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Ciencias marinas
versión impresa ISSN 0185-3880
Cienc. mar vol.49 Ensenada ene./dic. 2023 Epub 08-Dic-2023
https://doi.org/10.7773/cm.y2023.3393
Artículos
Concentraciones de mercurio en bivalvos y cefalópodos enlatados nacionales e importados que se expenden en el noroeste de México
1Sección Ambiental, Instituto Tecnológico de Mazatlán, 82070 Mazatlán, Sinaloa, Mexico.
2Universidad Politécnica de Sinaloa, 82199 Mazatlán, Sinaloa, Mexico.
3Dirección de Cátedras, CONACYT, 03940 Ciudad de Mexico, Mexico.
4Facultad de Ciencias del Mar, 82000 Mazatlán, Sinaloa, Mexico.
El mercurio (Hg) se incorpora principalmente en los seres humanos a través del consumo de alimentos contaminados. Se midió el Hg y se estimó el metilmercurio (MeHg) en moluscos enlatados que se venden en el noroeste de México para evaluar el riesgo para la salud de los consumidores. Se consideraron 5 tipos de moluscos: ostiones, almejas, pulpos, mejillones y calamares. La concentración de Hg en los mejillones fue significativamente (P < 0.05) más baja que la de los otros bivalvos (ostras y almejas) y cefalópodos (calamares y pulpos). La concentración promedio de Hg en los bivalvos (0.013 mg·kg-1) fue significativamente (P < 0.05) menor que la de los cefalópodos (0.018 mg·kg-1). Las concentraciones estimadas de MeHg también fueron menores en los bivalvos que en los cefalópodos. De acuerdo con nuestros resultados, no existe riesgo relacionado con el consumo de moluscos enlatados en el noroeste de México. La secuencia de las concentraciones de Hg fue pulpos > calamares = almejas > ostiones > mejillones. Las concentraciones de Hg y MeHg en los moluscos evaluados en este estudio estaban por debajo de los límites máximos permitidos para el consumo humano en México.
Palabras clave: metilmercurio; moluscos procesados; océano Pacífico oriental; riesgo a la salud; mercurio
Mercury (Hg) is mainly incorporated into humans through the consumption of contaminated foods. Mercury was measured and the methyl-Hg (MeHg) concentration was estimated in canned mollusks sold in northwestern Mexico to assess the health risk to consumers. Five mollusk types were considered: oysters, clams, octopuses, mussels, and squids. The Hg concentration of mussels was significantly (P < 0.05) lower than those of the other bivalves (oysters and clams) and cephalopods (squids and octopuses). The average Hg concentration in bivalves (0.013 mg·kg-1) was significantly (P < 0.05) lower than that of cephalopods (0.018 mg·kg-1). The estimated MeHg concentrations were also lower in bivalves than in cephalopods. Based on our results, no health risk is associated with the consumption of canned mollusks that are sold in northwestern Mexico. The Hg and MeHg concentrations followed the order of octopuses > squids = clams > oysters > mussels. The Hg and MeHg concentrations in the mollusks evaluated in this study were below the maximum permissible limits for human consumption in Mexico.
Key words: methyl-Hg; canned mollusks; eastern Pacific Ocean; health risk; mercury
INTRODUCCIÓN
El mercurio (Hg) se encuentra de manera natural en concentraciones muy bajas en los ecosistemas acuáticos. Las fuentes naturales y antropogénicas contribuyen cantidades notables de Hg al medio acuático, lo cual provoca contaminación del agua, los sedimentos y la biota. Las principales fuentes industriales de Hg atmosférico, como impurezas en los combustibles y las materias primas, son la quema de carbón, la minería y las actividades industriales que procesan minerales y otras materias primas para producir metales y cemento. Otras fuentes importantes de Hg provienen del uso intencional de este elemento. La más grande de estas fuentes son las actividades mineras de oro artesanales y a pequeña escala, seguidas de los residuos generados por productos de consumo, incluidos los derivados del reciclaje de metales, la industria cloro-álcali y la producción de monómeros de cloruro de vinilo (UNEP 2019).
