Sitios de estudio

El trabajo se llevó a cabo en las montañas Jocotitlán (JO) y Tláloc (TL) en el Estado de México (Figura 1). Las montañas son parte de la Faja Volcánica Transmexicana compuesta geológicamente por un complejo de andesitas-dacitas y depósitos piroclásticos (^{Arce et al., 2019}). El clima es tipo C(w₂)(w), semifrío húmedo con lluvias en verano y menos de 5 % de lluvia invernal, con cociente precipitación/temperatura mayor de 55 (^{García, 2004}). La precipitación media anual varía de 900 a 1 200 mm con temperatura media anual entre 5 y 10 °C. La masa forestal en JO se compone en promedio por 180 árboles∙ha^-1 con un área basal de 14 m²∙ha^-1 (^{Núñez-García, Gómez-Guerrero, Terrazas-Salgado, Vargas-Hernández, & Villanueva-Díaz, 2020}), mientras que en TL, se forma por 250 árboles∙ha^-1 y 27 m²∙ha^-1 (^{Acosta Mireles, Carrillo Anzures, Delgado, & Velasco Bautista, 2014}). El incremento en área basal de los árboles en TL es en promedio 2.5 mayor que en JO (^{Correa‐Díaz et al., 2020}; Núñez et al., 2020).

Después de recorridos de campo y revisión de material cartográfico y satelital, en cada montaña se establecieron cuatro sitios de colecta periódica para la caída de acícula. Para captar la variación de cada montaña se incluyeron sitios de colecta contrastantes en elevación y exposición, pero con masas puras de P. hartwegii. La ubicación de sitios se muestra en el Cuadro 1.

Figura 1 Localización de los sitios de estudio en las montañas de Jocotitlán (a) y Tláloc (b), Estado de México. 

Masa de acículas

En cada sitio, la masa de acículas (kg∙ha^-1) se cuantificó en un transecto de 20 m con tres trampas de 30 cm de diámetro, ubicadas a nivel del suelo y delimitadas con poliducto de 127 mm de grosor. La distancia entre trampas fue de 10 m, colocadas sobre curva de nivel. En total se establecieron 12 trampas en cada montaña (tres repeticiones x cuatro sitios de colecta).

Para identificar el material fresco depositado, se removió todo el mantillo dentro del círculo hasta exponer el suelo mineral, permitiendo que el contraste entre el color negro del suelo y el café de las acículas facilitara la identificación de material recientemente caído. Todas las trampas se ubicaron debajo del dosel del arbolado, procurando coberturas de al menos 60 %. Las acículas acumuladas se colectaron durante 9 (JO) y 10 (TL) visitas de junio del 2017 a junio del 2018. Las acículas se secaron en estufa de aire de circulación forzada (Sheldon Fx14-S, EUA) a 70 °C por 72 h y se pesaron en una balanza digital (Ohaus Scout Pro, EUA) con precisión de 0.01g.

Nutrientes del mantillo

Al inicio del experimento se tomaron tres muestras de mantillo en cada sitio (12 por montaña) y se analizaron las concentraciones de N, P, K, Ca y Mg, para estimar los reservorios de nutrientes en el piso forestal. De la misma forma, y para correlacionar el contenido de nutrientes de la caída con el del piso forestal y el suelo mineral, se determinaron las concentraciones de N y P y los cationes intercambiables K⁺, Ca⁺² y Mg⁺² del suelo superficial (0 a 10 cm), tomando 36 muestras en JO y 40 en TL durante el año de observación.

En cada sitio se instaló un registrador electrónico de temperatura y humedad relativa (Datalogger, HoBo®, EUA), para obtener los datos a intervalos de 4 h y conocer la variación en las condiciones climáticas de cada montaña.

Análisis de las muestras

Las muestras secas de mantillo y acículas se molieron para el análisis de concentración de nutrientes. El N en el tejido vegetal se determinó mediante el método semimicro-Kjeldahl (^{Bremmer, 1965}). Las concentraciones de P, K, Ca y Mg se determinaron en el extracto resultante de la digestión con HNO₃:HClO₄ (2:1, v:v) de tejido vegetal seco y molido, con un espectrofotómetro de emisión atómica con plasma acoplado inductivamente (ICP-OES 725 Series, Agilent) (^{Alcántara & Sandoval, 1999}). El pH de las muestras de suelo mineral se determinó con potenciómetro en una mezcla de suelo agua 1:2. También se determinó el nitrógeno total por el método de micro-Kjeldahl, el P por el método ^{Bray y Kurtz (1945}) y los cationes intercambiables con acetato de amonio 1 N pH 7.0.

