INTRODUCCIÓN

Zostera marina es la planta marina más abundante y más ampliamente distribuida del hemisferio norte (^{Lee et al. 2006}) y se caracteriza por su gran dinámica de crecimiento y su plasticidad. En las costas del Pacífico de Norteamérica se localiza desde las aguas templadas de Alaska hasta las aguas cálidas del golfo de California (^{Riosmena-Rodríguez et al. 2013}). La especie crece en bahías someras, lagunas costeras y estuarios, tanto en ambientes intermareales como submareales (^{Riosmena-Rodríguez et al. 2013}). El límite de su distribución sobre el intermareal está determinado por la tolerancia de sus haces a la desecación debido a la exposición al aire, mientras que su profundidad máxima está limitada por la penetración de la luz (^{Cabello-Pasini et al. 2002}). Durante las mareas bajas, las poblaciones de Z. marina del intermareal están expuestas a intensidad de luz extrema, aire y variaciones de la temperatura del agua, así como a otros factores como el pastoreo por aves acuáticas cinegéticas, todas condiciones estresantes para el crecimiento de los haces, el incremento de biomasa vegetativa y la reproducción sexual. El submareal es un ambiente más estable (^{Lee et al. 2006}), donde el estrés está determinado por la penetración de la luz como función de la profundidad, la iluminación y la turbidez del agua (^{Nielsen et al. 2002}).

La habilidad de Z. marina para reproducirse sexualmente podría ser crucial para el mantenimiento de sus praderas. Las plantas asignan más energía a la reproducción sexual en ambientes estresantes o perturbados (^{Cabaço y Santos 2012}, ^{Kaul 2016}), y los incrementos en la temperatura del agua crean condiciones propicias para el incremento de biomasa vegetativa y otras características demográficas (^{Cabello-Pasini et al. 2002}). El aumento de la temperatura del agua probablemente promueve el desarrollo de mejores características en la fenología sexual; sin embargo, los periodos largos de exposición a altas temperaturas o eventos excepcionales de temperaturas extremas descompensan la tasa de respiración/fotosíntesis y los carbohidratos ya no intervienen en los procesos fisiológicos. Esto tiene un fuerte efecto negativo en el número de hojas por haz y reduce la biomasa de los haces (^{Hammer et al. 2018}).

La bahía San Quintín (BSQ) es relativamente prístina, pero algunos de los procesos ecológicos ahí tienen un futuro incierto, por ejemplo la turbidez del agua, que se duplicó en las últimas 2 décadas (^{Cabello-Pasini et al. 2003}). La BSQ representa el límite sur de la porción central del intervalo de distribución de Z. marina (^{Phillips et al. 1983}). En BSQ, las praderas de Z. marina también se desarrollan en sitios expuestos durante las mareas bajas. ^{Ibarra-Obando et al. (1997)} y ^{Poumian-Tapia e Ibarra-Obando (1999)} han descrito diversas características estructurales y funcionales de las praderas de Z. marina del intermareal de BSQ. Las diferencias en las condiciones ambientales promueven diferencias en la biomasa, las características morfológicas y la distribución en la profundidad. ^{Echavarria-Heras et al. (2006)} compararon la biomasa y la morfología de las hojas de Z. marina antes y después del evento de El Niño/Oscilación del Sur (ENOS) de 1986-1987 y encontraron diferencias en muchas de las variables que midieron; las diferencias podrían ser explicadas por la temperatura más cálida del agua asociada al evento ENOS.

Nunca se han comparado simultáneamente la biomasa vegetativa, la biomasa sexual, la densidad y el tamaño de haces, y el esfuerzo reproductivo de Z. marina que crece en el gradiente de profundidad de la BSQ, desde el submareal somero hasta lo alto del intermareal, ni tampoco se han evaluado durante un evento ENOS. Sólo hay información escasa y fragmentada sobre la biomasa vegetativa y la fenología sexual asociada al esfuerzo reproductivo de Z. marina y cómo estas variables biológicas son afectadas por eventos inusuales de altas temperaturas, como las del ENOS, o en un gradiente de profundidad. Nuestra hipótesis es que el aumento de temperatura que ocurrió de 1996 al periodo ENOS de 1997-1998 resultó en una reducción de la biomasa vegetativa y un incremento de la fenología sexual de Z. marina. El mejor ambiente para la fenología reproductiva es el intermareal, mientras que el submareal representa un ambiente más propicio para el desarrollo de las características vegetativas.