A concentraciones elevadas, el Hg es peligroso para la salud humana y daña el sistema nervioso central (Davidson et al. 2004). Este daño puede resultar en pérdida de equilibrio, debilidad o dificultad para coordinar los músculos utilizados para hablar, adormecimiento en las extremidades, pérdida de audición, visión borrosa, pérdida de conciencia y, en casos extremos, la muerte. Entre las formas orgánicas de Hg, el metilmercurio (MeHg) es la especie química más peligrosa (Honda et al. 2006). En la mayoría de los organismos, la principal vía de absorción de Hg es la ingestión (Luoma y Rainbow 2005), por lo tanto, los productos que son consumidos por los seres humanos y que pueden contener Hg deben ser monitoreados regularmente.
Los moluscos son un grupo diverso de organismos que pueden consumirse tanto frescos como enlatados y son muy valorados por los consumidores a pesar de su posible contenido de Hg. Por lo tanto, es imperativo monitorear el contenido de Hg en los moluscos frescos y enlatados debido al potencial riesgo para la salud humana. De hecho, la alta demanda en el mercado de los moluscos requiere una consideración especial y esfuerzos de monitoreo para estos alimentos. Los moluscos más comúnmente comprados y consumidos son las almejas, ostras, caracoles, babosas, pulpos y calamares, aunque esto varía según las regiones. En México, el consumo de moluscos frescos es bajo. Por ejemplo, el consumo per cápita de ostras frescas, calamares, pulpos y almejas es inferior a 1 kg por año (CONAPESCA 2013). Actualmente, no hay información de consumo disponible para mariscos enlatados.
Para abordar esta falta de información tan necesaria, se evaluó el contenido de Hg y MeHg en moluscos enlatados domésticos e importados vendidos en el noroeste de México. Este estudio evalúa el riesgo para la salud de los consumidores basado en las concentraciones de Hg y MeHg en los moluscos y el consumo promedio de productos pesqueros en México. Además, este estudio compara las concentraciones de Hg en moluscos enlatados y pescado en el noroeste de México con las de otras regiones.
MATERIALES Y MÉTODOS
Los moluscos enlatados fueron adquiridos en enero de 2014 en diferentes supermercados de Mazatlán, Sinaloa, México. Evaluamos 5 tipos de moluscos en este estudio: ostiones, almejas, pulpos, mejillones y calamares. Los ostiones y las almejas fueron enlatados en México, mientras que los pulpos, mejillones y calamares fueron importados de los Estados Unidos de América, Corea del Sur y España, respectivamente. Para cada tipo de molusco se analizaron 10 latas como muestras individuales. Las latas se abrieron y se drenaron y la mitad del producto de cada lata se consideró como una muestra.
Las muestras por duplicado se colocaron en recipientes de plástico, se pesaron, se etiquetaron y se congelaron a -20 °C. Los materiales de laboratorio y utensilios de plástico utilizados para almacenar, manipular y procesar las muestras fueron lavados, enjuagados con agua destilada y lavados con ácido clorhídrico (HCl) 2 M y ácido nítrico (HNO3) 2 M, seguido de un enjuague final con agua Milli-Q (MilleporeSigma, Burlington, MA, EE. UU; Moody y Lindstrom 1977). Las muestras fueron liofilizadas (-49 °C y 133 × 10-3 mbar) durante 3 días y posteriormente molidas a mano en un mortero de ágata. El porcentaje de humedad se determinó por la diferencia del peso húmedo y el peso seco de las muestras. Las alícuotas (0.25 ± 0.02 g) de tejido seco y homogenizado se digirieron de acuerdo al procedimiento modificado de Taylor et al. (2008). Las muestras se colocaron en recipientes de teflón con 5 mL de ácido nítrico concentrado (grado metal traza, JT Baker, Phillipsburg, NJ, EE. UU.) Las muestras se dejaron en predigestión de 12 a 18 h a temperatura ambiente en una campana de extracción, después de lo cual se colocaron en una placa de calentamiento a 120 °C durante 3 h y se dejaron enfriar. Las muestras digeridas se almacenaron en recipientes de plástico con tapa de rosca y se diluyeron a 25 mL con agua Milli-Q (18.2 MΩ cm de resistividad).
