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Abanico veterinario

versión On-line ISSN 2448-6132versión impresa ISSN 2007-428X

Abanico vet vol.12  Tepic ene./dic. 2022  Epub 23-Jun-2023

https://doi.org/10.21929/abavet2022.21 

Artículos originales

Identificación morfométrica de la especie predomínate de Varroa (Parasitiformes: Varroidae) en colonias de abejas en Hopelchén, Campeche

1Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias-Mocochá, Mérida, México.

2Colegio de Postgraduados, Campus Campeche, Sihochac, Champotón, Campeche. México.

3Instituto Tecnológico Superior de Hopelchén. Hopelchén, Campeche México.

4Unidad Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Nayarit, Compostela, Nayarit, México.

5Tecnológico Nacional de México/Instituto Tecnológico Superior de Calkiní. México.


RESUMEN

A nivel mundial, la varroasis continúa siendo el principal problema sanitario en los sistemas de producción apícola, causando grandes pérdidas económicas; actualmente en la península de Yucatán se ha reportado la presencia de Varroa, sin embargo, se desconoce cuál de las 4 especies parasitan a las abejas Apis mellifera en el Estado de Campeche. El objetivo de esta investigación fue identificar morfométricamente la especie predominante de Varroa (Parasitiformes: Varroidae) en colonias de abejas en Hopelchén, Campeche; para ello de 5 apiarios se evaluaron 61 colmenas, de cada una se colectaron de 200 a 300 abejas; para el análisis morfométrico, 244 ácaros fueron colocados en ácido láctico al 50% durante 2 horas a 100ºC, y posteriormente se midieron los segmentos en un micrómetro ocular. Los resultados indicaron que el 100% de los ácaros evaluados pertenecen a la especie de Varroa destructor, los conglomerados K medias indicaron diferencias intraespecíficas (P< 0.05) observándose 5 morfotipos de V. destructor, las variables que presentaron mayor variabilidad fueron ancho del escudo anal (P=0.001) y ancho del escudo genital (P=0.001). Se concluye que a pesar de que el 100% de los ácaros pertenecieron a V. destructor estos presentaron diferencias morfométricas intraespecíficas.

Palabras clave: haplotipo; varroasis; infestación; Apis

ABSTRACT

Worldwide, varroasis continues to be the main sanitary problem in beekeeping production systems, causing great economic losses; currently in the Yucatan Peninsula the presence of Varroa has been reported, however, it is unknown which of the 4 species parasitize Apis mellifera bees in Campeche State. The aim of this research was to identify morphometrically the predominant species of Varroa (Parasitiformes: Varroidae) in bee colonies in Hopelchén, Campeche; for this purpose, 61 hives were evaluated from 5 apiaries, 200 to 300 bees were collected from each one; for the morphometric analysis, 244 mites were placed in 50% lactic acid for 2 hours at 100ºC, and then the segments were measured in an ocular micrometer. The results indicated that 100% of the mites evaluated belonged to the Varroa destructor species, the mean K clusters indicated intraspecific differences (P< 0.05), observing 5 morphotypes of V. destructor, the variables that presented greater variability were width of the anal shield (P=0.001) and width of the genital shield (P=0.001). It is concluded that although 100% of the mites belonged to V. destructor, they showed intraspecific morphometric differences.

Keywords: haplotype; varroasis; infestation; Apis

INTRODUCCIÓN

La varroasis es una enfermedad causada por el ácaro Varroa, ectoparásito obligado de la abeja melífera (Rosenkranz et al., 2010). A la fecha se conocen cuatro especies del género Varroa entre las que se encuentran Varroa jacobsoni y Varroa underwoodi, ácaros que parasitan a las abejas de la especie Apis cerana y se distribuyen en toda Asia, Varroa rindereri descrita en abejas de la especie Apis koschevnikovi y distribuida en Borneo y Varroa destructor descrita tanto en la especie de abejas Apis cerana y Apis mellifera. La presencia de V. destructor se registró por primera vez en América en 1987 y recientemente mediante estudios morfométricos se ha identificado en países como México y Argentina (De Guzman & Delfinado, 1996; De Guzman & Rinderer, 1999; Anderson & Trueman, 2000; Anderson, 2000a; Maggi et al., 2009; Loeza-Concha et al., 2018).

