Review

 

Advances in Crystal Growth Techniques of Biological Macromolecules

 

Nurit Mirkin and Abel Moreno*

 

Instituto de Química. Universidad Nacional Autónoma de México. Circuito Exterior, Ciudad Universitaria. Coyoacán 04510, México, D.F., México. Telephone: (52)(55)-5622-4467; Fax: (52)(55)-5616-2217. E-mail address: carcamo@servidor.unam.mx

 

Received January 26, 2005
Accepted March 3, 2005

 

Abstract

The structural knowledge of some biological macromolecules helps to understand their mechanisms of working and their role on health sciences, food science and even their effect on the economy. In this work, some recent solutions to crystallogenesis for structural analysis (convective transport, counter-diffusion, the challenge of membrane protein crystallization, and high throughput techniques) are described. Finally, investigations on microgravity, crystal growth under magnetic and electric fields, as well as crystal growth in mesophases (lipid membranes) and microfluidics are carefully revised.

Keywords: protein crystallization, transport phenomena, crystal growth methods, proteins.

 

Resumen

El conocimiento estructural de muchas biomoléculas ayuda a entender sus mecanismos de acción, efectos sobre la salud, la alimentación e inclusive en la economía. En este trabajo se revisan algunas soluciones a problemas de la cristalogénesis biológica, para estudios estructurales (convección, la contra-difusión, la cristalización en masa y recientemente el reto de cristalizar proteínas de membrana). Finalmente, se revisan en detalle los trabajos hechos en microgravedad, cristalización bajo campos magnéticos o eléctricos, contra-difusión, sistemas de bicapas lipídicas y sistemas de micro-fluidos.

Palabras clave: cristalización de proteínas, fenómenos de transporte, métodos de crecimiento cristalino, proteínas.

 

DESCARGAR ARTÍCULO EN FORMATO PDF

 

References

1. McPherson A. J. Struct. Biol. 2003, 142, 1-2.         [ Links ]

2. Roses, A.D. Nat. Rev. Drug Discovery 2002, 1, 541-549.         [ Links ]

3. Kuhn, P.; Wilson K.; Patch, M.G.; Stevens, R.C. Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 704-710.         [ Links ]

4. DeLucas, J.L.; Bray, T.L.; Nagy, L.; McCombs, K.; Chernov, N.; Hamrick, D.; Cosenza, L.; Belgovskiy A.; Stoops, B.; Chait A. J. Struct. Biol. 2003, 142, 188-206.         [ Links ]

5. Chernov, A.A. Modern crystallography III, Crystal growth, Springer-Verlag, 1984.         [ Links ]

6. Sarig, S., in: Handbook of crystal growth. Vol 2b, Hurle, D.T.J., Ed., North-Holland, Amsterdam, 1994.         [ Links ]

7. Benneman, P. J. Cryst. Growth 1974, 24, 76.         [ Links ]

8. Hurle, D.T.J. Handbook of crystal growth. Vol 1B, North-Holland, Amsterdam, 1994.         [ Links ]

9. Hurle, D.T.J. Handbook of crystal growth. Vol 2A, North-Holland, Amsterdam, 1994.         [ Links ]

10. Frankenheim, L. Ann. Physik 1860, 111, 1-60.         [ Links ]

11. Rosenberger F. J. Cryst. Growth 1986, 76, 618-636.         [ Links ]

12. Cheng P.S.; Shlichta, P.J.; Wilcox, W.R.; Lefever, R.A. J. Cryst. Growth 1979, 47, 43-60.         [ Links ]

13. McPherson, A. Crystallography Rev., 1996, 6(2), 157-308.         [ Links ]

14. Rosenberger, F. Fundamentals of crystal growth I, Macroscopic equilibrium concepts. Springer, Berlin, 1979.         [ Links ]

