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Acta botánica mexicana

versión On-line ISSN 2448-7589versión impresa ISSN 0187-7151

Act. Bot. Mex  no.123 Pátzcuaro abr. 2018

https://doi.org/10.21829/abm123.2018.1287 

Artículo de investigación

Notothylas javanica (Anthocerotophyta: Notothyladaceae): nuevo registro para la brioflora de México

Notothylas javanica (Anthocerotophyta: Notothyladaceae): a new record for the bryoflora of Mexico

Dennis Alejandro Escolástico-Ortiz1  2 
http://orcid.org/0000-0002-3001-6148

Catalina Juárez-Martínez1 
http://orcid.org/0000-0001-5156-0479

1Universidad Nacional Autónoma de México, Posgrado en Ciencias Biológicas, Av. Universidad 3000, 04510 Coyoacán, Cd. Mx., México.


Resumen:

Antecedentes y Objetivos:

En México, los registros del género Notothylas se limitan a escasos reportes en la literatura y ejemplares de herbario. En este estudio, Notothylas javanica se reporta por primera vez para México.

Métodos:

Se examinaron los caracteres morfológicos de Notothylas javanica utilizando los microscopios estereoscópico, óptico y electrónico de barrido. Los ejemplares recolectados se depositaron en MEXU.

Resultados clave:

Se presenta la descripción, ilustración y datos ecológicos de la especie. Se discuten las diferencias y similitudes con las otras especies de Notothylas registradas para México. Adicionalmente, se presenta una clave para la determinación de las especies mexicanas de Notothylas.

Conclusiones:

La información disponible para Notothylas sugiere la presencia de al menos tres especies en México. A fin de incrementar el conocimiento del género en este país, se recomienda explorar zonas clave y, además, realizar estudios que permitan conocer su diversidad, ecología y distribución geográfica.

Palabras clave: antocerotes; Chiapas; Notothylas breutelii; Notothylas orbicularis

Abstract:

Background and Aims:

Reports on the genus Notothylas for Mexico are scarce and are known only from few published records and herbarium specimens. This work reports for the first time Notothylas javanica in Mexico.

Methods:

Morphological characters of Notothylas javanica were examined under the stereo, compound and scanning electron (SEM) microscopes. Collected specimens were deposited in MEXU.

Key results:

This work provides descriptions, illustrations and ecological data for the species. Differences and similarities with the other species of Notothylas reported for Mexico are discussed. In addition, an identification key for the Mexican species of Notothylas is provided.

Conclusions:

Information compiled for Notothylas suggests that at least three species occur in Mexico. To increase the knowledge of the genus in this country, there is a need for further exploration of key areas and, additional studies on its diversity, ecology and geographical distribution.

Key words: Chiapas; hornworts; Notothylas breutelii; Notothylas orbicularis

Introducción

La división Anthocerotophyta incluye aproximadamente 215 especies a nivel mundial (Söderström et al., 2016). Para México, Delgadillo-Moya y Juárez-Martínez (2012) reconocen cuatro géneros y nueve especies de antocerotes de las cuales Anthoceros orizabensis (Steph.) Hässel y A. venosus Lindenb. & Gottsche son endémicas. Sin embargo, Delgadillo-Moya y Juárez-Martínez (2012) no reportaron Notothylas Sull. ex A. Grey para México.

Sullivan (1846) describió el género Notothylas tipificándolo con la especie Notothylas orbicularis (Schwein.) Sull. Las plantas de este género se caracterizan por presentar uno a tres cloroplastos por célula con o sin pirenoide. El esporofito mide en promedio 1-4 mm del pie al ápice de la cápsula, crece postrado sobre el gametofito y en la mayoría de las especies está totalmente cubierto por el involucro (excepto en N. breutelii(Gottsche) Gottsche, donde la cápsula se proyecta fuera del involucro). La cápsula del esporofito se abre de manera irregular, a través de una línea de dehiscencia o es indehiscente (Singh, 2002). A diferencia del resto de los antocerotes, la funcionalidad del meristemo basal es limitada y, por lo tanto, el crecimiento del esporofito es determinado. La columela está presente o ausente. Las esporas son amarillas a oscuras con un cíngulo ecuatorial y pueden estar acompañadas de pseudoeláteres sub-cuadrados con engrosamientos irregulares (Sullivan, 1846; Asthana y Srivastava, 1991; Schuster, 1992; Singh, 2002; Renzaglia et al., 2009; Villarreal et al., 2010).

