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Introducción
La citricultura, con una producción anual de 146 millones de toneladas, es una de las actividades agrícolas más importantes en todo el mundo (Li et al., 2020; Vargas-Canales et al., 2020; Rinconada et al., 2022). En México se cultivan 587,996.91 hectáreas y se obtienen 8 millones de toneladas al año de cítricos (Sáenz et al., 2019; Yzquierdo-Alvarez et al., 2021; SIAP, 2023). En el estado de Tamaulipas, se producen cítricos en 45,401.33 ha, donde 34,541.34 ha son naranjas, 8,508.48 ha limones y 2,351.51 ha toronjas (SIAP, 2023).
La mosca mexicana de la fruta, Anastrepha ludens (Loew, 1873) (Diptera: Tephritidae), genera daños económicos a los cítricos (Manal et al., 2020; Guillén et al., 2023), es nativa del noroeste de México y está distribuida desde Costa Rica hasta los Estados Unidos de América (Baker et al., 1944; Hernández-Ortiz & Aluja, 1993; Vanoye-Eligio et al., 2019). En México, A. ludens es una plaga importante en las zonas citrícolas debido a su comportamiento característico de oviposición dentro de los frutos (Berrigan et al., 1988; Ismay, 1992; Gutiérrez-Ramos et al., 2020; Hernández et al., 2021; He et al., 2023). El daño principal se produce cuando las larvas se alimentan de la pulpa del fruto, lo que deteriora la calidad y ocasiona la caída prematura del fruto, que provoca grandes pérdidas económicas para los productores (Vanoye-Eligio et al., 2015c; Vanoye-Eligio et al., 2015d; Zapata et al., 2022; Pieterse et al., 2024).
En Tamaulipas, para reducir el daño, desde 1994, la Campaña Nacional contra Moscas de la Fruta (CNMF) realiza el monitoreo y aplica insecticidas para el control de A. ludens (SAGARPA, 2005; Gutiérrez et al., 2013), lo que permitió en 1998, la supresión de las poblaciones silvestres de la plaga y se obtuvo el reconocimiento oficial de baja prevalencia de moscas de la fruta para la zona norte y centro del estado (DOF, 1998; Salcedo-Baca et al., 2010). No obstante, en la actualidad, las densidades poblacionales de A. ludens en huertos comerciales son altas, por lo que, el estudio del comportamiento del insecto asociado con la disponibilidad de hospederos no deja de ser prioritario. Por lo tanto, el presente estudio tuvo como objetivo analizar el grado de asociación de la fenología del cultivo de naranja temprana, naranja valencia y toronja roja con la abundancia de adultos de A. ludens.
Materiales y métodos
Área de estudio. El estudio se realizó, de enero a diciembre del 2022, en 40 huertas comerciales de naranja temprana (Citrus sinensis var. navelina, 1765), naranja valencia (Citrus sinensis L. Osbeck, 1765) y toronja roja (Citrus paradisi var. red blush, 1830), ubicadas en el municipio de Güémez (22°55’09’’ N, 99°00’30’’ O), Llera de Canales (23°19’08’’ N, 99°01’25’’ O), Padilla (24°02’56’’ N, 98°54’01’’ O) y Victoria (23°43’52’’ N, 99°09’05’’ O), Tamaulipas, México (Fig. 1). En las huertas, la edad promedio de los árboles fue de 15 años, la separación entre los árboles y líneas fue de cuatro a siete metros, con labores agrícolas como la aplicación de insecticidas, fertilización y un sistema de riego rodado o por microaspersión (Álvarez-Ramos et al., 2022). Las condiciones climáticas, de los municipios antes mencionados, varían debido a la heterogeneidad que se presenta en la zona citrícola, por lo que se encuentran temperaturas por debajo de los 12 y superiores a los 26°C, así como precipitaciones que están entre los 600 y 1,100 mm por año (INEGI, 2010).
Figura 1 Ubicación geográfica y distribución espacial de las trampas Multilure en el municipio de Güémez, Llera de Canales, Padilla y Victoria, Tamaulipas, México.