15. Ataka, M.; Katoh, E.; Wakayama, N.I. J. Cryst. Growth 1997, 173, 592-596.         [ Links ]

16. Wakayama, N.I.; Ataka, M.; Abe H. J. Cryst. Growth 1997, 178, 653-656.         [ Links ]

17. García-Ruíz, J.M.; Novella, M.L.; Moreno, R.; Gavira, J.A. J. Cryst. Growth 2001, 232, 165-172.         [ Links ]

18. Pusey, M.; Witherow, W.K.; Naumann, R. J. Cryst. Growth 1988, 90, 105-111.         [ Links ]

19. Broom, M.B.H.; Witherow, W.K.; Snyder, R.S.; Carter D.C. J. Cryst. Growth 1988, 90, 130-135.         [ Links ]

20. Baird J.K.; Meehan, E.J.; Xidis, A.L.; Howard, S.B. J. Cryst. Growth 1986, 76, 694-700.         [ Links ]

21. Lin, H.; Rosenberger, F.; Alexander, J.L.D.; Nadarajah, A. J. Cryst. Growth 1995, 151, 153-162.         [ Links ]

22. Salemne, F.R. Arch. Biochem. Biophys. 1972, 151, 533-539.         [ Links ]

23. Littke, W. 17^th Aerospace Science Meeting, New Orleans, LA., 1979, January 15-17.         [ Links ]

24. McPherson, A. Methods of Biochemical Analysis, Vol. 23, David Glick, Ed., Academic Press, N.Y., 1976, 249-345.         [ Links ]

25. McPherson, A. The preparation and analysis of protein crystals, John Wiley and Sons, Ed., New York, 1982.         [ Links ]

26. De Lucas, J.L.; Smith, C.D.; Smith, H.W.; Senagdi, V.K.; Senadhi, S.E.; Ealick, S.E.; Bugg, C.E.; Carter, D. C.; Snyder, R.S.; Weber, P.C.; Salemme, F.R. Ohlendorf, D.H.; Einspahr, H.M.; Clancy, L.; Navia, M.A.; McKeever, B.; Nagabhushan, T.L.; Nelson, G.; Babu, Y.S.; McPherson, A.; Koszelak, S.; Stammers, D.; Powell, K. and Darby, G. Science 1989, 246, 651-654.         [ Links ]

27. Snyder, R.S.; Fuhrmann, K.; Walter H.U. J. Cryst. Growth 1991, 110, 333-338.         [ Links ]

28. Long, M.M. et al. In: Proceedings of the International Symposium of Microgravity Science and Applications, Beijing, China, May 10-13, 1993. Microgravity Sci. Technol. 1994, 7. 196-202.         [ Links ]

29. De Lucas, J.L.; Suddath, F.L.; Snyder, R.; Naumann, R.; Broom, M.B.; Pusey, M.; Yost, V.; Herren, B.; Carter, D.; Nelson, B.; Meehan, E.J.; McPherson, A. and Bugg, C.E. J. Cryst. Growth 1986, 76, 681-693.         [ Links ]

30. De Lucas, J.L.; Long, M.M.; Moore, K.M.; Rosenblum, W.M.; Bray, T.L.; Smith, C.; Carson, M.; Narayana, S.V.L.; Carter, Nurit Mirkin and Abel Moreno D.; Clark, Jr.; A.D.; Nanni, R.G.; Ding, J.; Jacobo-Molina, A.; Kamer, G.; Hughes, S.H.; Arnold, E.; Einspahr, H.M.; Clancy, L.L.; Rao, G.S.J.; Cook, P.F.; Harris, B.G.; Munson, S.H.; Finzel, B.C.; McPherson, A.; Weber, P.C.; Lewandowski, F.; Nagabhushan, T.L.; Trotta, P.P.; Reichert, P.; Navia, M.A.; Wilson, K.P.; Thomson, J.A.; Richards, R.R.; Bowersox, K.D.; Meade, C.J.; Baker, E.S.; Bishop, S.P.; Dunbar, B.J.; Trinh, E.; Prahl, J.; Sacco, Jr. A.; Bugg, C.E. J. Cryst. Growth 1994, 135, 183-195.

