Introducción

Desde principios del siglo pasado se sabe que la leishmaniasis cutánea es endémica en la Península de Yucatán, con el primer reporte publicado en ese tiempo como “úlcera de los chicleros” por el médico danés ^{Harald Seidelin (Seidelin, 1912}). Posteriormente se han realizado numerosas investigaciones en diversos focos de transmisión en los tres estados que comprenden la Península de Yucatán (i. e. Yucatán, Campeche y Quintana Roo) y los aspectos estudiados han sido enfocados a aspectos clínicos, epidemiológicos, de diagnóstico y tratamiento (^{Seidelin, 1912}; ^{Hernández-Fajardo, 1913}; ^{Inchaustegui, 1918}; ^{Farfán-López, 1922}; ^{Shattuck, 1933a}; ^1933b; ¹⁹³⁸; ^{Beltrán & Bustamante, 1942}; ^{Beltrán, 1944}; ^{Biagi, 1953a}; ^1953b; ^1953c; ^1953d; ^{Gutiérrez-Ballesteros, 1959}; ^{Andrade-Narváez et al., 1985}; ^{Albertos-Alpuche et al., 1996}; ^{Monroy-Ostria et al., 1997}; ^{Canto-Lara et al., 1998}; ^{Vargas-González et al., 1999}; ^{Andrade-Narváez et al., 2001}; ²⁰⁰³; ^{Jheman-Zetina, 2008}; ^{Hernández-Rivera et al., 2015}; ^{Andrade-Narváez et al., 2016}; ²⁰¹⁷; ^{Monroy-Ostria & Sánchez-Tejeda 2017}; ^{Loría-Cervera et al., 2019}; ^{Canché-Pool et al., 2022}). Por otra parte, en estudios longitudinales, realizados específicamente en el estado de Campeche se determinó que la población más expuesta a contraer la enfermedad y que resulta mayormente afectada son hombres de edad entre los 14 a 45 años (^{Andrade-Narváez et al., 1992}) y con base en esas investigaciones se estimó cuantitativamente una incidencia de 508 casos por cada 100,000 habitantes (^{Andrade-Narváez et al., 1990}).

En México se han reportado varias formas clínicas de las leishmaniasis como lo son la forma cutánea localizada (LCL), cutánea difusa (LCD), mucocutánea (LMC) y la forma visceral (LV) (^{Becker-Fauser et al., 2023}) no obstante, la mayoría de los casos clínicos reportados es la forma cutánea localizada (LCL) siendo Leishmania (Leishmania) mexicana^{Biagi, 1953}, el agente causal en más del 95% de los casos, aunque también se ha reportado la presencia de Leishmania (Viannia) braziliensis Viannia, 1911 (^{Pérez-Mutul et al., 1994}; ^{Canto-Lara et al., 1999}); además, ^{Monroy-Ostria y Sánchez-Tejeda (2017)} han señalado la presencia de las especies antes mencionadas y también a Leishmania amazonensis Lainson y Shaw, 1972 y Leishmania infantum (= Le. chagasi) Nicolle, 1908.

La leishmaniasis en la Península de Yucatán es una zoonosis donde participan varias especies de roedores pequeños que actúan como hospederos portadores del parásito o bien como reservorios, como es el caso de Sigmodon hispidus Say y Orr, 1825, Ototylomys phyllotis Merriam, 1901, Oryzomys melanotis Thomas, 1893 y Peromyscus yucatanicus J. A. Allen y Chapman, 1897 (^{Chablé-Santos et al., 1995}; ^{Van Wynsberghe et al., 2009}; ^{Sosa-Bibiano et al., 2022}; Arguelles-Cortinas obs. Pers.), habiéndose logrado en algunos casos el aislamiento de varias cepas de Le. mexicana. Además, se ha demostrado que algunas especies de roedores pueden mantener la infección en la mayoría de los casos por casi dos años de seguimiento (^{Van Wynsberghe et al., 2000}).

En lo que respecta a la parte entomológica de la enfermedad, según relataron ^{Dampf (1947)} y ^{Vargas y Díaz-Nájera (1953)} una de las primeras colectas de flebotominos en México fueron realizadas en Chichén Itzá, Yucatán por el médico mexicano José Manuel Rivera Carvallo el 10 de octubre de 1932, quien facilitó los especímenes al parasitólogo francés Dr. Émile Brumpt, que a su vez los cedió al entomólogo Henri Galliard, quien finalmente reportó en una publicación formal a las especies Micropygomyia trinidadensis (Newstead, 1922) (citada como Phlebotomus yucatanensis en ^{Galliard, 1934a}) y Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912) (citada como Phlebotomus almazani en ^{Galliard, 1934b}). En los años subsecuentes, hubo varios trabajos sobre nuevos registros geográficos o descripciones de nuevas especies (taxonomía alfa). Autores como ^{Vargas y Díaz-Nájera (1953)}; ^{Biagi y De Buen (1953a}, ^1953b,), así como ^{Biagi et al. (1966)} y ^{Biagi et al. (1953a)} realizaron los primeros estudios de campo sobre los flebotominos presentes en las zonas endémicas y ^{De Buen de Biagi (1966)} elaboró una clave de identificación rápida para especies antropófilas.

Posteriormente, ^{De Buen de Biagi et al. (1966)} realizaron un interesante estudio en una zona endémica en el municipio de Felipe Carrillo Puerto en Quintana Roo, demostrando que durante la estación de transmisión la especie Bichromomyia olmeca (citada como Phlebotomus flaviscutellatus) (Vargas & Díaz-Nájera, 1959), estaba infectada naturalmente con Le. mexicana. Esta especie, además de ser antropófila, es competente vectorialmente para transmitir Le. mexicana en modelos animales y en voluntarios humanos, por lo que con toda esta evidencia se le consideró como un vector comprobado del parásito. Más adelante, en estudios entomológicos realizados en la localidad de La Libertad, Escárcega, Campeche, se identificó el periodo del año con mayor abundancia de las especies de importancia médica, además de reportar la relación con variables ambientales y la tasa de picadura entre otros factores (^{Rebollar-Téllez et al., 1996a}; ^1996b; ^1996c). Bajo la hipótesis de que, además de Bi. olmeca podrían existir otras especies de flebotominos involucradas en la transmisión de leishmaniasis, se realizaron varios estudios con el objetivo de determinar las abundancias relativas, las tasas de picadura o de infección de varias especies de flebotominos en Becanchén, Yucatán (^{Canto-Lara et al., 2007}), en el municipio de Calakmul, Campeche (^{Rebollar-Téllez et al., 2005}; ^{Canto-Lara et al., 2007}; ^{Pech-May et al., 2010}; ²⁰¹⁶) y en la zona peri-urbana de Chetumal, Quintana Roo (^{Sánchez-García et al., 2010}), encontrando que especies como Lutzomyia cruciata (Coquillett, 1907), Psathyromyia shannoni (Dyar, 1929) y Psychodopygus panamensis (Shannon, 1926) podrían desempeñar el rol como vectores de Leishmania sp. En un estudio recientemente publicado y realizado en el foco emergente de leishmaniasis en Yucatán, se encontró nueva evidencia que sugiere el papel vectorial de Psathyromyia cratifer (Fairchild & Hertig, 1961) (^{Montes de Oca-Aguilar et al., (2024)}. Adicionalmente, en el municipio de Calakmul, Campeche también se ha encontrado a Pintomyia ovallesi (Ortiz, 1952) como potencial transmisor (datos no publicados y en preparación E. A. Rebollar-Téllez).