Con la llegada del cambio climático necesitamos un conocimiento más profundo sobre el comportamiento de las praderas de Z. marina. Si los eventos de temperaturas extremas se hacen más frecuentes y el nivel del mar incrementa, debemos ser capaces de predecir cómo responderá la especie.

MATERIALES Y MÉTODOS

BSQ es una laguna costera (30º30′ N, 116º01′ W) en la costa del Pacífico de Baja California, México. La ecología de su comunidad ha sido descrita por ^{Poumian-Tapia e Ibarra-Obando (1999)}. Para describir la fenología vegetativa y reproductiva y el esfuerzo reproductivo de Z. marina, seleccionamos 4 localidades y las muestreamos mensualmente de junio de 1996 a noviembre de 1997. Las localidades que se seleccionaron cubren gran parte del área de la bahía donde está presente Z. marina. En cada localidad se muestrearon 6 sitios, 3 en el submareal (-1.90, -0.50 y -0.10 m respecto al nivel medio de la bajamar más baja [MLLW]) y 3 en el intermareal (+0.01, +0.10 y +0.20 m del MLLW). En cada sitio se estableció un transecto de 45-50 m para recolectar al azar 3 muestras de 0.04 m² (24 cuadrantes por localidad por mes), pero dada la facilidad de muestreo a -0.50 y +0.10, duplicamos los transectos y las muestras (96 cuadrantes por mes).

En cada cuadrante se recolectó todo el material vegetativo y reproductivo, incluso los rizomas y las raíces. El material recolectado se tamizó y lavó con agua de la bahía para remover el sedimento. Los haces fueron colocados en bolsas de plástico etiquetadas y transportados al laboratorio en una hielera. En el laboratorio, tanto los haces vegetativos como los reproductivos, fueron lavados con agua destilada y tratados por separado. Las muestras se sumergieron en ácido fosfórico al 10% durante 5 min para separar los epibiontes y el sedimento. Determinamos el peso seco después de secar el material a 75 ºC durante 24 h. La biomasa vegetativa se separó en biomasa foliar y biomasa subterránea. La densidad de haces vegetativos se calculó como el número de haces por metro cuadrado. También registramos la fecha de la primera aparición de haces reproductivos, la fecha del desprendimiento de los haces reproductivos maduros y el número de semillas por haz. Los haces reproductivos se separaron en hojas y estructuras reproductoras. El esfuerzo reproductivo (ER) de Z. marina se calculó como la razón entre el peso seco de los haces reproductivos y el total de la biomasa vegetativa foliar y subterránea en peso seco multiplicada por 100, i.e., la proporción de la biomasa total asignada a la reproducción sexual. Este método es muy común y confiable (^{Kaul 2016}) para representar la proporción de energía que invierte la planta en la reproducción sexual. Siendo las semillas plantas potenciales, utilizamos el número total de semillas y la biomasa total (biomasa vegetativa y biomasa reproductiva) para estimar el ER invertido en las semillas (ER_s), el cual representa la proporción de la biomasa total invertida en la producción de semillas (ER_s = semillas·m^-2/biomasa total g peso seco [PS]·m^-2).

Utilizamos los registros de la temperatura del aire al mediodía y a las 3:00 am (hora local) y la humedad relativa del aire tomados de la estación meteorológica del hotel Molino Viejo. También medimos la temperatura del agua y la irradiancia a -1.0 m con un sensor de radiación Li-Cor (Lincoln, Nebraska, EUA) utilizando un tiempo de integración de 19 s; la irradiancia al mediodía (horario local) y todas las mediciones se registraron hasta que se obtuvo una lectura constante durante 30 s. El tiempo de exposición se calculó con las tablas de marea del Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada (^{CICESE 2019}).

