Área de estudio y muestreo

El estudio se realizó en el ejido Santa María Coapan, Tehuacán, Puebla, ubicado en la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán (RBTC), entre las coordenadas geográficas 18° 23´ 26.85´´ - 18° 23´ 0.31´´ N y 97° 23´14.93´´- 97° 22´17.53´´ O (Figura 1), a una altitud promedio de 1 465 m.

Figura 1 Ubicación del área de estudio de Lippia graveolens, condiciones topográficas y unidades de muestreo en la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán (RBTC), México. 

Cinco condiciones topográficas se identificaron con base en la topoforma, exposición y pendiente del terreno (Figura 1; Cuadro 1). La exposición se obtuvo con el modelo de elevación digital escala 1:50 000 (^{Instituto Nacional de Estadística y Geografía [INEGI], 2013}), utilizando como herramienta de geoprocesamiento “aspect” del software ArcGis V.10.5 (^{Environmental Systems Research Institute [ESRI], 2016}). La pendiente se midió con un clinómetro Suunto. Las variables de las plantas de orégano se midieron bajo un diseño de muestreo sistemático dirigido, donde dos unidades de muestreo contiguas de 250 m² (10 x 25 m) se ubicaron en cada condición topográfica.

Estructura poblacional

Las plantas de L. graveolens se enumeraron y ubicaron en el plano cartesiano (X, Y) de las unidades de muestreo. La altura (cm), diámetro basal (mm) de cada tallo y número de tallos de cada planta se registraron en septiembre de 2019. El número de plantas contabilizadas en las unidades de muestreo se extrapoló para estimar la densidad de plantas∙ha^-1. Seis categorías de altura de las plantas de L. graveolens se definieron con base en el muestreo realizado: 1 = 0 a 50 cm, 2 = 51 a 100 cm, 3 = 101 a 150 cm, 4 = 151 a 200 cm, 5 = 201 a 250 cm y 6 = >251 cm. Para cada condición topográfica, las curvas de estructura poblacional se construyeron con el porcentaje de plantas en las categorías de altura y se compararon entre sí con la prueba de Ӽ². Adicionalmente, las curvas se clasificaron de acuerdo con los tipos estructurales típicos (^{Bongers, Popma, Meave-del Castillo, & Carabias, 1988}; ^{Martínez-Ramos, & Álvarez-Builla, 1995}; ^{Peters, 1994}; ^{Velasco-García, Valdez-Hernández, Ramírez-Herrera, & Hernández-Hernández, 2017}): el tipo I (Bongers = tipo I de Peters) tiene frecuencia alta de individuos en la primera o segunda clase de diámetro y disminución gradual en clases superiores; el tipo II (Bongers = tipo II de Peters = tipo III de Martínez-Ramos) tiene frecuencia alta de individuos en la primera clase diamétrica, segunda o tercer clase mal representadas, aumento de la frecuencia en clases intermedias y disminución en las clases superiores; el tipo IIb (Velasco-García) tiene baja proporción de la primera categoría, disminución en las dos categorías siguientes, aumento y alta proporción de categorías intermedias y disminución drástica en el resto de las categorías superiores; el tipo III (Bongers = tipo I de Martínez-Ramos) tiene 50 % o más individuos en la primera clase de diámetro y frecuencia muy baja y uniforme en las clases siguientes; el tipo IV (Velasco-García) con frecuencia baja en la primera categoría, frecuencia alta en la segunda categoría, frecuencia muy baja en la tercer y cuarta categoría, frecuencia alta en la quinta categoría y frecuencia baja con disminución gradual en el resto de las categorías.

El índice de valor de importancia (IVI = densidad relativa + dominancia relativa + frecuencia relativa) (^{Ajayi & Obi, 2016}) se calculó considerando a las categorías de altura como elementos diferenciados en cada condición topográfica (^{Velasco-García et al., 2016}).

