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Introducción
Los sistemas agroforestales en los trópicos proporcionan sistemas alternativos para la producción de alimentos, debido a que los sistemas intensivos de producción provocan pérdida de cobertura vegetal, conversión y fragmentación de áreas naturales en los ecosistemas. Estas actividades modifican el hábitat de las especies que dependen de la vegetación, efectos relacionados al área de distribución de la especie y de sus requerimientos de hábitat (Scolozzi y Geneletti, 2012; Campos-Navarrete et al., 2015a). Por otra parte, la velocidad en la pérdida de especies ha aumentado el interés por el estudio de la diversidad biológica en los sistemas agroforestales, principalmente de insectos, debido a que constituyen la fracción más importante de la diversidad de un territorio y prestan múltiples servicios ecológicos a los ecosistemas (Klein et al., 2002). Como la captura de carbono, control de malezas, de plagas y conservación de la biodiversidad (Garbach et al., 2014; Barral et al., 2015).
Los parasitoides tienen un alto número de especies y sus hábitos derivan en servicios de regulación para las poblaciones de sus hospederos (lepidópteros, coleópteros y dípteros) (Shaw y Huddleston, 1991; Abdala-Roberts et al., 2016a). En los sistemas agroforestales, el estudio de estos organismos es interesante desde el punto de vista antropogénico (e.g. control integrado de plagas) y los mecanismos que los regulan (Schmidt et al., 2003; Thies et al., 2005; Nicholls, 2008). En los sistemas agroforestales, la diversidad de especies vegetales posee efectos en la productividad secundaria comparables con los sistemas naturales. Se ha observado que ambientes con mayor diversidad de vegetación promueven incrementos en la riqueza y abundancia en los consumidores (Abdala-Roberts et al., 2016b; Castillo-Sánchez et al., 2019).
El efecto del uso del suelo, en conjunto con la diversidad vegetal asociada a los parasitoides, genera un ambiente más complejo ofreciendo mayor cantidad de refugios y de presas (Russell, 1989; Obermaier et al., 2008; Moreira et al., 2016), incrementando la depredación debido a los efectos de “arriba- abajo”. Estos efectos deberían ser considerados en el diseño de sistemas productivos (e.g cultivos) para el control de los hospederos y/o plagas (Russell, 1989; Abdala-Roberts et al., 2015; 2016a). Modificando la abundancia de las presas (herbívoros) con las características como la especialización de su dieta (generalistas vs. especialistas) y sus interacciones (Campos-Navarrete et al., 2015b). Se ha observado que en los parasitoides especialistas los efectos de un incremento en la diversidad pueden ser negativos, debido a la baja densidad de su recurso prioritario (Hambäck et al., 2014).
En contraste, en los parasitoides generalistas los efectos de un incremento de la diversidad pueden variar y, en algunos casos, puede ser positivo debido a su dieta mixta y al incremento en la disponibilidad de sitios de refugio (Unsicker et al., 2008; Castagneyrol et al., 2013). Siendo que la presencia de los herbívoros puede mediar su interacción con el siguiente nivel trófico de los consumidores donde se incluyen los parasitoides (Abdala-Roberts et al., 2016b).
El presente trabajo explora el efecto en un sistema agroforestal de producción múltiple en la diversidad de parasitoides (Braconidae). Particularmente cambios en la riqueza, abundancia, similitud entre los sistemas y en las estrategias de parasitismo (koinobiontes=especialistas e idiobiontes=generalistas). Tratando de inferir cómo se modifica la diversidad de parasitoides en ambientes donde la diversidad vegetal es limitada e.g. cultivos y cuando estos son adyacentes a la vegetación secundaria.
Materiales y métodos
Área de estudio
El trabajo se realizó en el oriente de Yucatán en el municipio de Tizimín, Yucatán, México. Esta zona se caracteriza por la conversión del uso de suelo de selva nativa a pastizales, para alimento de ganado bovino. La ganadería representa el 30% de la actividad económica de esta zona (INEGI, 2015). El sistema agroforestal se ubica en el área de producción agrícola y pecuaria del TecNM Campus Tizimín, ubicado al final del aeropuerto Cupul s/n C.P. 97700 con las coordenadas 21°09′29″ N 88°10′21″O.