Las clasificaciones actuales colocan a Notothylas en Notothyladaceae (subfamilia Notothyladoideae) (Stotler y Crandall-Stotler, 2005; Söderström et al., 2016).

Asthana y Srivastava (1991) propusieron dos subgéneros, Notothylas y Notothyloides A.K. Asthana & S.C. Srivast. El primero se caracteriza por tener columela siempre presente y la pared de la cápsula con 2(-3) capas de células de espesor, mientras que en el segundo, la columela está ausente y la pared de la cápsula tiene 4-8 capas de células.

El género Notothylas incluye 23 especies a nivel mundial que se distribuyen en zonas tropicales y templadas (Villarreal et al., 2010; Chantanaorrapint, 2014; Peng y Zhu, 2014; Söderström et al., 2016). La India es el país con mayor diversidad del género (~11 especies) (Singh, 2002). Para el Neotrópico se han reportado seis especies de Notothylas (Gradstein et al., 2001; Gradstein y Costa, 2003; Dauphin, 2005; Dauphin, et al., 2006), de las cuales Notothylas orbicularis, N. breutelii y N. javanica (Sande Lac.) Gottsche son de amplia distribución, mientras que las tres especies restantes, Notothylas vitalii Udar & D.K. Singh, N. galapagensis M. Howe y N. dissecta Steph., muestran una distribución más restringida en el continente americano (Udar y Singh, 1980; Pôrto et al., 1999; Gradstein et al., 2001; Dauphin, 2005; Dauphin et al., 2006).

En México, se habían registrado sólo dos especies de Notothylas. Schuster (1992) registró N. orbicularis por primera vez, posteriormente, Ibarra-Morales (2012) la describió e ilustró. Además, Schuster (1992) reportó a N. breutelii para Yucatán, Cozumel, Veracruz y San Luis Potosí.

En este estudio, Notothylas javanica es reportada por primera vez para México. Se proporcionan su descripción e ilustración y se discuten las diferencias y similitudes con otras especies de Notothylas registradas para el país.

Materiales y métodos

Las plantas se encontraron sobre lodo en una zona urbana del municipio de Pichucalco, ubicado en el norte de Chiapas. Los ejemplares fueron colectados en contenedores de plástico para observar sus características en fresco. Una parte de la muestra fue colocada en sobres de papel como ejemplares de respaldo siguiendo la metodología propuesta por Delgadillo y Cárdenas (1990). Las observaciones y las mediciones morfológicas se realizaron con los microscopios estereoscópico (AO 580, American Optical, Southbridge, EUA) y óptico (OLYMPUS CX21, Olympus Corporation, Tokio, Japón). Así mismo, se realizaron observaciones de las esporas bajo el microscopio electrónico de barrido modelo Hitachi S-2460N Scanning Electronic Microscope (SEM) (Hitachi Ltd., Tokio, Japón) del Laboratorio de Fotografía y Microscopia de la Biodiversidad del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México. La determinación de los ejemplares se realizó con base en Schuster (1992) y Chantanaorrapint (2015). Adicionalmente, se elaboró una clave para la determinación de las especies de Notothylas reportadas para México. También se presentan ilustraciones de N. orbicularis y una discusión complementaria. El material examinado se depositó en la Colección de Briofitas del Herbario Nacional de México (MEXU).

Resultados

Notothylas javanica (Sande Lac.) Gottsche, Botanische Zeitung, Berlin. 16: 20. 1858. TIPO: INDONESIA. Java, s. dat., D. G. Holle s.n. (holotipo: L). Fig. 1.

Figura 1 Notothylas javanica (Sande Lac.) Gottsche (D. A. Escolástico-Ortiz 364, MEXU). A. hábito (escala=2 mm); B. esporofito (escala=200 µm); C. células epidérmicas de la sección media de la cápsula (escala=20 µm); D. esporas (escala=20 µm); E y F. superficies proximal y distal de la espora en MEB (escala=5 µm). Fotos: D. A. Escolástico-Ortiz. 