Análisis estadístico

Se verificó que los datos cumplieran con el supuesto de normalidad con la prueba de Shapiro-Wilk y cuando no fue el caso se utilizaron transformaciones logarítmicas, raíz cuadrada o de tipo Box-Cox. Cuando el ajuste a la normalidad no fue posible mediante transformaciones, se utilizó la prueba no paramétrica de Wilcoxon (^{Zar, 2010}), para comparaciones entre montañas. La masa de nutrientes (kg∙ha^-1), la concentración (%, ppm o cmol_c∙kg^-1) y los flujos (kg∙ha^-1∙año^-1) fueron las variables respuesta para la comparación entre montañas. También se utilizaron proporciones de nutrientes con respecto al N, que es una referencia común para este tipo de estudios (^{Sardans et al., 2016}). Para los flujos se hizo un análisis estadístico de las tendencias, ya que las muestras se repitieron en el tiempo en cada sitio; por lo anterior, las mediciones están correlacionadas en el tiempo. Con modelos lineares mixtos, se hizo un análisis de varianza longitudinal considerando el tiempo, montaña e interacción tiempo*montaña como factores fijos (^{Fitzmaurice, Laird, & Ware, 2004}). Se probó si las tendencias temporales seguían un patrón lineal, cuadrático o cúbico (P > 0.05). Los análisis se realizaron con los paquetes estadísticos SAS (^{SAS Institute Inc., 2011}) y R (3.6.3) (^{R Core Team, 2020}).

Tendencias estacionales

La tendencia estacional más común fue cúbica. Las concentraciones de K no mostraron una tendencia definida, excepto cuando se consideró la proporción N:K. El Cuadro 6 indica que, en todos los casos en que se pudo ajustar una tendencia, el factor tiempo fue significativo (P < 0.001), mientras que el efecto de montaña no fue estadísticamente significativo para las concentraciones de P, Ca y la relación N:Ca. La interacción montaña*tiempo fue estadísticamente significativa para N y las relaciones N:K y N:Mg.

Específicamente para esta investigación, durante el ciclo de un año, el hecho de que la tendencia de nutrientes o sus proporciones sea cuadrática indica que hay un punto bajo para una estación determinada, mientras que cuando es cúbica se presenta un punto máximo y un mínimo estacional; es decir, dos cambios de pendiente en la tendencia.

La Figura 2 muestra que la tendencia de caída de acícula fue mayor durante el verano y menor en invierno. Las tendencias por nutrientes y proporciones con respecto al N se muestran es las Figuras 3 y 4, respectivamente. La concentración de N fue mayor a mediados del otoño (octubre 17), mientras que para P y Ca fue mayor en el verano (junio 20 a julio 7). En el caso del Mg, las concentraciones fueron mayores en primavera (marzo 16 a mayo 5) (Figura 3). Excepto por la relación N:Ca, la mayoría de la proporciones de nutrientes (N:P, N:K, N:Mg) presentaron máximos al final del verano (agosto 28) y otoño (octubre 17) (Figura 4).

Figura 2 Tendencias temporales en la masa de caída de acículas de Pinus hartwegii con valores estimados e intervalos de confianza del 95 % en dos bosques alpinos del centro de México. Letras minúsculas y mayúsculas indican meses del 2017 y 2018, respectivamente. 

Figura 3 Tendencias en la concentración de nutrientes de caída de acículas de Pinus hartwegii con intervalos de confianza del 95 % en dos bosques alpinos del centro de México. Letras minúsculas y mayúsculas indican meses del 2017 y 2018, respectivamente. 

Figura 4 Tendencias temporales en proporciones de nutrientes de caída de acículas de Pinus hartwegii con valores estimados e intervalos de confianza del 95 %, en dos bosques alpinos del centro de México. Letras minúsculas y mayúsculas indican meses del 2017 y 2018, respectivamente. 

