlfo y este presenta baja productividad debido principalmente a presencia de enfermedades, frutos partenocárpicos, mezclas genéticas y marcada estacionalidad y alternancia de cosecha (Villegas y Mora, 2011). Para mitigar estas limitantes, el Colegio de Postgraduados introdujo en 2011 y 2012 ocho nuevos cultivares de mango amarillo con potencial de exportación procedentes de Florida, EE.UU. Además, el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) registró dos nuevos cultivares locales del clon Ataúlfo en 2009 (A. Diamante) y 2012 (A. Zafiro).

La cenicilla del mango, causada por Erysiphe quercicola (anamorfo: Pseudoidium anacardii) (Braun y Cook, 2012; Félix et al., 2013; Tam, 2017) es una de las enfermedades más importantes de este frutal por su alta severidad, endemismo, distribución cosmopolita (Raheel et al., 2008) y causar pérdidas de cosecha de 80-90% (Gupta, 1989b; Shoeman et al., 1995; Nasir et al., 2014). En entidades federativas exportadoras de mango como Michoacán puede afectar el 60% de los árboles comerciales, representando 30-50 mil ton de fruta (Arias et al., 2004) y en Sinaloa ocasionar pérdidas de 70% durante floración (Félix et al., 2017). El hongo ataca hojas, inflorescencias y frutos juveniles. El tejido infectado se cubre con un polvo blanco debido al crecimiento micelial y esporulación. Las lesiones iniciales en follaje son de coloración rojiza, el daño avanzado causa deformación de lámina foliar con esporulación abundante, necrosis y defoliación severa. En tejido reproductivo induce caída de flores, necrosis extensiva de inflorescencias y aborto de frutos pequeños (Sinha et al., 2001; 2002; Nasir et al., 2014).

La relevancia de la infección foliar en la recurrencia y severidad de epidemias en inflorescencias está ampliamente documentada, ya que el hongo sobrevive como micelio en yemas y hojas de la estación de crecimiento o de años previos, cuando las condiciones ambientales a la infección son desfavorables o en ausencia de tejido reproductivo (Schoeman et al., 1995; Misra, 2001; Nasir et al., 2014). Cuando las flores aún están ausentes, la infección temprana en hojas juveniles perpetúa la disponibilidad de inóculo y favorece el inicio de la infección en panículas (Munshi et al., 1988; Misra et al., 2012). Adicionalmente, durante la floración, la esporulación sobre las hojas (con los conidios adheridos a conidióforos) incrementa el inóculo y preserva su viabilidad de 10-19 (Gupta, 1989a; Nelson, 2008) o 40 días más (Khalid et al., 2000), en comparación con los conidios libres depositados sobre otros órganos susceptibles del hospedante, lo cual favorece la mayor duración e intensidad de epidemias debido a que los conidios sólo requieren de 5-7 h para germinar y 5-8 días para inducir los primeros síntomas (Misra, 2001). A su vez, los múltiples flujos vegetativos y florales que se forman simultáneamente durante una misma estación de crecimiento también estimulan el incremento y dispersión masiva del inóculo y mayor frecuencia de epidemias (Misra, 2001; Guillén et al., 2003). En Técpan de Galeana, México, Pérez et al. (2017a) reportaron tres épocas de desarrollo de epidemias vegetativas en igual número de flujos de crecimiento durante un ciclo de cultivo en el cv. Manillila. Aunque la incidencia final fue menor (1.65-1.80%) que la observada en inflorescencias (6.15-6.90%), los autores mostraron la relevancia de la infección vegetativa en inducir la aparición de epidemias en tejido reproductivo.