Trampeo de los adultos de A. ludens . El trampeo de los adultos se llevó a cabo mediante trampas Multilure® (Better World Manufacturing, Inc, Fresno, CA) cebas con proteína hidrolizada (SENASICA, 2017). En cada municipio se instalaron 10 trampas por cultivo, las cuales fueron revisadas y recebadas cada siete días desde la primera semana de enero, hasta la última semana de diciembre del 2022. Los adultos trampeados fueron colocados en frascos de alcohol al 70% y llevados al laboratorio de Entomología del Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Tamaulipas (CESAVETAM) para su identificación, dado que en el área de estudio existen otras especies del género Anastrepha que son atraídas hacia las trampas (Vanoye-Eligio et al., 2014). Los adultos colectados se colocaron en una placa Petri con alcohol al 70%, y fueron observados en un microscopio estereoscópico binocular (modelo DZ. 1805, Euromex®) con ayuda de pinzas rectas de punta fina. El material colectado fue identificado usando ejemplares de referencia y claves taxonómicas publicadas en la Guía de Identificación de Moscas de la Fruta (NOM-023-FITO-1995) (SENASICA, 2018). Finalmente, la muestra de la población de A. ludens se conformó por 3457 moscas, donde el 51% fueron hembras (n= 1763) y el 49% (n= 1694) machos.
Registro de la fenología. Los árboles de naranja temprana, naranja valencia y toronja roja presentaron la siguiente fenología: floración, amarre del fruto, desarrollo del fruto, madurez fisiológica y madurez de cosecha (época del corte) (Cuadro 1). En los árboles de cítricos, la floración actúa como un indicador de un déficit de cuajado, es decir, un árbol con muchas flores produce un menor número de frutos (Agustí et al., 2003). El amarre del fruto es el estado de desarrollo que marca la transición del ovario de la flor a un fruto en formación (Orduz, 2007; Galván-Luna et al., 2009). El desarrollo del fruto es el proceso mediante el cual crece el ovario y logra su desarrollo fisiológico hasta convertirse en un fruto maduro (Agustí & Almela, 1984; Orduz, 2007). La madurez fisiológica es la etapa cuando el fruto sufre transformaciones bioquímicas, que propician la madurez interna y externa, para que la semilla alcance su desarrollo óptimo y el fruto obtenga su tamaño y peso máximo (Orduz, 2007; Gutiérrez, 2017). Finalmente, la madurez de cosecha se define como el momento idóneo para la recolección de frutos (Gutiérrez, 2017).
Cuadro 1 Período de las etapas fenológicas de los cultivos de cítricos en Tamaulipas.
| Cultivo | Etapa fenológica | Período |
|---|---|---|
| Naranja temprana (Citrus sinensis var. Navelina) | Floración | marzo |
| Amarre del fruto | abril-mayo | |
| Desarrollo del fruto | junio-julio | |
| Madurez fisiológica | agosto-septiembre | |
| Madurez de cosecha | octubre-febrero | |
| Naranja valencia (Citrus sinensis L. Osbeck) | Madurez de cosecha-floración | marzo |
| Madurez de cosecha-amarre del fruto | abril-mayo | |
| Desarrollo del fruto | junio-septiembre | |
| Madurez fisiológica | octubre | |
| Madurez de cosecha | noviembre-febrero | |
| Toronja roja (Citrus paradisi var. red blush). | Madurez de cosecha-floración | marzo |
| Amarre del fruto | abril-mayo | |
| Desarrollo del fruto | junio-agosto | |
| Madurez fisiológica | septiembre | |
| Madurez de cosecha | octubre-febrero |
Análisis estadístico. Se analizó la asociación entre la frecuencia del número de adultos de A. ludens, con la fenología y la variedad del cultivo, mediante el Análisis de Correspondencia Múltiple (ACM). El ACM es una modificación de X 2 utilizada para analizar tablas de contingencia y crea un diagrama cartesiano basado en la asociación entre más de tres variables categóricas (Cuadro 2) (Legendre & Legendre, 2012). El diagrama muestra la asociación entre las categorías, donde, las posiciones canónicas más cercanas de diferentes variables representan una alta asociación, mientras que, las categorías distantes muestran una baja asociación (Le Roux & Rouanet, 2005; Gotelli & Ellison, 2013). El centro de la gráfica es la media de todas las variables, por lo que, las categorías más cercanas a la coordenada 0,0 muestran una asociación menor al resto de las categorías. Los grados de libertad (df) y la probabilidad (p) para el ACM no tienen relevancia estadística, porque ambos sólo se utilizan en la tabla de dos vías (Manjarrez et al., 2017), por lo tanto, estos valores no serán informados. No obstante, de forma similar a la prueba de X 2 , el ACM estima las diferencias entre los valores observados y esperados, lo que permite estimar la contribución de cada variable al valor de la prueba X 2 (García et al., 2017; Manjarrez et al., 2017). A la par, para graficar la fluctuación poblacional de A. ludens, en las tres variedades de cítricos y por cada municipio, el número de adultos capturados semanalmente por trampa fue transformado al índice MTD (Mosca/Trampa/Día) (NOM-023-FITO-1995).
