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INTRODUCCIÓN
En años recientes los estudios sobre algas han aumentado y aunque la mayoría continúa utilizando los caracteres morfológicos como los criterios principales para la discriminación y descripción de especies, el uso cada vez más común de técnicas moleculares como herramienta para la identificación, ha producido cambios en la taxonomía, nomenclatura y clasificación, modificando el número de especies conocidas, como es el caso de Sargassum, ya que un gran número de especies fue colocado dentro de Sargassum natans (L.) Gaillon (Wynne, 2022).
Los cálculos sobre la riqueza de especies de algas, descritas y existentes, a nivel mundial han variado en el tiempo de manera importante: Andersen (1992) registra 130,000 especies de algas rojas, verdes y marrones; Guiry (2012) considera que existen de 30,000 hasta más de 1 millón de especies (micro y macroalgas) y estima 72,500 especies con un enfoque conservador. La mayoría de los cálculos se basan en AlgaeBase (Guiry & Guiry, 2022), que registra 32,260 especies.
Según Llorente-Bousquets y Ocegueda (2008), considerando la diversidad de los organismos vivos de todos los ecosistemas, México es un país megadiverso pues contiene entre el 65 y 70% de la biodiversidad global, registrando 1,600 especies de macroalgas, que incluyen datos de Pedroche et al. (1993).
Existen varios estudios, que destacan la diversidad de algas en México, como los de Pedroche et al. en 1993, que registraron 553 sp. de macroalgas para el Atlántico, los de Dreckman (1998), Ortega et al. (2001), Pedroche y Sentíes (2003) y Pedroche y Sentíes (2020) mencionan un aumento en la diversidad de macroalgas marinas, que asciende a 1,698 taxones, 754 especies para el Atlántico.
Para el estado de Yucatán, hay menos estudios que en el Caribe, y aunque existen listados florísticos, pocos hacen recuentos del total de especies. Los primeros registros sobre algas fueron de Taylor en 1935 (con 27 especies para Yucatán, incluyendo las recolectadas por C. Steere y J. R. Swallen en 1932 y de Arthur Schott en 1865), y el de Taylor en 1941 (que registra 40 especies de macroalgas). También, destacan los de la pionera Laura Huerta (Huerta-Múzquiz, 1958, Huerta, 1961) y Huerta-Múzquiz et al. (1987), quienes recolectaron en Cayo Arenas y Arrecife Alacranes, e identificaron especies de Arrecife Alacranes citadas por Kornicker et al. (1959).
Otros estudios sobre ambientes arrecifales son los de Humm (1952) en Arrecife Alacranes, cuyos resultados Kim (1964) complementa en su tesis caracterizando 198 especies de la ficoflora; el de Huerta-Múzquiz et al. (1987) que cita especies de Cayo Arenas y Arrecife Alacranes y el de Ortegón-Aznar et al. (2008, 2021) que citan especies del arrecife “Madagascar” y de “Bajos de Diez”.
Entre los estudios sobre ambientes lagunares, destacan los de: Arellano-Guillermo y Serrano-Islas (1993) para la laguna de Dzilam, Ortegón-Aznar y González-González (2000) en varias lagunas costeras; Ortegón-Aznar et al. (2001) cubre Ría Lagartos, y Ortegón-Aznar et al. (2009) publica sobre Chelem.
En cuanto el ambiente costero, se tienen listados de especies por localidades como los de Sánchez-Molina et al. (2007) para la zona de Uaymitún y Chuburná; Rosado-Espinosa et al. (2012) sobre mantos algales de Dzilam Bravo; y Ortegón-Aznar y Aguilar-Perera (2014) en áreas protegidas del Palmar y Dzilam de Bravo.
