Artículos

 

Variación en la densidad de células y en las concentraciones de pigmentos de los dinoflagelados simbióticos del coral Pavona clavus en el Pacífico oriental (Costa Rica)

 

Variation in cell densities and pigment concentrations of symbiotic dinoflagellates in the coral Pavona clavus in the eastern Pacific (Costa Rica)

 

S Sunagawa^{1, 3}, J Cortés², C Jiménez^{2, 3}, R Lara³

 

¹ School of Natural Sciences, University of California Merced, P.O. Box 2039, Merced, CA. 95344, USA. E-mail: ssunagawa@ucmerced.edu

² Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR), Ciudad de la Investigación, Universidad de Costa Rica, San Pedro, Apdo. 2060-1000, Costa Rica.

³ Center for Marine Tropical Ecology (ZMT), Fahrenheitstr. 6, 28359 Bremen, Germany.

 

Recibido en marzo de 2007.
Aceptado en febrero de 2008.

 

Resumen

Se monitoreó la densidad y la concentración de clorofila de los dinoflagelados del coral del Pacífico oriental Pavona clavus durante el periodo de transición entre la estación lluviosa y la seca. El monitoreo se llevó a cabo en la costa del Pacífico de Costa Rica, en una región de afloramiento estacional, y en una región donde no se presenta afloramiento. Los patrones temporales de concentraciones de clorofila a y c mostraron una correlación negativa con la disponibilidad de la luz, independientemente del sitio; la densidad de células, en cambio, siguieron un patrón distinto. Las correlaciones con la temperatura del agua, la precipitación y la salinidad, indican que el descenso en la densidad de zooxantelas está probablemente asociado al descenso en la temperatura del agua debido al enfriamiento estacional de la zona de afloramiento, y con los efectos negativos de la escorrentía durante la estación lluviosa en las zonas donde no hay afloramiento; es decir, debido a las bajas salinidades y una alta turbidez. Los resultados de este estudio sugieren que las correlaciones negativas entre densidad de zooxantelas y temperatura del agua e intensidad de luz, así como la positiva con los nutrientes, pueden no ser aplicables para las zonas donde el afloramiento estacional y la escorrentía son significativos.

Palabras clave: Costa Rica, Pavona clavus, escorrentía, afloramiento, zooxantela.

 

Abstract

The density and chlorophyll concentrations of symbiotic dinoflagellates (zooxanthellae) in the eastern Pacific coral Pavona clavus were monitored over the transitional period from rainy to dry season in a seasonal upwelling region and in a non-upwelling region of the Costa Rican Pacific coast. The temporal patterns of algal chlorophyll a and c concentrations displayed a negative correlation with light availability, irrespective of the study site, while the cell densities followed a dissimilar pattern. Correlations with water temperature, rainfall, and salinity indicated that a decrease in the density of zooxanthellae was probably associated with a decrease in water temperature due to seasonal cooling in the upwelling region and the negative effects of terrestrial runoff during the rainy season in the non-upwelling region (i.e., low salinity and high turbidity). The results of this study suggest that correlations between zooxanthellae density and water temperature (negative), light intensity (negative), or nutrients (positive), as proposed in previous studies, might not be applicable for regions where seasonal upwelling and strong influence of terrestrial runoff represent important features.

Key words: Costa Rica, Pavona clavus, terrestrial runoff, upwelling, zooxanthellae.

