Protección vegetal

 

Barreras de maíz en una estrategia de manejo integral para controlar epidemias del virus mancha anular del papayo (PRSV–P)

 

Corn barriers in an integrated management strategy to control epidemics of papaya ring spot virus (PRSV–P)

 

Elías Hernández–Castro¹, J. Antonio Villanueva–Jiménez^2*, J. Antonio Mora–Aguilera³, Cristian Nava–Díaz³

 

¹ Universidad Autónoma de Guerrero, Corregidora No 55–b, Barrio de San Mateo, Chilpancingo, 39055. Guerrero, México. * Autor responsable: (ehernandezccastro@yahoo.com.mx).

² Campus Veracruz. Colegio de Postgraduados, Km. 88.5 Carretera Xalapa–Veracruz, Municipio M. F. Altamirano, Veracruz. Apartado postal 421, 91700. Veracruz, México. Email: (javj@colpos.mx).

³ Campus Montecillo. Colegio de Postgraduados. 56230, Montecillo, Estado de México. Email: (aguilera@colpos.mx), (cnava@colpos.mx).

 

Recibido: Febrero, 2009.
Aprobado: Enero, 2010.

 

RESUMEN

Las epidemias ocasionadas por el virus de la mancha anular del papayo (PRSV–P) (Carica papaya L.) se han logrado retrasar mediante un sistema de manejo integral (MIP), aunque no se ha medido la efectividad individual de algunos componentes. Para ello se evaluó el establecimiento de barreras de maíz (Zea mays L.) en el control del PRSV–P en Veracruz, México. El MIP incluyó la protección del vivero con malla de polipropileno, 2743 plantas ha^–1, la erradicación de plantas enfermas, la fertilización mineral y el control de arvenses. Los tratamientos fueron: manejo integral con barreras de maíz (MIP), manejo integral sin barreras (MIZ) y manejo regional (MR, 1600 plantas ha^–1, con insecticidas, sin barreras ni eliminación de plantas enfermas). El modelo logístico explicó adecuadamente la incidencia en MIP, MIZ y MIR, y la severidad en MIZ (R²=0.92 a 0.97); el exponencial y Gompertz explicaron la severidad (R²=0.92 y 0.98) en el MIP y MR. La mayor tasa epidémica se observó en el MR (0.054), mientras que el MIP la redujo en 42 % (0.031). Las barreras indujeron menor incidencia y severidad promedio (Y_p–MIP= 18.4 y 7.1 %; Y_p–MIZ= 23.4 y 11.7 %) y fnal (Y_f–MIP= 81.0 y 35.7 %; Y_f–MIZ= 94.11 y 43.0 %). La severidad máxima a 238 d después del trasplante (ddt) se observó en MR (69.0 %) y la menor en MIP (35.7 %). La ausencia de barreras incrementó las epidemias; en MR la máxima incidencia (100 %) y severidad (60 %) ocurrió 175 ddt, mientras que en MIP 238 ddt (incidencia 80 %, severidad 35 %). Las barreras mejoraron la sanidad del MIP en 14.0 % (Y_f–MIP = 81.0 % < Y_f–MIZ) y redujeron la severidad en 47.7 % (MIP_abcpe = 1,621.1 < MIZ_abcpe= 2,734.7). El MIP, con y sin barreras, aumentó el rendimiento de 76.3 a 94.4 % respecto al MR.

Palabras clave: Carica papaya, Zea mays, control cultural.