Hay otros estudios más especializados sobre grupos taxonómicos particulares como las algas pardas: Diaz-Martin y Espinoza-Ávalos (2000), Mendoza-González y Mateo-Cid (2005); García-Ferrer et al. (2019) y Ortegón-Aznar et al. (2021) con nuevos registros de Halopteris filicina y Nemacystus howei para el Estado. Por lo que respecta algas verdes, tenemos a Aguilar-Rosas et al. (2001) de la familia Udoteaceae; Garduño-Solorzano et al. (2005) sobre distribución geográfica y afinidad por sustrato; Espinoza-Avalos et al. (2015), sobre Caulerpa; Ortegón-Aznar et al. (2015) con respecto el alga introducida Caulerpa ollivieri Dostál y Sauvage et al. (2021) sobre Caulerpa wisorii nueva especie para Yucatán y México.
Sobre las algas rojas destacan los trabajos de Dreckman (2012) y Dreckman y De Lara-Isassi (2000) sobre Gracilariaceae; existen también varias revisiones de géneros o familias para el país: Mateo-Cid et al. (2014) con la revisión de Lithothamnion, Melobesia y Mesophyllum,Mendoza-González et al. (2014) de corallinales, Rosas Ortíz et al. (2019) para Halymeniaceae y Vilchis et al. (2020) analizan el complejo Crassiphycus corneus - C. usneoides y su registro en Yucatán.
Respecto de obras integradoras más recientes de macroalgas para la costa norte del estado (Fig. 1), se tiene a: Ortegón-Aznar et al. (2010), que revisan la diversidad de macroalgas citadas para Yucatán (285 sp.): 130 Rhodophyta, 50 Phaeophyceae y 105 Chlorophyta); Mendoza-González et al. (2016), publican un trabajo sobre algas de la Península de Yucatán. Asimismo, García-García et al. (2020, 2021) hacen respectivamente la actualización taxonómica de las algas rojas y las algas pardas marinas bentónicas del Atlántico mexicano.
Figura 1 Área de estudio. Localización de los ambientes incluidos en este estudio. 1a. - 1b. Área desde Celestún hasta El Cuyo, donde se presenta el Ambiente costero, que se extiende a lo largo del litoral. 2.-Ambiente lagunar. 3.- Ambientes Arrecifales.
En cuanto a Cianoprocariontes (Cyanobacteria/Cyanophyta) se analizaron inventarios u obras florísticas que incluyen principalmente macroalgas: el catálogo de Ortega et al. (2001), los de Huerta (1961), o Huerta-Múzquiz et al. (1987); las tesis de Kim (1964) y de Muñoz, (1996); el capítulo de León-Tejera et al. (2016), y la base de datos del proyecto CONABIO KT016 con datos de ejemplares no publicados de herbarios nacionales y del extranjero.
Esta revisión bibliográfica incorpora todos los trabajos publicados de macroalgas que incluyan integraciones y/o aumento en el registro de especies o cambios nomenclaturales hasta 2021. El objetivo de este trabajo es actualizar y aumentar el conocimiento de la diversidad de macroalgas y cianoprocariontes, con el fin de integrar la Flora Ficológica de Yucatán (FFY) en términos de riqueza de especies, el análisis de su distribución en la región y por ambientes generales para detectar las áreas o hábitats que han sido estudiados con distinta intensidad.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
La costa de Yucatán comprende un litoral ancho (360 km) y poco profundo (50 m en promedio) que se localiza en la zona de contacto entre el Golfo de México y el Mar Caribe, que se comunican por el Canal de Yucatán (Fig. 1). El clima se define con tres estaciones: “secas” “lluvias” y “Nortes” (Pech et al., 2010). La temperatura media anual oscila de 24°C a 28°C y las aguas del Golfo de México tienen una salinidad de 36.5 mg/l, (De la Lanza-Espino y Gómez- Rojas, 2004).
En este estudio, se seleccionaron los registros de las especies de macroalgas y cianoprocariontes de tres fuentes: publicaciones, colecciones de herbario y bases de datos de proyectos. La base de datos generada tiene registros a nivel de especie y taxones infraespecíficos. Se generó una tabla donde se enlistan las especies, incluyendo aquellas con un solo registro, indicando en cuales y cuantos ambientes ha sido encontradas y una referencia, que puede ser, ya sea el único reporte para esa especie (artículo, herbario o proyecto), o en los casos en que se ha citado en muchos trabajos, el último que recopila toda la información como el caso de los trabajos de García-García et al. de 2020 y 2021.