A pesar de la existencia de cuatro especies del género Varroa únicamente V. destructor es considerado de importancia económica, puesto que las colonias no tratadas pueden colapsar por la presencia de este ácaro después de 3 a 4 años de la infestación inicial (BüChler, 1994); así mismo, los ácaros son perjudiciales debido a que se alojan generalmente en el tórax y abdomen de los zánganos y las abejas obreras, además que se alimentan principalmente de los cuerpos grasos de las abejas adultas y de la hemolinfa de las larvas (Ramsey et al., 2019), lo que causa graves daños a la salud de las abejas afectando el sistema inmunológico, reduce el crecimiento y desarrollo de las colonias (Moreira et al., 2017); en este sentido, se ha podido observar que las abejas obreras tienen una reducida vida útil, presentan una menor capacidad de aprendizaje y menor tasa de retorno a la colonia (Amdam et al., 2004; Kralj et al., 2007). Además V. destructor es considerado un vector de varios virus de las abejas melíferas (Chen & Siede, 2007) debido a que, desde su aparición, los virus se consideran como un problema para la salud de las abejas melíferas (Yue & Genersch, 2005).

Estudios recientes han demostrado que el tamaño de la abeja se correlaciona con el tamaño del ácaro, por lo que V. jacobsoni afecta Apis cerana, siendo más pequeños que V. destructor y A. mellifera (Anderson & Trueman, 2000), para comprobar esta hipótesis se han utilizado técnicas de discriminación morfométricas mediante la medición de segmentos del cuerpo, las que utilizan principalmente los conceptos de tamaño y forma con la finalidad de conocer las adaptaciones morfológicas (Delfinado & Houck, 1989), en este sentido autores como De Guzman & Delfinado-Baker (1996), Anderson & Trueman (2000), Maggi et al., (2009)), Loeza-Concha et al., (2018) han estudiado las variaciones morfométricas de diferentes poblaciones de ácaros de Varroa donde se han establecido diferentes morfotipos en distintas regiones del mundo, sin embargo, en esta región hasta la actualidad se desconocía cuál de las cuatro especies afecta a las diferentes poblaciones de A. mellifera y si existen variaciones morfológicas en las poblaciones de Varroa que afectan a las diferentes poblaciones de A. mellifera. El objetivo de esta investigación fue Identificar morfométricamente la especie predominante de Varroa (Parasitiformes: Varroidae) en colonias de abejas en Hopelchén, Campeche.

MATERIAL Y MÉTODOS

Ubicación del área experimental

La investigación se realizó en los apiarios del Instituto Tecnológico Superior de Hopelchén, Campeche ubicado a 19°76′41″ latitud norte y 89°86′68″ longitud oeste a 100 m.s.n.m. En la zona predominan dos tipos de climas: el cálido subhúmedo (awo) (w), con precipitaciones en verano de menos de 5.0 mm y el cálido subhúmedo (aw1), con lluvias en invierno y precipitaciones entre 5 y 10.2 mm. La precipitación media anual es de 1,050mm, con lluvias de mayo a octubre La temperatura anual varía entre 19.5 °C. y 32.5 °C, considerándose una media es de 26 °C (Weather Spark, 2021).

Obtención de muestras

La investigación se realizó en 5 apiarios del municipio de Hopelchén en donde se estudiaron 61 colmenas que presentaron las siguientes características: cinco marcos de cría en todas las etapas de desarrollo y 4 marcos con miel y polen. En dichas colmenas se colectaron de 200 a 300 abejas que se localizaban en el tercer y cuarto bastidor de la cámara de cría. Las abejas se colocaron en recipientes con alcohol absoluto hasta su uso (Loeza-Concha et al., 2018).

Obtención de especímenes de Varroa

La obtención de los especímenes de Varroa se realizó utilizando la metodología descrita por De Jong et al., (1982) con modificaciones (Loeza-Concha et al., 2020), la cual consistió en agitar durante 10 min a 60 rpm, recipientes de plástico que contenían entre 200 y 300 abejas. El contenido de los recipientes se colocó en un recipiente cónico con una malla de 3 mm el cual fue llenado con alcohol absoluto hasta cubrir en su totalidad a las abejas, posteriormente, con una varilla de cristal se agitaron las muestras para desprender a los ácaros de las abejas, para que por gravedad los ácaros se depositaran en el fondo del cono, finalmente, la solución fue decantada a través de una tela blanca y los ácaros obtenidos de cada una de las colmenas se almacenaron y etiquetaron por separado en microtubos de 1.5 ml y mantenidos en refrigeración (4 °C) hasta su uso.

Procesamiento de ácaros

Para determinar la especie de Varroa predominante y la variabilidad morfométrica se analizaron 244 especímenes hembras de Varroa los cuales fueron colocados en ácido láctico al 50% durante 2 horas a 100 ºC; posteriormente los ácaros se almacenaron en alcohol al 50% v/v hasta su observación. Los caracteres morfométricos se midieron usando un microscopio estereoscópico con un micrómetro ocular a 20X (Maggi et al., 2009; Loeza-Concha et al., 2018).