Taxonómicamente, la subfamilia Phlebotominae ha sido estudiada y revisada en detalle en México en diferentes publicaciones como ^{Vargas & Díaz-Nájera (1953)}; ^{De Buen (1966)}, ^{Quate (1963)}; ^{Ibáñez-Bernal (1999}; ²⁰⁰⁰; ^2001a; ^2001b; ²⁰⁰²; ²⁰⁰³; ^2005a; ^2005b; ²⁰²⁴), ^{Ibáñez-Bernal & Durán-Luz et al. (2022)}, ^{Ibáñez-Bernal et al. (2006}; ²⁰¹⁰; ²⁰¹⁴; ²⁰¹⁵; ²⁰¹⁷⁾, quienes han contribuido con listados faunísticos, descripción de especies actuales y fósiles, elaboración de claves de identificación, así como varias revisiones actualizadas de taxonomía y nomenclatura de las especies.

Dado que los patrones epidemiológicos de la enfermedad o los procesos ecológicos de las especies de flebotominos pueden variar espacial y temporalmente, aunado a efectos de cambios climáticos y sumando a las actividades antrópicas, que también pueden afectar la estructura vegetal de las comunidades y en consecuencia, la estructura de los ensambles de flebotominos y sus interacciones bióticas con los reservorios, durante los años 2001-2002 se realizaron colectas en tres sitios con antecedentes de estudios entomológicos y/o de evidencia epidemiológica. Estos muestreos por diferentes circunstancias habían permanecido inéditos y lo único que se ha publicado con esos especímenes, es el estudio de morfometría de Bi. olmeca (^{Méndez-Pérez & Rebollar-Téllez, 2012}) y los datos de infección por Leishmania Ross, 1903 reportados por ^{Canto-Lara et al. (2007)}. Dado el incesante impacto antropogénico a las zonas de selva de la Península de Yucatán, se necesitan muestreos recientes y periódicos, para monitorear posibles cambios en los ensambles de especies de flebotominos. Por lo tanto, el análisis de diversidad, trampeo y abundancias reportadas en el presente estudio, con datos en alocronía de las poblaciones actuales, podrían considerarse como un punto de partida para realizar evaluaciones y comparaciones de la riqueza, abundancia y tasas de picadura en estudios futuros.

Materiales y métodos

Sitios de estudio. Los sitios de estudio fueron: Becanchén, municipio Tekax, Yucatán, La Libertad, municipio Escárcega, Campeche y Santa Isabel, municipio Carrillo Puerto, Quintana Roo, México (Fig. 1), con muestreos realizados en el periodo del 01 febrero 2001 al 31 enero de 2003. La selección de los tres sitios de muestreo se basó en los estudios previos realizados por ^{Albertos-Alpuche et al. (1996)}, tomando en consideración el índice alérgico a la leishmanina (prueba de Montenegro) en Becanchén, Yucatán, para La Libertad se consideraron los estudios previos realizados por ^{Rebollar-Téllez et al. (1996}a; ^1996b; ^1996c; ^1996d), mientras que la localidad de Santa Isabel, donde no existía algún antecedente, se eligió por ser el poblado más próximo a Carrillo Puerto, donde posiblemente se haya reportado el primer caso de leishmaniasis muco-cutánea (LMC) (^{Gutiérrez-Ballesteros, 1959}) y donde se había realizado el trabajo de incriminación de vectores (^{Biagi et al., 1965}).

Figura 1 Localización de la Península de Yucatán en México y de los tres sitios de muestreo en Yucatán, Campeche y Quintana Roo, con los correspondientes tipos de vegetación. Mapa elaborado por Biól. Bernardo López González.  

Becanchén. La localidad de Becanchén (del maya bekan ch´e´en = corrientes de pozo), tenía en el censo del año 2000 un total de 1,405 habitantes en su mayoría de habla en lengua maya. Es una población con servicios de electricidad, telefonía, escuelas primaria y secundaria, así como una clínica del Instituto Mexicano de Seguridad Social (IMSS). Datos del año 2005 indicaron que existían 311 hogares en la localidad, de los cuales el 84.24% contaba con servicios de electricidad y un 61.41% con servicio de drenaje. Las actividades agrícolas y de apicultura son una parte fundamental de la economía familiar. El tipo de clima en Becanchén es el llamado cálido subhúmedo con lluvias en verano (Aw0) (^{García, 1996}). En cuanto a las provincias bióticas, según (^{Espinosa-Organista et al., 2000} p. 64), Becanchén está ubicada en la denominada provincia Yucatán. El tipo de suelo es de tipo luvisol (^{Flores & Espejel-Carvajal 1994}).

La Libertad. La comunidad de La Libertad se encuentra localizada a la altura del km. 25 de la carretera Escárcega-Chetumal y en el año 1995 tenía 1,154 habitantes y. La población está constituida por personas que provienen de varios estados y el porcentaje que habla alguna lengua indígena es aproximadamente el 5.85%. Más del 90% de los domicilios cuenta con servicio de electricidad, agua entubada y un 32% con telefonía fija. Dado que son terrenos ejidales, existe actividad agrícola de subsistencia con milpas, cultivo de frijol, achiote y comercial con chile jalapeño. El clima es del tipo cálido subhúmedo intermedio con lluvias en verano (Aw1) (^{García, 1996}). De acuerdo con (^{Espinosa-Organista et al., 2000} p. 64) la localidad de La Libertad se ubica dentro de la provincia biogeográfica llamada Petén. El tipo de suelo es vertisol (^{Flores & Espejel-Carvajal 1994}).

