Serviços Personalizados
Journal
Artigo
Indicadores
- Citado por SciELO
- Acessos
Links relacionados
- Similares em SciELO
Compartilhar
Revista Chapingo. Serie horticultura
versão On-line ISSN 2007-4034versão impressa ISSN 1027-152X
Rev. Chapingo Ser.Hortic vol.27 no.2 Chapingo Mai./Ago. 2021 Epub 13-Dez-2021
https://doi.org/10.5154/r.rchsh.2020.07.019
Artículos científicos
Respuesta fisiológica de semillas de tres variedades de café a rayos gamma (60Co)
1Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Carretera México-Texcoco km 36.5, Montecillo, Texcoco, Estado de México, C. P. 56230, MÉXICO.
2Universidad Autónoma Chapingo, Centro Regional Universitario Oriente. Carretera Huatusco-Xalapa km 6, Huatusco, Veracruz, C. P. 94100, MÉXICO.
3Colegio de Postgraduados, Campus Córdoba. Carretera Córdoba-Veracruz km 348, Amatlán de los Reyes, Veracruz, C. P. 94946, MÉXICO.
Coffea arabica L. enfrenta serios problemas de susceptibilidad a enfermedades, favorecidos por la poca variabilidad genética de sus cultivares comerciales; por ello, es importante estudiar diferentes fuentes de variación que sean útiles en el mejoramiento genético. El objetivo de este estudio fue irradiar con rayos gamma semillas de C. arabica de las variedades Geisha, Oro Azteca y Marsellesa para determinar la dosis letal media (DL50) y evaluar su respuesta fisiológica sobre la germinación, supervivencia, altura de planta (AP), diámetro de tallo (DT), altura al primer par de hojas (APPH) y área foliar (AF). Se utilizó el irradiador Transelektro LGI-01, con una razón de dosis de 752.76 Gy·h-1. Las dosis de irradiación evaluadas fueron 0, 100, 200, 300, 400 y 500 Gy. El experimento se estableció bajo un diseño factorial completamente al azar con dos factores (variedad, con tres niveles, y dosis de irradiación, con seis niveles) y tres repeticiones (225 semillas por repetición). El registro de la germinación se hizo a los 20 días después de la siembra. Las variables restantes se evaluaron 120 días después de la siembra. Los resultados mostraron que la germinación, supervivencia, AP, APPH, DT y AF se vieron significativamente afectados de forma negativa por la irradiación gamma a partir de la dosis de 200 Gy en las tres variedades. La DL50 fue de 70 Gy para la variedad Geisha, 85 Gy para Marsellesa y 90 Gy para Oro Azteca. Dosis menores a 100 Gy se pueden emplear en programas de fitomejoramiento para C. arabica.
Palabras clave Coffea arabica L.; dosis letal media (DL50); mutagénesis física; energía ionizante; fitomejoramiento
Coffea arabica L. faces serious disease susceptibility problems, favored by the low genetic variability of its commercial cultivars; therefore, it is important to study different sources of variation that are useful in genetic improvement. The objective of this study was to irradiate C. arabica seeds of the Geisha, Oro Azteca and Marseillaise varieties with gamma rays to determine the median lethal dose (LD50) and evaluate their physiological response in terms of germination, survival, plant height (PH), stem diameter (SD), height to first leaf pair (HFLP) and leaf area (LA). The Transelektro LGI-01 irradiator was used, with a dose rate of 752.76 Gy·h-1. The irradiation doses evaluated were 0, 100, 200, 300, 400 and 500 Gy. The experiment was established under a completely randomized factorial design with two factors (variety, with three levels, and irradiation dose, with six levels) and three replicates (225 seeds per replicate). The germination record was made 20 days after sowing. The remaining variables were evaluated 120 days after sowing. The results showed that germination, survival, PH, HFLP, SD and LA were significantly negatively affected by gamma irradiation from the 200 Gy dose in all three varieties. The LD50 was 70 Gy for the Geisha variety, 85 Gy for Marsellesa and 90 Gy for Oro Azteca. Doses lower than 100 Gy can be used in breeding programs for C. arabica.