Revisión de herbarios:
Para la información de las colecciones, se consultaron diferentes herbarios (UADY, ENCB, FCME, UCF e IZTA, MICH). De esta fuente de información se obtuvo el nombre de la especie, año de recolecta, localidad, así como información de su hábitat o sustrato.
Muestras de campo:
Se tomaron datos de las especies recolectadas de los proyectos SEMARNAT-2004-01-180, PRODEP 2005-206, PAPIME PE207317, de 27 localidades de la costa norte de Yucatán de 2004-2019, así como de material procedente de zonas de los Bajos arrecifales de Sisal de 2019-2021. Las localidades se dividieron por ambientes, quedando 18 sitios que corresponden al ambiente costero, cinco son lagunas costeras y cuatro corresponden a ambientes arrecifales.
Los ambientes generales son tres: el ambiente costero, que se ubica a lo largo del litoral, con playas arenosas o areno-limosas que abarca de la localidad de Celestún hasta El Cuyo (Fig.1).
Ambiente lagunar: Incluye lagunas costeras con fondo limoso y rodeados de manglares: Ría de Celestún, Laguna de Chelem - Yucalpetén, Ría Lagartos, Bocas de Dzilam, laguna hipersalina Santa Clara.
Ambiente arrecifal: Incluye arrecifes rocosos, y coralinos insulares: Arrecife Alacranes, Cayo Arenas, Bajos de Diez y Arrecife Madagascar.
El material de referencia se encuentra depositado en la sección del herbario de la UADY y en la colección de macroalgas de la UMDI-Sisal y la colección del Herbario FCME.
Revisión de publicaciones
Se revisaron publicaciones de 1935 a 2021 donde se citan especies de algas, pero no se consideraron estudios de naturaleza aplicada o ecofisiológico. Para la búsqueda de artículos se usaron palabras claves en las bases de datos Springer Link, EBSCO, JSTOR y CAB Abstracts además de Researchgate y Google académico. No se incluye información de Bases de datos digitales (p.e. GBIF, SNIB, OBIS) ya que no dan distribución especifica de las especies en localidades o ambientes del Estado de Yucatán, que es el objetivo de este trabajo.
La información de cianobacterias se obtuvo de la base de datos del proyecto KT016 “Catálogo de autoridades taxonómicas de Cyanoprokaryota marinos bentónicos de México”, que incluyó información de León-Tejera et al. (2009). En él se incluyó información proveniente de registros bibliográficos, así como de ejemplares de los Herbarios US, DUKE; y dentro de las colecciones nacionales se encuentran la Colección ficológica en los herbarios ENCB y FCME. No se han incluido ejemplares determinados a nivel de género.
Se analiza asimismo que tipo de flora ficológica predomina en Yucatán, con base en los índices de Feldmann (1937) y Cheney (1977), y se compara con respecto a la flora ficológica que se encuentra en los Estados contiguos de Campeche y Quintana Roo. Se utilizó el índice de similitud de Jaccard para comparar ambientes, considerando la riqueza y composición de especies.
Actualización del estado taxonómico
Se revisaron todas las especies registradas en la bibliografía y se actualizó la nomenclatura de acuerdo con AlgaeBase (Guiry & Guiry, 2022) y en el caso de los cianoprocariontes, además se utilizó a Cyanodb (Hauer & Komárek, 2022) y a Komárek et al. (2014).
RESULTADOS
Al reunir todas las publicaciones desde 1935 hasta 2021 se incluyeron todas las especies de macroalgas y cianoprocariontes marinos de Yucatán, junto con los que provienen de revisiones de herbario, y colectas de proyectos, con lo que se generó una base de datos que contiene un total de 34 órdenes, 90 familias, 190 géneros y 462 especies (Fig. 2); Rhodophyta presenta el mayor número de especies (194) seguidos por Chlorophyta (138 spp); cianoprocariontes (76) y Phaeophyceae (54) registran el menor número de especies (Figs. 2 y 3).