 

Introducción

Diversos estudios realizados a nivel mundial han demostrado que la densidad de los dinoflagelados simbióticos (zooxantelas, Symbiodinium spp.) que viven en el tejido de los corales escleractinios varía según la estación del año (Stimson 1997, Brown et al. 1999, Fagoonee et al. 1999, Fitt et al. 2000, Costa et al. 2005). Se ha sugerido que estas variaciones representan ajustes a los cambios en el entorno con el fin de optimizar la actividad fisiológica de la asociación simbiótica. En una serie de estudios experimentales se encontró que la exposición de los corales a una temperatura mayor a la normal y/o a una mayor cantidad de luz o rayos ultravioleta, produce una reducción en la densidad de las células de las algas y/o en las concentraciones de pigmentos por célula (e.g., Hoegh-Guldberg y Smith 1989, Glynn y D'Croz 1990). Sin embargo, el estrés producido por las bajas temperaturas también está asociado con el descenso en las densidades de las zooxantelas y con los cambios en las concentraciones de clorofila (Saxby et al. 2003). Además, los aumentos en las concentraciones de nutrientes incrementan la densidad de células (Hoegh-Guldberg 1994), mientras que el efecto sinergético del enriquecimiento de nutrientes y las bajas temperaturas reduce las densidades de zooxantelas en el coral masivo del Pacífico oriental, Porites lobata (Schlöder y D'Croz 2004).

A pesar del avance logrado gracias a los resultados de los experimentos, la relevancia y el efecto de estos factores bajo cambios estacionales graduales, tal y como suceden en el ambiente natural, han sido más difíciles de investigar. Solamente unos cuantos estudios han reportado una relación entre los cambios estacionales de los parámetros del ambiente físico, como la temperatura del mar, la radiación solar o la disponibilidad de nutrientes, con las densidades de zooxantelas. Al estudiar la especie Pocillopora damicornis en Hawai, Stimson (1997) reportó una correlación positiva entre la densidad de las zooxantelas y las concentraciones de nitrato inorgánico disuelto, así como una corrrelación negativa con la radiación solar. No obstante, no se encontró ninguna correlación con la temperatura del mar. Un estudio a largo plazo, realizado por Fagoonee et al. (1999) en la Isla Mauricio, sugirió una correlación positiva en el coral Acropora formosa entre la densidad de células y las concentraciones de nitrato, mientras que Brown et al. (1999) demostraron una correlación negativa con la temperatura del mar y la radiación solar. Fitt et al. (2000), al trabajar con cinco especies del Caribe, propusieron la hipótesis de que la densidad de zooxantelas era mayor durante el invierno y menor durante los períodos a finales del verano y del otoño. Sin embargo, los resultados de estos estudios no certifican que éstos sean válidos para las regiones donde la turbidez, la temperatura o los niveles de nutrientes pueden aumentar periódicamente debido a altos niveles de escorrentía durante los períodos de fuerte precipitación, o a la variación en la temperatura del mar y las concentraciones de nutrientes durante períodos de afloramiento.

El Golfo de Papagayo (fig. 1), en la región norte de la costa del Pacífico de Costa Rica, es una de las tres regiones en el Pacífico oriental donde se produce un afloramiento estacional de aguas frías y ricas en nutrientes, ocasionado por el viento (Legeckis 1988, McCreary et al. 1989). La influencia del afloramiento estacional se extiende desde diciembre hasta abril, y ha sido estudiada en relación con los patrones de crecimiento del coral y sus comunidades (Jiménez 2001, Jiménez y Cortés 2003), y con el impacto del evento de El Niño 1997/98 (Jiménez et al. 2001). Para la región central de la costa del Pacífico, donde no hay afloramiento, la reducción de las densidades y las concentraciones de clorofila de las zooxantelas en el coral masivo Porites lobata, ha sido atribuida al blanqueamiento producido por El Niño 1991/92 (Jiménez y Cortés 2001). El Parque Nacional Marino Ballena (fig. 1), que forma parte de esta región, está sujeto a bajas salinidades y alta sedimentación debido a la escorrentía durante la estación lluviosa, la cual se ha sugerido como responsable del limitado desarrollo de los arrecifes de coral (Alvarado et al. 2005, Alvarado 2006). A pesar del conocimiento actual de las distintas condiciones ambientales según la estación del año, en estas dos regiones de la costa del Pacífico de Costa Rica no se han realizado estudios de largo plazo en cuanto a las variaciones en la densidad y las concentraciones de clorofila de las zooxantelas.