Plantas en rosetas color verde claro; talo 100-360 µm de grosor, con colonias esféricas de Nostoc Vaucher ex Bornet & Flahault en el interior del talo; células del talo pentagonales a hexagonales, 42-67.5 × 22-47.5 µm; cloroplasto uno por célula con un pirenoide central; plantas monoicas; anteridios con células arregladas irregularmente, en hileras no evidentes, 2-3 por cámara anteridial; arquegonios no observados; involucro 1.2-2 mm de largo con lamelas arregladas longitudinalmente; esporofito 1-2 × 0.4 mm; cápsula cilíndrica sin líneas de dehiscencia (i. e. cleistocárpica), células epidérmicas de la cápsula cuadradas a rectangulares, 37-52 × 20-30 µm, paredes celulares engrosadas, 5 µm de espesor; columela ausente; esporas color amarillo, 38-45 µm de diámetro, superficies proximal y distal vermiculadas, la proximal con marca trilete; pseudoeláteres ausentes.

Hábitat: en México, Notothylas javanica crece en zonas perturbadas, sobre barro o lodo. Las plantas se colectaron a 103 m s.n.m. A nivel mundial se reporta desde el nivel del mar hasta 150 m de altitud (Chantanaorrapint, 2015; Ruklani et al., 2016). Sin embargo, en Tailandia se reportó a 1500 m s.n.m. (Chantanaorrapint, 2015). Notothylas javanica mostró una estacionalidad marcada. De acuerdo con reportes previos del género (Schuster, 1992; Ibarra-Morales, 2012), crecía sólo en la época de lluvias (de noviembre a enero).

Distribución: Japón, China (Taiwán), Indonesia (Java), Filipinas (Hasewaga, 1979; Peng y Zhu, 2014), Panamá (Dauphin et al., 2006), República Democrática del Congo (Stieperaere y Matcham, 2007), Tailandia (Chantanaorrapint, 2015), Sri Lanka (Ruklani et al., 2016), Australia (Cargill, 2016) y México.

Ejemplares examinados: MÉXICO. Chiapas, Pichucalco, Col. El Mirador, 17°30'35.43"N, 93°06'37.14"O, 103 m, 19.XI.2016, D. A.Escolástico-Ortiz 364 (MEXU); loc. cit., 4.I.2017, D. A. Escolástico-Ortiz 365 (MEXU).

Clave para la determinación de las especies de Notothylas de México

Las descripciones detalladas de las especies de Notothylas registradas para México se pueden consultar en Schuster (1992).

1a. Esporas color pardo-oscuro a negro, con ornamentación papilosa-baculada en ambas superficies; involucro cubriendo menos de la mitad de la longitud de la cápsula ……… N. breutelii (Gottsche) Gottsche

1b. Esporas color amarillo, con ornamentación vermiculada en ambas superficies; involucro cubriendo al menos la mitad de la longitud de la cápsula……… 2

2a. Cápsula con una línea de dehiscencia (bivalvada), paredes celulares de la cápsula fuertemente engrosadas, más de 5 µm de grosor; columela y pseudoeláteres presentes ……… N. orbicularis (Schwein.) Sull.

2b. Cápsula sin líneas de dehiscencia (cleistocárpica), paredes celulares de la cápsula poco engrosadas, menos de 5 µm de grosor; columela y pseudoeláteres ausentes………N. javanica (Sande Lac.) Gottsche

Discusión

Notothylas javanica se caracteriza por tener esporas color amarillo con ornamentación vermiculada en las superficies proximal y distal, cápsula cleistocárpica, sin columela y sin pseudoeláteres (Fig. 1). Notohylas javanica podría ser confundida con N. orbicularis (Fig. 2), porque ambas tienen esporas color amarillo con el mismo tipo de ornamentación (Schuster, 1992). Sin embargo, en N. javanica la cápsula no tiene línea de dehiscencia y las células de la pared externa son cuadradas con paredes celulares poco engrosadas (menos de 5 µm de grosor) (Figs. 1B, C), mientras que en N. orbicularis la cápsula tiene una línea de dehiscencia y las células de la pared externa son alargadas-rectangulares con paredes celulares fuertemente engrosadas (más de 5 µm de grosor) (Figs. 2B, C) (Stieperaere y Matcham, 2007). Notothylas vitalii, reportada para Brasil, es la única especie Neotropical similar a N. javanica por sus cápsulas cleistocárpicas, sin columela, sin pseudoeláteres y esporas vermiculadas; pero en N. vitalii la pared de las células de la cápsula está formada por múltiples capas (ver Udar y Singh, 1980).