De estos 462 taxones, hubo un incremento en el número de especies desde el último registro de algas (285 reportadas por Ortegón-Aznar et al. 2010). Se enlistan 35 taxones que constituyen nuevos registros pare el Estado de Yucatán, no mencionados en trabajos publicados (marcados en Tabla 1 con * en la columna Referencia): 18 Rhodophyta, 2 Phaeophyceae y 15 Chlorophyta como Corynomorpha clavata, Chnoospora mínima, Microdictyon marinum (Tabla 1 material suplementario). Algunos de estos nuevos registros provienen de herbarios y otros son parte de colecciones de campo recientes de proyectos.
Las proporciones de algas rojas, verdes y pardas de la flora ficológica de Yucatán de acuerdo con el índice de Feldmann tiene un valor de 3.59 y con el índice de Cheney, un valor de 6.14, siendo el de Feldman más bajo que lo indicado para floras tropicales (índice de Feldman= 4 y el índice de Cheney = 6); Comparando nuestros datos con los citados para Campeche (Mateo-Cid et al. 2013) encontramos que los valores (5.3 y 9.3) están en la proporción para flora tropical en ambos índices, y Quintana Roo (Pedroche & Sentíes, 2003) es un poco menor para el índice de Feldmman (3,83 < 4) pero funciona con el índice de Cheney (6.55). En el análisis por ambientes, solo las lagunas presentan una flora tropical de acuerdo con el índice de Feldmman (4.6) y el índice de Cheney (7.8).
Por distribución de ambiente general, los arrecifes coralinos registran mayor riqueza (310 spp.) que el costero (254 spp.) y el lagunar (123 spp.) (Fig. 4). El análisis también muestra mayor riqueza de Rhodophyta que los otros grupos.
Del total de especies, 298 solo se presentan en un solo ambiente y 61 especies se registran en los tres ambientes generales (27 Rhodophyta, 7 Phaeophyceae, 25 Chlorophyta y una Cyanoprokaryota) siendo las Ceramiales y las Bryopsidales los grupos que se presentan en más ambientes. Al analizar por tipo de ambiente el coeficiente de Jaccard mostró que no presentan similitudes entre ellos (0.0.273).
Ambiente costero
En el ambiente costero se encontraron 254 especies (108 Rhodophyta, 40 Phaeophyceae, 93 Chlorophyta y 13 Cyanoprokaryota).
La mayor riqueza de especies la presentó Rhodophyta y a nivel de órden y familia, fueron Ceramiales (Rhodomelaceae y Ceramiaceae) y Corallinales (Coralinaceae). En Chlorophyta fueron el orden Bryopsidales (familias Caulerpaceae y Halimedaceae) y en la clase Phaephyceae fueron las Dictyotales (Dictyotaceae). (Tabla 1, material suplementario).
Ambiente arrecifal
Los arrecifes son el ambiente más diverso, registrando 310 especies (119 Rhodophyta, 39 Phaeophyceae, 85 Chlorophyta y 67 Cyanoprokaryota), únicamente para cuatro sitios, donde Alacranes tiene el mayor número de especies (240 spp.), seguido de Bajos de Diez (83 spp.), Madagascar (46 spp.) y Cayo Arenas (31). Rhodophyta tiene la mayor riqueza de especies (118 spp.), a nivel de órden y familia fueron: Ceramiales (Rhodomelaceae y Ceramiaceae), Corallinales (Coralinaceae) Bryopsidales (Caulerpaceae y Halimedaceae) y Dictyotales (Dictyotaceae). (Tabla 1 material suplementario).