 

ABSTRACT

Te epidemics caused by papaya ring spot virus (PRSV–P) (Carica papaya L.) have been delayed by an integral management system (MIP), although the individual efectiveness of some components has not been measured. Te establishment of corn (Zea mays L.) barriers was evaluated in the control of PRSV–P in Veracruz, Mexico. Te MIP included the protection of the nursery with polypropylene mesh, 2743 plants ha^–1, eradication of diseased plants, mineral fertilization and weed control. Treatments were: integral management with corn barriers (MIP), integral management without barriers (MIZ) and regional management (MR, 1600 plants ha^–1, using insecticides, without barriers and elimination of diseased plants). Te logistic model adequately explained the incidence in MIP, MIZ and MR, and severity (R²=0.92 to 0.97) in MIZ; the exponential and Gompertz models explained severity (R²= 0.92 and 0.98) in MIP and MR. Te highest epidemic rate was observed in MR (0.054), while MIP reduced it by 42 % (0.031). Barriers induced lower incidence and mean severity (Y_p –MIP = 18.4 and 7.1 %; Y_p–MIZ = 23.4 and 11.7 %) and final (Y_f–MIP = 81.0 and 35.7 %; Y_f–MIZ = 94.11 and 43.0 %). Maximum severity at 238 d after transplant (dat) was observed in MR (69.0 %) and the lowest in MIP (35.7 %). Te absence of barriers increased the epidemics; in MR the maximum incidence (100 %) and severity (60 %) occurred 175 dat, while in MIP, 238 dat (incidence 80 %, severity 35 %). Barriers improved papaya health under MIP by 14 % (Y_f–MIP =81.0 % < Y_f–MIZ) and reduced severity by 47.7 % (MIP_audpc=1621.1 < MIZ_audpc=2734.7). Te MIP, with and without barriers, increased yield from 76.3 to 94.4 % with respect to MR.

Key words: Carica papaya, Zea mays, cultural control.

 

INTRODUCCIÓN

El papayo es un frutal de alta rentabilidad cultivado en zonas tropicales y subtropicales del Golfo de México y el Pacífco, principalmente en los estados de Veracruz, Chiapas, Oaxaca, Yucatán, Tabasco, Guerrero y Michoacán, con una superficie nacional cosechada de 20 945 ha y un valor de US$ 246.3 millones (SIAP, 2008). Según FAOSTAT (2008), México ocupó el primer lugar como país exportador de papaya (Carica papaya L.) con US$ 64.1 millones en 2005 y el segundo como productor mundial con 800 000 t en 2007.

El control químico se ha usado preponderantemente en el control ftosanitario del papayo, pero el uso intensivo e irracional de plaguicidas ha causado daños irreversibles al medio y a la salud de productores y consumidores, ha generado resistencia en las plagas y eliminado sus enemigos naturales (Perring et al., 1999). Por ello se requiere desarrollar una agricultura sostenible que use métodos de control de bajo impacto ambiental, con menores costos de producción (Dolinski y Lacey, 2007). El manejo integral del papayo (MIP) es una propuesta de manejo sostenible del cultivo (GIP, 1992) para reducir el daño causadoel virus de la mancha anular del papayo (PRSV–P), el cual es transmitido de manera no persistente por varias especies de áfidos (Hemiptera: Aphididae) (Kalleshwaraswamy y Krishna–Kumar, 2008). El PRSV–P es la principal limitante parasítica en el mundo, merma la producción hasta en 80 % y reduce el ciclo perenne del papayo a sólo un año (GIP, 1995). Las pérdidas se relacionan con la edad de la planta al momento de la infección y la velocidad de la dispersión viral (Hernández–Castro et al., 2003). Los daños durante la etapa juvenil anulan totalmente su producción comercial. Sin embargo, si se mantiene baja la incidencia y severidad del daño de cuatro a siete meses después del trasplante hasta iniciar la etapa de crecimiento del fruto, la plantación conserva vigor para producir frutos con volumen y calidad aceptables, y generará utilidades aceptables (Hernández–Castro et al., 2004).