En este estudio se examinaron las variaciones en la densidad y las concentraciones de clorofila de las zooxantelas en uno de los principales corales constructores de arrecifes, Pavona clavus, durante el período de transición entre la estación lluviosa y la seca, en la región de afloramiento, en Bahía Culebra, y en la región sin afloramiento, en el Parque Nacional Marino Ballena. Se monitorearon simultáneamente parámetros ambientales como el nitrógeno inorgánico disuelto, la salinidad y la temperatura del agua, y se analizaron en conjunción con datos meteorológicos, con el fin de revelar posibles correlaciones con los parámetros biológicos.

 

Materiales y métodos

Se tomaron fragmentos (n = 5-9; 5-10 cm²) de las superficies superiores no dañadas de las colonias de P. clavus, a una profundidad de 7-9 m, en los arrecifes de coral Güiri-Güiri (10°36'50.4" N, 85°41'25.4" W) de la región de afloramiento estacional, en Bahía Culebra, y en Tres Hermanas (09°06'15.8" N, 83°42'23.1" W) de la región sin afloramiento, en el Parque Nacional Marino Ballena, de septiembre de 2004 a enero de 2005. Las muestras fueron tomadas de distintas colonias que mostraban un aspecto saludable, y se evitó la recolección en las mismas colonias en los siguientes muestreos mensuales. Las muestras se transportaron en bolsas plásticas llenas de agua de mar al laboratorio de campo. Luego, se envolvieron en papel aluminio y se congelaron en nitrógeno líquido antes de ser transportadas, dentro de las siguientes 48 h, a los laboratorios del Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR), de la Universidad de Costa Rica. Los tejidos de coral que contenían zooxantelas fueron despegados con un pincel de aire, utilizando un amortiguador (0.4 M de NaCl, 20 mM de EDTA, 20 mM de Tris-HCl, pH = 7.6, 4°C; según Seutin et al. 1991), y fueron almacenados en tubos de centrífuga de 10 mL. El precipitado fue homogenizado agregando una solución fría de Ditiotreitol (DTT)/Tween 20 (100 mM de DTT y 0.05% (v/v) de Tween 20) y las zooxantelas fueron aisladas después de tres o cuatro tandas de centrifugado (4000 rpm, 15 min). El precipitado fue resuspendido en 5 mL de amortiguador. El número de células se determinó de una alícuota de 100 μL del precipitado, preservado con 10 μL de formol (~3.8%), con 16 réplicas en un hemocitómetro, y se expresó en células por cm² de superficie de coral, determinada por el método del papel de aluminio (Marsh 1970).

El resto de las células algales se fragmentaron mediante varios ciclos de congelamiento, trituración y centrifugación (4000 rpm, 15 min) antes de extraer los pigmentos fotosintéticos en la oscuridad a -20°C en 10 mL de acetona (100%). Se midieron las concentraciones de clorofila a y c en un espectro-fotómetro usando la ecuación de Jeffrey y Humphrey (1975), expresadas en pg por célula.

Las concentraciones de nitrógeno inorgánico disuelto (nitrato, nitrito y amoniaco) fueron determinadas en muestras de agua de mar recolectadas mensualmente en los arrecifes en los dos sitios de estudio mediante el método estándar de colorimetría (Grasshoff et al. 1983). La salinidad del agua fue medida directamente en las muestras usando un conductímetro. Las temperaturas (7-8 m de profundidad) se registraron en los dos arrecifes coralinos con sensores submarinos de registro continuo (HoboTemp, Onset Computer Corp.).

Los datos meteorológicos, incluyendo precipitación, temperatura y horas de sol de las estaciones más cercanas a los sitios de estudio (Liberia: 10°35' N, 85°32' W; Damas: 09°29' N, 84°12' W) se obtuvieron del Instituto Meteorológico Nacional (IMN) de Costa Rica.

