Introducción

El gusano barrenador del ruezno (GBR) se considera como una de las plagas más importantes en el cultivo de nogal pecanero (Carya illinoinensis) en diversas regiones de México, particularmente en el estado de Coahuila (^{Villegas et al., 1989}). Esta especie, provoca daños directos al alimentarse del interior de los rueznos, lo cual provoca pérdidas económicas importantes en términos de rendimiento y calidad del fruto (^{SENASICA, 2014}).

Frente a esta problemática, el control biológico ha sido propuesto como una alternativa sostenible para reducir el impacto ambiental del manejo químico intensivo, así como para preservar la biodiversidad funcional de los agroecosistemas (^{Altieri, 1999}; ^{Landis et al., 2000}). Entre los parasitoides con relevancia entomológica en México destacan Calliephialtes grapholithae y Phanerotoma fasciata, los cuales han demostrado eficacia en cuanto al porcentaje de parasitismo (^{Aguirre et al., 2010}; ^{Guzmán et al., 2021}).

Asimismo, ^{Bautista y colaboradores (2018)}, tras recolectar rueznos en Tamaulipas, confirmaron la asociación de este parasitoide con larvas de C. caryana en condiciones naturales. Esta investigación fortalece la idea de que los enemigos naturales contribuyen significativamente en el control de la plaga. Sin embargo, su presencia y abundancia parecen estar moduladas por factores como la altitud, la disponibilidad del hospedero, la cobertura vegetal y, especialmente, las prácticas agrícolas adyacentes (^{Hardin, 1995}; ^{Biondi et al., 2012}).

La altitud es un factor ecológico que influye notablemente en la distribución y eficacia de los parasitoides. En estudios realizados en sistemas montañosos, como en Mauna Kea (Hawái), se ha observado que el parasitismo por especies nativas de Cydia sp., tiende a disminuir conforme aumenta la altitud. En contraste, algunas especies introducidas como C. grapholithae muestran una mayor incidencia en zonas más elevadas, lo cual sugiere una mejor adaptación de estas especies a condiciones altitudinales extremas (^{Brenner et al., 2002}). Este comportamiento contrasta con el de muchas especies nativas, cuya capacidad de parasitismo puede verse limitada por las bajas temperaturas, la presión atmosférica o la reducción de la actividad del hospedero a mayores altitudes (^{Castellanos et al., 2025}).

Por lo tanto, entender cómo se comportan las comunidades de parasitoides en diferentes regiones y bajo distintos contextos agrícolas resulta ser esencial para diseñar estrategias de manejo integrado más efectivas. Este estudio se planteó con el objetivo de evaluar la diversidad y abundancia de parasitoides asociados a C. caryana en seis localidades del estado de Coahuila, ubicadas en un gradiente altitudinal.

Materiales y métodos

El estudio se realizó en el laboratorio del Departamento de Parasitología de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN), ubicada en Buenavista, Saltillo, Coahuila, México (25° 22’ 25’’ N y 101° 02’ 05’’ O; 1,742 m snm).

Obtención del material biológico. Durante 2019 y 2020, se recolectaron 10,505 rueznos con daño atribuido al GBR, que se distribuyeron en 24 muestreos en los municipios: Saltillo (25° 05’ 17” N y 100° 59’ 59” O y a 1,600 m snm), aportó 3,290 rueznos obtenidos de siete muestreos; Parras de la Fuente (25° 26’ 15” N y 102° 11’ 03” O y a 1,565 m snm), 2,380 en seis muestreos; General Cepeda (25° 22’ 47” N y 101° 28’ 45” O y a 1,470 m snm), 1,590 en cinco muestreos; Torreón (25° 32’ 30” N y 103° 27’ 11” O y a 1,110 m snm), 1,600 en tres muestreos; Monclova (26° 54’ 04” N y 101° 25’ 02” O y a 606 m snm) 855 en dos muestreos; y Muzquiz (27° 52’ 39” N y 101° 30’ 59” O y a 490 m snm), 790 en un muestreo. Los rueznos se tomaron tanto de la parte superior como inferior de los árboles, y así como de rueznos caídos de huertas sin manejo químico (^{Guzmán et al., 2021}).