31. Helliwell J.R.; Snell, E.; Weisgraber, S. in: Proc. 9^th European Symposium on Gravity Dependent Phenomena in Physical Sciences. Berlin, Germany, May, 1995.         [ Links ]

32. Snell, E.H.; Weisgerber, S.; Helliwell, J.R. Acta Cryst. D 1995, 51, 1099-1102.         [ Links ]

33. Boistelle, R.; Astier, J.P. J. Cryst. Growth 1988, 90, 14-30.         [ Links ]

34. Qi, J.; Wakayama, N.I.; Ataka, M. J. Cryst. Growth 2001, 232, 132-137.         [ Links ]

35. Lin S.X.; Zhou, M.; Azzi, A.; Xu, G.J.; Wakayama, N.I.; Ataka, M. Biophys. Res. Commun. 2000, 275, 274.         [ Links ]

36. Sato, T, Yamada, Y.; Saijo, S.; Hori, T.; Hirose, R.; Tanaka, N.; Sazaki, G.; Nakajima, K.; Igarashi, N.; Tanaka, M.; Matsuura, Y. Acta Cryst. D 2000, 56, 1079.         [ Links ]

37. Zhong, C.W.; Wakayama, N.I. J. Cryst. Growth 2001, 226, 327-332.         [ Links ]

38. Wang, L.; Zhong, C.W.; Wakayama, N.I. J. Cryst. Growth 2002, 237, 312-316.         [ Links ]

39. Yin, D.C.; Wakayama, N.I.; Inatomi, Y.; Huang, W.D.; Kuribayashi, K. Adv. Space Res. 2003, 32(2), 217-223.         [ Links ]

40. Zeppezauer, M.; Eklund H.; Zeppezauer, E.S. Arch. Biochem. Biophys. 1968, 126, 564-573.         [ Links ]

41. Yonath, A., Müssig, J.; Witlmann, H.G. J. Cell. Biochem. 1982, 19, 145-155.         [ Links ]

42. García-Ruíz, J.M. Key Eng. Mater. 1991, 88, 87-106.         [ Links ]

43. García-Ruíz, J.M.; Moreno, A.; Viedma, C.; Coll, M. Mater. Res. Bull. 1993, 28, 541-546.         [ Links ]

44. García-Ruíz, J.M; Moreno A. Acta Cryst. D 1994, 50, 484-490.         [ Links ]

45. Bolaños-García, V.M. J. Cryst. Growth 2003, 253, 517-523.         [ Links ]

46. García-Ruíz, J.M.; Otálora F.; Novella, M.L.; Gavira, J.A.; Sauter, C.; Vidal, O. J. Cryst. Growth 2001b, 232, 149-155.         [ Links ]

47. Ng, J.D.; Gavira, J.A.; García-Ruíz, J.M. J. Struct. Biol. 2003, 142, 218-231.         [ Links ]

48. Gavira, J.A.; Toh, D.; Lopez-Jaramillo, J.; García-Ruíz J.M.; Ng, J.D. Acta Crystallogr D, 2002, 58, 1147-1154.         [ Links ]

49. Biertümpfel C., Basquin, J. Suck, D., Sauter, C. Acta Cryst. D 2002, 58, 1657-1659.         [ Links ]

50. Mirkin, N.; Frontana-Uribe B.A.; Rodriguez-Romero A.; Hernández-Santoyo A.; Moreno A. Acta Crystallogr D 2003, 59, 1533-1538.         [ Links ]

51. Taleb, M.; Didierjean, C.; Jelsch, C.; Mangeot, J. P.; Capelle, B.; Aubry, A. J. Cryst. Growth 1999, 200, 575-582.         [ Links ]

52. Taleb, M.; Didierjean, C.; Jelsch, C.; Mangeot, J. P.; Aubry, A. J. Cryst. Growth 2001, 232, 250-255.         [ Links ]

53. Nanev, Ch.; Penkova, A. J. Cryst. Growth 2001, 232, 285-293.         [ Links ]

54. Bard, A.J.; Faulkner, L. R. In: Electrochemical Methods, Fundamentals and Applications, Wiley & Sons, Ed., New York, 2001.         [ Links ]

55. Vaney, M. C.; Broutin, I.; Retailleau, P.; Douangmath, A.; Lafont, S.; Hamiaux, C.; Prangé, T.; Ducruix, A.; Riès-Kautt, M. Acta Cryst. D 2001, 57, 929-940.         [ Links ]

56. Mirkin, N.; Moreno A. in: Proceedings of the 10^th International Conference on the Crystallization of Biological Macromolecules. Beijing, China, 2004, 175.         [ Links ]