Keywords Coffea arabica L.; median lethal dose (LD50); physical mutagenesis; ionizing energy; plant breeding
Introducción
El café es un cultivo importante, y su producción mundial se sustenta en solo dos especies: Coffea canephora P. (robusta) y Coffea arabica L. (arábica), de las cuales C. arabica es la especie dominante por el volumen de producción global que representa (63 %) y porque se asocia con café de mejor calidad. La producción mundial en 2017 y 2018 fue de aproximadamente 164.81 M de sacos de 60 kg de capacidad, en donde arábica tuvo un aumento en su producción de 2.2 %, y robusta, un 11.7 % (International Coffee Organization [ICO], 2019).
C. arabica es una especie alotetraploide (2n = 4x = 44) y autógama, que se derivó de una hibridación espontánea entre dos especies diploides estrechamente relacionadas: Coffea eugenioides S. Moore ( Yuyama et al., 2016) y C. canephora (Lashermes et al., 1999). C. canephora (2n = 2x = 22) es una especie diploide y alógama que alberga una gran diversidad (Musoli et al., 2009). El historial de propagación de C. arabica, combinado con su autogamia, ha llevado a una estrecha diversidad genética entre cultivares (Steiger et al., 2002). Asimismo, la producción de café está limitada por varias enfermedades y plagas, sequía, estrés por calor, salinidad y cambio climático (Breitler et al., 2018; dos Santos et al., 2011; Silva et al., 2006). Como consecuencia, los programas de fitomejoramiento de C. arabica están enfocados en superar estos obstáculos con el uso de cultivares divergentes y silvestres, pero tienen como limitante los amplios rangos de tiempo requeridos (Sant’Ana et al., 2018; Tran, Ramaraj, Furtado, Slade, & Henry, 2018).
En este contexto, se requieren nuevos métodos que generen variabilidad y que reduzcan el tiempo de desarrollo de nuevos cultivares para abordar los desafíos que presenta el cambio climático al cultivo de café. Dichos métodos incluyen el uso de esquemas tradicionales de fitomejoramiento, ingeniería genética y mutaciones inducidas (Dada et al., 2018). La mutación inducida con rayos gamma es una de las aplicaciones potencialmente útil en la agricultura (Majeed, Muhammad, Ullah, & Ali, 2018). La irradiación gamma del cobalto radioactivo (60Co) tiene un alto potencial de penetración; sin embargo, puede ser utilizada para irradiar plantas enteras y partes sensibles (Oladosu et al., 2016).
En cultivos económicamente importantes (Oryza sativa, Zea mays L., Solanum tuberosum y Phaseolus vulgaris L.), Singh y Datta (2010) mencionan que uno de los agentes físicos importantes es la radiación gamma, lo cual se utiliza para mejorar caracteres agronómicos y la productividad. En estos casos, se usan comúnmente las semillas para generar mutaciones debido a que pueden tolerar esta condición física (Amir et al., 2018). Kiong, Ling, Lai, Hussein, y Harun (2008) observaron que la tasa de germinación de las semillas depende del nivel de daño cromosómico causado por el aumento de las dosis de irradiación.
Aunque las técnicas de inducción de mutaciones para fitomejoramiento se aplican con éxito en una amplia gama de cultivos, su uso es menos frecuente en café (Dada et al., 2018). Por ello, el objetivo de este estudio fue irradiar con rayos gamma semillas de C. arabica de las variedades Geisha, Oro Azteca y Marsellesa, para determinar la dosis letal media (DL50) y evaluar su respuesta fisiológica sobre la germinación, supervivencia, altura de planta (AP), diámetro de tallo (DT), altura al primer par de hojas (APPH) y área foliar (AF).
Materiales y métodos
Material vegetal, ubicación del experimento y diseño experimental
Se utilizaron semillas de tres variedades de C. arabica (Geisha, Oro Azteca y Marsellesa), las cuales se obtuvieron del Banco Nacional de Germoplasma de Café de la Universidad Autónoma Chapingo (UACh) en el Centro Regional Universitario Oriente (CRUO), ubicado en Huatusco, Veracruz, México (19° 10’ 27” latitud norte y 96° 57’ 50” longitud oeste, a 1,345 m s. n. m.). La irradiación de la semilla se realizó en el Instituto Nacional de Investigaciones Nucleares (ININ) ubicado en Salazar, Estado de México, México. El irradiador utilizado fue el Transelektro LGI-01, con una razón de dosis de 752.76 Gy·h-1. Las dosis de rayos gamma de 60Co empleadas fueron 0, 100, 200, 300, 400 y 500 Gy, sobre 700 semillas de cada variedad cosechadas en el ciclo 2017-2018, las cuales presentaban una humedad de 10 %. Las semillas testigo de cada material genético no se irradiaron.