Concentraciones en piso forestal y suelo

Comparado con JO, el piso forestal en TL mostró mayor concentración de Mg (P < 0.001) y Ca (P < 0.009). Tal diferencia también se reflejó en las concentraciones del suelo mineral, lo que corrobora la estrecha relación de la fertilidad del suelo y la química de las acículas (^{Wood et al., 2006}). Una suma mayor de cationes (K + Ca + Mg) en TL indica mejor fertilidad y refuerza la relación entre la cantidad de nutrientes potencialmente disponibles y la composición química de las acículas, ya que el suelo es de origen volcánico (Andisol) en ambas montañas. En estas, la baja concentración de los principales cationes (<6 cmol_c∙kg^-1) es la esperada en los suelos forestales de bosques de P. hartwegii en el centro de México (^{Marín, Escolero-Fuentes, & Trinidad-Santos, 2002}).

Masa de acículas

El hecho de que JO haya presentado mayor cantidad de masa de mantillo se tradujo también en reservorios más grandes de todos los nutrientes (P < 0.001); sin embargo, llama la atención que aun con mayores reservorios en JO, el bosque TL tenga mayor productividad. Los árboles en JO tienen incremento medio anual en área basal de 6 cm², mientras que en TL es de 15 cm² (^{Correa‐Díaz et al., 2020}; ^{Núñez-García et al., 2020}).

Los resultados indican que, en JO, una proporción alta de la productividad neta se destina a la producción de masa foliar. Dependiendo de la estructura y edad del bosque, la producción de acículas puede representar más del 70 % de los detritos del dosel (^{Schlesinger & Bernhardt, 2013}). Anualmente, fluyen mayores cantidades de nutrientes del dosel al piso forestal en JO, pero no parece haber prioridad en la productividad de componentes maderables. De hecho, la sincronía entre la actividad fotosintética a nivel dosel (a través de índices de vegetación- NDVI) y la formación de anillos de crecimiento anual es mayor en TL que en JO (^{Correa-Díaz, Gómez-Guerrero, Vargas-Hernández, Rozenberg, & Horwath, 2020}).

Otros autores tampoco han encontrado correlación entre el crecimiento radial y la producción de acículas en bosques de Pinus silvestris L. (^{Lehtonen, Lindholm, Hokkanen, Salminen, & Jalkanen, 2008}), pero sí han encontrado pulsos de producción de acícula cada cuatro años, posiblemente asociados a eventos de circulación climática global (^{González de Andrés et al., 2019}). En cuanto a mayores reservorios del piso forestal, lo que se sabe es que la acumulación de mantillo está más bien correlacionada con los procesos de descomposición que con la productividad de un bosque (^{Frank, Pontes, & McFarlane, 2012}). Los resultados de este estudio sugieren que podría haber otros factores de la calidad de acícula y descomposición, como la proporción N:lignina, que podrían explicar este resultado (^{Schlesinger & Bernhardt, 2013}).

Es probable que en el sitio JO, por ser un volcán aislado y no parte de una cadena montañosa como TL (Figura 1), ocurran eventos más extremos en humedad y temperatura y mayor velocidad de viento que provoquen mayor caída de acícula, menor descomposición y menor crecimiento de los árboles (^{Zhu et al., 2021}). Los datos de los dataloggers mostraron que la temperatura es ligeramente menor y la humedad relativa es mayor en JO que en TL (6.83 vs. 7.25 °C; 73.13 vs. 69.74 %).

Flujo anual de nutrientes

En ambas montañas hay tendencias definidas de la masa de acícula y nutrientes entre junio del año previo (2017) y junio del año posterior (2018), con los valores más bajos a principios de invierno. El aporte total de acículas de pino fue 11.2 Mg∙ha^-1∙año^-1 en JO, mientras que en TL fue 6.7 kg∙ha^-1∙año^-1 (Cuadro 5). Estos datos son altos comparados con los reportados en otros ecosistemas; por ejemplo, 7.6 Mg∙ha^-1∙año^-1 para hojarasca total (hojas, ramillas y estructuras reproductivas) en bosques de pino-encino de Chiapas (^{Rocha-Loredo & Ramírez-Marcial, 2009}); 5.9 Mg∙ha^-1∙año^-1 en bosques de pino-encino de Durango (^{Moreno Valdez et al., 2018}) y 7.4 y 10.6 Mg∙ha^-1∙año^-1 en bosques de encino de Nuevo León y Morelos, respectivamente (^{González-Rodríguez et al., 2011}; ^{Mantero-García, Gómez-Guerrero, Gavi-Reyes, Zamora-Morales, & Ramírez-Ayala, 2019}). De acuerdo con una revisión global, ^{Zhang, Yuan, Dong, y Liu (2014}) determinaron que la hojarasca total en ecosistemas forestales varía de 3 a 11 Mg∙ha^-1∙año^-1, aunque los extremos superiores se extienden hasta los 13 Mg∙ha^-1∙año^-1.