El sistema agroforestal cuenta con cuatro sistemas: plantación de Cocos nucifera “PC” de 2,106 m2 (monocultivo), plantación de Citrus limon “PL” de 7,828 m2 (monocultivo), pastizal con pasto estrella Cynodon sp. “PT” de 10,346 m2 y Vegetación secundaria con más de 30 años de recuperación “VS” de 6,515 m2. Los sistemas se encuentran a una distancia promedio de 500 m entre cada uno, para garantizar la independencia de las muestras. Este contraste en un espacio limitado provee un escenario frecuente en la actualidad, originado por los procesos de fragmentación, originando sitios contrastantes.
Trabajo de campo
Se utilizaron trampas tipo malaise, ampliamente recomendadas y utilizadas para capturar himenópteros parasíticos (Noyes, 1982; Nieves-Aldrey y Castillo, 1991). La orientación de la trampa fue de norte a sur, debido a que es más efectiva si se colocan las aberturas en posición de donde proviene el viento. Las trampas se colocaron lejos de los bordes de cada sistema, con la finalidad de reducir el efecto de borde. Las trampas permanecieron activas todos los días de octubre 2015 - marzo 2016, fueron revisadas cada quince días y los especímenes colocados en frascos con alcohol al 70%.
Identificación de los especímenes
Los especímenes fueron montados de acuerdo con la técnica tradicionalmente usada para estos organismos. La identificación se llevó a cabo mediante la ayuda de la clave taxonómica para Braconidae (Wharton et al., 1997).
El material se determinó hasta nivel taxonómico de género, se utilizó el concepto de morfoespecie para identificar y separar a los individuos que presentan características morfológicas diferentes debido a la dificultad existente para determinar los parasitoides a nivel específico (Simpson, 1961; Mayr y Ashlock, 1991; Delfín y Burgos, 2000). Además, se clasificó a las morfoespecies de acuerdo a sus estrategias de parasitismo (koinobiontes=especialistas e idiobiontes=generalistas), con ayuda de bibliografía especializada (Goulet y Huber, 1993). Todo el material colectado se encuentra resguardado en el TecNM Campus Tizimín.
Análisis de datos
Se realizó un análisis de diversidad en la comunidad de bracónidos en los cuatro sistemas utilizando el índice de diversidad de Shannon-Wiener. Este expresa la uniformidad de los valores de importancia a través de todas las especies de la muestra; asume que todos los individuos son seleccionados al azar y que todas las especies están representadas en la muestra (Ludwing y Reynolds, 1988; Magurran, 1988).
La similitud entre los sistemas se estimó utilizando el índice de Sorensen (Krebs, 1989) basado en la presencia/ ausencia de especies y en el número de especies, comunes o raras (Spellerberg, 1991).
Para estimar la representatividad de la riqueza de especies de las muestras en cada sistema se utilizó el programa EstimateS versión 9. Se utilizaron los estimadores de riqueza ICE basado en el número de especies raras (las observadas en menos de 10 unidades de muestreo) y Jacknife de primer orden basado en el número de especies únicas (uniques) (Colwell y Coddington, 1994).
Con los datos de las morfoespecies registradas usando Abundancia relativa, como la variable de respuesta, se evaluó el cambio entre los cuatro sistemas. Esto a través de un modelo que explora la respuesta cuantitativa de los bracónidos a los sistemas. Este modelo usó como factor principal el sistema con cuatro niveles (PC, PL, PT, VS). El segundo modelo exploró las estrategias de parasitismo de las especies de bracónidos, usando como factor principal estrategia de parasitismo con dos niveles (Idiobiontes “I” y Koinobiontes, “K”), con relación a la abundancia. El tercer modelo exploró la interacción entre los dos factores principales mencionados anteriormente en la abundancia relativa de bracónidos. Los modelos evaluados se ajustaron con el método de Penalizado de Cuasi-Verosimilitud, y se analizaron con GLMM (Modelo Mixtos Lineales Generalizados) usando el programa estadístico R v. 3.01. (R Core Team 2020). Se usaron contrastes a posteriori para probar si existieron diferencias significativas para un factor y entre niveles de cada uno (Crawley, 2007).