Santa Isabel. La comunidad de Santa Isabel es un pequeño poblado que en el año 2005 tenía tan solo unos 43 habitantes en su mayoría hablantes de lengua maya (50.91 %). Más del 90% de los domicilios cuentan con servicios básicos de electricidad, agua entubada y sólo un 13.3 % con telefonía fija. Existe un jardín de niños y una escuela primaria del Consejo Nacional de Fomento Educativo (CONAFE). La agricultura de subsistencia es parte básica de los pobladores al igual que la apicultura (Fig. 2). En Santa Isabel, el tipo de clima es cálido húmedo con lluvias en verano (Aw2) (^{García, 1996}). De acuerdo con las provincias biogeográficas, Santa Isabel está dentro de la llamada provincia del Petén (^{Espinosa-Organista et al., 2000} p. 64). El suelo presente en la localidad de Santa Isabel es del tipo litosol (^{Flores & Espejel-Carvajal 1994}).

Figura 2 Localidad de Becanchén, Tekax, Yucatán (A) y tipo de vegetación presente en los transectos de muestreo (B). Campamento, transporte de material (C, E) y tipo de vegetación (D) presente sitio de muestreo en La Libertad, Escárcega, Campeche. Campamento (F) y tipo de vegetación (G) presente en la localidad de Santa Isabel, Carrillo Puerto, Quintana Roo. 

Muestreo de campo. En cada sitio de muestreo las colectas se realizaron en los parches de vegetación más conservada (acahuales con al menos 15 años de antigüedad) que estaban entre 1.5-2.0 km de los poblados de Becanchén y Santa Isabel, mientras que el sitio de muestreo en La Libertad se localizó a aproximadamente 8 km al sureste del centro de la localidad. El material de campo se transportó con la ayuda de una carreta tirada por tres mulas, guiadas por un arriero. Las coordenadas fueron tomadas (Magellan eXplorist 100, San Dimas, CA, EE.UU.) en los sitios correspondientes de captura, para Becanchén N 19° 52.311´; O 89° 12.618´; 75 m snm, para La Libertad N 18° 31.602´; O 90° 27.895´; 97 m snm y para Santa Isabel N 19° 28.203´; 0.88° 06.867´; 100 m snm.

La captura de flebotominos se realizó usando tres métodos de colecta comunes para estos insectos (^{Rebollar-Téllez & Ibáñez-Bernal, 2023}): 1) Trampas CDC con luz blanca (focos incandescentes de 6.3 V) (modelo 512, John W. Hock Co, Gainesville, Fla, EE.UU.) (^{Sudia & Chamberlain, 1962}). 2) Trampas ^{Shannon (2.5 x 1.50 x 1.60 m) (Shannon, 1939}) cebadas en todas las ocasiones con voluntarios masculinos (EART, FADM, ACM, ETK) con una edad mediana de 25 años siguiendo la técnica propuesta por ^{Pérez et al. (1987)}, y 3) Trampas ^{Disney (50 x 50 cm) (Disney, 1966}) cebadas con ratones hembra de la especie Peromyscus yucatanicus provenientes de la cría del bioterio del CIR “Dr. Hideyo Noguchi”, UADY. Las trampas CDC y Disney fueron colocadas en los transectos a una distancia de separación de al menos 25 m para evitar interferencia de colecta y en una disposición aleatoria en cada noche de trabajo, operando de las 18:00 a las 07:00 h, mientras que la trampa Shannon se colocó entre las 18:00 a las 22:00 h.

Las variables ambientales de temperatura y humedad relativa se registraron en cada hora de actividad de la trampa Shannon, usando un termohigrómetro ExTech® (modelo 446580, Cole-Parmer Instrument Company, Vernon Hills, Ill, EE.UU.), aunque en algunas fechas ocurrió un fallo del sensor de humedad relativa en la localidad de La Libertad, por lo que el número de registros para esa variable fue menor a las otras dos localidades. Así mismo, se llevó un registro del número de trampas de cada tipo utilizadas por noche y se excluyeron aquellas que habían tenido un problema con la batería, el número total de trampas (esfuerzo de muestreo por sitio se reporta en la última fila de los cuadros 2, 3 y 4). Todos los especímenes colectados fueron anestesiados con vapores de éter y luego fueron transferidos a charolas de plástico blancas (25 x 20 x 4 cm) (Gage, Industries, Inc. Lake Owego, OR, EE.UU.), para separarlos de otros insectos. Los flebotominos fueron colocados en viales de vidrio de 8 ml con alcohol etílico al 70%, mientras que los especímenes colectados en las trampas Disney, antes de ser preservados en el etanol 70%, tuvieron un paso previo de limpieza en solución jabonosa de Benzal® (Degasa, Tlalpan, CDMX) al 2%, para eliminar el exceso del aceite de ricino usado en las charolas de captura. Los viales con los especímenes se conservaron en un congelador a - 20°C hasta su procesamiento.

Procesamiento de especímenes. En el laboratorio los especímenes fueron separados por sexo, fecha y tipo de trampa, luego transferidos del alcohol de 70% a agua destilada y luego a una solución de hidróxido de sodio (NaOH) al 20% (12 h para machos y 24 h para hembras). Antes de ser deshidratados, los especímenes se lavaron en agua destilada, para eliminar el exceso de cristales de la solución de NaOH. La deshidratación se llevó a cabo a temperatura ambiente, pasando por una serie gradual ascendente de alcoholes al 60, 70, 80, 90 y 100% (10 minutos en c/u), posteriormente fueron diafanizados en esencia de clavo (Farmacia Paris®, centro histórico, México, D. F.) y finalmente montados sobre Euparal® (Bioquip Products, Rancho Domínguez, CA, EE.UU.). La técnica de montaje está basada en la descrita originalmente por ^{Young y Perkins (1984)}, modificada por ^{Ibáñez-Bernal (1999}, ²⁰⁰⁰⁾. La identificación se realizó mediante las claves de ^{Ibáñez-Bernal (2005a}; ^2005b) así como en descripciones e ilustraciones de ^{Young y Duncan (1994)}. En este trabajo se utiliza el sistema de clasificación de ^{Galati (1995}; ²⁰⁰³; ²⁰¹⁸⁾ y ^{Galati et al. (2025)}, mientras que la abreviatura de géneros sigue la propuesta de ^{Marcondes (2007)}. Los especímenes montados, fotos de trabajo de campo, diarios de campo, literatura asociada y la base de datos se resguardan como un dossier en el Laboratorio de Entomología Médica, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León.