El MIP combina tácticas culturales, químicas y físicas para retrasar la aparición de la epidemia, reducir la severidad causada por el PRSV–P y aumentar la productividad (GIP, 1994). Las tácticas son: protección del vivero con malla de polipropileno (Agribón 17^®), alta densidad de plantación (2800 plantas ha^–1), erradicación temprana de plantas con síntomas iniciales del PRSV–P, establecimiento de barreras intercaladas de maíz (Zea mays L.) y barreras de jamaica (Hibiscus sabdarifa L.) alrededor de la parcela. Los resultados obtenidos con el MIP han permitido reducir el PRSV–P, mejorar la productividad y aumentar la calidad de fruta (GIP, 1995). El aporte individual de la eliminación de plantas enfermas ha sido estudiado por Hernández–Castro et al. (2004), las densidades por Mora–Aguilera et al. (1996) y Rivas–Valencia et al. (2003), la protección del vivero con mallas de polipropileno y antiáfido por Hernández–Castro et al. (2005a), la aspersión de aceite mineral (citrolina) y la de extractos vegetales (Azadirachta indica A. Juss.) por Pérez–Madrigal et al. (2000) y Hernández–Castro et al. (2003; 2005b). Sin embargo, no se ha estudiado el efecto de las barreras de maíz usadas como cultivo trampa para limpiar el estilete de los áfidos infestados con este virus no–persistente, antes de que se alimenten de las plantas de papayo cercanas (Delgadillo, 2000). Se han obtenido resultados promisorios con barreras vegetales de sorgo (Sorghum vulgaris Pers.), girasol (Helianthus annuus L.) y maíz en el manejo de enfermedades virales transmitidas por éstos y otros insectos en diversas hortalizas (Pozo, 1994; Delgadillo, 2000). Por tanto, el objetivo del presente trabajo fue evaluar el efecto individual en el sistema MIP de la incorporación de barreras intercaladas de maíz en la severidad e incidencia fnales del PRSV–P y el rendimiento al término de los tres primeros meses del inicio de la etapa reproductiva de una plantación de papayo en Veracruz, México.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

El experimento se realizó en el ejido Miralejos (19° 04' 82.52" N, 96° 41' 62.62" O), Municipio de Soledad de Doblado, Veracruz, México, a 183 m de altitud, con un clima Aw0 (García, 1981), precipitación media anual de 887 mm y temperatura media anual de 25 °C (INEGI, 1995). El vivero se estableció con semilla certifcada cultivar Maradol roja. El trasplante se realizó seis semanas después de la germinación. Las plantaciones se desarrollaron de junio de 1999 a marzo de 2000. La erradicación se inició al detectar las primeras plantas con síntomas del PRSV–P (moteado, mosaicos y manchas aceitosas) y se detuvo al inicio del amarre de frutos, cuatro meses después del trasplante. En trabajos preliminares se corroboró mediante ELISA que el PRSV–P presente en plantaciones de papaya en el ejido Miralejos, mostraba consistentemente los síntomas típicos de la enfermedad indicados en el Cuadro 1 (Hernández–Castro et al., 2005a).

Los tratamientos fueron: 1) MIP, vivero cubierto con malla de polipropileno (Agribón–17^®); 2743 plantas ha^–1; fertilización química al suelo y follaje según análisis químicos de suelo y tejidos, control químico y cultural de arvenses; una barrera de un surco de maíz variedad CP–562 con una planta cada 20 cm, intercalada cada cuatro hileras de papayo, sembrada en la fecha de trasplante del papayo, y una segunda barrera sembrada 95 d después, una vez cosechada la primera; 2) el manejo integral del papayo sin barreras (MIZ) incluyó las tácticas descritas para el MIP, excepto por las barreras de maíz; 3) el manejo regional (MR), practicado por los productores de papayo en la región Centro de Veracruz, incluyó 1600 plantas ha^–1, aspersión de insecticidas para controlar áfidos vectores del PRSV–P, fertilización química en el suelo y follaje con bases empíricas, control químico y mecánico de arvenses.