Morfometría

Para la identificación morfométrica de los especímenes de Varroa predominantes se midieron seis variables en cada uno de los especímenes: ancho del escudo dorsal (AED), largo del escudo dorsal (LED), ancho del escudo genital (AEG), largo del escudo genital (LEG), ancho del escudo anal (AEA) y largo del escudo anal (LEA) (Figura 1) (Maggi et al., 2009; Loeza-Concha et al., 2018).

Figura 1 Variables medidas de la Varroa: ancho del escudo dorsal (AED), largo del escudo dorsal (LED), ancho del escudo genital (AEG), largo del escudo genital (LEG), ancho del escudo anal (AEA), largo del escudo anal (LEA). 

Análisis estadístico

Para determinar las diferencias morfométricas de Varroa entre los apiarios se realizó una comparación de medias con una prueba de ANOVA de un factor, las variables que tuvieron diferencias significativas se sometieron a un segundo análisis de comparación múltiple post hoc mediante una comparación de medias de Tukey (P<0.001). Para determinar los morfotipos se realizó un análisis de conglomerados K medias; para ello se utilizó el Programa Statistical Package for the Social Sciences (SPSS) versión 20.0 (IBM, 2011).

RESULTADOS

Se determinó que el 100% de los especímenes evaluados en esta zona de estudio pertenecen a la especie de V. destructor, solo las variables AEG y AEA tuvieron diferencias entre apiarios evaluados (Tabla 1).

Tabla 1 Media de las variables estudiadas (µm) pertenecientes a las poblaciones de V. destructor de cinco apiarios evaluados 

Apiario AED LED AEG LEG AEA LEA
1 1685a 1159a 688a 733a 248abc 199a
2 1688a 1153a 707ab 734a 261c 198a
3 1691a 1151a 719b 761a 238ab 197a
4 1689a 1154a 711ab 741a 254bc 206a
5 1684a 1146a 708ab 755a 233a 201a
Media 1687 1553 703 742 248 200
EEM 3.36 2.38 2.89 3.77 2.36 1.87

Ancho del escudo dorsal (AED), largo del escudo dorsal (LED), ancho del escudo genital (AEG), largo del escudo genital (LEG), ancho del escudo anal (AEA) y largo del escudo anal (LEA). Error estándar de la media (EEM). Literales diferentes por columna indican diferencia estadística Tukey con p<0.001

De acuerdo al análisis de conglomerados jerárquicos K medias se pudo observar que todas las variables presentaron discriminación para la formación de clústeres entre las poblaciones de Varroa analizadas en los cinco apiarios, en este sentido, se identificaron 5 morfotipos de V. destructor, lo que nos permitió observar que los morfotipos A y E fueron los de mayor distribución; estos se diferenciaron debido a que el morfotipo A presento menor tamaño del AED y mayor tamaño del LED en comparación del morfotipo E; del mismo modo se observó que el morfotipo B fue el de menor distribución presentando un mayor AED y menor LED en comparación con los morfotipos A y E (Tabla 2).

Tabla 2 Media de las variables estudiadas (µm) pertenecientes a los 5 morfotipos de V. destructor 

Morfotipo AED LED AEG LEG AEA LEA
A 1681 1165 675 754 239 184
B 1706 1144 712 837 237 215
C 1652 1149 709 736 230 205
D 1684 1144 693 712 256 197
E 1707 1159 717 752 255 204
p< 0.0001 0.02 0.0001 0.0001 0.0001 0.002

Ancho del escudo dorsal (AED), largo del escudo dorsal (LED), ancho del escudo genital (AEG), largo del escudo genital (LEG), ancho del escudo anal (AEA) y largo del escudo anal (LEA).

Conforme al análisis de conglomerados se pudo observar que existe una variabilidad morfométrica de los ácaros en los 5 apiarios evaluados, en este sentido, de los 5 morfotipos encontrados el morfotipo A y E fueron los de mayor distribución puesto que se encontraron en colmenas de los 5 apiarios; el morfotipo B de menor distribución ya que únicamente se encontró en colmenas del apiario 1 y 5; el morfotipo C en colmenas de los apiarios 1, 3, 4 y 5, el morfotipo de en colmenas de los apiarios 1, 2, 4, 5 (Tabla 3).