Las semillas irradiadas se establecieron en un invernadero con cubierta de vidrio y estructura de acero con ventilación lateral los días 15 y 16 de mayo de 2018, en Montecillo, Texcoco, Estado de México. La temperatura promedio fue de 29.0 °C y la humedad relativa de 27.10 %. La siembra de las semillas se realizó de forma manual en camas de madera (1.5 x 3 x .25 m) con tierra. Se trazaron surcos a distancias de 5 cm entre líneas y 1.5 cm entre semillas. Las camas se revisaron regularmente por requerimientos hídricos.
El experimento se estableció conforme a un diseño factorial completamente al azar con dos factores (variedad, con tres niveles, y dosis de irradiación, con seis niveles), lo cual resultó en 18 tratamientos con tres repeticiones (225 semillas por repetición).
Parámetros evaluados
Para determinar el efecto de los tratamientos, las variables evaluadas fueron: germinación (%), supervivencia (%) y variables morfológicas de cada variedad. El registro de datos para la germinación se realizó a los 20 días después de la siembra (dds). La supervivencia y el resto de las variables se determinaron a los 120 dds. Para las variables morfológicas, se seleccionaron 10 plantas al azar por unidad experimental, en las cuales se midió AP (cm), APPH (cm), DT (mm; a 1 cm de distancia entre la base de la raíz y la primera hoja de la planta) y AF (cm2; con el programa ImageJ).
Análisis estadístico
El modelo estadístico empleado fue Y ijk = µ + A i +Bj + AB ij + ɛ ijk ; donde Y ijk es el valor de la variable respuesta correspondiente a la repetición k del nivel i de A (variedad) al nivel j de B (dosis [Gy]), µ es la media general, A i es el efecto del nivel i de A, B i es el efecto del nivel j de B, AB ij es la interacción AxB (correspondiente al nivel i de A y nivel j de B) y ε ijk es el error experimental correspondiente a la repetición k del nivel i de A al nivel j de B. Mediante el paquete estadístico SAS versión 9.4 (SAS Institute, 2002), se realizó un análisis de varianza para cada variable y la comparación de medias de los tratamientos mediante la prueba de Tukey (P ≤ 0.05). Los datos obtenidos del porcentaje de supervivencia se utilizaron para determinar la dosis letal media (DL50) de las variedades, la cual se estimó mediante un modelo de regresión lineal simple.
Resultados y discusión
Porcentaje de germinación y supervivencia de las plantas
Las tres variedades mostraron un efecto negativo en la germinación a partir de la dosis de 100 Gy (Figura 1). Se observó un decremento de 60 % en la germinación de la variedad Geisha con respecto a su testigo, así como una disminución significativa a partir de las dosis de 200 y 400 Gy para las variedades Oro Azteca y Marsellesa, respectivamente. Estos resultados concuerdan con los reportados por Quintana et al. (2019), quienes observaron una disminución drástica en la germinación de semillas de café variedad Típica con las dosis de 100 y 150 Gy. En otras especies, Kumar, Nepolean, y Gopalan (2003) demostraron que la germinación de semillas de Phaseolus lunatus disminuyó con el aumento de la irradiación gamma en un rango de 200-1,000 Gy. Cheema y Atta (2003) demostraron que la germinación de semillas de tres variedades diferentes de Oryza sativa redujo con el aumento de la dosis de irradiación. Por lo tanto, la exposición a dosis altas de radiación gamma suele inhibir la germinación de semillas de gimnospermas y angiospermas (Thapa, 2004).
El porcentaje de supervivencia se vio significativamente afectado (P ≤ 0.05) por la radiación gamma (Figura 2). Hubo una disminución significativa a partir de la dosis de 100 Gy en las tres variedades en comparación con sus respectivos testigos. Una tendencia similar fue descrita por Ramírez, González, Camejo, Zaldívar, y Fernández (2006), quienes observaron que dosis mayores a 200 Gy disminuyeron el porcentaje de supervivencia de plántulas de S. lycopersicum L. Estos autores observaron que, aunque se produjo emisión de la radícula y aparición de los cotiledones, a los pocos días de germinadas y con crecimiento lento, las plántulas finalmente murieron. Del mismo modo, se demostró que con dosis de 600 Gy en semillas de Jatropha curcas L., la supervivencia de las plantas disminuyó significativamente (Sonsgri, Suriharn, Sanitchon, Srisawangwong, & Kesmala, 2011).