Los datos de biomasa vegetativa (foliar y subterránea), densidad de haces y longitud de haces mostraron una distribución normal, por lo que utilizamos análisis estadísticos paramétricos para su análisis (^{Zar 2010}). Para las comparaciones entre años se utilizaron los mismos meses (junio-noviembre de 1996 y junio-noviembre de 1997). Debido a la amplia clasificación de nuestros sitios experimentales (gradiente de profundidad del submareal al intermareal y entre años) y con la finalidad de probar si las series completas de las variables homólogas eran significativamente diferentes, aplicamos pruebas estadísticas paramétricas y no paramétricas, y en los casos requeridos, hicimos transformaciones para obtener normalidad. En todos los casos aplicamos α = 0.05. Las pruebas estadísticas realizadas, tanto las correlaciones paramétricas como la prueba de t de Student, están resumidas en la Tabla 1.

RESULTADOS

Las temperaturas del agua bajas se registraron durante el invierno-primavera, con la más baja (16.9 ºC) en enero de 1996. La temperatura aumentó durante el verano-otoño. La temperatura del agua más alta (23.8 ºC) se registró en agosto de 1997. En 1997 la temperatura del agua fue 1.5 ºC más alta que en 1996 y la temperatura del agua fue más alta que la temperatura del aire de enero a abril. Durante los mismos meses, la temperatura del aire fue 14.7 ºC más alta en 1997 que en 1996. La temperatura promedio del aire fue 5.3 ºC más alta en 1997 que en 1996. En febrero de 1997 la temperatura media del aire fue de 13.2 ºC y en agosto de 1997 alcanzó 29.9 ºC. La mayor diferencia de temperatura entre el agua y el aire fue de 15.0 ºC.

La irradiancia no mostró tendencia alguna en el tiempo ni estuvo correlacionada con otras variables. Se registraron valores más altos en 1996 (508.67 ± 113.6 µEm^-2·s^-1) que en 1997 (372.3 ± 62.9 µEm^-2·s^-1). La salinidad no mostró efectos observables sobre las variables biológicas. Las mareas bajas se presentaron en las horas de sol durante 10-19 d por mes, y el tiempo de exposición al aire de las praderas de Z. marina en el intermareal varió de 3.0 a 4.5 h por día durante las mareas bajas. No encontramos ningún efecto estadístico significativo del tiempo de exposición en ninguna variable biológica de Z. marina en la zona intermareal. Los resultados de las pruebas estadísticas realizadas se muestran en la Tabla 1.

El promedio anual de la biomasa vegetativa (g PS·m^-2) fue significativamente mayor en el submareal que en el intermareal, y disminuyó gradualmente de -1.90 a +0.20 m (Tabla 2). La biomasa vegetativa fue mayor en un 68.3% en 1996 que en 1997 (Tabla 2). La biomasa foliar (hojas y vaina) fue mayor que la subterránea (raíces y rizomas) en todos los sitios del submareal y durante todo el año (Fig. 1). De noviembre a abril, la biomasa subterránea del submareal fue menor que la biomasa subterránea del intermareal. La biomasa vegetativa foliar estuvo correlacionada significativamente con la temperatura del agua, pero no con la biomasa subterránea. Casi todas las variables biológicas fueron más altas durante 1996 con respecto a 1997, especialmente la biomasa foliar del submareal. La biomasa vegetativa estuvo asociada con la temperatura del agua de junio de 1996 a febrero de 1997 y de febrero a noviembre de 1997.

Figura 1 Tendencias anuales de la biomasa foliar y subterránea (panel superior) y tendencias anuales de la biomasa vegetativa foliar y subterránea en los ambientes submareal e intermareal (panel inferior) en la bahía San Quintín entre junio de 1996 y octubre de 1997. En ambos paneles, las barras representan el error estándar. 

La densidad de los haces vegetativos fue mayor en el intermareal que en el submareal (Fig. 2). El valor más alto de densidad de haces vegetativos se encontró a +0.20 m y disminuyó hacia sitios más profundos, con la menor densidad de haces a -1.90 m. En el ambiente submareal, a -0.20 m, la densidad más alta de haces fue de 1,460 ± 286.5 haces·m^-2 y la más baja fue de 472.1 ± 85.77 haces·m^-2. La densidad de haces vegetativos no mostró diferencias estadísticamente significativas entre años y estuvo asociada negativamente con la profundidad. También se asoció positivamente con la biomasa vegetativa y con la biomasa foliar y subterránea en casi todos los sitios, pero no con la biomasa subterránea a -1.90 m.