57. Moreno, A.; Sazaki, G. J. Cryst. Growth 2004, 264, 438-444.         [ Links ]

58. Sazaki, G.; Moreno, A.; Nakajima, K. J. Cryst. Growth 2004, 262, 499-502.         [ Links ]

59. Sato T.; Yamada Y.; Saijo S.; Hori T.; Hirose R.; Tanaka N.; Sazaki G.; Nakajima K.; Igarashi N.; Tanaka M.; Matsuura Y. J. Cryst. Growth, 2001, 232, 229-236.         [ Links ]

60. Iwata, So Crystallization of membrane proteins. From: 10^th International Conference on the Crystallization of Biological Macromolecules, Beijing, China, 2004, 80.         [ Links ]

61. Ostermeier, C.; Michel, H. Curr. Opin. Struct. Biol. 1997, 7, 699-701.         [ Links ]

62. Wallin E.; von Heijne, G. Protein Sci. 1998, 7, 1029-1038.         [ Links ]

63. Diesenhofer J.; Epp, O.; Miki, K.; Huber, R.; Michel, H. Nature 1985, 318, 618-624.         [ Links ]

64. Hunte C.; Michel H. In: Membrane Protein Purification and Crystallization: A practical Guide. Hunte, C., von Jagow, G., Schagger, H., Eds., Academic Press, 2003, 143-160.         [ Links ]

65. Michel H. Trends Biochem. Sci. 1983, 8, 56-59.         [ Links ]

66. Takeda, K.; Sato, H.; Hino, T.; Kono, M.; Fukuda, K.; Sakurai, I.; Okada, T.; Kouyama, T. J. Mol. Biol. 1998, 283, 463-474.         [ Links ]

67. Landau E.M.; Rosenbusch, J.P. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 1996, 93, 14532-14535.         [ Links ]

68. Faham S.; Bowie J.U. J. Mol. Biol. 2002, 316, 1-6.         [ Links ]

69. Caffrey, M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 10, 486-497.         [ Links ]

70. Nollert, P.; Qiu, H.; Caffrey, M.; Rosenbusch, J.P.; Landau, E.M. FEBSLett. 2001, 504, 179-186.         [ Links ]

71. Briggs, J.; Cheng, H.; Caffrey, M. J. Phys. II France, 1996, 6, 723-751.         [ Links ]

72. Warr, G.; Drummond, C.; Greiser, F. J. Phys. Chem., 1986, 90, 4581-4586.         [ Links ]

73. Caffrey, M. J. Struct. Biol. 2003, 142, 108-132.         [ Links ]

74. Cherezov V.; Fersi, H.; Caffrey, M. Biophys. J. 2001, 81, 225-242.         [ Links ]

75. Gordeliy, V.I.; Labahn, J.; Moukhametzianov, R.; Efremov, R.; Granzin, J.; Schlesinger, R.; Buldt, G.; Savopol, T.; Scheidig A.J.; Klare, J.P.; Engelhard, M. Nature 2002, 419, 484-487.         [ Links ]

76. Landau, E.M.; Rummel, G.; Cowan-Jacob, S.W.; Rosenbusch, J.P. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 1935-1937.         [ Links ]

77. Luecke, H.; Schobert B.; Richter, H.T.; Cartailler, J.P.; Lanyi, J.K. J. Mol. Biol. 1999, 291, 899-911.         [ Links ]

78. Kolbe, M.; Besir, H.; Essen, L.O.; Oesterhelt, D. Science, 2000, 288, 1390-1396.         [ Links ]

79. Ai, X.; Caffrey, M. Biophys. J., 2000, 79, 394-405.         [ Links ]

80. Caffrey, M. Curr. Opin. Struct. Biol., 2002, 12, 471-479.         [ Links ]

81. McPherson, A. Crystallization of Biological Macromolecules. Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, New York, 1999.         [ Links ]

82. Chung, H.; Caffrey, M. Nature, 1994, 368, 224-226.         [ Links ]

83. Chung, H.; Caffrey, M. Biophys. J., 1994, 66, 377-381.         [ Links ]

84. Cheng, A.; Hummel, B.; Qiu, H.; Caffrey, M. Chem. Phys. Lipids 1998, 95, 11-21.         [ Links ]

85. Sato, H.; Takeda, K.; Tani, K.; Hino, T.; Okata, T.; Nakasako, M.; Kamiya, N.; Kouyama, T. Acta Cryst. D 1999, 55, 1251-1256.         [ Links ]