El diseño experimental fue bloques completos aleatorizados con seis repeticiones: una parcela con 120 plantas de papayo distribuidas en dos grupos, cada uno con cuatro hileras y 15 plantas a 1.8 × 1.8 m entre plantas e hileras. Entre cada grupo de 60 plantas se dejó una calle de 2.7 m de ancho (0.90 m adicionales), donde se colocó la barrera de maíz. La intensidad del PRSV–P se evaluó como incidencia y severidad a intervalos de 7 d. La incidencia de la enfermedad en cada repetición se calculó con la fórmula I (%) = (n/N)*100, donde, I es la incidencia de la enfermedad expresada en porcentaje; n es el número de plantas enfermas por repetición en una fecha determinada; N es el total de plantas por repetición. La severidad de la enfermedad por repetición se calculó con una escala nominal de seis valores (Cuadro 1). El punto medio porcentual de cada clase de la escala se utilizó para calcular la severidad promedio por repetición por fecha al aplicar la fórmula IS = (Σ(X*n)) / N, donde, IS es el índice de severidad en porcentaje; X es la severidad de la enfermedad en porcentaje; n es el número de plantas enfermas por repetición en una fecha determinada; N es el total de plantas por repetición.

Los datos fueron transformados con: log (intensidad), log (1/(1–intensidad), log (intensidad/(1–intensidad)) y –log(–log (intensidad)) para calcular el ajuste de la incidencia o severidad en el tiempo a los modelos exponencial, monomolecular, logístico y Gompertz (Campbell y Madden, 1990). Para evitar pérdida de datos con logaritmo de cero, a los datos porcentuales de incidencia y severidad se sumó 0.5 y dividió en 100+1 (Haldane, 1955). El modelo matemático con mayor ajuste fue seleccionado con base en el mayor coefciente de determinación (R²), menor suma de cuadrados del error y dispersión aleatoria de valores residuales contra predichos. La comparación entre las tasas de severidad se realizó con base en el modelo logístico.

La intensidad de epidemias se determinó mediante el área bajo la curva de progreso de la enfermedad (abcpe), calculada con el método de integración trapezoidal (Campbell y Maden, 1990). El tiempo de inicio de la epidemia (Y_o), la intensidad promedio (Y_p) y la intensidad fnal (Y_f) se usaron para comparar las epidemias mediante análisis de varianza con el procedimiento GLM. Las medias fueron comparadas con la prueba de Tukey (p<0.05). Para calcular el rendimiento se usó la fórmula: R = (nf*pf)*np, donde, R es el rendimiento (kg ha^–1); nf es el número de frutos amarrados por planta; pf es el peso de frutos (kg); np es la densidad fnal de plantas ha^–1 al inicio de la cosecha. Con los datos de rendimiento se hizo un análisis de varianza y una prueba de Tukey (p<0.05). Los análisis estadísticos se hicieron con SAS v 9.1 (SAS, 2004).

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Las curvas que promediaron las seis repeticiones del progreso de la incidencia y severidad en el MIP se ajustaron 100 % a los modelos logístico y exponencial. Con el MIZ, 83 % de las curvas de incidencia se ajustaron al modelo logístico y 17 % al exponencial, mientras que 66 % de las curvas de severidad fueron descritas por el modelo logístico y 34 % por el exponencial. Con el MR, todas las curvas de incidencia y severidad fueron descritas por los modelos logístico y Gompertz. Sin embargo, los modelos que mejor ajustaron cada epidemia presentaron un R² >0.84, una suma de cuadrados del error < 18.903 (Cuadro 2) y una dispersión aleatoria de los valores residuales contra predichos.

El modelo logístico sirvió de base para comparar la incidencia del PRSV–P en el MIP, MIZ y MR (Cuadro 2). La tasa de infección promedio más alta de incidencia se presentó en el MR (0.054) y la menor en el MIP (0.031). La estrategia de manejo integral del papayo complementada con barreras vegetales (MIP) disminuyó la tasa de infección del PRSV–P en 42 %, comparada con el MR. Los valores de las tasas de infección coincidieron con los reportados por Mora–Aguilera et al. (1993) en Veracruz (0.021 a 0.082), quienes observaron que el modelo logístico explicó la incidencia en 38 % de las 60 epidemias del PRSV–P.