Resultados

Generalidades de especies y abundancias absolutas, relativas y proporción sexual. El total de especímenes capturados en las tres localidades fue de 4,511, registrando 1,098 (24.32%) en Becanchén, 1,396 (30.93%) en La Libertad y 2,020 (44.75%) en Santa Isabel. Cabe señalar, que el Cuadro 1 muestra los totales excluyendo especímenes que no pudieron ser identificados por estar dañados (Becanchén n=2 y Santa Isabel n=1). De manera conjunta, en los tres sitios de estudio se hallaron 14 especies de 8 géneros distintos. Considerando que a la fecha se han reportado 52 especies existentes de flebotominos en México, las 14 especies registradas en este estudio representan el 26.92% de la fauna conocida. El género con más especies registradas fue Psathyromyia con tres, que de manera combinada suman 704 individuos (15.61 %) (Cuadro 1). En Becanchén se registraron siete especies de cinco géneros diferentes, siendo la más abundante Brumptomyia mesai (Sherlock, 1962) (52.28%), seguida de Lutzomyia cruciata (32.79%) (Cuadro 2). En La Libertad se registraron doce especies de ocho géneros, las especies mejor representadas en términos porcentuales fueron ^{Dampfomyia deleoni (Fairchild & Hertig, 1947}) (29.15%), Bi. olmeca (25.5 %) y Lu. cruciata (20.77%) (Cuadro 3). En Santa Isabel se colectaron nueve especies de siete géneros, siendo las más abundantes Da. deleoni (44.65%), Br. mesai (16.68%) y Pa. shannoni (12.13%). Por otro lado, las especies menos representadas por localidad fueron aquellas consideradas como “singletons” o “doubletons”, que corresponden a especies con uno o dos registros, respectivamente; estas especies fueron Psathyromyia carpenteri (Fairchild & Hertig, 1953) (n=1) en Becanchén, Micropygomyia cayennensis cayennensis (Floch & Abbonnenc, 1941) (n=1), Pintomyia serrana (Damasceno & Arouck, 1949) (n=1) en La Libertad y Micropygomyia trinidadensis (Newstead, 1922) (n=1) y Psathyromyia undulata (Fairchild & Hertig, 1950) (n=2) en Santa Isabel. La proporción sexual en la localidad de Becanchén no mostró diferencia significativa (Z= 1.49; n= 20; p> 0.05), mientras que en las localidades de La Libertad y en Santa Isabel las diferencias sí fueron significativas (Z= 4.23; n= 39; p< 0.05) y (Z= 3.63; n=29; p<0.05), respectivamente.

Diversidad alfa. Los estimadores de la diversidad alfa obtenidos indican que la mayor dominancia expresada con el índice de Simpson y el de Berger-Parker fue para la localidad de Becanchén, seguido por Santa Isabel y los menores para La Libertad, mientras que la heterogeneidad del índice de Shannon fue mayor para La Libertad, seguido de Santa Isabel y con valores menores en Becanchén. Un patrón idéntico se observa con los valores del alfa de Fisher y la riqueza específica de Margalef. La equidad fue más alta en Santa Isabel seguida de la observada en La Libertad y la más baja en Becanchén (Cuadro 5).

Curvas de acumulación, SISA y curvas de rango-abundancia. En todos los casos el modelo de la curva de acumulación de especies de Clench, indicó un buen ajuste entre el número de especies observadas y las estimadas, Becanchén (r= 0.974), La Libertad (r= 0.995) y Santa Isabel (r= 0.918). Usando los valores del intercepto y la pendiente en cada localidad se obtuvo el número de especies esperadas, siendo: a= 9.45/1.31= 7 especies para Becanchén; a=11.25/0.88= 13 especies para La Libertad; a= 18.95/2.14= 9 especies para Santa Isabel (Fig. 3). Así mismo, usando el procedimiento de iNEXT, se visualiza que el número de especies no aumentaría con la extrapolación en el caso de Becanchén y que se agregaría al menos una especie en La Libertad y en Santa Isabel (Fig. 4).

Figura 3 Curvas de acumulación de especies según el modelo de ^{Clench (1979)} obtenidas con las aleatorizaciones en EsTIMATES y ajustadas a la función no lineal con el programa de STATISTICA para la localidad de Becanchén (A), La Libertad (B) y Santa Isabel (C). 

Figura 4 Curva de complementariedad de la muestra usando el modelo de iNEXT (^{Chao et al., 2016}) donde se observan los valores predichos (intra y extrapolados) de número de especies de la muestra. 

Al considerar la abundancia mediante rangos jerárquicos del índice de SISA, se encontró que las cinco especies mayormente representadas en todas las localidades de estudio fueron: Da. deleoni (0.95), Lu. cruciata (0.84), Pa. shannoni (0.76), Br. mesai (0.76) y Bi. olmeca (0.73) (Cuadro 1).

La estructura de las especies, por cada localidad analizada con las gráficas de rango-abundancia, indican por una parte la riqueza específica en cada sitio, además de la jerarquía en rangos con logaritmos de forma descendiente de las especies detectadas (Fig. 5).

Figura 5 Curvas de rango - abundancia de especies de flebotominos registradas en las localidades de Becanchén (línea azul), La Libertad (línea roja) y Santa Isabel (línea verde). El eje de las ordenadas (Y) corresponde al log₁₀ de la abundancia de cada especie (ni) con relación al total (N). 

Diferencias de la estructura. El análisis de escalamiento no métrico multidimensional, reveló que la ordenación de la variación de abundancia y especies en cada sitio se representa en forma de un polígono con su respectivo centroide y que, para el caso de La Libertad y Santa Isabel, esos polígonos se traslapan entre sí y quedan claramente separados del generado para la localidad de Becanchén (Fig. 6). El análisis del perfil de diversidad usando los números de Hill (q⁰, q¹ y q²), muestra que la mayor diferencia entre los sitios es por la riqueza específica (q⁰) (Fig. 7). El análisis de especies indicadoras por localidad mostró que para Becanchén, las especies que resultaron moderadamente influyentes fueron Br. mesai y Lu. cruciata, para La Libertad fueron Bi. olmeca y Pi. ovallesi y para Santa Isabel las especies Pa. carpenteri, Da. deleoni y Pa. shannoni (Fig. 8).