Un indicador general que define el rango de dosis medias de radiaciones ionizantes (RI) es un período de activación a corto plazo que precede al inicio de la inhibición de los procesos fisiológicos. Las dosis medias de RI varían de 20 a 100 Gy (irradiación de semillas) o de 5 a 50-70 Gy (irradiación de partes vegetativas de las plantas); por lo tanto, dosis por encima de estos niveles se denominan altas (Gudkov, Grinberga, Sukhova, & Vodeneeva, 2019). En términos generales, los agentes mutagénicos utilizados para inducir cambios hereditarios se dividen en físicos y químicos, de los cuales, las RI constituyen los mutágenos físicos más utilizados, y sus componentes ionizantes dentro del espectro electromagnético incluyen a los rayos cósmicos, rayos gamma (γ) y rayos X. Debido a esto, los rayos gamma se usan comúnmente como mutágenos físicos, los cuales se emiten por el proceso de descomposición de los radioisótopos de cobalto (60Co) o cesio (137Cs) (Mba, 2013).
En el presente estudio, el uso de diferentes dosis de radiación gamma con 60Co mostró que las semillas de C. arabica de las variedades Geisha, Oro Azteca y Marsellesa son muy susceptibles a los efectos de este agente mutagénico en dosis altas. Para las variedades Geisha y Oro Azteca, a partir de la dosis de 200 Gy el efecto fue letal. La disminución de la germinación y la casi nula supervivencia en las dosis altas de radiación se puede atribuir a alteraciones a nivel celular (causadas a nivel fisiológico o bioquímico), incluyendo daños en cromosomas.
El impacto de la RI en una planta depende de la especie, la variedad, la etapa de desarrollo y el estado fisiológico de la planta (Kim et al., 2011). Cuando las dosis recibidas por las plantas exceden los límites indicados, su crecimiento y desarrollo se inhiben (Gudkov et al., 2019). La RI también puede dañar el ADN indirectamente a través de los productos de la radiólisis, lo cual provoca una cascada de moléculas reactivas. Las especies reactivas de oxígeno (ROS) resultantes de la radiólisis del agua producen efectos negativos a altas dosis, ya que se producen concentraciones inusuales de ROS en las células, lo cual provoca la alteración del equilibrio redox celular (Caplin & Willey, 2018). La producción o sobreproducción de •OH y otras ROS desencadena, inmediatamente, sistemas de defensa contra el estrés oxidativo al modular las actividades de las enzimas desintoxicantes (por ejemplo: peroxidasas, ascorbato peroxidasa, superóxido dismutasa y glutatión reductasa) (Esnault, Legue, & Chenal, 2010). Estos radicales no matan las células, sino que producen anormalidades genéticas (Koyama et al., 1998).
Altura de planta, altura al primer par de hojas y diámetro de tallo
En el análisis de varianza factorial se detectó significancia estadística en los factores variedad y dosis, donde al menos un nivel de cada factor tuvo un efecto significativo en las variables AP y DT (Cuadro 1). La AP, en la variedad Marsellesa, se vio afectada significativamente (P ≤ 0.05) por la irradiación gamma con la dosis de 100 Gy, aunque esta variedad fue la única que presentó respuesta a la dosis de 400 Gy (Cuadro 2). En las variables APPH y AF no se encontraron diferencias significativas entre variedad y dosis con respecto al testigo.
FV | GL | APPH (cm) | AP (cm) | DT (mm) | AF (cm2) |
---|---|---|---|---|---|
Variedad | 2 | 0.05 | 6.66* | 0.00 | 3.10 |
Dosis (Gy) | 5 | 1.52* | 10.6** | 0.14* | 2.48 |
Interacción | 10 | 0.40 | 0.73 | 0.02 | 1.83 |
Error | 36 | 0.46 | 1.76 | 0.03 | 6.45 |
Total | 53 | ||||
CV (%) | 16.24 | 20.51 | 11.07 | 47.16 |
FV = fuente de variación; GL = grados de libertad; APPH = altura al primer par de hojas; AP = altura de planta; DT = diámetro de tallo; AF = área foliar; CV = coeficiente de variación. *, ** = significativo con P ≤ 0.05 y P ≤ 0.01, respectivamente.