Conservación del material obtenido. Las muestras se depositaron en bolsas plásticas y posteriormente trasladadas al laboratorio donde se examinaron y separaron en grupos de 10 rueznos que se depositaron en recipientes de plástico de ½ litro de capacidad. Después se cubrieron con una tela organza y se sellaron con una liga elástica, para evitar el escape de los insectos emergidos.

Los recipientes con los rueznos fueron colocados en una cámara de cría que se mantuvo a una temperatura de 25°C ± 2 y una humedad relativa de 70 %, esto para la espera de emergencia de adultos de la plaga y especies de parasitoides asociados a C. caryana. Las especies de parasitoides emergidos se capturaron con un pincel y se depositaron en recipientes de plástico de 50 mL con alcohol al 70%. Luego fueron montados en alfileres entomológicos, para observar bajo un microscopio estereoscópico los caracteres morfológicos externos para su identificación (^{Guzmán et al., 2021}).

Identificación taxonómica. Para la identificación de inmaduros de C. caryana se utilizaron las claves de ^{Gilligan & Passoa (2014)} y se corroboraó la identificación de adultos con las claves de ^{Gilligan & Epstein (2012)}.

Los especímenes adultos de los parasitoides encontrados se determinaron a nivel familia con las claves de ^{Triplehorn y Johnson (1989)}. Para la identificación de los parasitoides P. fasciata se emplearon las claves de ^{Wharton et al. (1998)}, en el caso de C. grapholithae se utilizaron las claves de ^{Townes y Townes (1960)}. Los especímenes se encuentran en el insectario del departamento de parasitología de la UAAAN

Análisis de Diversidad. Para describir y comparar la diversidad de parasitoides emergidos de C. caryana en las seis localidades muestreadas, se aplicaron índices ecológicos de diversidad que consideran el número de especies presentes como la forma en que los individuos se pueden distribuir entre ellas (^{Moreno, 2000}; ^{Magurran, 2013}). Estas herramientas permiten obtener una visión integral de la composición de la comunidad y su grado de equidad (^{Pielou, 1975}).

Se utilizó el índice de riqueza para determinar la cantidad de especies distintas encontradas, mientras que el índice de Shannon-Wiener proporcionó una estimación de la diversidad al considerar simultáneamente la riqueza y la proporción de individuos por especie (^{Magurran, 2013}). En apoyo a esto, el índice de Simpson permitió estimar la probabilidad de que dos individuos seleccionados al azar pertenezcan a especies diferentes, lo que refleja el nivel de dominio o igualdad en las especies en estudio (^{Moreno, 2000}). Posteriormente, la equidad de Pielou indicó la uniformidad en los que se distribuyen los individuos entre las especies presentes (^{Pielou, 1975}).

Los análisis se realizaron con base en las abundancias relativas de los principales géneros de parasitoides emergidos en cada localidad, utilizando el software PAST v4.11 (^{Hammer et al., 2001}), el cual facilita la obtención de estos índices y su comparación entre sitios. Esta metodología permitió evaluar el nivel de diversidad y estructura de las comunidades de parasitoides asociados al barrenador del ruezno.

Resultados y discusión

Se evaluó la abundancia de dos especies de parasitoides (P. fasciata y C. grapholithae) asociadas a C. caryana en seis localidades ubicadas a distintas altitudes en el estado Coahuila de Zaragoza, que oscilaron entre 490 y 1,600 msnm. Los resultados que se obtuvieron muestran patrones con diferencias en la distribución de los parasitoides a lo largo del gradiente altitudinal.

Cydia caryana se observó su presencia en todas las localidades en las que se realizaron los muestreos. La mayor abundancia se registró a 1,600 m snm con hasta 164 individuos, seguida de 1,110 m snm con 84 individuos, y la menor densidad se presentó en las localidades de 606 y 1,470 m snm con 25 individuos cada una. Estos datos demuestran que C. caryana puede causar daño en un amplio rango altitudinal, aunque su densidad poblacional muestra una tendencia creciente en altitudes superiores a los 1,000 m snm.

En cuanto a las especies de parasitoides, P. fasciata se detectó en cinco de las seis localidades. Su mayor abundancia se registró a 1,535 m snm (22 individuos) y 1,600 m snm (19 individuos), mientras que en las localidades de altitud intermedia o baja (606, 1,470 y 490 m snm), la abundancia fue muy baja (de uno a cinco individuos). En la localidad de Torreón que se encuentra a 1,110 m snm, no se observó presencia de este parasitoide. Este patrón muestra una preferencia ecológica por zonas de altitud elevada; esto se puede relacionar con las condiciones ambientales que ayudan a cumplir el ciclo de desarrollo completo o mayor disponibilidad de recursos.