En cultivares altamente susceptibles, los flujos vegetativos juveniles son severamente afectados por E. quercicola, por lo que usar cultivares tolerantes constituye la mejor alternativa de manejo de este patógeno (Nelson, 2008). En los actuales programas de mejoramiento de mango se estima la tolerancia varietal a patógenos con base en la infección natural registrada en campo. Con este enfoque, Galli et al. (2009) y (2012) caracterizaron la tolerancia de 17 cultivares a la cenicilla y antracnosis con cinco clases de severidad en Pindorama, Brasil. Similarmente, Nelson (2008) encontró que los cvs. Alphonso, Zill y Kent fueron altamente susceptibles; Rosa y Haden fueron moderadamente susceptibles, y Sensation y Tommy Atkins ligeramente susceptibles a O. mangiferae en Hawái, EE.UU. Otros estudios de este tipo para estimar la tolerancia a cenicilla fueron realizados por Palti et al. (1974), Gupta (1976), Peterson (1984), Akhtar et al. (1999), Galli et al. (2008), Nofal y Haggag (2006) y Naqvi et al. (2014). Sin embargo, estos enfoques metodológicos presentan inconvenientes severos, ya que la incidencia y severidad de cenicilla en campo dependerá de factores como la estacionalidad, distribución y densidad de inóculo, disponibilidad de tejido susceptible y de condiciones ambientales (Nasir et al., 2014) o de manejo inductivas como la frecuencia e intensidad de riego (Guillen et al., 2003).

Para evitar el escape a la infección y asegurar una óptima expresión parasítica del patógeno, es necesario utilizar técnicas estandarizadas de inoculación que reproduzcan con eficiencia la enfermedad. Debido a que E. quercicola es un parásito obligado, la mayoría de los estudios realizados para documentar su distribución, importancia, biología, epidemiología, manejo y resistencia genética se han basado en plantas infectadas naturalmente (Nasir et al., 2014), por lo que existe escasa información referente a la inducción artificial de cenicilla del mango. Adikaram et al. (2002) documentaron que la deposición de esporas de O. mangiferae con pincel sobre hojas de Pedilanthus tithymaloides generó infecciones exitosas y promovió la esperada síntesis de nuevas antocianinas y degradación de clorofila. En estudios previos realizados en hojas de mango se observó que la mayor infección por O. mangiferae se registró en hojas de 8-12 días de edad, inoculadas al atardecer (300-350 Lux) con una concentración de 4.6 x 105 esporas mL-1 (Pérez, 2017).

Con base en la susceptibilidad diferenciada que presentan todos los cultivares de mango a cenicilla (Palti et al., 1974; Nasir et al., 2014), la relevancia alta que tiene la infección foliar por E. quercicola en el ciclo de la enfermedad y desarrollo epidémico (Misra, 2001; Pérez et al., 2017a), así como la necesidad de apoyar la adecuada selección y uso agronómico de los nuevos cultivares introducidos o desarrollados en México acorde a su reacción sanitaria a este patógeno, se desarrolló este estudio con el objetivo de determinar la respuesta a E. quercicola en la etapa vegetativa de diez nuevos cultivares de mango amarillo con potencial de exportación en plantas de vivero con base en una técnica optimizada de inoculación.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El estudio se realizó durante 2015 y 2016 en el laboratorio e invernadero del Postgrado de la Unidad Académica de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Guerrero, en Iguala, Guerrero, México (18°20’39.505” N; 99°29’52.796”O; 738 msnm). Se usaron plantas de mango de 18 meses de edad injertadas con los cultivares Nam Doc Mai, Rosigold, Neelum, Mallika, Cotaxtla, Kesar, Fairchild, Alphonso, Ivory, Ataúlfo Zafiro y Manililla, establecidas en macetas de plástico de 18 L en un vivero cubierto con plástico transparente calibre 600 y malla-sombra de polipropileno al 50%. Las plantas se fertilizaron cada cinco días con 1.0 g de la fórmula 100-60-60 (NPK) y regaron a saturación cada tercer día. La temperatura, humedad relativa y fotoperiodo en el vivero se registraron cada dos horas con un datalogger Hobo® U12.

Inóculo experimental

Se recolectaron hojas e inflorescencias colonizadas por E. quercicola en huertos de mango cv. Manililla de 20 años de edad en Guerrero, México y depositaron en bolsas de papel para su conservación temporal y traslado. El tejido se deshidrató por siete días en condiciones de laboratorio (470 ± 10 lux, 24-26°C y 30% HR). Una porción de tejido deshidratado se conservó en bolsas de papel como reservorio de inóculo, del resto se recuperaron los conidios con un pincel de pelo fino (Rodin® Núm. 5) y suspendieron en tubos de vidrio con 30 mL de agua destilada estéril para su conservación a 24 ± 2ºC y uso posterior como fuente de inóculo.