Resultados y discusión
Riqueza y Abundancia total
Se colectó un total de 2,031 ejemplares de bracónidos pertenecientes a 20 subfamilias, 47 géneros y 140 morfoespecies. La subfamilia Microgastrinae representó el 49% del total de los individuos capturados, seguidos de Doryctinae y Hormiinae con 8% y 6% respectivamente, Ichneutinae y Macrocentrinae tuvieron un individuo, equivalente al 0.05% (Tabla 1).
Tabla 1 Numero de generos (G), morfoespecies (S) y abundancia (A) por subfamilias en cada sistema. PC= Plantacion de Coco, PL= Plantacion de Limon, PT= Pastizal, VS= Vegetacion Secundaria y el Total, en el sistema agroforestal.
Table 1 Number of genera (G), morphospecies (S) and abundance (A) by subfamilies in each system. PC= Coconut Plantation, PL= Lemon Plantation, PT= Grassland, VS= Secondary Vegetation and the Total, in the agroforestry.
| Subfamilia | PC | PL | PT | VS | ||||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Número de individuos | 447 | 1232 | 194 | 158 | Total | |||||||||
| G S | A | G | S | A | G | S | A | G | S | A | A | S | ||
| Agathidinae | 2 | 5 | 32 | 2 | 4 | 24 | 3 | 5 | 6 | 2 | 2 | 4 | 66 | 8 |
| Alysiinae | 1 | 1 | 3 | 4 | 4 | 33 | 2 | 2 | 2 | 2 | 2 | 5 | 43 | 5 |
| Aphidiinae | - | - | - | - | 1 | 78 | - | - | - | - | - | - | 78 | 1 |
| Blacinae | - | - | - | - | - | - | - | - | - | 1 | 2 | 7 | 7 | 2 |
| Braconinae | 3 | 5 | 44 | 4 | 6 | 39 | 3 | 5 | 7 | 1 | 1 | 3 | 93 | 7 |
| Cardiochilinae | - | - | - | 1 | 2 | 18 | - | 1 | 1 | - | 1 | 1 | 20 | 2 |
| Cheloninae | 2 | 6 | 11 | 3 | 9 | 63 | 2 | 5 | 9 | 2 | 3 | 5 | 88 | 16 |
| Doryctinae | 4 | 10 | 19 | 6 | 24 | 95 | 3 | 9 | 25 | 2 | 14 | 24 | 163 | 31 |
| Euphorinae | 3 | 3 | 4 | 3 | 4 | 25 | 1 | 1 | 2 | 1 | 1 | 2 | 33 | 6 |
| Homolobinae | - | - | - | 2 | 2 | 6 | 2 | 2 | 2 | - | - | - | 8 | 3 |
| Hormiinae | 4 | 7 | 17 | 7 | 15 | 84 | 2 | 2 | 8 | 5 | 7 | 11 | 120 | 16 |
| Ichneutinae | - | - | - | 1 | 1 | 1 | - | - | - | - | - | - | 1 | 1 |
| Macrocentrinae | 1 | 1 | 1 | - | - | - | - | - | - | - | - | - | 1 | 1 |
| Mendesellinae | 1 | 1 | 2 | 1 | 1 | 7 | - | - | - | - | - | - | 9 | 1 |
| Meteorinae | 1 | 1 | 1 | - | - | - | 1 | 1 | 1 | - | - | - | 2 | 1 |
| Microgastrinae | - | 18 | 247 | - | 19 | 572 | - | 19 | 121 | - | 10 | 46 | 986 | 23 |
| Miracinae | 1 | 1 | 4 | 1 | 1 | 17 | - | - | 1 | 1 | 6 | 27 | 1 | |
| Opiinae | 1 | 5 | 47 | 1 | 7 | 143 | 1 | 4 | 6 | 1 | 4 | 39 | 35 | 7 |
| Orgilinae | 2 | 2 | 5 | 1 | 1 | 4 | 1 | 2 | 4 | 2 | 2 | 4 | 17 | 4 |
| Rogadinae | 2 | 2 | 10 | 2 | 3 | 23 | - | - | - | 1 | 1 | 1 | 34 | 4 |
| Total | 28 | 68 | 447 | 39 | 104 | 1232 | 21 | 58 | 194 | 21 | 51 | 158 | 2031 | 140 |
Se encontró 47 géneros, lo que constituye el 24% de lo registrado para Yucatán donde se reportan 194 géneros; esto se explica porque el estado es muy cercano al Golfo de México y es uno de los estados donde laboran los especialistas nacionales y extranjeros y/o donde se han realizado más recolectas (Coronado y Zaldívar, 2014).