Variedades | Dosis (Gy) | AP (cm) | APPH (cm) | DT (mm) | AF (cm2) |
---|---|---|---|---|---|
Geisha | 0 | 7.09 ± 1.17 az | 4.27 ± 0.52 a | 1.58 ± 0.20 ab | 5.40 ± 3.04 a |
100 | 5.83 ± 1.04 ab | 4.26 ± 0.92 a | 1.66 ± 0.33 a | 4.99 ± 2.40 a | |
400 | 0.00 | 0.00 | 0.00 | 0.00 | |
Oro Azteca | 0 | 6.59 ± 1.38 a | 4.35 ± 0.70 a | 1.58 ± 0.10 ab | 5.88 ± 2.80 a |
100 | 5.93 ± 1.18 ab | 3.71 ± 0.50 a | 1.58 ± 0.15 ab | 4.99 ± 2.01 a | |
200 | 0.00 | 0.00 | 0.00 | 0.00 | |
Marsellesa | 0 | 6.56 ± 1.45 ab | 4.32 ± 0.73 a | 1.54 ± 0.16 ab | 5.21 ± 1.82 a |
100 | 5.32 ± 1.32 b | 3.97 ± 0.89 a | 1.66 ± 0.21 a | 5.30 ± 2.61 a | |
200 | 0.00 | 0.00 | 0.00 | 0.00 | |
400 | 6.30 ± 1.27 ab | 4.2 ± 0.43 a | 1.38 ± 0.22 ab | 4.40 ± 1.30 a | |
P-valor | |||||
Variedad | 0.0259 | 0.9012 | 0.7571 | 0.6190 | |
Dosis | 0.0033 | 0.0437 | 0.0114 | 0.6810 | |
Variedad x dosis | 0.6619 | 0.4300 | 0.3984 | 0.7530 |
APPH = altura al primer par de hojas; AP = altura de planta; DT = diámetro de tallo; AF = área foliar. Medias de tres repeticiones ± desviación estándar. zMedias con la misma letra dentro de cada columna no difieren estadísticamente (Tukey, P ≤ 0.05).
Los resultados obtenidos coinciden con los reportados por Quintana et al. (2019), quienes observaron una disminución significativa en la AP y DT en plantas de café de la variedad Típica irradiadas con 100 Gy. Por otro lado, Dada et al. (2018) demostraron que en plantas de C. arabica de las variedades Mundo Novo, Kents y Geisha, irradiadas con 25 Gy, hubo una reducción significativa en la AP, y en variedad Kents el efecto fue letal. Marcu, Damian, Cosma, y Cristea (2013) reportan que en semillas de Zea mays L., con dosis de 200 Gy, hubo decremento en la longitud de brotes y raíces. Asimismo, en semillas de Glycine max L. Merrill, Alikamanoglu, Yaycili, y Sen (2011) observaron que con dosis de 200 Gy disminuyó la longitud de la planta.
Área foliar y determinación de DL50
Las tres variedades analizadas no mostraron diferencias significativas en el AF con ninguno de los tratamientos de radiación gamma (Cuadro 2). En semillas de Phaseolus vulgaris L., Arena, de Micco, y de Maio (2014) reportan que con dosis altas disminuye el AF. En plantas de café de la variedad Típica, Quintana et al. (2019) observaron una reducción significativa en el largo y ancho de la hoja a partir de la dosis de 100 Gy. Dada et al. (2018) demostraron que en plantas de café de las variedades Mundo Novo, Kents y Geisha, irradiadas con 25 Gy, hubo un decremento significativo en el número de hojas.
En café, la irradiación gamma se ha utilizado principalmente para eliminar insectos en granos almacenados (Ahmad, Tharappan, & Bongirwar, 2003). Por lo tanto, en experimentos con semillas se debe estimar, previamente, la DL50 y establecer un rango adecuado de exposición a la radiación gamma. La DL50 corresponde a la cantidad de radiación absorbida con la cual sobrevive 50 % de la población que ha sido expuesta; en este rango, se favorece la aparición de mutaciones útiles en los programas de mejoramiento genético (Morela, González, & Castro, 2002).
Bolívar-González, Valdez-Melara, y Gatica-Arias (2018) realizaron una investigación relacionada con la generación de variabilidad genética en café por mutagénesis química en cultivos de suspensión embriogénica de C. arabica var. Catuaí, incubados a diferentes dosis de azida de sodio (NaN3) y etilmetanosulfonato (EMS). Estos autores demostraron que la DL50 para NaN3 fue de 5 mM durante 15 min y para el EMS fue de 185.2 mM durante 120 min. También observaron una reducción significativa de la viabilidad celular a medida que aumentaba la concentración de NaN3 y EMS.