Tratamientos de inoculación

Se identificaron brotes vegetativos con desarrollo inicial de la enfermedad en plantas del cv. Manililla, altamente susceptibles a E. quercicola y con características similares de crecimiento y vigor. Cuando las hojas tuvieron 8-12 días de edad se desinfestaron con un aspersor manual con NaClO (0.5%) durante 30 s, se enjuagaron tres veces con agua destilada y dejaron secar durante 10 min. Se evaluaron tres tratamientos de inoculación: T1) aspersión de conidios en suspensión en polisorbato 20 (Tween 20®) al 5% + surfactante a base de alcoholes detoxilados (Inex-A®) al 2%; T2) espolvoreo de una mezcla de conidios con caseína (Rennet Casein® 90 mesh, Charotar Casein Company, IndiaMartTM), y T3) aspersión de agua destilada estéril (control). De cada tratamiento se preparó una mezcla base; para el T1 se utilizó 1 g de inóculo (micelio, conidios y conidióforos) en 2 mL-1 de la solución y para el T2 se usó 1 g de inóculo en 2 g de caseína y ambos se ajustaron a una concentración de 4.6 × 105 esporas mL-1 en una cámara de Neubauer. La inoculación se realizó a las 18:00 h (± 300-450 lux) en las superficies adaxial y abaxial de las hojas desinfestadas que permanecieron adheridas a la planta. Se inocularon 50 hojas por tratamiento (5 hojas por planta; 10 plantas por tratamiento). El experimento se replicó tres veces en 2015.

Tolerancia varietal

Se evaluaron plantas de mango de 18 meses de injertadas con los cultivares Nam Doc Mai, Rosigold, Neelum, Mallika, Cotaxtla, Kesar, Fairchild, Ivory, Alphonso y Ataúlfo Zafiro. Se utilizó el tratamiento de inoculación más eficiente para reproducir síntomas derivado de experimentos previos, ajustado a 4.6 × 105 esporas mL-1 e implementado en las superficies adaxial y abaxial de las hojas, en el rango de ± 300-450 lux. Se inocularon 50 hojas adheridas a la planta de 8-12 días de edad por cultivar (5 hojas por planta; 10 plantas por cultivar). El experimento se replicó tres veces por año durante 2015 y 2016.

Variables y análisis estadístico

En ambos experimentos, tratamientos de inoculación y tolerancia varietal, cada 24 h se observó el desarrollo de hojas con lesiones, con o sin esporulación y determinó la incidencia (Inc), periodo de incubación (Pi) a severidad máxima (Y max ). Con los valores progresivos de Y max se calculó la tasa de infección aparente (b -1 ) mediante el modelo de regresión lineal (Achicanoy, 2000) y el área bajo la curva del progreso de la enfermedad (ABCPE) con el método de integración trapezoidal (Campbell y Benson, 1994). Adicionalmente, en el experimento de tolerancia varietal se cuantificó la concentración de conidios (Cc) por cm2 de área foliar infectada según Sholberg et al. (2001) y estimó la tolerancia con una escala de cinco clases basada en el patrón de síntomas y grado máximo de severidad observados en huertos comerciales de mango localizados en Iguala y Huamuxtitlán, Guerrero, México, como sigue: 1) hoja sana o con lesiones ≤ 1.0 mm sin colonización micelial (resistente), 2) lesiones rojizas, con micelio escaso y diámetro máximo de 5.0 mm (moderadamente tolerante), 3) lesiones rojizas a oscuras con diámetro de 5-10 mm y micelio blanco (ligeramente tolerante), 4) lesiones rojizas a oscuras con diámetro de 10-15 mm y micelio abundante (susceptible), 5) lesiones oscuras que coalescen con diámetro >15 mm y micelio abundante (altamente susceptible) (Figura 1). En cada experimento se utilizó un diseño completamente al azar con 10 repeticiones. Los cálculos de b -1 , ABCPE, análisis de varianzas (Proc GLM) y comparación de medias (DMS, 5%) para Pi, Inc, Y max , Cc, ABCPE y b -1 se realizaron con el programa SAS System v.9.4 (SAS Institute Inc, 2016).