Las tasas de severidad para el modelo logístico con mayor ajuste fueron 0.023 con MIP, 0.026 con MIZ (Cuadro 2) y 0.029 con MR, lo cual muestra cómo el MIP disminuyó la severidad en 11.53 % y 20.68 % comparado con el MIZ y MR. Estos resultados confirman los obtenidos por Hernández–Castro et al. (2004), quienes encontraron las menores tasas de severidad en una estrategia de manejo integral del papayo que incluyó barreras vegetales de maíz y erradicación temprana de plantas enfermas por el PRSV–P en Veracruz.

El MR presentó una severidad tipo Gompertz explicada por una serie de infecciones derivadas de las primeras plantas enfermas, con una tasa máxima en la mitad de la curva de la epidemia y una severidad fnal de 69 %. Al aplicar un manejo integral del papayo sin barreras de maíz (MIZ) se modifca la forma de la curva de severidad a un modelo logístico, lo que implica un retraso en la expresión de la severidad de las primeras plantas enfermas, mientras que su severidad fnal fue media (46 %), es decir, las plantas presentaron un daño 26 % menor, comparada con el MR. El mayor cambio de forma en la curva de severidad se observó al adicionar barreras de maíz al manejo integral (MIP), que resultó en una epidemia exponencial tardía, con una serie de infecciones que incrementaron de manera geométrica, a más de cuatro meses del trasplante y que sólo alcanzaron 35 % de severidad, es decir 34 % menos que el MR.

El análisis de varianza y la comparación de medias de los parámetros epidemiológicos y variables de incidencia y severidad del PRSV–P en los tres tratamientos de manejo del cultivo se observan en el Cuadro 3. Los valores de las variables de incidencia y severidad (Yo, Yf, Yp y abcpe) para el MIP y MIZ contrastaron signifcativamente con los registrados en el MR. Además, el MIP presentó valores signifcativamente menores de incidencia y severidad fnal, promedio y abcpe en relación al manejo integral sin barreras. Con el manejo integral (MIP o MIZ) se logró retrasar el inicio de la epidemia hasta los 72 ddt, mientras que en el MR la enfermedad inició a los 42 ddt. Aun cuando en los tratamientos de manejo integral las epidemias iniciaron de forma casi simultánea (Figura 1), las barreras de maíz indujeron una respuesta consistente a través del tiempo, lo que se refejó en epidemias más lentas a partir de los 147 ddt. En el MR, la totalidad de plantas enfermó dos meses antes de terminar el experimento (Figura 1), mientras que en los sistemas de manejo integral sólo habían enfermado de 81 a 94 % de las plantas al fnalizar el mismo (238 ddt) (Cuadro 3).

El comportamiento de la enfermedad concuerda con lo encontrado previamente por Mora–Aguilera et al. (1993) en la región Central Costera de Veracruz, quienes reportaron una incidencia fnal promedio de 82 % a los 209 ddt, la cual ha sido la responsable del cambio de manejo del frutal de un sistema bi o tri–anual a un anual, lo que ha implicado un aumento en los costos de producción. Sin embargo, la velocidad de las epidemias e incidencia fnal fueron más bajas que las reportadas por Rivas–Valencia et al. (2003), quienes evaluaron las mismas variables epidemiológicas en cuatro variedades de papaya bajo manejo integral con barreras vegetales, altas densidades de plantación, erradicación temprana de plantas enfermas, aspersión con citrolina y vivero protegido, en Nueva Italia, Michoacán, México. Este tipo de epidemias recurrentemente hacen que las huertas de papayo tengan que ser eliminadas a pocos meses de haberse establecido, con pérdidas totales para el productor.