El contenido de Hg fue analizado mediante espectrofotometría de absorción atómica de vapor frío (EAA-VF) en un analizador de Hg modelo 410 (Buck Scientific, East Norwalk, CN, EE. UU.). Para evaluar la calidad de los análisis se utilizaron blancos con cada lote de 20 muestras y material de referencia certificado (tejido de mejillón, NIST 2976; porcentaje de recuperación de 98.7 ± 3.1). El límite de detección de Hg (2 desviaciones estándar de la lectura de un blanco) fue de 0.002 mg·kg-1.
La proporción de MeHg:Hg en moluscos oscila entre el 38% y el 48% (Hight y Chen 2006). En bivalvos, proporción de MeHg:Hg se estimó considerando un promedio de la relación de 0.3915 de acuerdo a la información publicada en este grupo de organismos (Claisse et al. 2001, Pan y Wang 2011, Apeti et al. 2012). El promedio de la relación de MeHg:Hg utilizada para pulpos y calamares fue de 0.81 (Annual et al. 2018) y 0.92 (Miklavčič et al. 2011), respectivamente. El riesgo para la salud de los consumidores se evaluó con el cociente de peligro (HQ) obtenido con la siguiente ecuación (Newman 2009):
donde E es el nivel de exposición y RfD es la dosis de referencia (Hg 0.500 µg·kg-1 peso corporal·d-1; MeHg 0.100 µg·kg-1 peso corporal·d-1) de acuerdo a la Agencia de Protección Ambiental (EPA 2001). El nivel de exposición se calculó a partir de la ecuación 2:
donde C es la concentración (en mg·kg-1 en peso húmedo) de Hg o MeHg en el producto de interés, I es la tasa de consumo aparente de moluscos por día (1.070 gramos por persona por día) en México (CONAPESCA 2013) y P es el peso promedio de un adulto (70.00 Kg) en México (Delgado-Álvarez et al. 2015).
Las diferencias de las concentraciones de Hg entre los moluscos estudiados se definieron por medio de una prueba de Kruskall-Wallis y una post-prueba de Dunn. Las diferencias de las concentraciones de Hg entre los bivalvos (mejillones, ostiones y almejas) y los cefalópodos (calamares y pulpos) se evaluaron por una prueba de Mann-Whitney en GraphPad Prism v. 4.0 (GraphPad Software, San Diego, CA, EE. UU.) con un nivel de confianza del 95%.
RESULTADOS
Las concentraciones promedias de Hg fluctuaron desde 0.020 mg·kg-1 en peso seco en los pulpos hasta 0.008 mg·kg-1 en peso seco en los mejillones (Tabla 1). Las concentraciones promedio de Hg en moluscos siguieron el siguiente orden: pulpos > calamares = almejas > ostiones > mejillones. Las concentraciones de Hg en los mejillones fueron significativamente (P < 0.05) menores que en los calamares, ostiones, almejas y pulpos. Considerando que los bivalvos y los cefalópodos pertenecen a diferentes niveles tróficos, se promediaron las concentraciones de Hg en mejillones, ostiones y almejas y se compararon con las concentraciones promedio de Hg en calamares y pulpos. Las concentraciones promedias de Hg en los bivalvos (0.013 mg·kg-1 en peso seco) fueron significativamente (P < 0.05) menores que en los cefalópodos (0.018 mg·kg-1 en peso seco).
Product | Brand | Origin | Presentation | n | Hg |
Mussels | A | South Korea | Smoked mussels in vegetable oil | 10 | 0.008a ± 0.012 |
Squids | B | Spain | Cooked Dosidicus gigas with tomato, sunflower oil, ink substitute, sugar, and starch | 10 | 0.016b ± 0.002 |
Oysters | C | Mexico | Smoked oysters in edible oil | 10 | 0.014b ± 0.005 |
Clams | D | Mexico | Cooked clams in brine | 10 | 0.016b ± 0.028 |
Octopuses | E | United States of America |
Cooked octopuses in cottonseed oil | 10 | 0.020b ± 0.027 |
Different superscript letters indicate significant (P < 0.05) differences.