Calliephialtes grapholithae mostró una distribución más restringida, con presencia únicamente en cinco localidades. Su máxima abundancia también se presentó a 1,600 m snm (50 individuos), con registros mínimos en altitudes de 606, 1,470 y 1,535 m snm), (cinco individuos en cada caso), y únicamente un individuo en la localidad de 490 m snm). Al igual que P. fasciata, esta especie no fue registrada en la localidad de 1,110 m snm, a pesar de la alta presencia de C. caryana (Fig. 1). ^{Brenner y colaboradores (2002)} mencionan que la presencia de Cydia spp., está relacionada con la altitud sobre el nivel del mar, observando que las zonas a altitudes de 2400 - 2600 m snm presentan mayores cantidades de esta plaga. Sin embargo, el reporta a C. grapholithae con porcentajes de parasitismo del 23.5% al 44.4% sobre Cydia spp. en las altitudes que van de 1800 - 2015 m snm, lo que coincide con algunas localidades evaluadas en el presente estudio, donde se identificó la presencia de C. caryana en relación con el parasitoide, mientras en P. fasciata lo reportan como parasitoide con más familias de hospederos y en otros cultivos como es el caso de la palomilla de la cereza Grapholita packardi Zeller, 1875, que hasta el momento no se encuentra en México pero puede afectar cultivos de cereza, manzano, arándano, pera, durazno y ciruela (SENACICA, 2014).

Figura 1 Relación entre altitud y abundancia por especie.  

La ausencia de ambos parasitoides en la localidad de Torreón ubicada a 1,110 m snm es relevante, ya que muestra un posible vacío ecológico en el control biológico natural establecido en la región. Esta localidad presentó una de las mayores abundancias de la plaga C. caryana, lo que indica un riesgo potencial de explosión poblacional en ausencia de enemigos naturales. Estos resultados respaldan la idea de que la altitud podría influir significativamente en la presencia de los parasitoides, así mismo en el establecimiento y eficacia de su actividad parasítica.

En la Figura 2 se observan los índices ecológicos de diversidad: riqueza de especies (S), índice de Shannon-Wiener (H'), índice de Simpson (1-D) y equidad de Pielou (J) en seis localidades (S, M, GC, MZ, PF, T) evaluadas en este estudio. Todas las localidades con excepción de Torreón (T), presentaron una riqueza de especies igual (S = 3), lo que indica la presencia de los dos parasitoides asociados al gusano barrenador del ruezno (C. caryana). Sin embargo, Torreón mostró solo la riqueza de la plaga, reflejo posiblemente de condiciones ambientales menos favorables (^{Moreno, 2000}).

Figura 2 Índices de diversidad por localidad. 

En cuanto al índice de Shannon (H'), que mide tanto la riqueza como la equidad, las localidades Saltillo (S), General Cepeda (GC) y Parras de la Fuente (PF) mostraron los valores más altos, lo que sugiere comunidades más diversas y equilibradas. Por el contrario, Muzquiz (MZ), Monclova (M) y Torreón (T) presentaron los valores más bajos. Esta baja diversidad puede asociarse a la menor cobertura vegetal o condiciones climáticas más extremas que afectan la dinámica del hospedero y, por consiguiente, de sus parasitoides (^{Magurran, 2013}). Por otro lado, ^{Villegas (1989)} señala que C. caryana es una de las principales plagas de la nuez pecanera en el sur de Coahuila, mientras que Acrobasis nuxvorella predomina en la región norte. Esto indica que en el norte y centro del estado puede haber competencia interespecífica entre C. caryana y A. nuxvorella, dado que los parasitoides C. grapholithae y P. fasciata están asociados a estas plagas principales del nogal pecanero (^{Aguilar, 2003}).

El índice de Simpson (1-D), que evalúa la dominancia, indicó que en Muzquiz y Monclova predominó una sola especie diferente entre una y otra, observado como se observa en sus valores bajos. Por el contrario, Parras de la Fuente y General Cepeda presentaron los valores más altos, lo que indica una comunidad más equitativa en cuanto a la proporción de especies (^{Pielou, 1975}).