Se sugiere que el alto porcentaje de Microgastrinae, se debe a que son bracónidos con un amplio rango de hospederos, que atacan a casi todas las familias de Lepidoptera, excepto la familia Hepialidae (Shaw, 1994), e incluye especies de tamaño pequeño y con colores oscuros que posiblemente los ayude a no ser vistos por sus depredadores (Rabinowitz y Price, 1976; Hawkins et al., 1992).
Ichneutinae y Macrocentrinae tuvieron un solo individuo, esto concuerda con lo predicho para estas subfamilias que estima existen entre 100 -300 especies a nivel mundial (Jones et al., 2009). En México, para Ichneutinae, se han reportado ocho géneros y 12 especies determinadas y sin determinar dos géneros y 14 morfoespecies. Para Macrocentrinae, se tiene reportado cuatro géneros y siete especies determinadas y sin determinar un género y ocho morfoespecies (Coronado -Blanco y Zaldívar-Riverón, 2014). En un estudio en Yucatán, se encontraron dos géneros y dos morfoespecies para Ichneutinae y Macrocentrinae (Castillo-Sánchez et al., 2019).
Riqueza y abundancia de especies por sistema
La mayor riqueza de subfamilias y géneros se registró en PL, seguida por PC, VS y PT. Las morfoespecies y el número de individuos fueron mayor en PL, seguido por PC, PT y VS (Tabla 1). Se observó que, en PL y PC, considerados mono-cultivos concentraron el mayor número de individuos y de riqueza taxonómica; seguida por VS y por PT.
El mayor número de especies raras fue en PT, seguido de PL, PC y VS. En especies únicas, de mayor a menor se encontraron en PC, PT, PL y VS (Tabla 2). En general se observa que VS considerada un policultivo y con mayor complejidad fue la que menor número de especies raras y únicas presentó. Esto contrasta con lo encontrado para el índice de diversidad de Shannon-Wienner, donde la mayor diversidad se observó en PL, seguido de VS, PC y PT (Tabla 2).
Tabla 2 Índice de diversidad de Shannon-Wiener, Número total de morfoespecies, Singletons, Doubletons, Especies únicas y especies raras en los sistemas. PC plantación de coco; PL plantación de limón; PT pastizal y VS vegetación secundaria en el sistema agroforestal.
Table 2 Shannon-Wiener diversity index, Total number of morphospecies, Singletons, Doubletons, Unique species and rare species in the systems. PC coconut plantation; PL lemon plantation; PT grassland and VS secondary vegetation in the agroforestry.
| PC | PL | PT | VS | |
| Índice de Shannon-Wiener | 3.43 | 3.77 | 3.41 | 3.45 |
| Número total de especies | 68 | 104 | 58 | 51 |
| Especies sencillas (Singletons) | 28 | 25 | 28 | 20 |
| Especies dobles (Doubletons) | 7 | 13 | 12 | 14 |
| Especies únicas (Uniques) | 35 | 31 | 32 | 30 |
| Especies raras | 35 | 38 | 40 | 34 |
Estos resultados no coinciden en estudios previos en sistemas de cultivos y sistemas agroforestales donde la mayor riqueza y abundancia se ha encontrado en vegetación secundaria y huertos familiares (Castillo-Sánchez et al., 2019; Chay-Hernandez et al., 2006).