Figura 1 Diagrama de severidad de cenicilla causada por Erysiphe quercicola en hojas de mango (Mangifera indica) con base en el patrón de colonización observado en huertos comerciales de Guerrero, México. 2015. 

RESULTADOS

Tratamientos de inoculación

La suspensión de conidios en polisorbato 20 + surfactante a base de alcoholes detoxilados, asperjados a una concentración de 4.6 × 105 esporas mL-1 sobre ambas superficies de hojas de 8 - 12 días de edad e incubadas a ± 300-450 lux, indujo los valores mayores de incidencia, severidad y ABCPE con el menor periodo de incubación en el cv. Manilla, altamente susceptible a cenicilla (Cuadro 1) (DMS, P≤0.05).

Cuadro 1 Periodo de incubación, incidencia y severidad de cenicilla causada por E. quercicola en hojas de mango (Mangifera indica L.) de 8-12 días de edad del cv. Manililla infectadas mediante dos métodos de inoculación. Iguala, Guerrero, México. 2015. 

Tratamientow Parámetros fitosanitariosx
Pi (ddi) Inc (%) Y max ABCPE b-1
T1 5.0z 90.1 4.8 107 0.4025
T2 7.2 72.3 3.5 43.7 0.3875
T3 0 0 0 0 0
DMSy 1.8 17.5 0.9 17.6 0.0973
R2 88 90 90 91 89

wT1= Polisorbato 20 + surfactante a base de alcoholes detoxilados, T2= caseína, T3= agua destilada estéril (control). xPi= periodo de incubación, Inc= incidencia, Y max = severidad máxima, ABCPE= área bajo la curva del progreso de la enfermedad, b -1 = tasa de infección aparente; yDMS= Diferencia mínima significativa de acuerdo con la prueba de Fischer (P≤0.05); zValores promedio de 50 hojas por tratamiento en tres réplicas experimentales / wT1= Polysorbate 20 + surfactant based on ethoxylated alcohols, T2= casein, T3= sterile distilled water (control). xPi= incubation period, days after inoculation, Inc= incidence, Y max = maximum severity, ABCPE = area under the disease progress curve (AUDPC), b -1 = apparent infection rate; yDMS= Least Significant Difference (LSD), according to Fischer’s Test (P≤0.05); zAverage values of 50 leaves per treatment in three experiment replications.

Tolerancia varietal

Con base en los parámetros Y max , ABCPE y b -1 , los cultivares infectados por E. quercicola se agruparon en cuatro niveles de susceptibilidad. Alphonso fue moderadamente tolerante (MT) seguido de Neelum y Fairchild, los cuales fueron ligeramente tolerantes (LT). Entretanto, Nam Doc Mai, Rosigold, Ataúlfo Zafiro, Cotaxtla y Kesar se comportaron como susceptibles (S) e Ivory y Mallika fueron altamente susceptibles (AS) (Figura 2). Aun cuando ningún cultivar fue resistente, los menos susceptibles (MT y LT) presentaron valores consistentemente menores de incidencia, Y max , ABCPE, b -1 y Cc. El Pi osciló entre 4 y 6 días y su duración no mostró un patrón concordante con el grado de susceptibilidad de los cultivares evaluados. Los cultivares más susceptibles (S y AS) mostraron de 20.6-22.0% mayor incidencia, de 33-38% mayor Ymax, de 95.5-140% más ABCPE, tasas de desarrollo (b -1 ) más altas de 183-223% y concentración conidial por área dañada (cm2) de 226-300% superiores respecto a cultivares de los grupos MT y LT. En este estudio, los cultivares poliembriónicos Nam Doc Mai, Kesar, Cotaxtla, Ivory y Ataúlfo Zafiro fueron más susceptibles que los monoembriónicos (Cuadro 2) (DMS, P ≤ 0.05).