Tabla 3 Número de colonia pertenecientes a cada morfotipos por apiario 

Morfotipo A B C D E
Apiario Número de colmenas/Apiario
1 4 1 4 7 3
2 2 -- -- 5 5
3 1 -- 2 -- 4
4 1 -- 2 2 8
5 1 1 3 1 4
Total 9 2 11 15 24

De acuerdo a los datos obtenidos, al graficar las similitudes entre los morfotipos se aprecia un agrupamiento en tres nodos, aislándose el morfotipo B con mayores valores de LEG y LEA, pero menor número de colonias (Figura 2, Tabla 2).

DISCUSIÓN

Los resultados obtenidos indican que la especie predominante de Varroa en los 5 apiarios analizados es V. destructor ya que de acuerdo con Abou-Shaara & Tabikha, (2016), la proporción de tamaño corporal es igual o mayor que 1140 µm, confirmando que la especie existente es V. destructor, así mismo, nuestros resultados coinciden con los obtenidos en Argentina por Maggi et al. (2009) donde reportaron 3 morfotipos de ácaros, con un rango del AED 1696 µm a 1757 µm y un LED de 1128 µm a 1178 µm. Para el caso de México, Loeza-Concha et al. (2018) encontraron 8 morfotipos de la especie de V. destructor con rangos del AED de 1582 µm a 1700 µm y un LED de 1042 µm a 1147 µm. En Japón, Tailandia y Vietnam, Anderson & Trueman, (2000) reportaron la presencia de V. destructor con un AED de 1708 µm y un LED de 1167 µm; en Nueva Zelanda , Zhang, (2000) reportó que los rangos del LED de V. destructor fueron de 1132 µm a 1185 µm y el AED 1642 µm a 1757 µm y en Polonia donde estudiaron el efecto del tamaño de las celdas por lo que se pudo demostrar que el ácaro de V. destructor redujo significativamente su tamaño cuando este se alojaba en celdas de reducido tamaño, en este sentido Borsuk et al. (2012) reportó un AED y LED de 1665 µm y 1121 µm respectivamente en celdas de tamaño pequeño y 1716 µm y 1142 µm respectivamente en celdas de tamaño estándar, así mismo, podemos mencionar diversos reporte similares en Benín, Nigeria, Túnez, Irán y Egipto (Tabla 4) (Rahmani et al., 2006; Akinwande et al., 2013; Abou-Shaara & Tabikha, 2016; Kelomey et al., 2016; Yevstafieva & Nasarenko, 2018), de acuerdo a lo antes mencionado podemos decir que V. destructor se encuentra distribuida en la mayor parte del mundo, además que este acaro presenta variaciones de tamaño y forma dentro de la misma población de ácaros en las diferentes especies de abejas que parasita (Akimov et al., 2004); en este sentido, consideramos que la variabilidad morfométrica observada en este acaro se puede definir como un ajuste de adaptación al entorno, lo que permite mantener la aptitud individual del ácaro y la subsistencia de la especie (Pigliucci, 2005; Nussey et al., 2007).

Figura 2 Agrupamiento de los morfotipos por similitud considerando las variables morfométricas (morfotipos A, B, C, D y E) 

De acuerdo a lo anterior, consideramos que las variaciones de los morfotipos de Varroa encontrados en la zona de estudio se deban principalmente a la interacción entre el acaro y la especie de abeja que parasita. Por lo que coincidimos con Giménez et al. (2017) y George et al. (2004), quienes indican que los parásitos tienden a variar su morfotipo de acuerdo a su hospedador, es decir que la variabilidad morfométrica depende del linaje de Apis mellifera que el acaro parasita, en este sentido mediante los resultados obtenidos con el analisis de conglomerados jerárquicos K medias (Tabla 2) se pudo observar que existe una variabilidad morfométrica entre poblaciones estrechamente relacionadas (Figura 1), por lo que coincidimos con Loeza-Concha et al. (2018) quienes encontraron 8 morfotipos en Tepic, Nayarit, México, así mismo, Maggi et al. (2009) encontró 7 morfotipos de V. destructor en colonias ubicadas en diferentes zonas geográficas de Argentina, del mismo modo, Akimov et al. (2004) y Dadgostar & Nozari (2018) han reportado diferencias morfométricas y giográficas de los ácaros de Varroa en Irán y Ucrania; sin embargo, de acuerdo a lo antes mencionado diferimos con Rosenkranz et al. (2010) quienes indicaron que los ácaros de Varroa de diferentes poblaciones son físicamente iguales; así como con Dadgostar & Nozari (2018), quienes indicaron que las variaciones geográficas son causas de las variaciones morfológicas de Varroa, en este sentido, consideramos que si existen diferencias fisícas y morfométricas entre las diferentes poblaciones de Varroa puesto que no unicamente depende de la variación geográfica si no también de la migración de colonias, correlaciones morfométricas entre poblaciones coexistentes de V. destructor y la especie de abeja que parasita y a las mutaciones que el ácaro pudiera presentar (Akimov et al., 2004; Loeza-Concha et al., 2018); no obstante, estas diferencias morfométricas en artrópodos e insectos ha sido reportada previamente (Mozaffarian et al., 2007; Lashkari et al., 2015).