Cuadro 2 Descripción de las variables categóricas utilizadas para la asociación de la abundancia de los adultos de A. ludens con la fenología y la variedad del cultivo.
| Variables | Categorías | ID de la categoría |
|---|---|---|
| Abundancia de los adultos de A. ludens | 0 | A1 |
| 1-100 | A2 | |
| 101-200 | A3 | |
| 201-300 | A4 | |
| 301-400 | A5 | |
| Etapas fenológicas de los cultivos de cítricos | Floración | FL |
| Amarre del fruto | AF | |
| Desarrollo del fruto | DF | |
| Madurez fisiológica | MF | |
| Madurez de cosecha | MC | |
| Madurez de cosecha-floración | MC-FL | |
| Madurez de cosecha-amarre del fruto | MC-AF | |
| Variedad del cultivo (Hospedero) | Naranja temprana | NT |
| Naranja valencia | NV | |
| Toronja roja | TR |
El índice se definió por la formula:
Donde: M= número de moscas capturadas, T= número de trampas y D= número de días de exposición de la trampa en campo. Este valor indica condiciones fitosanitarias semanales a nivel de huerto o región con respecto a moscas de la fruta y se expresa en cuatro dígitos después del punto (Vanoye-Eligio et al., 2015d).
Resultados
Asociación de la abundancia poblacional de los adultos de A. ludens con la fenología y la variedad del cultivo. La frecuencia del número de adultos fue diferente a través de la fenología y la variedad del cultivo. La mayor variación de la frecuencia del número de adultos de A. ludens dentro del espacio canónico de las dos primeras dimensiones del ACM, fue explicada por la categoría de la etapa fenológica (49.75%), seguido de la abundancia (33.73%) y la variedad del cultivo (16.50%) (Fig. 2). Los adultos de A. ludens, estuvieron ausentes (A1) durante la etapa de madurez fisiológica (MF) y desarrollo del fruto (DF). En contraste, densidades de 1 a 100 adultos (A2) fueron capturados con mayor frecuencia en la etapa de floración (FL), amarre del fruto (AF) y madurez de cosecha (MC) en árboles de naranja temprana (NT) y toronja roja (TR). Por otra parte, densidades de 101 a 200 adultos (A3) fueron más comunes durante la etapa madurez de cosecha-amarre del fruto (MC-AF) en árboles de naranja valencia (NV). Finalmente, densidades de 201 a 400 adultos (A4, A5) se presentaron con mayor frecuencia durante la etapa de madurez de cosecha-floración (MC-FL).
Figura 2 Análisis de correspondencia múltiple que asocia la abundancia de los adultos de A. ludens con la fenología y la variedad del cultivo.
Fluctuación poblacional de A. ludens (MTD) en las tres variedades de cítricos por cada municipio . Las poblaciones de A. ludens se comportaron de manera similar en el cultivo de naranja temprana, naranja valencia y toronja roja. En todos los municipios, A. ludens estuvo presente durante un sólo período, de la semana uno a la 18 (enero-mayo), y se presentó de forma ocasional de la semana 39 a la 52 (septiembre-diciembre) (Fig. 3). No obstante, en cada municipio, se registró una variación del valor MTD en función de la variedad del cultivo. Por ejemplo, en Güémez, en el cultivo de naranja temprana y toronja roja, A. ludens registró su mayor pico poblacional durante la semana uno (enero), con un valor de MTD del 0.1238 y 0.0619, respectivamente; en tanto que, en el cultivo de naranja valencia, este pico ocurrió durante la semana 13 (marzo), con un valor de MTD del 0.3095 (Fig. 3a). Por otra parte, en Llera de Canales, en el cultivo de naranja temprana A. ludens presentó su pico poblacional más intenso durante la semana 16 (abril) (MTD= 0.0142), mientras que, en el cultivo de naranja valencia se mostró durante la semana cinco (febrero) (MTD= 0.0238), y en el cultivo de toronja roja durante la semana dos (enero) (MTD= 0.0142) (Fig. 3b). En contraste, en Padilla, en el cultivo de naranja temprana y naranja valencia, A. ludens registró su valor máximo de MTD durante la semana 13 (marzo), con un valor del 1.3285 y 1.1952, respectivamente, en cambio, en el cultivo de toronja roja ocurrió durante la semana 14 (abril), con un valor de MTD del 0.8523 (Fig. 3c). Finalmente, en Victoria, en el cultivo de naranja temprana y naranja valencia A. ludens presentó el pico poblacional más alto durante la semana 13 (marzo), con un valor del 0.1428 y 0.3380, respectivamente, mientras que, en el cultivo de toronja roja, este pico se registró durante la semana 14 (abril), con un valor de MTD del 0.0190 (Fig. 3d).