Figura 6 Perfil de diversidad de los órdenes q⁰, q¹ y q² (= números de Hill) que representan el número efectivo de especies considerando la riqueza de especies, la entropía y la dominancia. La línea en azul corresponde a Becanchén, la línea roja a La Libertad y la línea verde a Santa Isabel. 

Figura 7 Análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMMS) usando el índice de Bray-Curtis, que representa las distancias en dos ejes de ordenación en función de la variabilidad de los muestreos en los tres sitios de estudio. Polígono en color cian representa la localidad de Becanchén, en color verde a La Libertad y en amarillo a Santa Isabel. 

Figura 8 Representación gráfica del análisis de especies indicadoras (eje X arriba) en los sitios de estudio de Becanchén, La Libertad y Santa Isabel (eje Y), las especies observadas arriba del cuadro con la escala de colores en la parte intermedia. 

Diversidad beta. En cuanto a la diversidad beta, el índice de similitud de Morisita-Horn, con el método de agrupamiento de pares con la media aritmética no ponderada, reveló que la diversidad es similar entre las localidades de La Libertad y Santa Isabel, y que es disimilar en Becanchén (Fig. 9). Así mismo, el índice de diversidad beta de ^{Cody (1975)}, señaló que la ganancia-pérdida promedio de especies fue de 4.5, y con la matriz comparativa entre sitios, se procedió a elaborar un análisis de escalamiento no-métrico multidimensional, encontrando que las localidades de La Libertad y Santa Isabel se ordenan de manera superior a lo ocurrido con la localidad de Becanchén (Fig. 10).

Figura 9 Índice de similitud de Morisita-Horn con el método de agrupamiento de UPGMA, para representar la similitud entre la diversidad beta entre las localidades de Becanchén, La Libertad y Santa Isabel. 

Figura 10 Análisis de diversidad beta según modelo de ^{Cody (1975)}, usando la matriz de similitud y analizada por la ordenación con el método de escalamiento no métrico multidimensional. 

Patrones de co-ocurrencia. Con el modelo de C-score arrojó un valor observado de 0.10989, mientras que la media y varianza de las simulaciones resultó en 0.15386 y 0.00056, respectivamente (p= 0.08140). Dado que el resultado no fue estadísticamente significativo, no se detectó un patrón claro de agregación o dispersión, lo que sugiere una co-ocurrencia aleatoria entre los sitios evaluados.

Actividad horaria de especies antropófilas. Los datos de las variables ambientales de temperatura y humedad relativa se muestran en la figura 11. En Becanchén se registró para todas las noches una temperatura media de 25.8 °C (± E.E. 0.28) y una humedad relativa (%) de 75.8 % (± E. E. 1.51). En La Libertad la temperatura media fue 22.7 °C (± E. E. 0.28) y una humedad relativa media de 76.5 % (± E. E. 1.58) y en Santa Isabel la temperatura media fue de 23.02 °C (± E. E. 0.27) y una humedad relativa media de 90.59 % (± E. E. 0.72). Analizando los datos por horarios de captura, se encontró que sólo en la localidad de La Libertad, hubo una observación de temperatura considerada como valor atípico a las 18:00 h demostrado estadísticamente mediante la prueba de Grubbs (G= 2.50, p= 0.040), para las otras localidades y horarios no se detectaron valores estadísticamente atípicos. En cuanto a la actividad horaria de las hembras de las especies más abundantes en la trampa Shannon, mostraron que, independientemente de la especie, la tendencia es a disminuir la actividad con relación al tiempo. Esas capturas en trampa Shannon representan un aproximado de la tasa de ataque de las hembras a humanos. Cabe indicar que la tendencia de actividad fue descendiente transcurriendo el tiempo, pero también hubo diferentes magnitudes y algunos picos no tan aparentes (Fig. 12).

Figura 11 Gráficas tipo “box-plot” de las variables ambientales de temperatura y humedad relativa registradas en los muestreos realizados en Becanchén (A, B), La Libertad (C, D) y Santa Isabel (E, F). 

Figura 12 Media geométrica M_G (Y + 1) del número de hembras de las especies de flebotominos más abundantes en los sitios de estudio en Becanchén (A), La Libertad (B) y Santa Isabel (C). 

Relación con parámetros ambientales. Se encontró como tendencia general para la trampa Shannon, que la variable temperatura tiende a disminuir durante las primeras horas de la escotofase y, por el contrario, la humedad relativa exhibe un patrón ascendente (Fig. 13). Por último, el análisis no paramétrico de correlación de Spearman, indicó una asociación positiva con las capturas en La Libertad con la especie Lu. cruciata y los valores de humedad relativa (r_s = 0.554; g.l.= 13; p= 0.0398), el resto de las correlaciones de las especies en los sitios de colecta y la variable humedad relativa resultaron no significativas (p> 0.05). Las correlaciones que resultaron estadísticamente significativas en cuanto a hembras en trampa Shannon y la temperatura, fue para Lu. cruciata en La Libertad (r_s = -0.343; g.l.= 37; p= 0.038) y para la misma especie en Santa Isabel (r_s = 0.445; g.l.= 33; p= 0.010).

Figura 13 Análisis de frecuencias observadas y esperadas (χ²) de los flebotominos colectados por tipo de trampa (CDC, Disney y Shannon) en las localidades de Becanchén (A), La Libertad (B) y Santa Isabel (C). 

Comparación métodos de captura. Por otro lado, en cuanto a la comparación estadística de la eficacia de captura de flebotominos, con los tres diferentes métodos de colecta, se encontró en todas las localidades de estudio, una diferencia significativa en cuanto al número de especímenes capturados con los tres distintos tipos de trampas (CDC, Disney y Shannon), (χ²= 792; g.l.= 2; p=0.000; χ²= 605.44; g.l. = 2; p= 0.000; χ²= 1303.9; g. l.= 2; p= 0.000) para Becanchén, La Libertad y Santa Isabel, respectivamente. Estos resultados indican que las trampas CDC, siempre tuvieron valores observados superiores a los esperados, mientras que las trampas Disney, siempre resultaron con menor frecuencia de captura observada con relación a la esperada y que la trampa Shannon, fue superior estadísticamente al menos para La Libertad (Fig. 12).