Ambiente lagunar
Se tienen un total de 125 especies (65 Rhodophyta, 45 Chlorophyta, 11 Phaeophyceae y cuatro Cyanoprokaryota) entre las cinco lagunas, donde Ría Lagartos (74 spp.) tiene la mayor riqueza, mientras que Bocas de Dzilam (7 spp.) es la que menor riqueza de especies. Rhodophyta (65 spp.) tiene la mayor riqueza de especies, y a nivel de órden y familia, Ceramiales (Rhodomelaceae y Ceramiaceae), Bryopsidales (Caulerpaceae), Cladophorales (Cladophoraceae) y Dictyotales (Dictyotaceae) (Tabla 1 material suplementario).
En cuanto a Cianoprocariontes (Cyanoprokaryota) se registran en esta obra 76 especies que corresponden a 3 subclases, 6 órdenes, 24 familias y 44 géneros. Casi todos los géneros solo registran una especie. Las más frecuentes son: Spirulina y Leptolyngbya con 7 especies y Lyngbya con 5 especies. Entophysalis, Oscillatoria, Schizothrix, Blennothrix y Dichothrix tienen tres especies, Calothrix, Isactis, Scytonematopsis, Aphanothece, Symploca, Phormidium dos especies y 24 géneros con una especie registrada para la costa de Yucatán (Tabla 1, material suplementario).
Respecto al ambiente es claro que hay muy pocos registros de cianoprocariontes en ambientes costeros y lagunares. Todas las especies tienen citas para arrecifes y solo 4 para ambientes costeros o lagunares, denotando una falta de estudios sobre el grupo en el estado (León-Tejera et al. 2016).
DISCUSIÓN
De los 285 taxones mencionados en la última revisión (Ortegón-Aznar et al. 2010), algunas especies han caído en sinonimia (Guiry & Guiry 2022); sin embargo, el incremento en el número de especies a 462 se debe al aumento de estudios ficológicos especializados y trabajos realizados por una nueva generación de ficólogos, por ejemplo, los de Vilchis et al. (2020), o Sauvage et al. (2021). Asimismo, la revisión de herbarios permitió rescatar especies no publicadas previamente y que son primeros registros para Yucatán.
En el listado de especies, hay una especie, Caulerpa ollivieri que aparece como sinónimo de C. prolifera; sin embargo, se decidió conservar el nombre de C. ollivieri, debido a la ausencia de argumentos válidos para este cambio. Algaebase menciona que el cambio nomenclatual fue con base en una comunicación personal de Furnari, quien reconoce que esta entidad podría representar a especímenes más pequeños de Caulerpa prolifera y se remite al artículo de Cormaci et al. (2014) donde textualmente se menciona “Estamos de acuerdo con González-Henríquez & Santos-Guerra (1983: 9) al considerar a Caulerpa ollivieri Dostál conespecífico con C. prolifera. También Meinesz & Hesse (1991: 421) plantearon algunas dudas sobre el reconocimiento de C ollivieri como un taxón distinto” y por último, se menciona que Verlaque et al. (2019: 185) aceptan esta sinonimia. - (11 May 2006 - Wendy Guiry en Guiry & Guyri 2022) al estar de acuerdo con González-Henríquez & Santos-Guerra (1983), de que C. ollivieri es solo un ecomorfosis enana de C. prolifera. En ningún caso y sin artículo científico de respaldo que brinde evidencia molecular, morfológica, o ecofisiológica comprueban la posible sinonimia. Por lo tanto, consideramos a C. ollivieri como una especie independiente y registrada para Yucatán.
Las rodofitas son el grupo con mayor número de especies, algo común en zonas tropicales y son las más frecuentes en la costa del Golfo de México y el Caribe (Ortega, et al. 2001, Mendoza-González et al. 2016, García-García et al. 2020).
Con base a la afinidad florística de las macroalgas del estado de Yucatán, se observó que solo cumple con el índice de Cheney para floras tropicales, sin embargo, de acuerdo con Earle y Young (1972) el Golfo de México y el Caribe Mexicano tienen condiciones tropicales en el contexto ambiental (Lüning, 1990). Los datos obtenidos en este estudio muestran que estos índices no fueron consistentes con la concepción de que la flora de la región es claramente tropical, y esto se puede deber posiblemente a ausencia de registro de especies por diferencias en los métodos y esfuerzos de muestreo.