86. Pebay-Peyruola, E.; Rummel, G.; Rosenbusch, JP.; Landau, E.M. Science 1997, 277, 1676-1680.         [ Links ]

87. Terwillinger, T. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 935-939.         [ Links ]

88. Hui, R.; Edwards, A. J. Struct. Biol. 2003, 142, 154-161.         [ Links ]

89. Arrowsmith, C.; Edwards, A.; Hui, R.; Marino, F.; Savchenko, A.; Yamazaki, K.; Yee, A. Producing proteins. (In press). 2005.         [ Links ]

90. Lesley, S.A. Protein Expr. Purif. 2001, 22, 159-164.         [ Links ]

91. Grisshammer R.; Tate, C.G. Q. Rev. Biophys. 1995, 28, 315-422.         [ Links ]

92. De Gier, J.W.; Luirink J. Mol. Microbiol., 2001, 40, 314-322.         [ Links ] Arora, A.; Rinehart, D.; Szabo, G.; Tamm, L.K. J. Biol. Chem. 2000, 275, 1594-1600.         [ Links ]

93. Muller, M.; Koch, H.G.; Beck, K.; Schafer, U. Prog. Nucleic Acid Res. Mol. Biol. 2001, 66, 107-157.         [ Links ]

94. Chang, G.; Spencer, R.H.; Lee, A.T.; Barclay, M.T.; Rees, D.C. Science 1998, 282, 2220-2226.         [ Links ]

95. Tate, C.G. FEBSLett. 2001, 504, 94-98.         [ Links ]

96. Matlack, K.E.; Mothes, W.; Rapoport, T.A. Cell 1998, 92, 381-390.         [ Links ]

97. Otto, J.C.; DeWitt, D.L.; Smith, W.L. J. Biol. Chem. 1993, 268, 18234-18242.         [ Links ]

98. Patricelli, M.P.; Lashuel, H.A.; Giang, D.K.; Kelly, J.W.; Cravatt, B.F. Biochemistry 1998, 37, 15177-15187.         [ Links ]

99. Bracey, M.H.; Hanson, M.A.; Masuda, K.R.; Stevens, R.C.; Cravatt, B.F. Science 2002, 298, 1793-1796.         [ Links ]

100. Turner, G.J.; Reusch, R.; Winter-Vann, A.M.; Martinez, L.; Betlach, M.C. Protein Expr. Purif. 1999, 17, 312-323.         [ Links ]

101. Cereghino, J.L; Cregg, J.M. FEMS Microbiol. Rev. 2000, 24, 45-66.         [ Links ]

102. Sreekrishna, K.; Brankamp, R.G.; Kropp, K.E.; Blankenship, D.T.; Tsay, J.T.; Smith, P.L.; Wierschke, J.D.; Subramaniam, A. ; Birkenberger, L.A. Gene 1997, 190, 55-62.         [ Links ]