Discusión

Generalidades de especies y abundancias absolutas, relativas y proporción sexual. Las especies registradas en Becanchén, son la primera referencia de la riqueza específica de flebotominos, en una comunidad con antecedentes de positividad por prueba de Montenegro y los casos registrados según Albertos-Alpuche et al. (1995). Aunque se registraron siete especies, se encontró dominancia de tres especies: Br. mesai, Lu. cruciata y Da. deleoni, que en conjunto representaron el 94.01% del total de ejemplares de las colectas. Esto es congruente con los valores más altos observados de dominancia con Berger-Parker y Simpson, y los valores más bajos de la equidad. Todas las especies encontradas en Becanchén ya habían sido reportadas para el estado de Yucatán (^{Rebollar-Téllez et al., 2006}).

Para La Libertad existía el antecedente de ^{Rebollar-Téllez et al. (1996a}; ^1996b; ^1996c; ^1996d), así como ^{Rebollar-Téllez et al. (2004)} donde se registraron en un ciclo anual, un total de 16 especies siendo las más abundantes Bi. olmeca, Lu. cruciata, Pi. ovallesi y Mi. carpenteri que representaron de manera conjunta el 65.67% de los ejemplares de ese sitio. El número de especies observado en este estudio para La Libertad fue de 12 con un valor estimado de 13, esto difiere en tres especies con lo previamente registrado y quizá la diferencia esté relacionada con la temporalidad, ya que ^{Rebollar-Téllez et al. (1996b)} realizaron colectas mensuales por un año, mientras que, en el presente estudio, las colectas se realizaron únicamente en el periodo de mayor abundancia (entre noviembre a marzo). La similitud entre ambos estudios fue que, tanto Bi. olmeca como Lu. cruciata, fueron las dos especies de mayor abundancia registrada.

Con respecto a Santa Isabel, no existía un estudio previo, aunque es el poblado más cercano a Carrillo Puerto, que en la década de los años cincuenta y sesenta era un campamento chiclero, donde se realizó el estudio de incriminación de Bi. olmeca como vector por ^{Biagi et al. (1965)}. En Santa Isabel se registraron nueve especies, siendo Da. deleoni, Br. mesai, Pa. shannoni y Lu. cruciata las que representaron el 83.85% (cuadro 4).

Diversidad alfa. Los análisis de diversidad alfa indicaron que en La Libertad se obtuvo la mayor riqueza especifica con el índice de Margaleff, los valores más altos del índice alfa de Fisher y en la heterogeneidad o entropía de Shannon, y los valores menores para la dominancia de Berger-Parker e índice de Simpson y una equidad intermedia entre Becanchén y Santa Isabel. En la comunidad de Santa Isabel, comparando la dominancia de Berger-Parker y Simpson con los obtenidos en La Libertad, se observan que son menores, pero no de manera tan discrepante, así mismo para los valores de la riqueza de Margaleff, el alfa de Fisher y la entropía de Shannon, pero tuvo un valor un poco más alto de la equidad. De igual manera, las especies encontradas en Santa Isabel ya se habían registrado en el estado de Quintana Roo (^{May-Uc et al., 2011}).

Curvas de acumulación, SISA y curvas de rango-abundancia. Las curvas de acumulación de especies con el modelo de ^{Clench (1979)}, indicaron un buen ajuste entre los valores de especies observadas y esperadas. Pero con el análisis con la paquetería iNEXT se encontró que para la localidad de Becanchén, el número de especies no cambiaría con la predicción de extrapolación, pero que sí aumentaría ligeramente para La Libertad y Santa Isabel, lo que implica que en ambas localidades se requeriría un mayor esfuerzo de captura para alcanzar el 100% de las especies predichas. Las curvas de rango abundancia no solo ilustran la riqueza específica por localidad, sino también la jerarquía que tienen en el ensamble, dada la abundancia registrada, además, es una representación gráfica de la equidad. Con ello, es posible determinar que la estructura de los ensambles es diferente entre los sitios, bajo esos tres atributos antes mencionados.

El Índice Estandarizado de la Abundancia de Especies (SISA), ha sido una propuesta para jerarquizar por rangos la abundancia registrada de las especies, tomando en consideración todos los sitios de muestreo. En la propuesta de ^{Roberts & Hsi (1979)}, el índice de SISA se utilizó para interpretar la representatividad de especies de mosquitos, según el rango por sitios, como fue el enfoque utilizado por ^{Rebollar-Téllez y Moo-Llanes (2020)}, para la diversidad de flebotominos registrada en localidades del municipio de Calakmul, Campeche. El índice de SISA también ha sido utilizado para establecer las especies con mayor dominancia según los diferentes métodos de captura, como se reportó por ^{Rodríguez-Rojas y Rebollar-Téllez (2017)}. Para los datos de Becanchén, La Libertad y Santa Isabel, el índice de SISA indicó que las especies consistentemente más abundantes fueron Da. deleoni, Lu. cruciata, Br. mesai, Pa. shannoni y Bi. olmeca, de las cuales Lu. cruciata, Pa. shannoni y Bi. olmeca son consideradas de importancia médica.

Comparación con otros estudios de diversidad. El estudio cuantitativo de la diversidad en flebotominos en México, se inició con el trabajo de ^{May-Uc et al. (2011)} en el estado de Quintana Roo, donde se comparó la diversidad del grupo por zonas del estado, usando curvas de k-abundancia y curvas de acumulación de especies, se encontró un traslape de las curvas entre las zonas, sugiriendo valores estadísticamente iguales entre ellas. También, se han realizado estudios locales en el ejido Limones, Bacalar, Quintana Roo por ^{Rodríguez-Rojas y Rebollar-Téllez (2017)}, otro sobre la fauna de especies del noreste de México por ^{Rodríguez-Rojas et al. (2017)}, otro de la fauna de flebotominos en el estado de Puebla por ^{Durán-Luz et al. (2019)}, otro en Calakmul, Campeche por ^{Rebollar-Téllez y Moo-Llanes (2020)} y más recientemente en el estado de Veracruz por ^{Durán-Luz et al. (2023)} y en el estado de Chiapas por ^{Osorio et al. (2024)}. Aunque las faunas entre estos estudios son distintas, se podrían comparar de manera general algunos parámetros como la entropía de Shannon. Por ejemplo, de los estudios antes citados, la mediana calculada para el índice H de Shannon en ^{Rebollar-Téllez y Moo-Llanes 2020}) fue de 1.58 (mín 1.4 - máx 1.96), en ^{Osorio et al. (2024)} la mediana fue de 1.44 (mín 0.65 - máx 2.04), en ^{Durán-Luz et al. (2019)} la mediana fue de 1.42 (mín 1.24 - máx 1.78), en ^{Rodríguez-Rojas & Rebollar-Téllez (2017)} la mediana fue de 1.42 (mín 0 - máx 1.98), en ^{Durán et al. (2023)} la mediana fue 1.09 (mín 0.67 - máx 1.74) y en ^{Rodríguez-Rojas et al. (2017)} fue de 0.56 (mín 0 - máx 1.44). En el presente estudio, el valor más alto de H de Shannon fue para la localidad de La Libertad (1.74), lo cual está dentro del rango de las medianas observadas en los otros estudios. Lo interesante es notar que, en algunos casos donde existía mayor riqueza (e.g. Loma Bonita con 27 especies) ese número de especies no necesariamente resultaba en un mayor valor del H de Shannon (ver Tabla 2 en ^{Osorio et al. 2024}). Esto deja de manifiesto, que, al interpretar la biodiversidad, se necesitan otras métricas de los atributos de la diversidad, para una interpretación más clara de los resultados.