Estimación de riqueza específica
De acuerdo con el ICE se capturó en promedio para el sistema agroforestal el 60% de las especies, mientras que para el Jacknife de primer orden se capturó el 70% de acuerdo con lo estimado para el sistema agroforestal (Tabla 3). Se considera que esta estimación es adecuada, ya que en otros estudios se ha reportado que para los bracónidos es de 53% en cultivos rodeados de vegetación secundaria (Chay-Hernandez et al., 2006).
Tabla 3 Estimadores de riqueza ICE y Jacknife de primer orden (Jacknife 1), respecto a las morfoespecies capturadas, calculados en los sistemas de PC plantación de coco; PL plantación de limón; PT pastizal y VS vegetación secundaria en el sistema agroforestal.
Table 3 ICE and first order Jacknife (Jacknife 1) wealth estimators, with respect to the morphospecies captured, calculated in the systems of PC coconut plantation; PL lemon plantation; PT grassland and VS secondary vegetation in the agroforestry.
| PC | PL | PT | VS | |
|---|---|---|---|---|
| Morfoespecies capturadas | 68 | 104 | 58 | 51 |
| ICE | 120 | 129 | 103 | 94 |
| % Capturado de ICE | 57% | 81% | 56% | 54% |
| Jacknife 1 | 97 | 130 | 85 | 76 |
| % Capturado de Jacknife 1 | 70% | 80% | 68% | 67% |
Similitud de las comunidades
El índice de Sorensen indicó que los sistemas que presentaron la mayor similitud fueron PC con VS, seguidos por PT con VS, en tercer lugar, PL con VS y los que presentaron la menor similitud fueron PC con PT (Tabla 4). Esto señala la importancia de conservar remanentes de vegetación secundaria en los sistemas agroforestales, ya que se observó que VS es similar a los cultivos, lo que se ha observado en otros sistemas agroforestales en Yucatán (Castillo-Sánchez et al., 2019).
En este sistema agroforestal queda por explorar el papel de la abundancia de los herbívoros, que ha sido señalada en otros casos, como un factor que sugiere que la presencia de los herbívoros afecta el número de parasitoides y la densidad de su población respecto al paisaje, el clima y el manejo (Koricheva et al., 2000; Schmidt et al., 2003). Lo cual señala que la presencia de herbívoros en los cultivos, ocasionado por la concentración de un solo recurso repercutirá en la incidencia de ciertas plagas, que resultan en una fuente importante para la atracción de ciertos parasitoides, incrementando la abundancia de los consumidores como lo propone la Hipótesis de Más Individuos (Srivastava y Lawton, 1998).
Por otra parte, el policultivo (VS) puede presentar mayor diversidad vegetal que los otros sistemas, probablemente funcione como hábitat natural o refugio para los parasitoides que se dispersan hacia los diferentes tipos de manejo dentro del sistema agroforestal (Thies y Tscharntke, 1999) lo cual debe explorarse.
Efecto del sistema en la abundancia
En cuanto a la respuesta cuantitativa en la abundancia relativa en el sistema y la estrategia de parasitismo de los bracónidos, se observó que el sistema tiene un efecto estadísticamente significativo sobre la abundancia (F 1, 3 = 2.8125 p= 0.000). Se observaron valores mayores de abundancia relativa en PC, PT y VS respecto a PL (Figura 1). En cuanto a la estrategia de parasitismo se encontró un efecto significativo en la abundancia (F1,2= 8.5947 p=0.000), siendo mayor en koinobiontes respecto a los idiobiontes (Figura 2). Sin embargo, no se encontró un efecto de interacción entre el sistema y la estrategia de parasitismo (F1,1= 0.6097 p= 0.65), en el sistema agroforestal.