Figura 2 Reacción de severidad de diez cultivares de mango amarillo a la infección foliar experimental por Erysiphe quercicola. A) Alphonso, B) Fairchield, C) Neelum, D) Rosigold, E) Nam Doc Mai, F) Kesar, G) Cotaxtla, H) Ataúlfo Zafiro, I) Mallika, J) Ivory.  

Cuadro 2 Tolerancia de diez cultivares de mango inoculados con Erysiphe quercicola en hojas de 8-12 días de edad con base en algunos parámetros fitosanitarios en Iguala, Guerrero, México, durante los ciclos 2015 y 2016. 

Parámetros fitosanitariosw
Cultivar Pi (ddi) Inc (%) Y max Cc (104 /cm 2) ABCPE b -1 Reacción Semillax
Alphonso 6.3z 70.1 2.7 1213.5 38.1 0.121 MT M
Fairchild 4.7 75.3 3.0 1305.1 43.7 0.132 LT M
Neelum 4.6 83.1 3.4 3685.2 50.2 0.265 LT M
Rosigold 6.1 86.2 3.6 3961.4 74.5 0.347 S M
Nam Doc Mai 5.3 84.0 3.8 4283.6 83.4 0.305 S P
Kesar 4.2 91.0 4.1 4600.3 90.3 0.368 S P
A. Zafiro 4.8 90.8 4.3 5221.4 96.1 0.378 S P
Cotaxtla 4.9 91.2 4.4 5183.6 97.5 0.371 S P
Mallika 5.1 90.5 4.7 5981.7 100.6 0.389 AS M
Ivory 4.6 93.3 4.7 6321.6 105.8 0.423 AS P
DMSy 1.1 9.3 0.9 1115.8 17.7 0.101 - -
R2 91 89 90 88 89 87 - -

wPi= período de incubación, Inc= incidencia, Sev= severidad, Cc= concentración de conidios por área dañada, Y max = severidad máxima, ABCPE= área bajo la curva del progreso de la enfermedad, b -1 = tasa de infección aparente; xM= monoembriónica, P= poliembriónica; yDMS=Diferencia mínima significativa de acuerdo con la prueba de Fischer (P≤0.05); zMedia de 50 hojas por tratamiento en seis réplicas experimentales / wPi= incubation period, days after inoculation, Inc= incidence, Sev= severity, Cc= conidia concentration per damaged area, Y max = maximum severity, ABCPE = area under the disease progress curve (AUDPC), b -1 = apparent infection rate; xM= monoembryonic, P= polyembrionic; yDMS= Least Significant Difference (LSD), according to Fischer’s Test (P≤0.05); zaverage of 50 leaves per treatment in six experiment replications.

DISCUSIÓN

La aspersión del inóculo conidial de E. quercicola, en suspensión con una mezcla de polisorbato 20 (5%) + surfactante a base de alcoholes detoxilados (2%) superó a la caseína en inducir la enfermedad con mayor incidencia (90.1%), severidad (Ymax = 4.8, ABCPE = 107) y rapidez (Pi = 5 ddi) en el cv. Manilla (Cuadro 1). Dada su mayor eficacia, este método de inoculación se utilizó para evaluar la respuesta a la infección en los cultivares considerados en este estudio. No ese encontraron estudios relativos al efecto del polisorbato 20 en la germinación conidial de E. quercicola. Sin embargo, por sus características tensioactivas, adherentes y dispersantes, el polisorbato 20 se ha utilizado en algunas investigaciones para evitar la aglutinación de esporas y facilitar su dispersión uniforme. Por ejemplo, Jansen et al. (2005) lograron infecciones 100% exitosas al inocular cariópsides de trigo con Fusarium graminearum a concentración de 1500 macroconidios mL-1 suspendidos en polisorbato 20. Similarmente, Frias et al. (1995) favorecieron la germinación y lograron 97 - 100% de infección al inocular plántulas de cacao (Teobroma cacao) con basidiosporas de Crinipellis perniciosa suspendidas en una solución de polisorbato 20 con glicerol al 3%. Similarmente, Jia et al. (2003) observaron que el polisorbato 20 (0.25%), combinado con periodos de luz-oscuridad por 16 y 8 h, incrementaron la adherencia y severidad máxima esperada de Magnaporthe grisea inoculado en hojas de arroz (Oryza sativa).