103. Loll, P.J. J. Struct. Biol. 2003, 142, 144-153.         [ Links ]

104. Rosenbusch, J.P. J. Struct. Biol. 2001, 136, 144-157.         [ Links ]

105. Wiener, M.C. Curr. Opin. Colloid Interface Sci., 2001, 6, 412-419.         [ Links ]

106. Scarborough, G.A. Acta Cryst. D 1994, 50, 643-649.         [ Links ]

107. Venter, J.C.; Adams, M.D.; Myers, E.W.; Li, P.W.; Mural, R.J.; Sutton, G.G.; Smith, H.O.; Yandell, M.; Evans, C.A.; Holt, R.A.; Gocayne, J.D.; Amanatides, P.; Ballew, R.M.; Huson, D.H.; Wormian, J.R.; Zhang, Q.; Kodira, C.D.; Zheng, X.H.; Chen, L.; Skupski, M.; Subramanian, G.; Thomas, P.D.; Zhang, J.; Gabor Miklos, G.L.; Nelson, C.; Broder, S.; Clark, A.G.; Nadeau, J.; McKusick, V.A.; Zinder, N.; Levine, A.J.; Roberts, R.J.; Simon, M.; Slayman, C.; Hunkapiller, M.; Bolanos, R.; Delcher, A.; Dew, I.; Fasulo, D.; Flanigan, M.; Florea, L.; Halpern, A.; Hannenhalli, S.; Kravitz, S.; Levy, S.; Mobarry, C.; Reinert, K.; Remington, K.; Abu-Threideh, J.; Beasley, E.; Biddick, K.; Bonazzi, V.; Brandon, R.; Cargill, M.; Chandramouliswaran, I.; Charlab, R.; Chaturvedi, K.; Deng, Z.; Di Francesco, V.; Dunn, P.; Eilbeck, K.; Evangelista, C.; Gabrielian, A.E.; Gan, W.; Ge, W.; Gong, F.; Gu, Z.; Guan, P.; Heiman, T.J.; Higgins, M.E.; Ji, R.R.; Ke, Z.; Ketchum, K.A.; Lai, Z.; Lei, Y.; Li, Z.; Li, J.; Liang, Y.; Lin, X.; Lu, F.; Merkulov, G.V.; Milshina, N.; Moore, H.M.; Naik, A.K.; Narayan, V.A.; Neelam, B.; Nusskern, D.; Rusch, D.B.; Salzberg, S.; Shao, W.; Shue, B.; Sun, J.; Wang, Z.; Wang, A.; Wang, X.; Wang, J.; Wei, M.; Wides, R.; Xiao, C.; Yan, C.; Yao, A.; Ye, J.; Zhan, M.; Zhang, W.; Zhang, H.; Zhao, Q.; Zheng, L.; Zhong, F.; Zhong, W.; Zhu, S.; Zhao, S.; Gilbert, D.; Baumhueter, S.; Spier, G.; Carter, C.; Cravchik, A.; Woodage, T.; Ali, F.; An, H.; Awe, A.; Baldwin, D.; Baden, H.; Barnstead, M.; Barrow, I.; Beeson, K.; Busam, D.; Carver, A.; Center, A.; Cheng, M.L.; Curry, L.; Danaher, S.; Davenport, L.; Desilets, R.; Dietz, S.; Dodson, K.; Doup, L.; Ferriera, S.; Garg, N.; Gluecksmann, A.; Hart, B.; Haynes, J.; Haynes, C.; Heiner, C.; Hladun, S.; Hostin, D.; Houck, J.; Howland, T.; Ibegwam, C.; Johnson, J.; Kalush, F.; Kline, L.; Koduru, S.; Love, A.; Mann, F.; May, D.; McCawley, S.; McIntosh, T.; McMullen, I.; Moy, M.; Moy, L.; Murphy, B.; Nelson, K.; Pfannkoch, C.; Pratts, E.; Puri, V.; Qureshi, H.; Reardon, M.; Rodriguez, R.; Rogers, Y.H.; Romblad, D.; Ruhfel, B.; Scott, R.; Sitter, C.; Smallwood, M.; Stewart, E.; Strong, R.; Suh, E.; Thomas, R.; Tint, N.N.; Tse, S.; Vech, C.; Wang, G.; Wetter, J.; Williams, S.; Williams, M.; Windsor, S.; Winn-Deen, E.; Wolfe, K.; Zaveri, J.; Zaveri, K.; Abril, J.F.; Guigo, R.; Campbell, M.J.; Sjolander, K.V.; Karlak, B.; Kejariwal, A.; Mi, H.; Lazareva, B. ; Hatton, T.; Narechania, A.; Diemer, K.; Muruganujan, A.; Guo, N.; Sato, S.; Bafna, V.; Istrail, S.; Lippert, R.; Schwartz, R.; Walenz, B.; Yooseph, S.; Allen, D.; Basu, A.; Baxendale, J.; Blick, L.; Caminha, M.; Carnes-Stine, J.; Caulk, P.; Chiang, Y.H.; Coyne, M.; Dahlke, C.; Mays, A.; Dombroski, M.; Donnelly, M.; Ely, D.; Esparham, S.; Fosler, C.; Gire, H.; Glanowski, S.; Glasser, K.; Glodek, A.; Gorokhov, M.; Graham, K.; Gropman, B.; Harris, M.; Heil, J.; Henderson, S.; Hoover, J.; Jennings, D.; Jordan, C.; Jordan, J.; Kasha, J.; Kagan, L.; Kraft, C.; Levitsky, A.; Lewis, M.; Liu, X.; Lopez, J.; Ma, D.; Majoros, W.; McDaniel, J.; Murphy, S.; Newman, M.; Nguyen, T.; Nguyen, N.; Nodell, M.; Pan, S.; Peck, J.; Peterson, M.; Rowe, W.; Sanders, R.; Scott, J.; Simpson, M.; Smith, T.; Sprague, A.; Stockwell, T.; Turner, R.; Venter, E.; Wang, M.; Wen, M.; Wu, D.; Wu, M.; Xia, A.; Zandieh, A.; Zhu, X. Science 2001, 291, 1304-1351.         [ Links ]