Figura 2 Tendencias anuales de la densidad de haces vegetativos en los ambientes submareal e intermareal en la bahía San Quintín entre junio de 1996 y octubre de 1997. Las barras representan el error estándar. 

La longitud media de los haces vegetativos (Fig. 3) fue superior en más del 50% en el submareal (43.5 ± 19.6 cm) que en el intermareal (20.9 ± 12.4 cm). La longitud de haces fue mayor (87.2 ± 38.7cm) a -1.90 m y disminuyó en sitios más someros, con la menor longitud de los haces (8.3 ± 2.7cm) a +0.20m. La longitud de los haces vegetativos en 1996 fue estadísticamente mayor que en 1997, se correlacionó con la profundidad y se correlacionó significativamente con la biomasa vegetativa.

Figura 3 Tendencias anuales de la longitud de los haces vegetativos en los ambientes submareal e intermareal en la bahía San Quintín entre junio de 1996 y octubre de 1997. V, vegetativo; R = reproductivo. Las barras representan el error estándar. 

El promedio de la biomasa reproductiva (11.3 ± 3.2 g PS·m^-2) fue 9.2% de la biomasa vegetativa. Su proporción en 1997 fue mayor que en 1996 (Fig. 4). La biomasa reproductiva media del intermareal fue mayor que la del submareal. Durante 1997, tanto en el submareal como en el intermareal, la biomasa reproductiva alcanzó su punto máximo en julio y se correlacionó con la densidad de haces reproductivos. La densidad de haces reproductivos fue menor en el submareal que en el intermareal (Fig. 5). Los valores máximos de la densidad de haces reproductivos fueron diferentes a través del tiempo. La densidad de haces reproductivos fue mayor durante 1997 que en 1996. Encontramos 25.0 ± 15.2 haces reproductivos por metro cuadrado (HR·m^-2) en el submareal en mayo y 118.8 ± 24.4 HR·m^-2 en el intermareal en agosto. La densidad más baja (16 ± 1.2 HR·m^-2) se encontró a -1.90 m y la densidad más alta (46.6 ± 2.6 HR·m^-2) en el intermareal se encontró a +0.20 m. La densidad de haces reproductivos se correlacionó con la profundidad y la densidad vegetativa.

Figura 4 Biomasa reproductiva de Zostera marina en las zonas intermareal y submareal de la bahía San Quintín entre junio de 1996 y octubre de 1997. Las barras representan el error estándar. 

Figura 5 Densidad de haces reproductivos de Zostera marina en las zonas intermareal y submareal de la bahía San Quintín entre junio de 1996 y octubre de 1997. Las barras representan el error estándar. RS = haz reproductivo. 

El desprendimiento de semillas ocurrió de mayo a octubre en el submareal y de mayo a noviembre en el intermareal. Los promedios máximos registrados fueron 219.5 ± 45.8 semillas por haz reproductivo a -0.50 m, con un máximo de 238.2 semillas por haz reproductivo en el submareal, y 151.3 ± 21.5 semillas por haz reproductivo a +0.10 m, con un máximo de 185.4 semillas por haz en el intermareal, ambos casos en julio. Durante 1997, la media de semillas por haz reproductor en el submareal y el intermareal fue, respectivamente, 138 y 73 semillas·m^-2 (Tabla 3) y estuvo correlacionada con la biomasa reproductiva.

El ER fue mayor en 1997 que en 1996. Los valores de junio de 1997 fueron más altos que los de junio de 1996 y los valores más altos se presentaron en el intermareal. La media de ER, utilizando el número de semillas, fue 22.6 ± 12.1 g PS semillas·m^-2. El ER_s fue menor en 1996 que en 1997. En el submareal, la media del ER_s disminuyó de mayo a octubre. En el intermareal, el ER_s fue de 61.5 ± 23.1 g PS semillas·m^-2. El ER_s inició en mayo (36.8 ± 0.6 g PS semillas·m^-2) y finalizó en noviembre (3.4 ± 0.2 g PS semillas·m^-2). Encontramos valores máximos de esta variable en junio en el intermareal, lo cual coincidió con el pico de biomasa reproductiva (Fig. 3), un mes antes que el pico máximo de biomasa vegetativa. En ambos años el menor valor (6.2 ± 0.5 g PS semillas·m^-2) de ER se presentó en el submareal a -1.90 m, mientras que el valor máximo (25.5 ± 0.3 g PS semillas·m^-2) se registró en el intermareal a +0.10 m. Además, se encontraron mayores valores de ER en todos los sitios del submareal y del intermareal durante 1997 que durante 1996 (Tabla 3). El ER estuvo significativamente correlacionado con la biomasa reproductiva y con la densidad de haces vegetativos.