Discusión
La mosca mexicana de la fruta, A. ludens, estuvo ausente en el área de estudio desde mediados de mayo hasta mediados de septiembre, coincidiendo con la etapa de madurez fisiológica y desarrollo del fruto en las tres variedades de cítricos. En varios estudios se ha demostrado que la temperatura y precipitación afectan directamente a los huevos, estados larvales y a los adultos de las moscas de la fruta (Montoya et al., 2008; Vayssières et al., 2015; Guillén et al., 2022; Martínez et al., 2023). En el caso de los cítricos cultivados de Tamaulipas, Vanoye-Eligio et al. (2015d) sostienen que, de mayo a agosto, las poblaciones de A. ludens están ausentes principalmente debido a la menor disponibilidad de hospederos, y no por la temperatura y precipitación. Por lo que, al menos para la zona citrícola de Tamaulipas, los hospederos parecen tener mayor relevancia en las densidades poblaciones de A. ludens, de modo que, la cantidad y la etapa fisiológica de fruta de los hospederos, puede ser un factor determinante en la ocurrencia de estos insectos, aunque Sarmiento et al. (2012) señalaron que, al menos para A. obliqua y A. serpentina, la cantidad de frutos del hospedero no influye en el número de moscas.
En nuestro estudio, por otro lado, la población de A. ludens mostró una mayor abundancia en el cultivo de naranja valencia. Esto fue más evidente durante la etapa madurez de cosecha, cuando se presentó en conjunto con la floración. Tales resultados contradicen lo reportado por Vanoye-Eligio et al. (2015d), quienes afirman que, en Tamaulipas, las mayores infestaciones de A. ludens se presentan cuando los árboles de cítricos se encuentran en la etapa de maduración del fruto. No obstante, este resultado puede ser debido a que los investigadores no contemplaron que existen etapas fenológicas que se intercalan con otras. Aun así, ambos hallazgos pueden considerarse como un argumento para definir el período de aplicación de los insecticidas utilizados para el control de A. ludens en Tamaulipas, dado que, la toma de decisión para las aplicaciones químicas sólo se basa en los resultados del trampeo (SENASICA, 2019). Además, aunque nuestros resultados indican que la mayor abundancia de A. ludens no se presentó en la misma etapa fenológica, éstos sí concuerdan con que el pico poblacional más alto de A. ludens ocurre durante el período de febrero a abril, lo que permite inferir que, en la zona citrícola de Tamaulipas, sólo existen variaciones en las densidades poblaciones de A. ludens y no en su ocurrencia a través del tiempo.
De acuerdo con Aluja (1994), la estrecha asociación entre algunas especies y determinados taxones vegetales (huésped-planta), es una de las características más importantes del género Anastrepha. Por ejemplo, en A. ludens, las hembras poseen una serie de patrones conductuales que inicia con la ubicación de un parche de hospederos (Aluja & Mangan, 2008). Estos parches están relacionados tanto con la disponibilidad del huésped, como del recurso para ovipositar ( Aluja & Prokopy, 1992; Prokopy et al., 1992; Prokopy et al., 1993; Bakkali et al., 2008; Hernández et al., 2015). Lo anterior implica que si no existe fruta en el árbol las poblacionales de A. ludens migren en busca de nuevos sitios de alimentación y reproducción (Baker et al., 1944; Houston, 1981). Al respecto, Thomas (2003) mencionó que, en la Sierra Madre Oriental, es posible que se estén produciendo hasta cinco o seis generaciones de A. ludens en zonas aisladas, donde los microclimas son favorables. Así mismo, Vanoye-Eligio et al. (2015a) afirmaron que la Sierra Madre Oriental se considera una zona benéfica para las poblaciones de A. ludens, debido a que, el insecto coexiste con diversas variedades de plantas silvestres que actúan como hospederos alternativos; por ejemplo, el chicozapote Manilkara zapota (L.) P. Royen (1953) que se considera una planta nativa de Tamaulipas (García et al., 1993; Hernández-Rodríguez et al., 2019), y que tiene la capacidad de producir frutos durante todo el año (Aluja et al., 2003). Aunado a esto, Vanoye-Eligio et al. (2015d) mencionan que la fructificación del chapote amarillo Casimoroa greggi S. (Wats.) Chiang, 1989, cerca de áreas comerciales, pueden reintroducir poblaciones de A. ludens a las huertas. Lo anterior, ya se observó en Nuevo León, México, donde la oviposición de A. ludens en C. greggi durante la etapa de fructificación (mayo y junio) favoreció la ocurrencia de los adultos después de los meses de invierno (Thomas, 2003; Thomas, 2012; Vanoye-Eligio et al., 2015b; Vanoye-Eligio et al., 2015d), por lo que la fructificación de M. zapota, durante el período de mayo a septiembre, podría ser la causa de que las poblaciones de A. ludens se presenten desde el inicio de cada año. Esto, tiene más validez si se considera que en las huertas de cítricos se llevan a cabo acciones de manejo fitosanitario, lo cual supondría que las poblaciones de A. ludens deben de estar practicante ausentes.