En este estudio se evaluó la reacción de diez cultivares de mango inoculados con una técnica optimizada que consideró el control de la densidad inóculo y deposición eficiente en el tejido foliar, aditivos humectantes para evitar la deshidratación de conidios, así como la fenología del hospedante asociada a la susceptibilidad y condiciones óptimas de incubación. La carencia de este tipo de estudios limita la estimación precisa de tolerancia varietal a E. quercicola, ya que evaluar este comportamiento con base en epidemias naturales, como comúnmente se realiza (Akthar et al., 1999; Galli et al., 2008; Nelson, 2008), puede llevar a conclusiones equivocadas debido a que la ocurrencia e intensidad estarán afectadas por la presencia, densidad y distribución variable del inóculo, condiciones ambientales heterogéneas y disponibilidad de tejido susceptible, entre otros factores (Shoeman et al., 1995; Nasir et al., 2014).

Nuestros resultados indicaron que todos los cultivares fueron susceptibles a E. quercicola y se agruparon en cuatro niveles de susceptibilidad como fue reportado por Naqvi et al. (2014), quienes encontraron que de un total de 25 cultivares de mango, ninguno fue resistente, pero si exhibieron gradientes de tolerancia. En nuestro estudio, el cv. Alphonso mostró la mayor tolerancia a E. quercicola, en contraste con Nofal y Haggag (2006), quienes documentaron una susceptibilidad alta de este cultivar. Sin embargo, Neelum y Fairchild presentaron ligera tolerancia como fue documentado por Nasir et al. (2014). Los cultivares más susceptibles fueron Mallika e Ivory, coincidiendo con lo observado por Palti et al. (1974) y Nofal y Haggag (2006). Adicionalmente, la presente investigación consigna por primera vez el grado de susceptibilidad del follaje a E. quercicola en cultivares de mango nuevos para México (Nam Doc Mai, Rosigold, Ataúlfo Zafiro y Kesar) y con potencial de exportación. Es relevante considerar que los cultivares con menor susceptibilidad presentaron consistentemente menor incidencia, Y max , severidad acumulada (ABCPE), tasa de desarrollo de la enfermedad, así como densidad de esporulación y los rangos de magnitud de estos valores guardaron concordancia con cada grupo o respuesta de susceptibilidad (MT, LT, S y AS) (Cuadro 2).

Es importante señalar que las comparaciones de tolerancia previamente citadas se han basado en epidemias naturales (Galli et al., 2008, 2009; Naqvi et al., 2014), en donde no se controlaron las condiciones para promover la óptima expresión de virulencia del patógeno y el desarrollo de la enfermedad, por lo que la severidad pudo ser subestimada o sobreestimada. Nasir et al. (2014) documentaron la virulencia diferenciada de O. mangiferae en función del grado de humedad ambiental y duración de los periodos ambientales más secos. Por esta razón, es importante usar métodos eficaces y estandarizados para reproducir la enfermedad en condiciones controladas (laboratorio, invernaderos u otros espacios protegidos) para la correcta estimación de tolerancia, además de integrar en el estudio mayor número de variables fitosanitarias para lograr resultados más consistentes y usar una escala de severidad diseñada acorde al patrón de síntomas y grado máximo de severidad observado en huertos comerciales de mango (Figura 1) de las regiones productoras de cada país en particular.

Todos los cultivares poliembriónicos (Nam Doc Mai, Kesar, Cotaxtla, Ivory y Ataúlfo Zafiro) mostraron mayor susceptibilidad al agruparse como S y AS; sin embargo, como en estas categorías también se agruparon cultivares monoembriónicos (Rosigold y Mallika) (Cuadro 2), esta relación debe verificarse en futuros estudios comparativos con mayor número de cultivares de cada tipo embrionario. Aportar evidencias de la participación de este factor es relevante, ya que se sugiere que la poliembrionía en mango promueve susceptibilidad a enfermedades foliares al originar baja actividad de peroxidasas y síntesis de etileno (Campbell, 1961), en contraste con patógenos del suelo donde incrementa la resistencia (Pinto et al., 2002).