La equidad de Pielou (J) mostró un patrón congruente con los índices anteriores. Las localidades con alta equidad fueron Saltillo, General Cepeda y Parras, mientras que Muzquiz, Monclova y Torreón tuvieron los valores más bajos. Una equidad baja sugiere dominancia de una sola especie y una distribución desigual, lo cual puede reducir la estabilidad del sistema de control biológico (^{Altieri, 1999}). ^{Guzmán y colaboradores (2021)}, identificaron variaciones locales en la comunidad de parasitoides destacando familias como Eulophidae, Braconidae, Icheneumonidae Pteromalidae asociadas a C. caryana, Además, ^{Bautista y colaboradores (2018)} destacan que especies como C. grapholithae y P. fasciata presentan patrones de distribución no homogéneos, influenciados por las condiciones climáticas, la disponibilidad del hospedero y la vegetación circundante.

De igual forma, las densidades bajas poblacionales de parasitoides asociada a C. caryana que se presentaron en la localidad de Torreón podría estar estrechamente relacionada con el uso desmedido de insecticidas en cultivos colindantes (^{Vargas, 2019}). Como el algodón (Gossypium hirsutum) que se cultiva ampliamente en esta región bajo esquemas de manejo convencional. Algunos estudios han registrado que el constante uso no selectivo de plaguicidas afecta directa y negativamente a enemigos naturales presentes en los cultivos, entre ellos los parasitoides y depredadores, al provocar mortalidad en los mismos, con subletalidad, alteraciones de comportamiento y reducción en la fecundidad y longevidad (^{Desneux et al., 2007}; ^{Biondi et al., 2012}).

En regiones donde los sistemas agrícolas intensivos conviven con áreas frutícolas o forestales, se ha observado que disminuyen significativamente en la abundancia y diversidad de parasitoides, en parte por la aplicación de agroquímicos en cultivos altamente tratados, como el algodón (^{Tillman & Mullinix, 2006}). Este tipo de manejo genera “efectos de borde tóxicos” que pueden perjudicar a hábitats cercanos donde se desarrollan otras especies hospederas, como C. caryana, lo cual interfiere en la efectividad del control biológico natural.

Además, la selección de insecticidas de amplio espectro, como los organofosforados y piretroides, que comúnmente se utilizan en la región Lagunera para el manejo de plagas del algodón, tiene efectos nocivos en especies de parasitoides idiobiontes como C. grapholithae, que dependen del contacto cercano y de la integridad del microhábitat para localizar a su hospedero provocando disminución de disponibilidad de hospederos viables (^{Hardin, 1995}; ^{Peña et al., 2015}). La alteración de estos equilibrios puede explicar por qué, incluso en presencia del hospedero (C. caryana), las tasas de parasitismo y presencia de adultos de parasitoides se observen en las bajas poblaciones o nula presencia de parasitoides.

Por tanto, se puede inferir que el manejo químico intensivo en cultivos vecinos, como el algodón, representa una presión ambiental significativa que reduce la efectividad y persistencia de parasitoides nativos en sistemas agroecológicos cercanos, lo que subraya la necesidad de evaluar y promover estrategias de manejo integrado de plagas que consideren la conservación de enemigos naturales en el paisaje agrícola regional.

Conclusión

En conjunto, los datos indican que las estrategias de manejo por medio del control biológico deben considerar las características altitudinales del sitio de aplicación. Las zonas de mayor altitud (>1,400 msnm) podrían ofrecer condiciones más propicias para el desarrollo y establecimiento de parasitoides, mientras que las zonas de menor altitud podrían requerir intervenciones complementarias para garantizar un control efectivo de C. caryana. Las localidades con mayor diversidad en este caso General Cepeda, Parras de la Fuente y Saltillo pueden considerarse como localidades prioritarias para estrategias de conservación de enemigos naturales y diseño de programas de manejo integrado de plagas, dado su potencial para mantener comunidades de parasitoides más complejas y funcionales (^{Landis et al., 2000}). Los resultados obtenidos muestran que las bajas densidades poblacionales de parasitoides asociados a C. caryana en la región de Torreón pueden estar vinculadas a las prácticas de manejo químico intensivo aplicadas en cultivos agrícolas adyacentes, como el algodón. Estas prácticas generan impactos negativos directos e indirectos sobre los enemigos naturales, afectando su abundancia, diversidad y eficacia como agentes de control biológico.