Al comparar el MIP y MIZ, se observó que las barreras vegetales contribuyeron a mejorar la efciencia del MIP en 13.97 % y redujeron la severidad final a 35.66 %, lo cual equivale a tener plantas más vigorosas por presentar una severidad reducida a la mitad en parcelas de manejo integral comparadas con las de manejo regional. El no contar con tácticas de manejo agronómico que incidan favorablemente en la sanidad y la productividad del cultivo, como son la presencia de barreras vegetales, protección del vivero y uso de densidades altas, causaron que en el MR la enfermedad desarrollara con mayor rapidez e intensidad y obtuviera el menor rendimiento (21 153 kg ha^–1) (Cuadro 4).

Los áfidos transmisores del PRSV–P no colonizan en plantas de papayo (Villanueva–Jiménez y Peña–Martínez, 1991), por lo que la cantidad de infecciones virales depende de que el insecto sea portador del virus y del número de pruebas de alimentación que éste realice en papayo antes de identifcar a su hospedero más cercano para establecerse en él (Mora–Aguilera et al., 1993, Rabara et al., 1996). Estos resultados confirman la utilidad de usar barreras de especies vegetales que permitan interferir con la tasa de dispersión del virus, al promover la limpieza del estilete de los vectores y modifcar su comportamiento de vuelo, sin que estas plantas se constituyan en hospedantes del virus, como señalan GIP (1994), Opina y Tomines (1996), y Shelton y Badenes–Perez (2006). Además, el MIP es un sistema que favorece la rentabilidad, debido a que las barreras vegetales y la alta densidad de plantación contribuyen positivamente a su sanidad y productividad, con rendimientos 76.3 a 94.4 % superiores a los logrados con el manejo regional aplicado por productores de la zona Centro de Veracruz. Hernández–Castro et al. (2006) compararon la información económica de tres parcelas bajo MIP, con las de manejo regional en experimentos similares al presente en la región Central Costera de Veracruz de 1998 a 2001. La relación beneficio/costo de las parcelas con manejo regional, si bien fueron buenas (1.58 a 1.89), fueron inferiores a las que incorporan el manejo integral (2.62 a 3.69).

Debido a que las barreras vegetales deben estar presentes desde el transplante y hasta el amarre de frutos, se requiere adaptar esta práctica cultural a cada condición agroecológica, al considerar las distancias entre barreras, la frecuencia del intercalado, el desfasamiento de siembra para el mantenimiento continuo de las mismas y la densidad de siembra. Además, se sugiere evaluar otras gramíneas como el sorgo (Sorghum vulgare L.) para grano, forraje o escobero, que ofrecen amplias posibilidades de funcionar como barreras en la estrategia MIP y contribuir a su diversifcación y efciencia.

 

CONCLUSIONES

La estrategia de manejo integral del papayo complementada con barreras de maíz (MIP) disminuyó la tasa de infección del PRSV–P en 42 % y la severidad fnal en 20.68 % respecto al manejo regional (MR). Asimismo, promovió mayor cantidad de plantas sanas y de mayor vigor respecto al manejo integral que carecía de barreras de maíz (MIZ). La presencia de barreras de maíz permitió retrasar la enfermedad, con incidencias de 80 % y severidad de 35 % a los 238 ddt, mientras que en el manejo regional se presentó una mayor tasa epidémica, con 100% de incidencia y 60 % de severidad alcanzada a los 175 ddt. Además, el MIP incrementó el rendimiento en 94.40 % respecto al MR.