En el presente estudio, la DL50 para supervivencia de plantas de C. arabica var. Geisha se estimó en 70 Gy, para Marsellesa fue de 85 Gy y para Oro Azteca fue de 90 Gy. En razón de lo anterior, dosis de irradiación gamma entre 70 y 100 Gy pueden inducir variación genética en C. arabica. Por lo tanto, este estudio es un avance en el desarrollo de protocolos para generar y mejorar genéticamente las variedades de café arábica para que sean resistentes a diferentes tipos de estrés abiótico, así como para tolerancia a plagas y enfermedades, en especial para la roya naranja (Hemileia vastatrix) de la hoja del café.
Conclusiones
La irradiación gamma con 60Co ejerció un efecto negativo directo sobre el crecimiento y desarrollo de plántulas de C. arabica en las variedades Geisha, Oro Azteca y Marsellesa. Debido a la alta radiosensibilidad de C. arabica a la irradiación gamma con 60Co, para futuras investigaciones el rango de dosis debe ser menor a 100 Gy. La radiación con dosis entre 70 y 100 Gy se puede emplear en programas de mejoramiento de C. arabica, con el fin de promover mutaciones que favorezcan la obtención de variantes de importancia económica.
References
Ahmad, R., Tharappan, B., & Bongirwar, D. R. (2003). Impact of gamma irradiation on the monsooning of coffee beans. Journal of Stored Products Research, 39(2), 149-157. doi: 10.1016/S0022-474X(01)00043-1 [ Links ]
Alikamanoglu, S., Yaycili, O., & Sen, A. (2011). Effect of gamma radiation on growth factors, biochemical parameters, and accumulation of trace elements in soybean plants (Glycine max L. Merrill). Biological Trace Element Research, 141, 283-293. doi: 10.1007/s12011-010-8709-y [ Links ]
Amir, K., Hussain, S., Shuaib, M., Hussain, F., Urooj, Z., Khan, W. M., Zeb, U., Ali, K., Zeb, M. A., & Hussain, F. (2018). Effect of gamma irradiation on OKRA (Abelmoschus esculentus L.). Acta Ecologica Sinica, 38(5), 368-373. doi: 10.1016/j.chnaes.2018.02.002 [ Links ]
Arena, C., de Micco, V., & de Maio, A. (2014). Growth alteration and leaf biochemical responses in Phaseolus vulgaris exposed to different doses of ionising radiation. Plant Biology, 16(1), 194-202. doi: 10.1111/plb.12076 [ Links ]
Bolívar-González, A., Valdez-Melara, M., & Gatica-Arias, A. (2018). Responses of Arabica coffee (Coffea arabica L. var. Catuaí) cell suspensions to chemically induced mutagenesis and salinity stress under in vitro culture conditions. In Vitro Cellular & Developmental Biology - Plant, 54, 576-589. doi: 10.1007/s11627-018-9918-x [ Links ]
Breitler, J. C., Dechamp, E., Campa, C., Zebral-Rodrigues, L. A., Guyot, R., Marracini, P., & Etienne, H. (2018). CRISPR/Cas9-mediated efficient targeted mutagenesis has the potential to accelerate the domestication of Coffea canephora. Plant Cell, Tissue and Organ Culture, 134, 383-394. doi: 10.1007/s11240-018-1429-2 [ Links ]
Caplin, N., & Willey, N. (2018). Ionizing radiation, higher plants, and radioprotection: from acute high doses to chronic low doses. Frontiers in Plant Science, 9, 847. doi: 10.3389/fpls.2018.00847 [ Links ]
Cheema, A. A., & Atta, B. (2003). Radiosensitivity studies in Basmati rice. Pakistan Journal of Botany, 35(2), 197-207. Retrieved from http://www.pakbs.org/pjbot/PDFs/35(2)/PJB35(2)197.pdf [ Links ]
Dada, K. E., Anagbogu, C. F., Forster, B. P., Muyiwa, A. A., Adenuga, O. O., Olaniyi, O. O., & Bado, S. (2018). Biological effect of gamma irradiation on vegetative propagation of Coffea arabica L. African Journal of Plant Science, 12(6), 122-128. doi: 10.5897/AJPS2016.1504 [ Links ]