108. Lander, E.S.; Linton, L.M.; Birren, B.; Nusbaum, C.; Zody, M.C.; Baldwin, J.; Devon, K.; Dewar, K.; Doyle, M.; FitzHugh, W.; Funke, R.; Gage, D.; Harris, K.; Heaford, A.; Howland, J.; Kann, L.; Lehoczky, J.; LeVine, R.; McEwan, P.; McKernan, K.; Meldrim, J.; Mesirov, J.P.; Miranda, C.; Morris, W.; Naylor, J.; Raymond, C.; Rosetti, M.; Santos, R.; Sheridan, A.; Sougnez, C.; Stange-Thomann, N.; Stojanovic, N.; Subramanian, A.; Wyman, D.; Rogers, J.; Sulston, J.; Ainscough, R.; Beck, S.; Bentley, D.; Burton, J.; Clee, C.; Carter, N.; Coulson, A.; Deadman, R.; Deloukas, P.; Dunham, A.; Dunham, I.; Durbin, R.; French, L.; Grafham, D.; Gregory, S.; Hubbard, T.; Humphray, S.; Hunt, A.; Jones, M.; Lloyd, C.; McMurray, A.; Matthews, L.; Mercer, S.; Milne, S.; Mullikin, J.C.; Mungall, A.; Plumb, R.; Ross, M.; Shownkeen, R.; Sims, S.; Waterston, R.H.; Wilson, R.K.; Hillier, L.W.; McPherson, J.D.; Marra, M.A.; Mardis, E.R.; Fulton, L.A.; Chinwalla, A.T.; Pepin, K.H.; Gish, W.R.; Chissoe, S.L.; Wendl, M.C.; Delehaunty, K.D.; Miner, T.L.; Delehaunty, A.; Kramer, J.B.; Cook, L.L.; Fulton, R.S.; Johnson, D.L.; Minx, P.J.; Clifton, S.W.; Hawkins, T.; Branscomb, E.; Predki, P.; Richardson, P.; Wenning, S.; Slezak, T.; Doggett, N.; Cheng, J.F.; Olsen, A.; Lucas, S.; Elkin, C.; Uberbacher, E.; Frazier, M.; Gibbs, R.A.; Muzny, D.M.; Scherer, S.E.; Bouck, J.B.; Sodergren, E.J.; Worley, K.C.; Rives, C.M.; Gorrell, J.H.; Metzker, M.L.; Naylor, S.L.; Kucherlapati, R.S.; Nelson, D.L.; Weinstock, G.M.; Sakaki, Y.; Fujiyama, A.; Hattori, M.; Yada, T.; Toyoda, A. ; Itoh, T.; Kawagoe, C.; Watanabe, H.; Totoki, Y.; Taylor, T.; Weissenbach, J.; Heilig, R.; Saurin, W.; Artiguenave, F.; Brottier, P.; Bruls, T.; Pelletier, E.; Robert, C.; Wincker, P.; Smith, D.R.; Doucette- Stamm, L.; Ruben.eld, M.; Weinstock, K.; Lee, H.M.; Dubois, J.; Rosenthal, A.; Platzer, M.; Nyakatura, G.; Taudien, S.; Rump, A.; Yang, H.; Yu, J.; Wang, J.; Huang, G.; Gu, J.; Hood, L.; Rowen, L.; Madan, A.; Qin, S.; Davis, R.W.; Federspiel, N.A.; Abola, A.P.; Proctor, M.J.; Myers, R.M.; Schmutz, J.; Dickson, M.; Grimwood, J.; Cox, D.R.; Olson, M.V.; Kaul, R.; Shimizu, N.; Kawasaki, K.; Minoshima, S.; Evans, G.A.; Athanasiou, M.; Schultz, R.; Roe, B. A.; Chen, F.; Pan, H.; Ramser, J.; Lehrach, H.; Reinhardt, R.; McCombie, W.R.; de la Bastide, M.; Dedhia, N.; Blocker, H.; Hornischer, K.; Nordsiek, G.; Agarwala, R.; Aravind, L.; Bailey, J.A.; Bateman, A.; Batzoglou, S.; Birney, E.; Bork, P.; Brown, D.G.; Burge, C.B.; Cerutti, L.; Chen, H.C.; Church, D.; Clamp, M.; Copley, R.R.; Doerks, T.; Eddy, S.R.; Eichler, E.E.; Furey, T.S.; Galagan, J.; Gilbert, J.G.; Harmon, C.; Hayashizaki, Y.; Haussler, D.; Hermjakob, H.; Hokamp, K.; Jang, W.; Johnson, L.S.; Jones, T.A.; Kasif, S.; Kaspryzk, A.; Kennedy, S.; Kent, W.J.; Kitts, P.; Koonin, E.V.; Korf, I.; Kulp, D.; Lancet, D.; Lowe, T.M.; McLysaght, A.; Mikkelsen, T.; Moran, J.V.; Mulder, N.; Pollara, V.J.; Ponting, C.P.; Schuler, G.; Schultz, J.; Slater, G.; Smit, A.F.; Stupka, E.; Szustakowski, J.; Thierry-Mieg, D.; Thierry-Mieg, J.; Wagner, L.; Wallis, J.; Wheeler, R.; Williams, A.; Wolf, Y.I.; Wolfe, K.H.; Yang, S.P.; Yeh, R.F.; Collins, F.; Guyer, M.S.; Peterson, J.; Felsenfeld, A.; Wetterstrand, K.A.; Patrinos, A.; Morgan,M.J.; Szustakowki, J.; de Jong, P.; Catanese, J.J.; Osoegawa, K.; Shizuya, H.; Choi, S.; Chen, Y.J. Nature 2001, 409, 860-921.         [ Links ]