 

LITERATURA CITADA

Campbell, C. L., and L. V. Madden. 1990. Introduction to Plant Disease Epidemiology. John Wiley and Sons. New York, USA. 532 p.        [ Links ]

Delgadillo S. F. 2000. Criterios para el control de virus en hortalizas. In: Bautista M., N., A. D. Suárez V. , y O. Morales G. (eds). Temas Selectos en Fitosanidad de Hortalizas. Instituto de Fitosanidad. Colegio de Postgraduados. Montecillo, Texcoco, México. pp: 134–140.        [ Links ]

Dolinski, C., and L. A. Lacey. 2007. Microbial control of arthropod pests of tropical tree fruits. Neotropical Entomol. 36: 161–179.        [ Links ]

FAOSTAT. 2008. FAO Statistical Databases & Data–sets. Food and Agriculture Organization of the United Nations. faostat. fao.org. (Consultado: junio, 2008).        [ Links ]

García, E. 1981. Modifcaciones al Sistema de Clasifcación Climática de Koppen. Instituto de Geografía, UNAM. México, D.F. 244 p.        [ Links ]

GIP (Grupo Interdisciplinario del Papayo: L. Arenas, C. Ávila, E. Cárdenas, J. Etchevers, C. Flores, E. García, V. González, L. Matheis, A. Mora, G. Mora, D. Nieto, D. Riestra, D. Téliz, J. Velázquez, y J. Villanueva). 1992. La virosis del papayo en Veracruz: etiología y control. In: Memoria de la Quinta Reunión Científca del Sector Agropecuario y Forestal del Estado de Veracruz. INIFAP. Veracruz, México. pp: 62–71.        [ Links ]

GIP (Grupo Interdisciplinario del Papayo: H. Andrade, C. Ávila, E. García, A. Mora, D. Nieto, D. Téliz, y J. Villanueva). 1994. La mancha anular del papayo en Veracruz, México y su manejo integral. In: Memoria de la Séptima Reunión Científica del Sector Agropecuario y Forestal del Estado de Veracruz. INIFAP. Veracruz, México. pp: 87–92.        [ Links ]

GIP (Grupo Interdisciplinario del Papayo: C. Flores–Revilla, E. García, D. Nieto–Ángel, D. Téliz–Ortiz, and J. A. Villanueva–Jiménez). 1995. Integrated management of papaya in México. Acta Hort. 370: 151–158.        [ Links ]

Haldane, J. B. S. 1955. The estimation and signifcance of the logarithm of a ratio of frequencies. Ann. Human Genet. 20: 309–314.        [ Links ]

Hernández C. E., D. Riestra, E. García P. , L. D. Ortega y R. Mosqueda V. 2000. Respuesta del virus de la mancha anular del papayo (PRSV–p) en tres sistemas de manejo. Rev. Manejo Integrado de Plagas 58: 20–27.        [ Links ]

Hernández–Castro, E., D. Riestra–Díaz, J. A. Villanueva–Jiménez, y R. Mosqueda–Vázquez. 2003. Análisis epidemiológico del virus de la mancha anular del papayo bajo diferentes densidades, aplicación de extractos acuosos de semillas de nim (Aza–dirachta indica A. Juss.) y eliminación de plantas enfermas del cv. Maradol roja. Rev. Chapingo Serie Hort. 9: 55–68.        [ Links ]

Hernández–Castro, E., J. A. Villanueva–Jiménez, R. Mosqueda–Vázquez, y J. A. Mora–Aguilera. 2004. Efecto de la erradicación de plantas enfermas por el PRSV–P en un sistema de manejo integrado del papayo (Carica papaya L.) en Veracruz, México. Rev. Mex. Fitopatol. 22: 382–388.        [ Links ]

Hernández–Castro, E., N. E. D. Marín–Lara, y J. A. Villanueva–Jiménez. 2005a. Malla de polipropileno para prevenir los daños del virus de la mancha anular en semilleros de papayo (Carica papaya L.) cv. Maradol roja. Manejo Integrado de Plagas y Agroecol. 74: 59–64.        [ Links ]