Diferencias de la estructura. El análisis de escalamiento no-métrico muldimensional (NMMS), resultó en un traslape de los polígonos generados para las localidades de La Libertad y Santa Isabel, lo cual indicaría una equivalencia en la ordenación de las especies y abundancias entre ambos sitios, siendo lo opuesto con la localidad de Becanchén, cuyo polígono es claramente diferente de las otras dos localidades y, por lo tanto, se infiere una diferencia en los ensambles. Hasta donde sabemos, en el caso de diversidad de flebotominos, no se ha realizado un análisis de este tipo, lo cual podría ser de mucha utilidad para comparar localidades, tomando en consideración la variación de abundancias de especies entre los sitios. Estas diferencias entre sitios parecen estar reforzadas con el gráfico del perfil de diversidad usando los valores de q⁰, q¹ y q², pues donde se aprecia la mayor diferencia entre sitios es a nivel de q⁰, es decir entre la riqueza efectiva de especies.

El análisis de especies indicadoras considera el peso que tiene alguna especie con relación a los sitios, en nuestro análisis se muestra una magnitud de baja a moderada en algunas especies: Br. mesai, Pa. carpenteri, Da. deleoni, Bi. olmeca y Pa. shanoni. Por lo tanto, se puede concluir que no hubo especies altamente indicadoras y exclusivas entre los sitios. De nueva cuenta, se sugiere que este tipo de análisis pueden resultar muy útiles, para interpretar diferencias entre los sitios y determinar el peso o ponderación que tiene una(s) especies entre los sitios.

Diversidad beta. Una manera de comparar los ensambles entre sitios es mediante los índices de diversidad beta como la similitud de Morisita-Horn. En este estudio el método de agrupamiento UPGMA clasificó con mayor similitud a las localidades de La Libertad y Santa Isabel, y con menor similitud de ellas con respecto a Becanchén. Estos índices de similitud también han sido utilizados en los análisis de diversidad beta por ^{May-Uc et al. (2011)}; ^{Rodríguez-Rojas y Rebollar-Téllez (2017)}; ^{Rodríguez-Rojas et al. (2017)}, ^{Durán-Luz et al. (2019)}; ^{Rebollar-Téllez y Moo-Llanes (2020)}; ^{Durán-Luz et al. (2023)} y ^{Osorio et al. (2024)}, para estudiar la fauna de flebotominos en distintas localidades en México, aunque existen diferencias no solo en los modelos o índices, sino también en los métodos de agrupamiento. Este sería un tema para revisar, ya que diferentes modelos y métodos de agrupamiento podrían generar dendrogramas distintos y por lo tanto diferir en las interpretaciones. En este estudio, además, se añadió el índice de ^{Cody (1975)}, que cuantifica la pérdida-ganancia promedio de especies, lo cual resultó con un valor de 4.5; y en la gráfica generada se aprecia que bajo la ordenación NMMS las distancias entre La Libertad y Santa Isabel hacia Becanchén eran mayores, indicando una más cercana similitud entre La Libertad y Santa Isabel, con relación a Becanchén. Este tipo de análisis de reemplazo de especies puede llevarse a cabo con indicadores como ^{Cody (1975)} o ^{Whittaker (1965)} que, en esencia, cuantifican esa pérdida-ganancia de especies entre los sitios, para el caso de flebotominos en México, no se había cuantificado ninguno de estos índices.

Patrones de co-ocurrencia. El modelo C-Score resultó no significativo, en cuanto a un patrón de co-ocurrencia agregado o disperso, lo cual indica que las especies de flebotominos con co-occurrencias en los sitios de estudio de Becanchén, La Libertad y Santa Isabel resultan ser aleatorias, es decir; la presencia de las especies por sitio, no se ve afectada por las otras especies por medio de interacciones inter-específicas. Para el estudio de ensambles o gremios de flebotominos, los modelos nulos como el C-Score han sido utilizados para estudiar patrones de co-occurencia en diferentes poblaciones en Venezuela (^{Chaves & Añez, 2004}), así como para estudiar los patrones de co-occurrencia a escala local en escenarios del Viejo y Nuevo Mundo por ^{Chaves (2011)}, y en el estudio de los patrones de co-occurencia en áreas rurales de Panamá (^{Rigg et al., 2021}), así como en el análisis de los patrones de co-ocurrencia entre especies de flebotominos en distintas comunidades y las preferencias alimenticias entre las especies (^{Cazorla et al., 2014}). Interesantemente, en lo que se refiere a escalas regionales se ha encontrado que la co-occurencia de forma no agregada, podría estar relacionada con la competencia entre especies (Chaves & Añez, 2014), mientras que a escalas locales se han encontrado patrones agregados de co-occurrencia en ambientes con diferentes grados de intervención sinantrópica (^{Chaves, 2011}). En el estudio de ^{Cazorla et al. (2014)} se encontró que, con respecto a los gremios de las especies con diferentes preferencias alimenticias, resultó no significativo, por lo que los autores lo interpretaron como un mismo proceso circunstancial y oportunista. En el presente estudio, la no significancia hacia un patrón agregado o disperso representa que la co-ocurrencia de especies por los sitios geográficos es más bien aleatoria. Aunque no ha sido un modelo muy utilizado para analizar los patrones de co-occurrencia en flebotominos, estos análisis pueden dar luz sobre cómo están ocurriendo esos patrones o si bien, la co-occurrencia es más un proceso aleatorio, por lo cual se recomienda calcular estos modelos en conjunto con los patrones de diversidad beta.