109. Shapiro, L.; Harris, T. Curr. Opin. Biotechnol. 2000, 11, 31-35.         [ Links ]

110. Rupp, B.; Segelke, B.W.; Krupka, H.I.; Lekin, T.P.; Schafer, J.; Zemla, A.; Toppani, D.; Snell, G.; Earnest, T. Acta Cryst. D 2002, 58, 1514-1518.         [ Links ]

111. Van der Woerd, M.; Ferree, D.; Pusey M. J. Struct. Biol. 2003, 142, 180-187.         [ Links ]

112. Hadd, A.G.; Raymond, D.E.; Halliwell, J.W.; Jacobson, S.C., Ramsey, J.M. Anal. Chem. 1997, 69, 3407-3412.         [ Links ]

113. Cohen, C.B.; Chin-Dixon, E.; Jeong, S.; Nikiforov, T.T. Anal. Biochem. 1999, 273, 89-97.         [ Links ]

114. Fu, L.M.; Yang, R.J.; Lee, G.B.; Liu, H.H. Anal. Chem. 2002, 74, 5084-5091.         [ Links ]

115. Krupka, H.I.; Rupp, B.; Segelke, B.W.; Lekin, T.P.; Wright, D.; Wu, H.-C.; Todd, P.; Azarani, A. Acta Cryst. D 2002, 58, 1523-1526.         [ Links ]

116. Luft, J.R.; Wolfley, J.; Jurisica, I.; Glasgow, J.; Fortier, S.; De Titta, G.T. J. Cryst. Growth 2001, 232, 591-595.         [ Links ]

117. Hansen, C.L.; Skordalakes, E.; Berger, J.M.; Quake, S.R. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 16531-16536.         [ Links ]

118. Qiu, H., Caffrey, M. Biomaterials 2000, 21, 223-234.         [ Links ]

119. Briggs, J., Chung, H., Caffrey, M. J. Phys. II France 1996, 6, 723-751.         [ Links ]