Para los cianoprocariontes, varias especies se han registrado para ambientes no marinos; sin embargo, ya que en el litoral de la península de Yucatán es frecuente el afloramiento de agua continental cerca de la costa, estos registros se han mantenido en la Tabla 1.
Con respecto a la distribución de especies por ambientes generales (Fig. 4), el ambiente arrecifal presentó mayor riqueza de especies, esto se debe principalmente a los estudios de Kim (1964) y Huerta-Múzquiz et al. (1987) de Arrecife Alacranes, que, a pesar de tener menos esfuerzo de trabajo, son los que han incluido a la mayor cantidad de especies de cianoprocariontes, grupo poco o no incluido en otros estudios. El ambiente arrecifal posiblemente esté subvalorado en cuanto a riqueza de especies ya que la mayor parte de los registros provienen de un número escaso de publicaciones y de un pequeño número de arrecifes.
El ambiente costero tiene más especies de Chlorophyta que las zonas arrecifales, esto probablemente se deba a la presencia de sustratos arenosos y limo-arenosos, donde en estudios previos las clorofitas han demostrado ser el componente macroalgal predominante (Ortegón-Aznar et al. 2001, Garduño-Solórzano et al. 2005, Mateo-Cid et al. 2013). Así mismo sin considerar las cianoprocariontes el ambiente costero tiene solo 3 especies menos que el ambiente arrecifal, y esto se debe a la presencia a los diferentes microhábitats a lo largo de la costa, como sustratos arenosos y rocosos calcáreos, praderas de pastos marinos, bajo diferentes condiciones ambientales (Cetz-Navarro et al., 2008).
El ambiente costero, es el ambiente general con mayor facilidad de acceso, por lo que tiene mayor esfuerzo de muestreo, y aunque no tiene el mayor número de especies; hay más de 20 colectores que han registrado ejemplares en diferentes herbarios, y donde se tienen los registros más antiguos, con ejemplares recolectados desde 1865 (Taylor, 1935).
El ambiente lagunar fue el que presentó el menor número de especies y la laguna con mayor riqueza fue Ría Lagartos, esto puede deberse, a la mayor intensidad de estudios realizados, pues existen cuatro estudios para macroalgas, y en Ortegón-Aznar et al. (2001) se incluyen diferentes épocas del año. También podría estar relacionado con el tamaño de la laguna y las condiciones ambientales, Ría Lagartos es de las más grandes y otras, como Ría Celestún y Chelem, tienen condiciones hipohalinas porque el agua dulce brota en manantiales, mientras que Ría Lagartos, tienen más áreas con condiciones marinas (Ortegón-Aznar & González-González, 2000).
Se pudo constatar una gran diferencia en el número de especies mencionadas en distintas obras, resultado de métodos diferentes, intensidad, época de muestreo, sitios, ambientes o hábitats estudiados. La costa norte de Yucatán es muy extensa y consideramos que, si bien existen muchos trabajos sobre macroalgas bentónicas, algunos taxones y ambientes han sido poco estudiados, tal es el caso de Cyanoprokaryota y Phaeophyceae. En consecuencia, es necesario continuar los estudios en áreas con ambientes poco o no conocidos, como los ambientes arrecifales rocosos y zonas costeras con fuertes presiones de desarrollo turístico, donde no siempre se tiene control de embarcaciones que pueden ser portadoras de especies que pueden ser invasivas. Asimismo, permite crear una línea de base para tener un mayor conocimiento de la diversidad, y ser fuentes estratégicas de información biológica. La catalogación de especies de algas marinas es crucial para la ciencia y la ecología. Como citó Guiry (2012): “Se necesita conocer el mundo natural, no solo por su aprovechamiento, sino por su complejidad y sobrecogedora belleza y armonía”. “Sería una tragedia no saber el alcance de nuestro patrimonio antes de que lo destruyamos sin motivo”.