Todas las pruebas estadísticas se realizaron usando el programa SigmaStat (ver. 3.11, Systat Software, Inc.). Después de probar la distribución de los datos (prueba de Kolmogorov-Smirnov), se realizaron análisis de varianza de una vía (ANOVAs) para probar las diferencias en la densidad media de zooxantelas y en las concentraciones medias de clorofila entre los meses de muestreo. Se detectaron diferencias significativas entre los promedios mensuales usando la prueba post-hoc de Tukey a un nivel de P < 0.05. La asociación entre densidad de células y las concentraciones de clorofila con los parámetros físicos se determinaron mediante la prueba de correlación de Pearson.

 

Resultados

En general, ambas regiones se caracterizan por una estación seca que se extiende de diciembre a abril y una estación lluviosa de mayo a noviembre. En la región de Bahía Culebra, la precipitación osciló entre 411 y 135 mm durante los meses lluviosos de septiembre a noviembre de 2004, y entre 0 y 10 mm durante los meses secos de diciembre de 2004 a enero de 2005. El promedio mensual de horas de sol por día mostró un patrón inverso, aumentando de 5.9 h d^-1 en septiembre de 2004 a 9.7 h d^-1 en enero de 2005 (tabla 1). En la región del Parque Nacional Marino Ballena, la precipitación fue mayor que en Bahía Culebra y tuvo su clímax en octubre de 2004 con 793 mm. Durante los meses secos, la precipitación osciló entre 35 y 62 mm. Las horas de sol por día fueron menos que en Bahía Culebra, entre 5.2 y 5.6 h d^-1 durante los meses lluviosos y entre 7.0 y 7.1 h d^-1 durante los meses secos (tabla 1).

De septiembre de 2004 a enero de 2005 el ítervalo de salinidades (21-31.5) fue mayor en el Parque Nacional Marino Ballena que en Bahía Culebra (31.7-33.7) (tabla 1). El promedio mensual de la temperatura del mar en el arrecife Güiri-Güiri (Bahía Culebra) mostró un descenso de 28.8 ± 0.7°C a 25.84 ± 1.7°C, mientras que las desviaciones estándares y el ámbito de las temperaturas aumentaron notablemente en la época seca, alcanzando incluso un mínimo de 19.3°C (tabla 1). A diferencia de Bahía Culebra, las temperaturas en el arrecife Tres Hermanas (Parque Nacional Marino Ballena) primero descendieron de septiembre (28.5 ± 0.6°C) a octubre de 2004 (27.7 ± 0.9°C), pero luego aumentaron de noviembre de 2004 (28.0 ± 0.5°C) a enero de 2005 (29.9 ± 0.3°C).

En el arrecife Güiri-Güiri (Bahía Culebra), las concentraciones de nitrógeno inorgánico disuelto (DIN, por sus siglas en inglés) fueron mayores durante la época seca (diciembre de 2004 y enero de 2005) en comparación con los meses lluviosos (septiembre a noviembre de 2004). Por el contrario, las concentraciones de DIN en el Parque Nacional Marino Ballena fueron mayores durante los meses de mayor precipitación (septiembre y octubre) y menores durante los meses secos de diciembre de 2004 y enero de 2005 (tabla 1).

En ambas regiones se observaron diferencias significativas en la densidad de zooxantelas, así como en los contenidos de pigmentos (ANOVA, P < 0.05). En Bahía Culebra, la densidad de células se redujo notablemente en la época seca (i.e., afloramiento, enero de 2005) (fig. 2a). Con la excepción de la clorofila a en septiembre de 2004, las concentraciones de clorofila a y c (pg célula^-1) disminuyeron (ANOVA, P < 0.05) en los meses secos, en comparación con los meses lluviosos (fig. 2b-c). En el Parque Nacional Marino Ballena se observaron resultados similares, ya que las concentraciones de clorofila a y c fueron considerablemente mayores durante los meses lluviosos que durante los meses secos (fig. 2b-c). Sin embargo, la densidad de células, a diferencia de las observaciones realizadas en Bahía Culebra, fue mucho menor en los meses lluviosos de septiembre y octubre de 2004, que en los meses secos de diciembre de 2004 y enero de 2005 (fig. 2a).