Las concentraciones medias de Hg y MeHg (µg·g-1 en peso húmedo) y sus correspondientes valores de HQ se presentan en la Tabla 2. El orden descendiente de las concentraciones de Hg y MeHg siguieron el orden de cefalópodos (pulpos y calamares) > bivalvos (mejillones, ostiones y almejas). Las concentraciones de Hg fueron variables, pero en ninguno de los productos se excedieron los límites máximos permisibles de Hg (1.000 mg·kg-1 en peso húmedo) y MeHg (0.500 mg·kg-1 en peso húmedo) considerados en la legislación mexicana para cefalópodos (NOM-129, 1993; SSA 1997) y bivalvos (NOM-032, 1993; SSA 1994). Los valores de HQ fueron inferiores a 1.0 para Hg y MeHg, por lo tanto, el consumo de los moluscos enlatados evaluados en este estudio no representa un riesgo para la salud. Como se observó en las concentraciones de Hg y MeHg, los valores de HQHg y HQMeHg fueron mayores en los cefalópodos que en los bivalvos. Aunque la exposición potencial al Hg y MeHg al consumir moluscos enlatados es mayor en los cefalópodos que en los bivalvos, es poco probable que cause efectos adversos en la salud, incluso para los grupos vulnerables dentro de la población.
Product | Hg | HQHg | MeHg | HQMeHg |
Mussels | 0.0013 | 0.00004 | 0.0005 | 0.000076 |
Squids | 0.0032 | 0.00010 | 0.0026 | 0.000390 |
Oysters | 0.0022 | 0.00007 | 0.0009 | 0.000140 |
Clams | 0.0026 | 0.00008 | 0.0010 | 0.000150 |
Octopuses | 0.0040 | 0.00012 | 0.0037 | 0.000560 |
A partir de nuestros resultados y los de otros estudios presentados en la Tabla 3, puede observarse que, de manera general, las concentraciones de Hg fueron bajas y variables. Las mayores concentraciones de Hg (0.140 mg·kg-1 en peso húmedo) se reportaron en pulpos enlatados en Portugal, mientras que las menores concentraciones (0.003 mg·kg-1 en peso húmedo) correspondieron a los mejillones enlatados utilizados en nuestro estudio. Los moluscos enlatados que se venden en México tienen niveles de Hg que no son de preocupación, no obstante, se requiere información relacionada con otros elementos tóxicos, la tasa de consumo y la presencia de selenio para hacer una evaluación precisa de riesgo a la salud del consumidor.
Species | Area of consumption | Hg | Reference |
Bivalves | |||
Mussel | Portugal | 0.030 | Lourenço et al. (2004) |
Mussel | Venezuela | 0.099* | Tahán et al. (1995) |
Mussel | Spain | 0.027 | Gutiérrez et al. (2006) |
Mussel | Chile | 0.017* | De Gregori et al. (1994) |
Mussel | Chile | 0.010* | De Gregori et al. (1994) |
Mussel | India | 0.045 | Lekshmanan (1988) |
Mussel | Mexico | 0.003 | This study |
Cockle | Venezuela | 0.023* | Tahán et al. (1995) |
Cockle | Spain | 0.066 | Gutiérrez et al. (2006) |
Variegated scallop | Spain | 0.033 | Gutiérrez et al. (2006) |
Razor shell | Spain | 0.021 | Gutiérrez et al. (2006) |
Oyster | India | 0.070 | Lekshmanan (1988) |
Oyster | Mexico | 0.004 | This study |
Clam | Mexico | 0.005 | This study |
Cephalopods | |||
Squid | Portugal | 0.070 | Lourenço et al. (2004) |
Squid | Mexico | 0.005 | This study |
Octopus | Portugal | 0.140 | Lourenço et al. (2004) |
Octopus | Mexico | 0.007 | This study |
*Originally reported on the basis of dry weight; conversion to wet weight was conducted considering 67% humidity
Entre los productos pesqueros, los peces son considerados como la principal fuente de Hg a los humanos en regiones tropicales y subtropicales (Costa et al. 2012). Para poner en contexto las concentraciones de Hg en los bivalvos enlatados que se venden en el noroeste de México, se hizo una comparación con peces enlatados. Las concentraciones de Hg en nuestro estudio (rango de 0.003-0.007 mg·kg-1 en peso húmedo) estuvieron 2 órdenes de magnitud por debajo de la del atún enlatado Thunnus germo (0.431 mg·kg-1 peso húmedo, enlatado en agua; 0.419 mg·kg-1 peso húmedo, enlatado en aceite) de los Estados Unidos de América (Burger y Gochfeld 2004) y Thunnus albacares enlatado en agua (0.362 mg·kg-1 peso húmedo) de México (Ruelas-Inzunza et al. 2011).
