INTRODUCCIÓN

En México, bahía de Los Ángeles (BLA) es un área protegida importante para la conservación ecológica y el turismo en el estado de Baja California, México. Los estudios bentónicos en BLA comenzaron en la década de 1960 con las campañas de muestreo de la Fundación Beaudette y el Instituto Scripps de Oceanografía (^{Barnard y Grady 1968}). Las muestras recolectadas fueron analizadas por ^{Coan (1968)}, ^{Reish (1968)}, ^{Barnard (1969)} y ^{Donath-Hernández (1993)}. Sin embargo, estos estudios fueron específicos para tiempos, sitios o grupos taxonómicos y carecieron de análisis estadísticos. Por lo tanto, este estudio tuvo como objetivo actualizar los registros y caracterizar la macrofauna bentónica costera general en BLA a nivel de familia. También proporcionamos comparaciones de macrofauna entre 2 muestreos estacionales. Los resultados obtenidos de este trabajo podrían ser útiles para la evaluación ambiental y los estudios de conservación, ya que los organismos bentónicos responden rápidamente a los disturbios (^{Díaz-Castañeda y Reish 2009}).

MATERIALES Y MÉTODOS

Se muestrearon 6 estaciones costeras en BLA a 10-15 m de profundidad durante septiembre de 2013 (verano) y febrero de 2014 (invierno). Dentro de lo posible, las estaciones de muestreo fueron equidistantes para cubrir toda la franja costera de la bahía. En cada estación, se recolectaron 4 muestras con una draga Petite Ponar y se tomaron mediciones de la temperatura superficial del mar (TSM) y la salinidad (SSM) con una sonda YSI modelo 2030. Las muestras se tamizaron utilizando una malla de 1 mm (^{Couto et al. 2010}) y se fijaron con una solución de formaldehído al 5%. Se tomaron muestras adicionales para determinar el contenido de materia orgánica (MO) (^{Dean 1974}).

En el laboratorio, las muestras se lavaron utilizando una malla de 500 µm y la macrofauna se almacenó en etanol al 70%. Los organismos se separaron en grupos taxonómicos (poliquetos, crustáceos, moluscos, equinodermos y taxones misceláneos), se cuantificaron y se identificaron a nivel de familia. Se realizó un análisis de redundancia (ARD) para analizar la composición de las familias y los grupos bentónicos y su relación con las variables ambientales (TSM, SSM y MO). La abundancia se transformó con una transformación de Hellinger (^{Legendre y Gallagher 2001}). Para el análisis de la composición de las familias, solo se utilizaron las familias más representativas (>20 organismos). Se realizó un análisis de porcentaje de disimilitud (SIMPER) para describir con más detalle la contribución de las familias (%) a la disimilitud entre las temporadas. Todos los análisis se realizaron en R 4.0.0 (^{R Core Team 2020}) utilizando la biblioteca “vegan” (^{Oksanen et al. 2019}).

RESULTADOS

La TSM varió de ~29 ºC en verano a ~5 ºC en invierno. Por el contrario, la SSM fue más baja en verano (~32) en comparación con el invierno (~ 34). Reportamos concentraciones de MO entre 1.00%-2.22% en verano y 1.28% -2.70% en invierno (Tabla 1). Se recolectaron un total de 18,403 invertebrados que representaron 6 filos y 110 familias (7,880 en verano y 10,523 en invierno). Este trabajo reporta nuevos registros de familias para BLA: 2 crustáceos, 4 moluscos, 1 equinodermo, 1 poliqueto, 1 cnidario y 1 cordado (Tabla S1). Se reportaron 6 gremios de alimentación: carnívoros, herbívoros, omnívoros, filtradores, detritívoros y carroñeros, siendo los carnívoros los más abundantes, seguidos por los detritívoros y los filtradores. Los moluscos predominaron en las costas de BLA, principalmente el carnívoro Cylichnidae y el filtrador Vermetidae. Durante el verano y el invierno, predominaron los carnívoros Spionidae. En el verano dominaron los filtradores Sabellidae, los detritívoros Cirratulidae (poliquetos) y los excavadores Phoxocephalidae, mientras que Corophiidae (detritívoros y omnívoros) representó la mayor parte de la abundancia de crustáceos en el invierno.