En Bahía Culebra las correlaciones individuales entre los factores ambientales (DIN, salinidad, temperatura del mar, precipitación y horas de sol) y la densidad de células fueron bajas; no obstante, con las concentraciones de clorofila fueron mayores (tabla 2). Tanto la clorofila a como la c estuvieron correlacionadas negativamente con las horas de sol (concomitante a su vez con una mayor salinidad en el agua), aunque sólo con la clorofila c fueron estadísticamente significativas (P < 0.05). En el arrecife Tres Hermanas (Parque Nacional Marino Ballena), en cambio, las densidades de células presentaron una correlación negativa (P < 0.01) con la precipitación (tabla 2) mientras que las concentraciones de clorofila a y c presentaron una correlación positiva (P < 0.01, P < 0.05) con ese mismo parámetro. Además, se observaron correlaciones negativas entre la temperatura del agua y los contenidos de clorofila a y c en las zooxantelas (P < 0.05).

 

Discusión

La transición de época seca a lluviosa se refleja en nuestras series de datos de los parámetros ambientales, los cuales fueron tomados de septiembre de 2004 a enero de 2005. En Bahía Culebra, el descenso en las temperaturas del agua y el aumento en el DIN, tal y como se observó en el período estudiado, se debieron lo más probablemente a mayores frecuencias en los eventos de afloramiento. Éstos son el resultado de un incremento en la velocidad de los vientos mar adentro durante la época seca, como ya ha sido previamente sugerido para esta (Jiménez 2001) y otras zonas de afloramiento (D'Croz y Robertson 1997). En comparación con Bahía Culebra, el aumento de las temperaturas del mar en el Parque Nacional Marino Ballena durante la época seca puede ser explicado por la disminución de la cobertura de nubes y una reducción en la velocidad de los vientos (datos del IMN, no presentados), lo que a su vez incrementa las temperaturas del aire y del mar, ya que el afloramiento estacional no está presente como fuente de aguas frías (y ricas en nutrientes) en la región central de la costa del Pacífico de Costa Rica. Además, se observaron bajas salinidades superficiales del mar, cercanas o incluso debajo del límite inferior (25 psu) sugerido para los corales (Coles y Jokiel 1992), como consecuencia de la alta precipitación y asociadas con la escorrentía durante la estación lluviosa. Estos factores, junto con las altas tasas de sedimentación y sus efectos secundarios (e.g., reducida penetración de luz y elevadas concentraciones de nutrientes), representan condiciones estresantes para las comunidades de arrecifes coralinos del Parque Nacional Marino Ballena (Alvarado et al. 2005, Alvarado 2006).

A pesar de las afirmaciones, a menudo contradictorias, de que la densidad de zooxantelas depende de los niveles de radiación (ver Stimson 1997), generalmente se acepta que las concentraciones de clorofila a y c por cm^-2 y por célula, aumentan con el descenso de los niveles de irradiación (e.g., Dustan 1979, Titlyanov et al. 1980, Falkowski y Dubinsky 1981). En este estudio, los contenidos de clorofila por célula fueron menores durante la estación seca que durante la estación lluviosa, en todos los sitios por igual. En ambas regiones, la radiación solar fue mayor durante la época seca, y también se sabe que la turbidez del agua en el Parque Nacional Marino Ballena es más baja durante esa época del año (J. Alvarado, com. pers. 2005). Además, nuestros resultados del análisis de correlación apoyan esta explicación, ya que las concentraciones de clorofila por célula son inversasmente correlativas a la disponibilidad de luz.