En años húmedos y con vientos fuertes, la caída de hoja puede ser hasta más de dos veces mayor en comparación con años de clima promedio, lo cual afecta particularmente a los bosques de coníferas con mayor desprendimiento de acículas (^{Cheng et al., 2020}). Por falta de estaciones meteorológicas, no fue posible saber si en el año de estudio haya habido mayor caída de hoja por factores abióticos. Los valores de caída de hoja representan sitios con buena cobertura arbórea (>60 %), pero en sitos de menor cobertura los valores serán menores. Aunque todos los sitios presentan cobertura del 100 % en sotobosque, es probable también que por la ubicación de la trampa a nivel de suelo se puedan captar algunas acículas por efecto de la gravedad.

En ambas montañas, la máxima acumulación de acículas ocurrió en los meses con mayor precipitación (Figura 2), cuando la actividad de crecimiento es mayor, los árboles reemplazan el follaje viejo y los nutrientes móviles como el N y P se transportan de tejido viejo a nuevo (^{Schlesinger & Bernhardt, 2013}). Estos resultados contrastan con los de otros estudios, donde la mayor producción de hojarasca se asocia a la temporada más seca del año (^{López-Escobar et al., 2018}); sin embargo, una tendencia bimodal, incluyendo temporada seca y húmeda se reportó para bosques de encino-pino (Quercus potosina Trel. y Pinus cembroides Zucc.) en San Luis Potosí, con producción total de hojarasca de 5.9 Mg∙ha^-1∙año^-1 (^{Pérez-Suárez et al., 2009}). Los resultados del presente estudio indican un solo pico de producción de acícula que ocurre en verano (Figura 2). Así, a pesar de desarrollarse sobre climas fríos, los resultados evidencian que los bosques estudiados son muy productivos en acícula y dinámicos en la transferencia de nutrientes.

Eficiencia de uso de nutrientes

Utilizando la información del Cuadro 5, la eficiencia de uso de nutrientes en caída de acícula se puede estimar a nivel de ecosistema. Dicha estimación es el cociente del flujo anual de masa de acícula con respecto al flujo anual de cada nutriente (kg∙ha^-1∙año^-1). Las eficiencias en JO son 114, 2 153, 1 287, 485, 2 015 para N, P, K, Ca y Mg, respectivamente, en tanto que para TL son 121, 1 971, 859, 465, 1 425 en el mismo orden de nutrientes. Estos resultados indican que la eficiencia de uso de N es más eficiente en la montaña TL, ya que una misma unidad de nutriente (kg) se tradujo en cantidades mayores de masa foliar (kg). Pero en términos de K y Mg hubo mejor eficiencia en JO, lo que particularmente es consistente con una mayor suma de cationes en el suelo de TL (Cuadro 3). Independientemente de la localidad, estos niveles de eficiencia son más altos para las bases K, Ca y Mg que los encontrados en un rodal de Pinus pseudostrobus Lindl. mezclado con especies caducifolias (^{González-Rodríguez et al., 2011}) y, excepto por la eficiencia en P, también superan la eficiencia de nutrientes del bosque tropical lluvioso (^{Kotowska, Leuschner, Triadiati, & Hertel, 2016}).

Tendencias en el tiempo

En ambas montañas, la producción de acícula se reduce en los meses fríos, reflejando la baja actividad fisiológica en los árboles. Para bosques alpinos este es un resultado esperado, debido a que la temperatura limita un gran número de procesos ecofisiológicos (^{Körner, 2012}). Las concentraciones de los nutrientes en la caída de acícula son resultado de las concentraciones en acícula verde y la reabsorción (^{Kobe, Lepczyk, & Iyer, 2005}); cuanto más baja es la concentración de nutrientes en caída de acículas, mayor es la cantidad de reabsorción al interior de los árboles. Ambas montañas tienen un patrón similar con concentraciones más bajas (mayor reabsorción) en los meses de marzo a mayo (Figura 2); es decir, en los meses secos cuando la provisión de nutrientes vía suelo es baja por la menor humedad del suelo (^{Gómez-Guerrero & Doane, 2018}).