DISCUSIÓN
Los moluscos bivalvos se han utilizado ampliamente como biomonitores de la contaminación marina debido a su naturaleza sedentaria y su capacidad para concentrar metales como el Hg. De hecho, hay más información disponible sobre los moluscos bivalvos que sobre los cefalópodos, lo cual puede reflejar la mayor popularidad y accesibilidad de los productos derivados de los moluscos bivalvos entre diversos sectores de la población. En México no existe información detallada acerca de los patrones de consumo de productos pesqueros (Ruelas-Inzunza et al. 2011). Por lo tanto, es difícil estimar con precisión los riesgos para la salud asociados con el consumo de productos de moluscos.
Las concentraciones de Hg en este estudio fueron similares a las reportadas por Gutiérrez et al. (2006). Esos autores encontraron que los mejillones mostraron concentraciones menores de Hg que otros bivalvos enlatados de España, lo cual puede ser debido a su ciclo de vida corto y baja posición trófica. En un estudio que evaluó diversos componentes de una cadena alimentaria marina en la bahía de Bohai, China, las posiciones tróficas (determinadas por isótopos estables de C y N) de los bivalvos variaron desde 2.15 en la vieira de la bahía (Argopecten irradians) hasta 2.17 en la almeja de cuello corto (Ruditapes philippinarum), con los bivalvos ocupando posiciones tróficas inferiores a las de los peces o las aves marinas (Yi et al., 2005). Cabe destacar que los peces que ocupan posiciones tróficas elevadas (por ejemplo, el atún) presentan concentraciones elevadas de Hg en comparación con aquellos que ocupan posiciones tróficas más bajas. Se encontraron patrones similares en los estudios de Blanco et al. (2008) y Olmedo et al. (2013) al comparar las concentraciones de Hg en pescado enlatado y moluscos consumidos en España. Estos autores encontraron concentraciones elevadas de Hg en el atún en comparación con los cefalópodos o los bivalvos.
Otros autores han informado de concentraciones variables de Hg en varias especies de moluscos y peces. Karimi et al. (2013) encontraron una elevada variabilidad intraespecífica de las concentraciones de Hg en diversas especies de bivalvos de Long Island, Nueva York. En un estudio con moluscos enlatados de Portugal (Lourenço et al. 2004), las concentraciones de Hg fueron mayores (0.110 mg·kg-1 en peso húmedo) en los cefalópodos (calamares y pulpos) que en el mejillón azul (0.030 mg·kg-1 en peso húmedo). Interesantemente, en Omán, Al-Mughairi et al. (2013) encontraron que el Hg no fue significativamente diferente entre los cefalópodos y los bivalvos. Estos autores argumentaron que la alta variabilidad en las concentraciones de metales pudo haber sido la razón por la falta de diferencias. En un estudio con atún enlatado en aceites ensaladas, salsa y pasta, no hubo diferencias significativas entre las diferentes presentaciones y se concluyó que el contenido de Hg no se ve afectado por el medio en el cual se enlata (Pawlaczyk et al. 2020). La elevada variabilidad en el contenido de metales en los moluscos enlatados dificulta el establecimiento de patrones de acumulación de Hg. Esta variabilidad puede deberse a la mezcla de especímenes de diferentes tamaños durante el enlatado y a las condiciones ambientales de los lugares donde se recolectaron los moluscos y peces.