La densidad de zooxantelas en el coral P. clavus del Pacífico oriental (Golfo de Panamá) ha sido reportada en experimentos de blanqueamiento (Hueerkamp et al. 2001) o en observaciones de campo relacionadas con el evento de El Niño 1997/98 (Glynn et al. 2001); sin embargo, este estudio es el primero en comparar las variaciones temporales en dos sitios con regímenes hidrológicos distintos. Encontramos que el promedio mensual de las densidades de zooxantelas en el coral P. clavus, en los sitios de estudio de Bahía Culebra y el Parque Nacional Marino Ballena, oscilaba entre 0.7 y 1.2 × 10⁶ células cm^-2, lo que es casi una orden de magnitud menor que lo reportado por Hueerkamp et al. (2001), pero dentro del mismo ámbito reportado por Glynn et al. (2001). Ya que las densidades de zooxantelas de muchas otras especies de coral que forman arrecifes varían entre 0.5 y 5 × 10⁶ células cm^-2 (Drew 1972, Glynn 1996), las diferencias con los reportes de Hueerkamp et al. (2001) se deben probablemente a diferencias en la metodología.

Hay evidencia de los sitios de estudio, así como de estudios experimentales, de que la alta temperatura tiene una correlación negativa con las densidades de zooxantelas (Glynn y D'Croz 1990, Brown et al. 1999, Fitt et al. 2000). De manera similar, la correlación positiva entre las concentraciones de nutrientes y las densidades de zooxantelas fue demostrada por medio de estudios realizados tanto en el campo (Stimson 1997, Fagoonee et al. 1999) como en el laboratorio (Muscatine et al. 1989). Los resultados de nuestro estudio contradicen estas observaciones. No obstante, Saxby et al. (2003) observó una reducción significativa en las densidades de zooxantelas del coral Montipora digitata, luego de haber sido expuesto a una temperatura de 14°C (26°C = condición natural), en condiciones de luz naturales. Del mismo modo, Schlöder y D'Croz (2004), al trabajar con el coral del Pacífico oriental, Porites lobata, reportaron una reducción en las densidades de células a una temperatura inferior (23.8°C) a la ambiente (29.1°C), también en condiciones de concentraciones elevadas de nutrientes, lo que es similar a la situación natural que se da durante el período de afloramiento. Por lo tanto, el estrés ocasionado por las aguas frías parece ser la explicación más razonable para la situación observada en Bahía Culebra, donde en enero de 2005 las bajas temperaturas disminuían las densidades a pesar del incremento en las concentraciones de nutrientes.

En el Parque Nacional Marino Ballena, la escorrentía, junto con las salinidades extremadamente bajas y la alta turbidez, caracterizan las condiciones oceanográficas de la estación lluviosa (Alvarado et al. 2005, Alvarado 2006), y son consideradas como el mayor factor de estrés sobre los corales de la región. Ésta es también la causa de la reducción en las densidades de las células que se observó en los meses lluviosos, en septiembre y octubre de 2004. Se han sugerido 25 y 37 como los límites de tolerancia a la salinidad de los corales. En un estudio realizado por Marcus y Thorhaug (1981) a una salinidad de 20 se observaron signos de estrés casi letal, tales como producción de mucosa y blanqueamiento. En este estudio la precipitación fue la única que presentó una correlación significativa con la densidad de las células (P < 0.01), y durante los meses lluviosos el nivel de salinidad estuvo cerca o incluso debajo de 25 (tabla 1). La reducción en la densidad de las células debida al descenso en la disponibilidad de la luz puede ser un mecanismo de adaptación para reducir el efecto de auto-sombreado cuando aumentan las concentraciones de pigmentos (McCloskey y Muscatine 1984, Gattuso 1985), al igual a lo observado en este estudio (fig. 2b-c). El aumento en la densidad de células en la época seca se debió probablemente a las condiciones menos estresantes durante la época de lluvias en el Parque Nacional Marino Ballena.