DISCUSIÓN

La BSQ está en el límite sur de la distribución de Z. marina y de otros organismos terrestres y marinos en el hemisferio norte (^{Cabello-Pasini et al. 2002}). La bahía está ubicada en el límite de la zona templada y cerca de un desierto, por lo que los cambios drásticos en la temperatura del aire son comunes. La BSQ estuvo sujeta al evento ENOS de 1997-1998, el evento ENOS más drástico en la historia reciente (^{Kumar et al. 2001}). En este trabajo registramos un aumento de 1.5 ºC en la temperatura superficial del mar en BSQ en 1997 con respecto a 1996. Este aumento es mayor que el aumento de 0.25 ºC medido en otros eventos ENOS (^{Trenberth et al. 2002}). Este aumento extraordinario fue crítico para Z. marina, como lo demuestra la baja producción de biomasa foliar y, en menor escala, la biomasa subterránea. La misma tendencia fue reportada por ^{Johnson et al. (2003)} para San Diego, California, EUA, aproximadamente 280 km al norte, y por ^{Shields et al. (2018)} para la bahía de Chesapeake, Virginia. Esta disminución en la producción de biomasa asociada con un incremento en la temperatura es evidencia de que Z. marina estuvo bajo estrés continuo durante el evento ENOS. Confirmamos nuestra hipótesis de que durante el periodo de estudio, el aumento de la temperatura del agua superficial causó algunas de las diferencias fenológicas y de productividad entre los años de muestreo. Durante las mareas bajas de junio de 1997, las praderas del pasto marino del intermareal en BSQ estuvieron expuestas a temperaturas del aire más altas (39.9 ºC) que en 1996 (20.1 ºC). Las temperaturas mínimas en noviembre fueron 3.9 y 12.8 ºC para 1996 y 1997, respectivamente. ^{Cabello-Pasini et al. (2003)} registraron 22.0 ºC como promedio máximo de la temperatura del aire y del agua durante 1999-2000, mientras que nosotros registramos 28.5 ºC en el aire y 23.8 ºC en el agua. La temperatura media fue 2.4 ºC más cálida en el aire que en el agua durante 1997. ^{Hernández-Carmona et al. (2011)} encontraron temperaturas del agua similares en las costas centrales de Baja California, 300 km al sur de BSQ.

Las únicas variables que no mostraron diferencias entre años fueron las densidades vegetativas y reproductivas. Todas las demás variables medidas para Z. marina mostraron diferencias significativas en función de la profundidad, el sitio, el tiempo y los años (Tablas 2, 3). Las diferencias fueron notables en la biomasa vegetativa foliar y muy evidentes en la fenología reproductiva. Las diferencias entre las profundidades del submareal y el intermareal fueron evidentes, pero fueron muy específicas a cada sitio, especialmente en los límites del submareal y el intermareal. El ambiente intermareal tuvo menor biomasa vegetativa y reproductiva, haces vegetativos y reproductivos más cortos, mayor densidad de haces vegetativos y reproductivos, y un ciclo reproductivo más largo.

Aunque el ER disminuyó en el sitio más profundo (-1.90 m), los mejores sitios para Z. marina estuvieron entre -0.50 y +0.10 m. Esta distribución de la densidad de haces reproductivos sugiere que la especie es más parsimoniosa en el área donde se juntan el submareal y el intermareal y que los haces de Z. marina que se localizan en los bordes de las praderas están bien adaptados para colonizar nuevos espacios. Para Z. marina, ambos extremos del intervalo de profundidad, -1.90 y +0.20 m, en BSQ actúan como límites de expansión de la pradera.