Hernández–Castro, E., V. Utrera L., J. A. Villanueva–Jiménez, D. A., Rodríguez–Lagunes, y M. M. Ojeda–Ramírez. 2005b. Extractos de neem en el comportamiento de Aphis nerii y la transmisión del virus de la mancha anular del papayo. J. Agric. Univ. Puerto Rico 89: 75–84.        [ Links ]

Hernández–Castro, E., J. Reta–Mendiola, A. L. Del Ángel–Pérez, J. A. Villanueva–Jiménez, y D. Riestra–Díaz. 2006. Comparación productiva, económica y energética de dos estrategias de manejo en el cultivo de papayo cv Maradol roja, en la zona Central de Veracruz. In: Restrepo H., J. F. , C. I. Muñoz V, y M. A. Murillo T. (eds).VI Seminario Internacional de Frutas Tropicales. Manizales, Colombia. 12 p.        [ Links ]

INEGI. 1995. Enciclopedia de los Municipios: Veracruz. Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Historia. México, D.F. 269 p.        [ Links ]

Kalleshwaraswamy, C. M., and N. K. Krishna–Kumar. 2008. Transmission effciency of papaya ringspot virus by three aphid species. Phytopathology 98: 541–546.        [ Links ]

Mora–Aguilera, G., D. Nieto–Angel, D. Teliz, and C. L. Campbell. 1993. Development of a prediction model for papaya ringspot in Veracruz, Mexico. Plant Dis. 77: 1205–1211.        [ Links ]

Mora–Aguilera, G., D. Nieto–Angel, C. L. Campbell, D. Téliz, and E. Garcia. 1996. Multivariate comparison of papaya ringspot epidemias. Phytopathology. 86: 70–78.        [ Links ]

Opina, O. S., and R. L. Tomines. 1996. Management of papaya Ringspot by isolation and intercropping of papaya. Philip. Phytopathol. 32: 51–56.        [ Links ]

Pérez Madrigal, J. E., D. Riestra D., R. Mosqueda V. , D. A. Rodríguez L., J. A. Villanueva–Jiménez, E. García P. , y E. Hernández C. 2000. Extractos acuosos de nim Azadirachta indica A. Juss en el manejo integrado del papayo Carica papaya L. Rev. Chapingo Serie Hort. 6: 81–89.        [ Links ]

Perring, T. M., N. M. Gruenhagen, and C. A. Farrar. 1999. Management of plant viral diseases through chemical control of insect vectors. Ann. Rev. Entomol. 44: 457–481.        [ Links ]

Pozo C. O. 1994. El tratamiento integrado de virosis en el cultivo de chile. Rev. Univ. Cristóbal Colón 11: 65–91.        [ Links ]

Rabara, R. C., L. D. Valencia, A. C. Sumalde, N. B. Bajet, and V. N. Villegas. 1996. Correlation between aphid abundance and ringspot virus disease incidence in papaya. Philip. J. Crop Sci. 21: 58–60.        [ Links ]

Rivas–Valencia, P. , G. Mora–Aguilera, D. Teliz–Ortiz, and A. Mora–Aguilera. 2003. Infuence of cultivars and plant densities on epiphytotics of papaya (Carica papaya L.) ringspot. Rev. Mex. Fitopatol. 21: 109–116.        [ Links ]

SAS. 2004. SAS/STAT 9.1 User's Guide, Volumes 1–7. SAS Publishing, USA. 5180 p.        [ Links ]

Shelton, A. M., and F. R. Badenes–Perez. 2006. Concepts and applications of trap cropping in pest management. Ann. Rev. Entomol. 51: 285–308.        [ Links ]

SIAP. 2008. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. SAGARPA. México. www.siap.sagarpa.gob.mx. (Consultado: junio, 2008).        [ Links ]

Villanueva–Jiménez, J. A., y R. Peña–Martínez. 1991. Áfidos (Homoptera: Aphididae) colectados en trampas amarillas de agua en la planicie costera de Veracruz, México. Agrociencia Serie Protección Vegetal 2: 7–20.        [ Links ]