dos Santos, T. B., Budzinski, I. G. F., Marur, C. J., Petkowicz, C. L. O., Pereira, L. F. P., & Vieira, L. G. E. (2011). Expression of three galactinol synthase isoforms in Coffea arabica L. and accumulation of raffinose and stachyose in response to abiotic stresses. Plant Physiology and Biochemistry, 49(4), 441-448. doi: 10.1016/j.plaphy.2011.01.023 [ Links ]
Esnault, M. A., Legue, F., & Chenal, C. (2010). Ionizing radiation: advances in plant response. Environmental and Experimental Botany, 68(3), 231-237. doi: 10.1016/j.envexpbot.2010.01.007 [ Links ]
Gudkov, S. V., Grinberga, M. A., Sukhova, V., & Vodeneeva, V. (2019) Effect of ionizing radiation on physiological and molecular processes in plants. Journal of Environmental Radioactivity, 202, 8-24. doi: 10.1016/j.jenvrad.2019.02.001 [ Links ]
International Coffee Organization (ICO). (2019). Total production by all exporting countries. Retrieved from http://www.ico.org/historical/1990%20onwards/PDF/1a-total-production.pdf [ Links ]
Kim, J. H., Moon, Y. R., Lee, M. H., Kim, J. H., Wi, S. G., Park, B. J., Kim, C. S., & Chung, B. Y. (2011). Photosynthetic capacity of Arabidopsis plants at the reproductive stage tolerates gamma irradiation. Journal of Radiation Research, 52(4), 441-449. doi: 10.1269/jrr10157 [ Links ]
Kiong, P., Ling, A., Lai, A. G., Hussein, S., & Harun, A. R. (2008). Physiological responses of Orthosiphon stamineus plantles to gamma irradiation. American-Eurasian Journal of Sustainable Agriculture, 2(2). Retrieved from http://www.aensi.org/.../135-149.pdf [ Links ]
Koyama, S., Kodama, S., Suzuki, K., Matsumoto, T., Miyazaki, T., & Wanatabe, M. (1998). Radiation-induced long-lived radicals which cause mutation and transformation. Mutation Research/Fundamental and Molecular Mechanisms of Mutagenesis, 421(1), 45-54. doi: 10.1016/s0027-5107(98)00153-5 [ Links ]
Kumar, D. S., Nepolean, T., & Gopalan, A. (2003). Effectiveness and efficiency of the mutagens; gamma rays and ethylmethane sulphonate on umabean (Phaseolus lunatus L.). Indian Journal of Agricultural Research, 37(2), 115-119. Retrieved from https://http://www.arccjournals.com/journal/indian-journal-of-agricultural-research/ARCC2932 [ Links ]
Lashermes, P., Combes, M. C., Robert, J., Trouslot, P., D'Hont, A., Anthony, F., & Charrier, A. (1999). Molecular characterization and origin of the Coffea arabica L. genome. Molecular and General Genetics, 261, 259-266. doi: 10.1007/s004380050965 [ Links ]
Majeed, A., Muhammad, Z., Ullah, R., & Ali, H. (2018). Gamma irradiation I: effect on germination and general growth characteristics of plants-a review. Pakistan Journal of Botany , 50(6), 2449-2453. Retrieved from https://www.researchgate.net/publication/326015830_Gamma_irradiation_i_Effect_on_germination_and_general_growth_characteristics_of_plants-a_review [ Links ]
Marcu, D., Damian, G., Cosma, C., & Cristea, V. (2013). Gamma radiation effects on seed germination, growth and pigment content, and ESR study of induced free radicals in maize (Zea mays). Journal of Biological Physics, 39(4), 625-634. doi: 10.1007/s10867-013-9322-z [ Links ]
Mba, C. (2013). Induced mutations unleash the potentials of plant genetic resources for food and agriculture. Agronomy, 3(1), 200-231. doi: 10.3390/agronomy3010200 [ Links ]
Morela, F., González, V., & Castro, L. (2002). Efecto de la radiación Gamma sobre la diferenciación de plantas de caña de azúcar a partir de callos. Agronomía Tropical, 52(3), 311-323. Retrieved from http://ve.scielo.org/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0002-192X2002000300004 [ Links ]