La teoría del borde establece que los organismos en las poblaciones de borde enfrentan condiciones muy adversas, mientras que las poblaciones que sobreviven y se reproducen en los límites de su distribución pueden dispersar una mayor cantidad de semillas que las que llegan del exterior (^{Cadenasso et al. 2003}). En BSQ el borde más profundo actúa como control de los haces reproductivos y el más somero como control de la biomasa vegetativa. Encontramos menos ER en una cantidad baja de haces reproductivos a -1.90 m, el sitio más profundo. También registramos una baja biomasa de haces vegetativos a +0.20 m (Tabla 2). La luz probablemente está limitando la distribución de Z. marina en los sitios más profundos (^{Cabello-Pasini et al. 2002}, ^{Bertelli y Unsworth 2018}), y la desecación está limitando su expansión hacia elevaciones por encima de la línea de mareas, con tiempos de exposición al aire más prolongados (^{Nielsen et al. 2002}). Zostera marina enfrenta estas condiciones produciendo gran cantidad de biomasa vegetativa y una alta densidad de haces. Las poblaciones de borde pueden experimentar mayor variabilidad en la supervivencia y la reproducción porque están sujetas, con mayor frecuencia, a presiones severas y factores limitantes (^{Sexton et al. 2009}). En estos límites de distribución de las poblaciones, la reproducción sexual es un proceso importante en la adaptación de la especie a un entorno en constante cambio o en el proceso de invasión de nuevos espacios. Debido a los cambios desconocidos y en gran parte impredecibles en el medio ambiente que serán producidos por el cambio climático, las posibilidades de supervivencia de Z. marina pueden cambiar drásticamente en su intervalo de distribución más sureña.

Las respuestas de la densidad de haces reproductivos a los gradientes de luz encontradas en este estudio son similares a las que se han reportado para poblaciones perenes de Z. marina y otras especies de pastos marinos (^{Henderson y Hacker 2015}). ^{Lee et al. (2005)} sugirieron que los incrementos en la temperatura del agua desencadenan el ER. ^{Qin et al. (2014)} encontraron que, en respuesta a las perturbaciones submareales y al estrés, Z. marina aumentó la producción de semillas y el ER. Esta tendencia se ha descrito para otros pastos marinos (^{Cabaço y Santos 2012}), pero no fue el caso para Z. marina a -1.90 m en BSQ.

La longitud y la densidad de los haces vegetativos y reproductivos no fueron significativamente diferentes entre años. La longitud y la densidad no fueron afectadas por la temperatura, pero estuvieron relacionadas significativamente con la profundidad. Se encontraron haces más largos en sitios más profundos, con un efecto negativo en la densidad de haces; ^{Nielsen et al. (2002)} y ^{Henderson y Hacker (2015)} encontraron resultados similares. La duración del ciclo reproductivo, el momento de aparición de los haces reproductivos y el desprendimiento de los haces varían con respecto a la luz o la temperatura (^{Johnson et al. 2003}, ^{Lee et al. 2005}). Encontramos diferencias entre años en biomasa, pero no en densidad. Patrones semejantes fueron descritos por ^{Olesen y Sand-Jensen (1994)} para poblaciones sujetas a severas reducciones de biomasa, donde la biomasa estuvo asignada principalmente a la producción de haces laterales.