Consideraciones sobre la diversidad a diferentes escalas. Las diferencias observadas entre varios atributos de la diversidad alfa y beta, entre las localidades La Libertad y Santa Isabel, con la más contrastante Becanchén, pueden deberse a una combinación de factores como el tipo de clima o de suelo registrado o bien, la constitución biótica de las regiones biogeográficas. En un análisis reciente por ^{Lozano-Sardaneta et al. (2024)} se mapean las especies de flebotominos según las regiones biogeográficas y tipos de vegetación. Este enfoque es correcto para interpretar diferencias entre las faunas a nivel macro, pero igualmente podría utilizarse a nivel meso o micro para explicar estos patrones de ocurrencia. No obstante, se necesitan métricas específicas de los parámetros abióticos y bióticos de manera más puntual, para establecer con mayor precisión las diferencias entre diferentes ensambles o por especies, según los atributos de la riqueza específica, abundancia, heterogeneidad, dominancias, equidad, entre otros. Autores como ^{Rodríguez y Vázquez-Domínguez (2003)} han señalado la importancia de analizar la diversidad beta a diferentes escalas y las variables asociadas, que pueden ir desde el orden global a local, y por ello se recomienda tomar en consideración estos aspectos para estudios futuros.

Actividad horaria de especies antropófilas. Los gráficos del número promedio de hembras por hora de captura incorporan sólo las especies de mayor prevalencia en trampas Shannon. En todas las localidades se encontraron especies de importancia médica y con grado de antropofília, como Lu. cruciata, Bi. olmeca y Pa. shannoni (^{Ibáñez-Bernal & Rebollar-Téllez, 2023}). En la actualidad y con evidencia de campo en Campeche (^{Pech-May et al., 2010}; ²⁰¹⁶) y Quintana Roo (^{Sánchez-García et al., 2010}) se considera que estas especies junto con Psychodopygus panamensis (Shannon, 1926) son las implicadas en la transmisión de Le. mexicana al humano en la Península de Yucatán. El estudio de los patrones de actividad nocturna y la cuantificación de ésta es importante para valorar el potencial como vectores de estas especies entre diferentes sitios o temporadas. En el presente estudio Lu. cruciata fue la especie presente en los tres sitios, aunque con mayor actividad registrada en Becanchén. En La Libertad otra especie presente en capturas con trampa Shannon, fue Bi. olmeca y en Santa Isabel además de Lu. cruciata, fue Pa. shannoni. En cuanto a los patrones de actividad en la trampa Shannon, los resultados del presente estudio concuerdan con los de ^{Biagi et al. (1966)} y los reportados por ^{Rebollar-Téllez et al. (1996b)} y Rebollar-Téllez et al. (2005) en estudios realizados en localidades del estado de Campeche. Así mismo, en la valoración de rol como vectores, se requiere entender la relación de estas especies, con los posibles reservorios, al menos en trampas Disney, la única especie atraída ha sido Bi. olmeca (e.g. Rebollar-Téllez et al., 2005). Sólo en el estudio de ^{Sánchez-García et al. (2010)} se encontraron hembras de Bi. olmeca colectadas en trampas Disney, positivas a Le. mexicana y, por lo tanto, se considera como un objetivo importante a investigar en futuros estudios usando experimentos de campo, para determinar atracción a diferentes hospederos, así también, el análisis de los perfiles de alimentación sanguínea usando métodos moleculares.

Relación con parámetros ambientales. Del análisis de relación con parámetros ambientales, se encontraron ciertas correlaciones significativas con la temperatura y la humedad relativa. Por ejemplo, para Lu. cruciata con la humedad relativa resultó significativa en La Libertad (r_s= 0.554) y en relación con la temperatura para La Libertad, se encontró una asociación negativa con Lu. cruciata (r_s= -0.343), pero positiva para la misma especie en Santa Isabel (r_s= 0.445), esto indica que en La Libertad la actividad de Lu. cruciata disminuye con los valores de temperatura y aumenta en el caso de Santa Isabel. Estos resultados son en parte congruentes con lo reportado por ^{Rebollar-Téllez et al. (1996}b), donde se encontró que Lu. cruciata estaba correlacionada con aumentos de humedad relativa, mientras que con la temperatura se observó una relación con un modelo de tipo cuadrático [Y= -14 82 + 1.49X + (-0.033)X²]. Datos no publicados de los presentes autores, han analizado las correlaciones con parámetros ambientales en especies antropófilas en diversas localidades de la Península de Yucatán capturadas con trampa Shannon, encontrando correlaciones no lineales que fueron estadísticamente significativas, pero cuyo efecto resultó inverso entre las especies Pa. shannoni y Ps. panamensis; mientras que para Pa. shannoni, el aumento de la humedad relativa disminuye considerablemente su actividad, y para Ps. panamensis los valores altos de humedad relativa están correlacionados con una mayor actividad registrada de hembras (Hernández-Cabrera obs. Pers.). Esto constituye evidencia, que la respuesta ante las mismas variables ambientales puede ser diferente entre especies de flebotominos y que además pueden variar entre sitios.

Consideraciones finales. A manera de conclusión, se establece que el entendimiento de la diversidad y la ecología de los ensambles de flebotominos requiere un análisis detallado de diferentes atributos, tanto de la diversidad alfa y beta, que a su vez pueden ayudar a una más clara interpretación sobre la abundancia y actividad de las especies de importancia médica, que representan el gremio de los vectores potenciales. Cabe aclarar que los presentes análisis e interpretaciones se han realizado a partir de colectas realizadas hace más de 20 años en los sitios descritos, y que, por lo tanto, se podrían considerar como poblaciones alocrónicas a las actuales. La diversidad y el funcionamiento ecológico de las poblaciones de organismos (plantas y animales), pueden ser alterados por cambios ocasionados en respuesta y adaptación de las poblaciones ante variables climáticas, o por cambios en la red de interacciones bióticas, o por cambios en los tamaños de la población, por desbalances en los parámetros de natalidad, mortalidad o migración. Es por lo que, consideramos que esta contribución representa un referente hacia futuros estudios de diversidad que se realicen en la región y con ello, evaluar si han ocurrido cambios en alguno de los atributos aquí descritos y compararlos con estudios presentes y las predicciones futuras de distribución geográfica (^{Moo-Llanes et al., 2013})