Tabla 4 Medidas en micrómetros del tamaño corporal de las hembras Varroa en el mundo 

Grupo taxonómico (especies) LED (µm) AED (µm) Origen Autor
V. rindereri 1180 1698 Malasia De Guzman & Delfinado (1996)
V. destructor 1167 1708 Japón /Tailandia/ Vietnam Anderson & Trueman (2000)
V. Jacobsoni 1063 1506 Java Anderson (2000b)
V. destructor 1159 1700
V. destructor 1167 1708 Nueva Zelanda Zhang (2000)
V. Jacobsoni 1063 1506
V. destructor 1205 1738 Túnez norte
V. destructor 1165 1711 Túnez del centro Boudagga et al. (2003)
V. destructor 1197 1756 Túnez del sur
V. destructor 1149 1692 Ucrania Akimov et al. (2004)
V. destructor 1197 1775 Irán colonias menos1000 m de altitud
V. destructor 1199 1781 Irán Colonias entre 1000-1500 m de altitud. Rahmani, et al. (2006)
V. destructor 1200 1789 Irán Colonias a más1500 m de altitud.
V. destructor 1135 1696
V. destructor 1128 1711 Argentina Maggi et al. (2009)
V. destructor 1178 1757
V. destructor 1121 1665
Polonia Borsuk et al. (2012)
V. destructor 1142 1716
V. destructor 1177 1718 Nigeria Akinwande et al. (2013)
V. destructor 1115 1639 Benín Kelomey et al. (2016)
V. destructor 1160 1710 Egipto Abou-Shaara & Tabikha (2016)
V. destructor 1128 1688 Nayarit, México Loeza-Concha et al. (2018)
V. destructor 1090 1630 Ucrania Yevstafieva & Nasarenko (2018)

Ancho del escudo dorsal (AED); largo del escudo dorsal (LED)

Finalmente y de acuerdo a los datos morfométricos obtenidos en esta investigacion coincidimos con Akimov et al. (2004) y Abou-Shaara & Tabikha (2016), puesto que consideramos que de acuerdo con las características corporales de los especimenes de V. destructor obtenidos en México, se sugiere que son del haplotipo coreano, especialmente por que los valores medios del largo y ancho del escudo dorsal son similares a los encontrados en esta investigacion (1149 µm y 1692 µm), ademas que el haplotipo coreano es el más común a nivel mundial ya que se encuentran registros de su presencia en Europa, Medio Oriente, África, Asia, Norteamérica y Sur América (Zhang, 2000; Muñoz et al., 2008; Akinwande et al., 2012). En este sentido, la presente investigación toma mayor relevancia si consideramos que el haplotipo de Varroa japonés tiene una distribución más restringida y se considera menos virulento en comparacion con el haplotipo coreano el cual se reproduce con mayor facilidad (De Guzman & Rinderer 1999), debido a ello Carneiro et al. (2007) indican que la tasa de reproducción de hembras de V. destructor en celdas de obreras jóvenes de abejas africanizadas en Brasil es actualmente casi el doble en comparación con la tasa de reproducción de hace veinte años, por lo que se considera que las poblaciones de Varroa del haplotipo japonés han sido reemplazadas por el haplotipo coreano, provocando un aumento en los niveles de infestacion en Sur América (Strapazzon et al., 2009), por lo que se pudiera observar una mayor perdida de colmenas en América.

CONCLUSION

El presente estudio confirmó que a pesar de que el 100% de los ácaros pertenecieron a V. destructor estos presentaron diferencias morfométricas intraespecíficas.

LITERATURA CITADA

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Recibido: 18 de Enero de 2022; Aprobado: 27 de Julio de 2022

*Autor de correspondencia: Henry Jesús Loeza Concha, Programa de Maestría en Ciencias Bioprospección y Sustentabilidad Agrícola en el Trópico, Colegio de Postgraduados Campus Campeche, Carretera, Haltunchén-Edzná; C.P. 24450; Champotón, Campeche, México. E-mail: alvaroedr@gmail.com, quej@colpos.mx, daniel.cm@hopelchen.tecnm.mx, clemus23@gmail.com, dadzib@itescam.edu.mx, loeza.jesus@colpos.mx

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