En general, los moluscos fueron el grupo dominante en verano e invierno, seguidos de los poliquetos y los crustáceos. Las densidades promedio por fecha de muestreo para la mayoría de los taxones fueron más altas en invierno que en verano, excepto para los moluscos (Tabla 1). Muchos vermétidos juveniles se observaron incubando varias cápsulas que contenían más de 300 embriones cada una. Es por ello que los datos de vermétidos pequeños fueron considerados valores atípicos; por lo tanto, se omitieron del análisis estadístico. El análisis ARD fue significativo (P < 0.05) y mostró que algunas familias estaban asociadas con condiciones de verano (i.e., Lascidae, Dentallidae, Collumbellidae) o invierno (Sabellidae, Nereididae); sin embargo, otras familias, como Diadumenidae y Corophiidae, no presentaron asociaciones tan claras. Los moluscos parecieron preferir las condiciones de verano, mientras que los poliquetos prosperaron en invierno. También es notable que la importancia de la MO disminuyó al reducir la resolución taxonómica (Fig. 1). Las estaciones de verano e invierno estuvieron separadas por sus condiciones ambientales; sin embargo, la estación 6 fue notablemente diferente. Finalmente, el análisis SIMPER mostró que las familias que contribuyeron el ~50% de las diferencias observadas entre estaciones fueron aquellas pertenecientes a los moluscos Cylinchnidae, Cerithiidae, Ovulidae y Collumbellidae, y a los poliquetos Spionidae (Tabla S2).

Figura 1 Graficas triespaciales del análisis de redundancia (RDA). Izquierda: familias, estaciones y variables ambientales. Derecha: órdenes, estaciones y variables ambientales. S, verano; W, invierno. 

DISCUSIÓN

En general, los detritívoros, los filtradores y los carnívoros predominaron en el verano. En contraste, los carnívoros y los detritívoros predominaron en el invierno. Debemos enfatizar que BLA se caracteriza por procesos oceanográficos que mantienen la columna de agua mezclada y favorecen la productividad primaria (^{Muñoz-Barbosa et al. 1991}). Estos procesos favorecen el desarrollo de los detritívoros y los filtradores, que a su vez son presa de los carnívoros y los carroñeros.

Se observó una fuerte estacionalidad en la TSM y la SSM en BLA, una tendencia que se ha observado en el golfo de California (^{Brusca 1980}) y en BLA (^{Barnard y Grady 1968}). La disminución de la fauna de poliquetos y crustáceos observada en verano es consistente con los trabajos de ^{Coan (1968)}, ^{Reish (1968)} y ^{Barnard (1969)}. Se ha planteado la hipótesis de que la temperatura podría desempeñar un papel importante en la determinación de la composición de la fauna en las comunidades macrobentónicas en BLA. Aunque ningún estudio en la bahía vinculó directamente esta asociación, se sabe que la mortalidad de poliquetos y crustáceos macrofaunales aumenta en el golfo de California debido a la estacionalidad de la temperatura (^{Brusca 1980}). Este estudio también describe por primera vez a los gasterópodos de esta región. A diferencia de los poliquetos y los crustáceos, los moluscos, principalmente gasterópodos, parecen tener una mayor afinidad por las condiciones de verano. Sin embargo, se requieren más estudios para establecer esta tendencia, ya que no existe literatura para contrastar nuestros resultados.

Los ARD representan la primera asociación directa entre la TSM y la SSM y la fauna macrobentónica en BLA. Los resultados sugieren que la TSM y la SSM pueden actuar sinérgicamente en las poblaciones bentónicas. No es sorprendente que la TSM y la SSM influyan en la estructura de la fauna, ya que controlan la aptitud a nivel de organismo, población, comunidad y ecosistema (^{Re et al. 2005}, ^{Angilletta 2009}). Aunque la MO parece ser una variable esencial que controla la composición de la fauna, la reducción de la resolución de los taxones evaluados debilita esta asociación. Por lo tanto, el efecto de la MO es probablemente más sustancial cuando se analiza a nivel de familia, ya que la alimentación de las diferentes familias puede estar asociada más fuertemente con la MO ya sea de manera directa o indirecta.

A pesar de estas generalizaciones, la asociación fue más débil para los crustáceos que para los poliquetos, lo que sugiere que otros factores no considerados aquí también podrían estar influyendo la composición de la fauna. Por ejemplo, en invierno, las familias Corophiidae (la familia más abundante de crustáceos) y Diadumenidae (antozoario) fueron más abundantes en la estación 6, que estaba asociada con macroalgas (^{Schmidt 1972}, ^{Appadoo et al. 2002}). Este patrón podría estar relacionado con la cercanía del estuario La Mona, cuyas aguas fluyen hacia BLA y aportan MO periódicamente. En efecto, se observó un pequeño aumento de la MO; sin embargo, se requiere un análisis más detallado para establecer esta tendencia. En cuanto a los vermétidos, los organismos recolectados parecían corresponder a un evento de reclutamiento específico (todos los organismos eran pequeños y de tamaño similar) y también estaban asociados con la presencia de macroalgas.

En este estudio, la proximidad de los sitios de muestreo a la costa y su poca profundidad pudieron haber influido en los resultados de la diversidad. Se necesitaría cubrir toda la bahía con una red de estaciones para caracterizar las agrupaciones bentónicas en BLA. No obstante, la última evaluación de organismos bentónicos (cumáceos) fue publicada por ^{Donath-Hernández (1993)} con muestreos de la Fundación Beaudette y el Instituto Scripps de Oceanografía. Por lo tanto, el presente estudio actualiza el conocimiento de la biodiversidad bentónica de BLA.