Además de las explicaciones dadas anteriormente, la alimentación heterotrófica de materia orgánica suspendida pudo haber jugado un papel adicional en la reducción en las densidades de zooxantelas que se observaron durante enero de 2005 en Bahía Culebra y durante la época lluviosa en el Parque Nacional Marino Ballena. De hecho, durante la época de afloramiento en Bahía Culebra se observó que los tentáculos del coral P. clavus estaban extendidos incluso durante el día, mientras que durante la época lluviosa, este hecho se observó solamente durante la noche (B. Bezy, com. pers. 2005). Parece probable que el crecimiento de las poblaciones de zooxantelas fuera inhibido por diferentes factores de estrés, tal como se discutió anteriormente, pero además, las densidades de zooxantelas pueden haberse visto activamente reducidas por el propio coral que las hospeda, ya que la alimentación heterotrófica representaba una fuente de energía adicional.

Los estudios sobre el efecto de la estacionalidad en las densidades de zooxantelas sea han realizado en latitudes altas, tales como Hawai (Stimson 1997), Mauricio (Fagoonee et al. 1999) y las Bahamas (Fitt et al. 2000), y en uno más cercano al ecuador en Tailandia (Brown et al. 1999). Sin embargo, ninguno de ellos se llevó a cabo en un área en donde el afloramiento estacional o la escorrentía dominaran las dinámicas estacionales de nutrientes y temperaturas del mar, tal como sucede en la zona de estudio. Los resultados aquí presentados apoyan el concepto de una correlación negativa entre las concentraciones de clorofila y la disponibilidad de luz, pero no concuerdan con los estudios previos realizados sobre la dependencia de la densidad de zooxantelas de variaciones entre factores ambientales como la temperatura, la disponibilidad de luz y las concentraciones de nutrientes. Esto sugiere que los resultados y conclusiones obtenidos en estudios anteriores en cuanto al efecto de estacionalidad en las densidades de zooxantelas, no es aplicable para zonas en las que las características oceanográficas regionales, tales como el afloramiento estacionario y la fuerte influencia de la escorrentía, juegan un papel primordial.

De acuerdo con nuestros resultados, sugerimos que los estudios futuros se enfoquen en las discrepancias de las generalizaciones en cuanto a la variabilidad estacionaria de las densidades de zooxantelas. Las regiones costeras del Pacífico tropical mexicano representan un excelente lugar de estudio para futuras investigaciones, ya que incluyen el Golfo de Tehuantepec, que es una región de afloramiento. Además, han sido caracterizadas ampliamente, tanto en términos de estacionalidad oceanográfica (e.g., López-Calderón et al. 2006, Barocio-León et al. 2007) como en términos de abundancia de coral (e.g., Reyes-Bonilla y Leyte-Morales 1998, Pérez-Vivar et al. 2007).

 

Agradecimientos

Este estudio se llevó a cabo como una colaboración entre el Centro de Ecología Marina Tropical (ZMT) de Bremen, Alemania, y el Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR), de la Universidad de Costa Rica, como requisito parcial del programa de maestría "Estudios Internacionales en Ecología Acuática Tropical - ISATEC" de la Universidad de Bremen, Alemania. Los autores quieren agradecer al ICT (Instituto Costarricense de Turismo) y al Área de Conservación de Osa (ACOSA) por su apoyo en los sitios de trabajo, al programa de monitoreo del CIMAR por los datos de los sitios en Culebra, y al Instituto Meteorológico Nacional (IMN) por habernos brindado la información meteorológica utilizada en este estudio. Estamos en deuda con JJ Alvarado, B Bezy, C Fernández, J Nivia, D Morera y C Roder por su apoyo durante el trabajo de campo y con J Acuña, M Birkicht y D Peterke por su asistencia técnica en los laboratorios. Las sugerencias de revisores anónimos contribuyeron al mejoramiento de este manuscrito. El primer autor recibió apoyo financiero de DAAD (Servicio de Intercambio Académico Alemán).

 

Referencias

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