El desarrollo de cenicilla ocurre en un rango amplio de temperatura (10-31 °C) (Ploetz y Freeman, 2009), aunque es más severa en ambientes secos y fríos (50-70% RH, ≈ 20-22°C) (Gupta, 1989b; Schoeman et al., 1995). Los conidios pueden germinar en un rango de 9-32°C (con un óptimo de 23°C) con humedad relativa tan baja como 20%, por lo que el desarrollo de la enfermedad es usualmente independiente de la humedad ambiental (Ploetz y Freeman, 2009). Las zonas de producción de mango de la cuenca pacífico de México presentan gradientes climáticos (trópicos seco, húmedo y subhúmedo) con distinta inductividad a cenicilla. Por ejemplo, en regiones de trópico seco como el Valle de Apatzingán (Michoacán, México), la cenicilla se presenta con alta severidad, ataca hojas y tejido reproductivo y causa caída de frutos de hasta 80%; en esta región, Arias et al. (2004) clasificaron como zonas de alto riesgo para esta enfermedad las ubicadas a una altitud mayor a 550 m y expuestas a temperatura nocturna < a 17 °C. En concordancia con este supuesto, Pérez et al. (2017b) reportaron el desarrollo de epidemias de baja severidad (2.98%) y únicamente en inflorescencias en huertos de Arcelia, Gro., (trópico seco), municipio ubicado a 330 m, con temperatura ≥ 30 °C y RH ≤ 60% durante el estudio. En contraste, en zonas de trópico subhúmedo, como Técpan de Galeana (Guerrero, México), la presencia recurrente de vientos marinos fríos favorece la aparición de flujos vegetativos y florales múltiples que prolongan las etapas fenológicas de mayor susceptibilidad y también promueven epidemias múltiples de cenicilla (Pérez et al., 2017a) con distinta intensidad. Con base en lo anterior, este estudio permite apoyar la selección de regiones agroecológicas más adecuadas para los nuevos cultivares de mango amarillo emergentes para el mercado de exportación. Por ejemplo, cultivares altamente demandados por los mercados de EE.UU. y Canadá, como Nam Doc Mai, Alphonso y Kesar, tendrán mejor comportamiento productivo y mayor rentabilidad en las regiones donde E. quercicola muestra menor aptitud parasítica y los costos financieros por mantenimiento fitosanitario serán menores. Sin embargo, el productor deberá considerar factores como la susceptibilidad de los nuevos cultivares a otras limitantes parasíticas importantes y adaptación agronómica a tipos de clima y suelo para ponderar mejor su decisión.

Con excepción de Cotaxtla, el resto de los cultivares evaluados en este estudio se establecieron recientemente en huertos experimentales ubicados en Guerrero, Oaxaca y Chiapas, México, por lo que se encuentran en etapa juvenil. Una vez que alcancen la madurez continuarán los estudios de respuesta varietal a la infección por E. quercicola en tejidos reproductivos

CONCLUSIONES

En este estudio se determinó que el mejor método de inoculación de E. quercicola en mango fue por aspersión de conidios a una concentración de 4.6 × 105 esporas mL-1, en ambas superficies de las hojas, al anochecer y suspendidos en polisorbato 20 + surfactante a base de alcoholes detoxilados al 2% para favorecer su dispersión, adherencia y evitar su deshidratación. Además, aun cuando los 10 cultivares de mango evaluados en este estudio fueron susceptibles a E. quercicola, Alphonso, Neelum y Fairchield fueron los más tolerantes a la infección foliar. Mientras que Mallika e Ivory fueron los más susceptibles.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a las autoridades de Postgrado de la Unidad Académica de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Guerrero por las facilidades otorgadas para realizar el presente trabajo.

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Primera publicación DOI: 06 de Marzo, 2018.

First DOI publication: March 06, 2018.

Recibido: 30 de Noviembre de 2017; Aprobado: 28 de Enero de 2018

*Autor para correspondencia: aguilera@colpos.mx.

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