A partir de la información proporcionada en las etiquetas de los productos pesqueros, determinamos que los ostiones y almejas evaluadas en este estudio fueron capturadas y procesadas en México, mientras que los mejillones, calamares y pulpos fueron importados de Corea del Sur, España y Estados Unidos, respectivamente. El origen de los productos pesqueros es importante en términos de la potencial de acumulación de metales en el lugar de recolección. Desafortunadamente, información precisa sobre este tema no existe en México. Además del origen, otros factores que pueden influir en las concentraciones de Hg en moluscos enlatados son el pH del contenido de la lata, la concentración de oxígeno en la lata, el tiempo de almacenamiento y la humedad en el lugar de almacenamiento (Oduoza 1992).
La variación en las concentraciones de metales entre los productos enlatados también puede ser el resultado del procesamiento térmico previo al enlatado. De hecho, se ha descubierto que la cocción afecta las concentraciones de metales en los mariscos. Aunque Morgan et al. (1997) encontraron que las concentraciones de Hg en los mariscos frescos permanecieron constantes después de la cocción, Torres-Escribano et al. (2010) demostraron que la concentración de Hg en los mariscos cocinados se incrementa debido a la pérdida de agua. Similarmente, los moluscos bivalvos (Lucina pectinata y Anomalocardia brasiliana) cocinados mostraron niveles de Hg significativamente mayores que los de las muestras crudas (Costa et al. 2016), lo cual pudo haber sido debido a la influencia del calor en la formación de complejos entre las especies químicas de Hg y los grupos sulfhidrilo, como el metilmercurio-cisteína, en los tejidos musculares (Clarkson y Magos 2006).
Para comparar nuestros resultados con aquellos de estudios que reportan sus resultados en base a pesos secos y húmedos, estimamos un porcentaje de humedad para nuestro estudio (67%). Este porcentaje es comparable a los valores reportados por Gutiérrez et al. (2007) para vieiras (Chlamys varia) enlatadas de 7 marcas vendidas en España (67.34-71.89%). Las variaciones en la humedad pueden deberse al proceso de calentamiento utilizado para el enlatado según lo reportado por Gutiérrez et al. (2007) en los mejillones. Además, McCarron et al. (2008) reportaron que el contenido de humedad varió de 79.10-79.20% en los mejillones frescos (Mytilus edulis) de Irlanda, mientras que la humedad fluctuó de 67.40-67.80% en los individuos sometidos a la autoclave. Por lo tanto, los procesos de calor pueden disminuir el contenido de humedad, lo que resulta en concentraciones más altas de elementos que las de los productos frescos.
Las concentraciones de Hg en este estudio variaron en un orden de magnitud. Sin embargo, los cefalópodos comúnmente utilizados para producir alimentos enlatados mostraron concentraciones de Hg más altas que las de los bivalvos enlatados. Por lo tanto, las concentraciones de Hg en este estudio siguieron el orden de pulpos > calamares = almejas > ostiones > mejillones. La elevada variabilidad de las concentraciones de Hg en este estudio podría estar relacionada con las condiciones del sito de recolección de las muestras, el proceso térmico utilizado durante el enlatado y la mezcla de individuos de diferentes tallas durante el enlatado. Al comparar nuestros resultados con los de los moluscos enlatados de diferentes regiones, se puede concluir que las concentraciones de Hg fueron bajas y variables. De hecho, ninguna de las concentraciones de Hg en los moluscos superaba el límite máximo permisible de 1.0 mg·kg-1 de peso húmedo establecido por la legislación mexicana. En comparación con los peces enlatados, las concentraciones de Hg en los moluscos en este estudio eran más bajas, especialmente en comparación con las de los peces que ocupan niveles tróficos altos.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue apoyado por la Secretaría de Educación Pública (proyecto número 7596.20-P). Agradecemos a C. Suárez-Gutiérrez por su apoyo en labores de cómputo y V. Soto-Zúñiga por su ayuda en el laboratorio.
REFERENCIAS
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Recibido: 09 de Noviembre de 2021; Aprobado: 13 de Febrero de 2023