Con los datos obtenidos en este sistema agroforestal se pudo observar que los monocultivos (e.g. PL), presentaron mayor diversidad de especies, en cuanto a riqueza taxonómica y abundancia de individuos. Sin embargo, para himenópteros parasitoides considerados “enemigos especializados”, estos no son afectados por la manipulación de la diversidad de plantas (Koricheva et al., 2000; Abdala-Roberts et al., 2016a).
Proporción de la estrategia de parasitismo
Koinobionte representó el 63%, 36% se clasificó como Idiobionte y el 1% corresponde al registro de una morfoespecie del género Epsilogaster (Mendesellinae) del cual se desconoce su estrategia. El porcentaje de koinobiontes más alto se presentó en PT, seguido de PC, VS y PL. Los idiobiontes con los porcentajes más altos e iguales PL y VS, seguidos por PC y PT (Tabla 5). Este resultado sugiere que en un sistema agroforestal, las especies de bracónidos especialistas son más abundantes, principalmente en los monocultivos; y los generalistas se concentran en los sistemas de mayor complejidad como la vegetación secundaria.
Tabla 5 Estrategias de parasitismo y morfoespecies en las que no se cono-ce (?=desconocida) expresadas en total y porcentaje para PC plantación de coco; PL plantación de limón; PT pastizal y VS vegetación secundaria en el sistema agroforestal.
Table 5 Strategies of parasitism and morphospecies which are unknown (?), expressed in total and percentage for PC coconut plantation; PL lemon plantation; PT grassland and VS secondary vegetation in the agroforestry.
| PC | % | PL | % | PT | % | VS | % | |
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Koinobiontes | 45 | 66 | 58 | 56 | 42 | 72 | 29 | 57 |
| Idiobiontes | 22 | 32 | 45 | 43 | 16 | 28 | 22 | 43 |
| ? | 1 | 2 | 1 | 1 | - | - | - | - |
| Total | 68 | 100 | 104 | 100 | 58 | 100 | 51 | 100 |
En este sistema agroforestal se encontró que el mayor número de individuos se clasificaron como koinobiontes y que la presencia de estos es independiente del sistema de cultivo. Un mecanismo que podría explicar los patrones encontrados en este sistema agroforestal puede ser “mecanismo de más especialización’’ (Obermair et al., 2008) que indica la especialización previene la competencia, así que comunidades productivas sustentan un mayor número de especies.
Los resultados corresponden a lo reportado por Askew y Shaw (1986), Hawkins (1994), Ruiz-Guerra et al. (2014), Rodríguez-Solis et al. (2016) donde indican que la comunidad de bracónidos está dominada por parasitoides koinobiontes, menciona que la especialidad del huésped no está relacionada con el grado de perturbación y por ello los parasitoides koinobiontes pueden ocurrir tanto en la etapa temprana como en la fase sucesional tardía de la vegetación.
Se considera que los bracónidos son de gran importancia por su participación y utilización en los programas de control biológico de plagas forestales, frutales, hortalizas y de cultivos extensivos en todo el mundo (Coronado et al., 2010). Pero los mecanismos de esta posible regulación en sistemas manejos son poco explorados, particularmente en los sistemas agroforestales que poseen altos niveles de diversidad vegetal y mantienen altos niveles de biodiversidad, con cambios abióticos y abióticos que pueden afectar las comunidades de insectos (Klein et al., 2002).
Finalmente se debe considerar en futuros trabajos experimentales los controles ejercidos por los efectos de abajo hacia arriba de la diversidad de plantas y los de arriba hacia abajo de los consumidores. Sumando a esto el contexto de las interacciones que ocurren en los sistemas agroforestales debe ser estudiado con respecto a las comunidades (e.g. insectos, animales) asociados en los diferentes niveles tróficos y el papel funcional que toman en estos sistemas.
Conclusiones
La subfamilia Microgastrinae fue la más abundante. El sistema PL presentó la mayor riqueza de subfamilias y géneros. La VS fue la que mayor similitud presentó con respecto a los otros sistemas. En cuanto a la abundancia y el sistema se encontró un efecto significativo y fue claro que la estrategia de parasitismo koinobionte fue mayor.