El cambio climático está cambiando los intervalos de distribución de los taxones, las comunidades y los ecosistemas, y la dinámica de las poblaciones que habitan los márgenes latitudinales de estos intervalos de distribución será de suma importancia para determinar las respuestas de las especies al cambio climático (^{Hampe y Petit 2005}). La BSQ es una laguna con baja radiación incidente y alta turbidez (^{Nielsen et al. 2002}, ^{Cabello-Pasini et al. 2003}), donde la tendencia de la temperatura estacional tiene un efecto importante en la biomasa y el crecimiento (^{Ibarra-Obando et al. 1997}, ^{Poumian-Tapia e Ibarra-Obando 1999}, ^{Cabello-Pasini et al. 2003}). Observamos la misma tendencia durante nuestro estudio, alta biomasa en verano y baja en invierno (Figs. 1-3). Encontramos que la biomasa vegetativa foliar incrementó en más de 4 veces en 1996-1997 (187.5 ± 79.7 g PS·m^-2) en comparación con la encontrada durante condiciones normales en 1999-2000 (40.0 ± 1.6 g PS·m^-2) (^{Cabello-Pasini et al. 2003}) y durante el ENOS de 1992-1993 (57.02 g PS·m^-2) (^{Echavarria-Heras et al. 2006}). La mayoría de estas diferencias podrían atribuirse a los efectos del ENOS, como lo demuestran los bajos valores de biomasa durante el ENOS de 1986-1987 (^{Ibarra-Obando et al. 1997}). La baja biomasa reportada por ^{Ibarra-Obando et al. (1997)} durante el ENOS de 1986-1987 está subestimada, ya que solo analizaron la biomasa foliar del intermareal. En nuestro estudio, la densidad de los haces en el intermareal fue de 889.6 ± 152.7 haces·m^-2, la cual es similar al valor de 400-1,390 haces·m^-2 encontrado durante el ENOS de 1991-1992 por ^{Echavarria-Heras et al. (2006)} y es ligeramente diferente al valor de 695 ± 54 haces·m^-2 encontrado en 1999-2000 (años no ENOS) por ^{Cabello-Pasini et al. (2003)}. Los resultados de estos estudios muestran que la densidad de haces no se vio afectada significativamente por los eventos ENOS.

Las estrategias reproductivas pueden resultar de la asignación óptima de recursos entre el crecimiento vegetativo y la reproducción sexual (^{Freitas-Coelho et al. 2005}), donde se establece un equilibrio entre la biomasa vegetativa y la reproductiva para adaptarse a las condiciones ambientales y aumentar la supervivencia o la reproducción sexual. El ER de las plantas representa la mayor parte de la energía que una población invierte en la reproducción sexual (^{Klinkhamer et al. 1990}). Zostera marina mostró valores de ER más bajos en el submareal. A esta profundidad, la energía disponible se destina principalmente a la reiteración de haces vegetativos, mientras que una mayor cantidad de energía se destina a la reproducción sexual en el intermareal, como fue evidenciado por las diferencias en el número de haces reproductivos en cada zona. Se ha confirmado que Z. marina aumenta su ER en un gradiente de estrés o en un área perturbada (^{Cabaço y Santos 2012}, ^{Qin et al. 2014}, ^{Blok et al. 2018}).

Las poblaciones perenes de Z. marina en el submareal y el intermareal de BSQ parecen estar bien adaptadas al ambiente local. Su mejor estrategia reproductiva es producir haces laterales vegetativos durante todo el año. No obstante, la reproducción sexual es importante para mantener la variabilidad genética de la especie, lo que representa una estrategia potencial para asegurar la persistencia de la especie a través de un banco de semillas durante eventos ambientales catastróficos: ENOS, tormentas extraordinarias o cambio climático.

Los hábitats de pastos marinos están disminuyendo (^{Cabello-Pasini et al. 2003}). Por lo tanto, es importante mantener estos ambientes en buen estado de salud manteniendo o mejorando su estado de conservación. Consideramos que hay un gradiente de estrés que aumenta del submareal al intermareal y que las estructuras reproductivas fueron más largas en el submareal, dadas las condiciones menos estresantes del ambiente. El estrés es causado principalmente por la desecación debida a la exposición al aire y a las altas temperaturas del agua superficial. El segundo factor de estrés más importante es la intensidad de la luz en el intermareal.

Los recursos energéticos se asignan para producir un crecimiento reproductivo mayor o más rápido en condiciones más adversas (^{Cabaço y Santos 2012}). En este estudio registramos tasas de ER más bajas en el submareal que en el intermareal, producto de una menor inversión de energía en la reproducción sexual (Figs. 4, 5). En el submareal, la energía se utiliza principalmente para incrementar la densidad de haces vegetativos. El ciclo reproductivo de Z. marina en BSQ fue más corto en el submareal.