El P mostró un aumento gradual de reutilización de julio a enero, esto es, mayor demanda en la medida que el periodo lluvias se iba alejando (Figura 3). Lo anterior podría deberse a que P es un elemento de baja movilidad que se absorbe principalmente por difusión de masas, requiriendo humedad del suelo para favorecer la presencia de sus formas solubles (^{Binkley & Fisher, 2020}). En ambas montañas, la similitud de la proporción N:P indicó una reutilización mayor en los meses de junio y julio; posteriormente, esta reutilización disminuyó en invierno y se reactivó a finales de la primavera del siguiente año, que es una tendencia acoplada con el ritmo de crecimiento arbóreo y que denota la importancia de estos dos macroelementos (N y P) para la formación de biomasa (^{Schlesinger & Bernhardt, 2013}).

El Ca indicó una demanda progresiva de julio a marzo, lo que refleja el proceso de formación de pared celular en las acículas; es decir, a diferencia de otros elementos, se infiere un proceso acumulativo en la medida que se concluye la expansión foliar. La variación de la proporción N:Ca indica que el mayor consumo de Ca ocurre en la época de lluvias, cuando las acículas empiezan su expansión. El hecho de que dicha relación se mantenga estable el resto del año indica que el Ca tiene baja movilidad y que se va acumulando en las estructuras de soporte como la pared celular.

Las concentraciones más bajas de Mg en JO concuerdan con la menor disponibilidad en el suelo (Cuadro 3). Los resultados indican que, en JO, las acículas que caen al piso ya van con bajas concentraciones de Mg, debido a su baja disponibilidad en el suelo, lo que condiciona a los árboles incrementar la reutilización de Mg. En cambio en TL, el suelo tiene mejor abasto de Mg, de tal forma que las acículas regresan al suelo con concentraciones más altas de Mg (Figura 3). Dado que la productividad de TL es alta comparada con JO, los resultados denotan provisión suficiente de Mg y menor necesidad de reutilización; además, la proporción N:Mg es más estable en TL a lo largo del año. La proporción más baja de N:Mg en TL indica un mejor balance de nutrientes, sustentado por la mayor fertilidad de suelo (Cuadro 2). Aunque en ambos lugares la proporción N:Mg varía durante el año, es evidente que los cambios son mayores en JO, donde las acículas caídas de agosto a octubre se empobrecen considerablemente en Mg (mayor relación N:Mg), denotando que en JO se requieren más ajustes en la proporción de nutrientes para mantener el crecimiento arbóreo.

Llama la atención que el K por sí solo no haya mostrado tendencia temporal, pero cuando se considera la proporción N:K, es notable la importancia del K y su mayor amplitud de respuesta. La proporción N:K se manifestó en dos fases; la primera de agosto a diciembre (verano-otoño) cuando proporcionalmente el K es bajo respecto a N, mientras que la segunda fase ocurre en los meses secos, de enero a mayo (invierno-primavera), cuando la proporción K respecto a N aumenta (disminuye N:K). Dado que el K está ligado a la regulación estomática, transporte de floema y fotosíntesis, este resultado podría indicar un aumento en la reabsorción de K en otoño, previo a la estación fría, mientras que en primavera la reabsorción de K disminuye, cuando la nueva estación de crecimiento y fotosíntesis está por iniciar. Por otra parte, previo al invierno, las hojas ya han acumulado celulosa y el N se diluye, resultando en proporciones N:K más bajas antes de empezar la nueva estación de crecimiento (^{Schlesinger & Bernhardt, 2013}). A nivel de ecosistema, el papel del K es complejo, pero una revisión amplia del tema indica una fuerte relación con el N (^{Tripler, Kaushal, Likens, & Walter, 2006}), lo que coincide completamente con este estudio. Al respecto, se ha propuesto que los pulsos paralelos de K y nitratos en los arroyos de las cuencas indican la fuerte relación de estos elementos (Tripler et al., 2006). Aunque la temperatura media de ambos sitios es similar, los días con temperaturas bajo cero son mayores en JO (^{Núñez-García et al., 2020}). De hecho, hay un pulso más marcado de reabsorción de K, indicado por la proporción N:K en JO, lo que coincide con la mayor frecuencia de heladas en este sitio (Núñez-García et al., 2020).