Musoli, P., Cubry, P., Aluka, P., Billot, C., Dufour, M., de Bellis, F., Pot, D., Bieysse, D., Charrier, A., & Leroy, T. (2009). Genetic differentiation of wild and cultivated populations: diversity of Coffea canephora Pierre in Uganda. Genome, 52(7), 34-46. doi: 10.1139/G09-037 [ Links ]
Oladosu, Y., Rafii, M. Y., Abdullah, N., Hussin, G., Ramli, A., Rahim, H. A., Miah, G., & Usman, M. (2016). Principle and application of plant mutagenesis in crop improvement: a review. Biotechnology & Biotechnological Equipment, 30(1), 1-16. doi: 10.1080/13102818.2015.1087333 [ Links ]
Quintana, V., Alvarado, L., Saravia, D., Borjas, R., Castro-Cepero, V., Julca-Otiniano, A., & Gómez, L. (2019). Gamma radiosensitivity of coffee (Coffea arabica L. var. Typica). Peruvian Journal of Agronomy , 3(2), 74-80. doi: 10.21704/pja.v3i2.1317 [ Links ]
Ramírez, R., González, L. M., Camejo, Y., Zaldívar, N., & Fernández, Y. (2006). Estudio de radiosensibilidad y selección del rango de dosis estimulantes de rayos X en cuatro variedades de tomate (Lycopersicon esculentum Mill). Cultivos Tropicales, 27(1), 63-67. Retrieved from https://www.redalyc.org/pdf/1932/193215885012.pdf [ Links ]
Sant’Ana, G. C., Pereira, L. F., Pot, D., Ivamoto, S. T., Domingues, D. S., Ferreira, R. V., Leroy, T. (2018). Genome -wide association study reveals candidate genes influencing lipids and diterpenes contents in Coffea arabica L. Scientific Reports, 8, 465. doi: 10.1038/s41598-017-18800-1 [ Links ]
SAS Institute Inc. (2002). User’s guide of Statistical Analysis System. Cary, USA: Author. [ Links ]
Silva, M. C., Várzea, V., Guerra-Guimarães, L., Azinheira, H. G., Fernandez, D., Petitot, A. S., Bertrand, B., Lashermes, P., & Nicole, M. (2006). Coffee resistance to the main diseases: leaf rust and coffee berry disease. Brazilian Journal of Plant Physiology, 18(1), 119-147. doi: 10.1590/S1677-04202006000100010 [ Links ]
Singh, B., & Datta, P. S. (2010). Effect of low dose gamma irradiation on plant and grain nutrition of wheat. Radiation Physics and Chemistry, 79(8), 819-825. doi: 10.1016/j.radphyschem.2010.03.011 [ Links ]
Sonsgri, P., Suriharn, B., Sanitchon, J., Srisawangwong, S., & Kesmala, T. (2011). Effects of Gamma Radiation on Germination and Growth Characteristics of Physic Nut (Jatropha curcas L.). Journal of Biological Sciences, 11(3), 268-274. doi: 10.3923/jbs.2011.268.274 [ Links ]
Steiger, D. L., Nagai, C., Moore, P. H., Morden, C. W., Osgood, R. V., & Ming, R. (2002). AFLP analysis of genetic diversity within and among Coffea arabica varieties. Theoretical and Applied Genetics, 105(2-3), 209-215. doi: 10.1007/s00122-002-0939-8 [ Links ]
Thapa, C. B. (2004). Effect of acute exposure of gamma rays on seed germination of Pinus kesiya Gord and P. wallichiana A.B. Jacks. Our Nature, 2(1), 13-17. doi: 10.3126/on.v2i1.318 [ Links ]
Tran, H. T., Ramaraj, T., Furtado, A., Slade, L. L., & Henry, R. J. (2018). Use of a draft genome of coffee (Coffea arabica) to identify SNPs associated with caffeine content. Plant Biotechnology Journal, 16(10), 1756-1766. doi: 10.1111/pbi.12912 [ Links ]
Yuyama, P. M., Reis, O., Ivamoto, S. T., Domingues, D. S., Carazzolle, M. F., Pereira, G. A., Charmetant, P., Leroy, T., & Pereira, L. F. (2016). Transcriptome analysis in Coffea eugenioides, an Arabica coffee ancestor, reveals differentially expressed genes in leaves and fruits. Molecular Genetics and Genomics, 291, 323-336. doi: 10.1007/s00438-015-1111-x [ Links ]
Recibido: 22 de Julio de 2020; Aprobado: 13 de Enero de 2021