Por otro lado, la presencia de variedades intercaladas en las huertas mixtas también contribuye al sustento de las poblaciones (Aluja, 1994; Vanoye-Eligio et al., 2015d). Por ejemplo, en Nuevo León, la cosecha de algunas variedades de toronja inicia en noviembre y termina en mayo del siguiente año, lo que implica una superposición con el cultivo de naranja valencia y promueve nuevos focos de infestación (Baker et al., 1944; Robacker & Fraser, 2002; Birke et al., 2006; Padrón-Chávez & Rocha-Peña, 2009; Vanoye-Eligio et al., 2016). Así mismo, Thomas (2003) mencionó que, en el noroeste de México, la oviposición de las hembras en el cultivo de toronja durante octubre y noviembre dan lugar a la emergencia de adultos durante enero y febrero, lo cual coincide con las primeras detecciones de A. ludens en el estado de Texas, Estados Unidos. De tal modo, si se considera que la ubicación geográfica de la zona citrícola de Nuevo León propicia que durante cada invierno exista el riesgo de que temperaturas bajo 0°C dañen la fruta y el follaje de todo el árbol (Verástegui-Chávez, 1993; Padrón-Chávez & Rocha-Peña, 2009), las poblaciones de A. ludens podría migrar hacia la zona citrícola de Tamaulipas. Lo anterior, tiene más relevancia si se considera que en condiciones adversas, los adultos de A. ludens se elevan hacia las partes más altas de los árboles para desplazarse, hasta por 250 km con los vientos dominantes (Aluja, 1993; Hernández-Ortiz, 2007; Loera et al., 2017). Considerando lo anterior, el árbol frutal “Jobo” Spondias mombin L., 1753, que se distribuye en la zona sur de Tamaulipas (Berrones-Morales et al., 2020), también podría incidir de manera importante en las poblaciones de A. ludens, pues además de que al Jobo se le considera una planta nativa y arbórea, presenta dos períodos de fructificación (febrero-mayo y septiembre-diciembre) (Tovar-Soto et al., 2012; Arce-Romero et al., 2016). Por lo cual, los adultos que emergen durante el período de septiembre a diciembre en la zona sur de Tamaulipas podrían migrar hacia la zona centro, lo que explicaría porque durante las primeras semanas del año se registra un incremento en su abundancia. Al respecto, Morales y González (2007) y Luque et al. (2007) afirman que, la fructificación de S. mombin en zonas aledañas a las huertas comerciales participan en la reintroducción de las poblaciones.
Finalmente, esta investigación respalda el impacto de A. ludens en una de las regiones citrícolas más importantes de México. Evidentemente, la respuesta de la frecuencia del número de adultos de A. ludens ante la fenología y la variedad del cultivo, es información base para el diseño de planes de manejo integrado contra A. ludens. Por ejemplo, se sugiere que en los planes de manejo se específique que la intercalación de la etapa de madurez de cosecha con la floración y el amarre del fruto, propician un incremento en las poblaciones de A. ludens. De manera que, la intercalación de estas etapas fenológicas, deben actuar como objetivos principales en los planes de manejo, con la finalidad de suprimir la oviposición y las nuevas generaciones del insecto. Lo anterior permitirá identificar con mayor exactitud el momento más idóneo para la liberación de enemigos naturales, de moscas estériles y para las aplicaciones químicas. No obstante, en futuras investigaciones se debe contemplar el ciclo reproductivo, la dieta principal, la migración y la dinámica poblacional del insecto (Troyo-Diéguez et al., 2006), dado que la fluctuación poblacional de A. ludens reportada en el presente estudio puede derivarse de la migración del insecto en búsqueda de nuevos sitios de alimentación. Esto tiene más importancia si se contempla que la zona citrícola de Nuevo León se encuentra aledaña a la zona citrícola de Tamaulipas, lo que favorece la dispersión de A. ludens (Thomas, 2003). Por ello se recomienda analizar la interacción entre la zona citrícola de Nuevo León y la zona citrícola de Tamaulipas, dado que la cercanía de estas zonas puede incidir de manera importante en el sustento de las poblaciones de A. ludens.