Figura 2 Notothylas orbicularis (Schwein.) Sull. (D. A. Escolástico-Ortiz 363, MEXU). A. hábito (escala=2 mm); B. esporofito con línea de dehiscencia (Li) (escala=200 µm); C. células epidérmicas de la zona media de la cápsula (escala=20 µm); D. esporas y pseudoeláteres (Ps) (escala=20 µm). Fotos: D. A. Escolástico-Ortiz. 

El patrón de crecimiento de N. javanica en el área de estudio es anual y corresponde con la temporada de lluvias; lo anterior podría indicar que, las plantas de esta especie son susceptibles a los cambios de humedad en el ambiente. En este sentido, Glime (2017) citó que, a nivel local, el escurrimiento superficial podría favorecer la dispersión de esporas en Notothylas.

Al igual que otras especies de Notothylas, N. javanica, predomina en ambientes antropogénicos, principalmente en suelos desprovistos de vegetación (Schuster, 1992; Dauphin et al., 2006). Schuster (1992) sugiere que para el género las alteraciones en el hábitat son importantes en la colonización de nuevos sitios. La presencia de N. javanica en las regiones tropicales de Asia, África, Australia y del continente americano (incluyendo México) podría indicar que su distribución pantropical sea debida a dispersión a larga distancia efectuada por intervención humana, como ocurre en otras especies del género (Hasewaga y Tan, 1986; Schuster, 1992).

De acuerdo con la información disponible, se estima que hay 16 especies de antocerotes en México (Delgadillo y Juárez-Martínez, 2012; Ibarra-Morales et al., 2015; Ibarra-Morales, 2017), de las cuales al menos tres pertenecen a Notothylas. Los estudios de Notothylas en el continente americano son infrecuentes comparados con los de Anthoceros L. y Phaeoceros Prosk. (Hässel de Menéndez, 1989, 1990; Ibarra-Morales et al., 2015). Esta situación podría estar relacionada con la biología del grupo como es el ciclo de vida anual, el tamaño del talo de menos de 5 cm y el crecimiento usual en rosetas aisladas que dificultan la observación de las plantas en su hábitat natural. Sin embargo, la exploración adecuada en zonas clave de México, como el sureste, podría aumentar el conocimiento de la diversidad, distribución geográfica y ecología del género. Se resalta la necesidad de estudios filogenéticos (con datos morfológicos y moleculares) que permitan conocer las relaciones entre las especies de Notothylas.

Contribución de autores: DAEO colectó y determinó el material biológico. CJM elaboró la clave de determinación. Ambos autores redactaron en conjunto las secciones del trabajo.

Financiamiento: Este estudio fue financiado con una beca de maestría otorgada a DAEO por parte del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT).

Agradecimientos

Los autores agradecen al Posgrado en Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Autónoma de México por el apoyo académico recibido. Al Instituto de Biología-UNAM, a través del Departamento de Botánica, por el uso de la infraestructura y colecciones. A Juan Carlos Villarreal por su colaboración en la determinación de los ejemplares y por la literatura proporcionada. A Berenit Mendoza Garfias y a Jesús Alberto Cruz-López por la obtención de las fotografías del MEB. Finalmente, agradecemos a dos revisores anónimos por sus valiosas recomendaciones y comentarios sobre el escrito.

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1Citar como: Escolástico-Ortiz, D. A. y C. Juárez-Martínez. 2018. Notothylas javanica (Anthocerotophyta: Notothyladaceae): nuevo registro para la brioflora de México. Acta Botanica Mexicana 123: 183-190. DOI: http://dx.doi.org/10.21829/abm123.2018.1287

Recibido: 28 de Septiembre de 2017; Revisado: 19 de Octubre de 2017; Aprobado: 09 de Noviembre de 2017

2Autor para la correspondencia: escolasticodennis@gmail.com

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