La estructura y la función de los ecosistemas del pasto marino están cambiando debido a las presiones de escalas desde locales hasta globales. Las praderas de Z. marina están disminuyendo en distribución y área total (^{Cabello-Pasini et al. 2003}), y estos cambios se atribuyen a la degradación costera y al cambio climático. Estos cambios no se comprenden del todo y tampoco se sabe qué zonas costeras se verán afectadas a corto y largo plazo. En BSQ, la turbidez del agua se ha duplicado en las últimas 2 décadas (^{Cabello-Pasini et al. 2003}). Como consecuencia, el número de praderas submareales de Z. marina ha disminuido y las marismas intermareales más someras han sido colonizadas (^{Cabello-Pasini et al. 2003}). ^{Echavarria-Heras et al. (2006)} concluyeron que el ENOS de 1986-1987 tuvo un impacto negativo en las praderas del pasto marino en BSQ. ^{Solana-Arellano et al. (2008)} mencionaron los efectos negativos del ENOS de 1982 en el estuario de Punta Banda, 160 km al norte de BSQ, y ^{Johnson et al. (2003)} mencionaron que, frente a San Diego, California, el ENOS de 1997-1998 tuvo un impacto negativo en Z. marina, pero positivo en Ruppia maritima. Las condiciones extremas del evento ENOS de 1997 probablemente causaron la disminución del 64.2% de la biomasa de Z. marina al aumentar en 1.5 ºC la temperatura del agua, en comparación con el aumento de 0.25 ºC asociado a otros eventos de ENOS (^{Trenberth et al. 2002}). Las aguas más cálidas aumentaron el estrés en el medio ambiente y forzaron un aumento del 53.8% en el ER. ^{Blok et al. (2018)} sugirieron que aguas más cálidas podrían aumentar la capacidad de reproducción sexual en latitudes más al norte donde las aguas son más frías. Esta condición redujo la biomasa vegetativa y permitió que R. maritima invadiera nuevos espacios y desplazara o detuviera la expansión de Z. marina (^{Johnson et al. 2003}). El aumento en la reproducción sexual de Z. marina podría estar asociado a su capacidad de adaptarse a nuevos entornos y podría facilitar la especialización ecológica (^{Hadany y Otto 2009}). Se ha sugerido que la reproducción sexual es una adaptación importante en ambientes estresantes que obliga a las plantas a producir semillas en grandes cantidades (^{Cadenasso et al. 2003}), lo cual aumenta el banco de semillas y permite la invasión de nuevos espacios. Se puede argumentar que la evolución de la reproducción sexual es una estrategia adaptativa al estrés ambiental y podría estar asociada con especializaciones para vivir bajo estrés. La especialización a un entorno estresante específico no implica que una población se desempeñe adecuadamente cuando se enfrente a otros factores ambientales estresantes (^{Hadany y Otto 2009}).

No sabemos por cuánto tiempo o qué consecuencias enfrentará el ecosistema de Z. marina cuando se vea afectado por las tendencias aparentemente impredecibles del cambio climático. Hay otros factores estresantes que no se consideraron aquí: la turbidez del agua, el escaso flujo de nutrientes, la atenuación de la luz y los impactos humanos. Estos factores de estrés pueden actuar solos o en conjunto (^{Cabello-Pasini et al. 2003}, ^{Echavarria-Heras et al. 2006}). Además, el resultado de la competencia con invasores como R. maritima es incierto. En la bahía de Chesapeake, ^{Shields et al. (2018)} encontraron que la densidad de Z. marina mostró periodos de disminución seguidos de periodos de recuperación, aumento en la producción reproductiva y resurgimiento después de que la temperatura del agua y otros parámetros del agua mejoraron, pero la especie invasora, R. maritima, dominó muchas áreas de la bahía previamente dominadas por Z. marina, lo cual representa un riesgo para la supervivencia de Z. marina.

Nuestros datos sugieren que el pasto marino a -1.90 m produce más biomasa vegetativa, pero es menos activo sexualmente; los haces localizados entre -0.05 y +0.01 m producen biomasa vegetativa y son sexualmente activos; y los haces entre +0.10 y +0.20 m tienen una alta reproducción sexual. En el intermareal, Z. marina tuvo mayor densidad de haces vegetativos y mayor ER, mientras que en el submareal tuvo mayor biomasa vegetativa y haces más largos. Los haces en los límites de los bordes están continuamente sometidos a estrés y probablemente serán los más afectados por el cambio climático y cualquier otro evento catastrófico.