El supuesto de normalidad de los atributos estructurales se examinó con la prueba de Shapiro-Wilks. La altura y el índice de valor de importancia cumplieron con el supuesto de normalidad, por lo que se realizaron análisis de varianza (ANOVA) y comparaciones de medias de Tukey (P ≤ 0.05). El diámetro basal, número de tallos y área basal no cumplieron con el supuesto de normalidad, por lo que se realizaron pruebas no paramétricas de varianza y comparaciones múltiples de Kruskal-Wallis (P ≤ 0.05). Todos los análisis se realizaron con el programa estadístico InfoStat versión 2019 (^{Di Rienzo et al., 2019}), usando el modelo Y_ij = µ + C_i + ε_ij; donde, Y _ij es el valor de la observación, μ es el efecto de la media general, C _i es efecto de la i-ésima condición topográfica y ɛ _ij es el efecto del error experimental.

Patrón de distribución espacial

Para el análisis de la distribución espacial se consideraron las dos unidades de muestreo contiguas en cada condición topográfica como una sola unidad de muestreo (20 x 25 m = 500 m²). Se midieron las distancias perpendiculares entre los límites de las unidades de muestreo (ancho y largo) y entre cada una de las plantas para ubicarlas en un plano cartesiano. El patrón de distribución espacial de las plantas de L. graveolens se determinó con la función transformada de Ripley (K _(t) ): L(t)=K(t)π-t2; donde, t es la distancia entre plantas (^{Besag, 1977}; Ripley, 1977). La significancia de la función L _(t) se analizó con simulaciones de Monte Carlo con el programa TOOLBOX (^{Fisher, 2000}).

Estructura poblacional

Con base en el Cuadro 2, los atributos estructurales de L. graveolens presentaron diferencias significativas (P < 0.05) entre condiciones topográficas (CT). La CT3 tuvo las plantas con mayor altura y diámetro basal, y la CT5 tuvo también las plantas con mayor altura. Por el contrario, las CT2 y CT1 presentaron los valores más bajos para ambas variables. La altura promedio de las plantas fue 32 % mayor en la CT5 respecto a la CT2 y el diámetro basal fue 21 % mayor en la CT3 con respecto a la CT2.

La topoforma, exposición y pendiente pueden ser la causa de las diferencias en altura y diámetro basal de L. graveolens. En general, las topoformas de planicie y cañada tuvieron plantas con menor diámetro y altura de plantas en comparación con las laderas. Se ha documentado que los sitios de ecosistemas áridos con exposición norte presentan mayor humedad y menor temperatura y evapotranspiración, lo que favorece el crecimiento de las plantas (^{Bochet, García-Fayos, & Poesen, 2009}). Por otra parte, ^{Carrasco-Ríos (2009}) y ^{Raffo (2014}) señalan que las plantas se desarrollan mejor en las exposiciones sur y este, ya que reciben mayor radiación solar en comparación con las laderas de exposición norte. En concordancia con lo anterior, a pesar de que las CT3 y CT2 presentaron la misma exposición (este), la CT3 tuvo plantas con mayor altura y diámetro basal, debido a la menor pendiente (8 %) del terreno. Por otro lado, la CT4, a pesar de la pendiente alta (31 %), presentó también mayor altura de planta por ubicarse en la exposición norte. En contraste, la condición topográfica 5, aun cuando se ubicó en la exposición sureste y en pendiente mayor, presentó plantas con altura mayor posiblemente porque la mayoría de estas fueron adultas. El orégano generalmente se desarrolla en suelos muy someros con bajas cantidades de materia orgánica y pendientes pronunciadas (^{González, 2012}; ^{Granados-Sánchez, Martínez-Salvador, López-Ríos, Borja-De la Rosa, & Rodríguez-Yam, 2013}); sin embargo, además de la exposición y pendiente, hay otros factores ambientales como el clima, agua y geología que pueden afectar el crecimiento de las plantas (^{Niua et al., 2014}).

En el presente estudio, la altura promedio de L. graveolens (148.8 cm) fue mayor que en las plantas del semidesierto en Querétaro (69.9 cm; ^{Osorno-Sánchez et al., 2012}) y la Comarca Lagunera (94.8 cm; ^{Flores et al., 2011}). Esta diferencia se puede deber al nivel de perturbación en dichas regiones. En las poblaciones silvestres de Querétaro, Coahuila, Durango y Chihuahua, las plantas de L. graveolens se cortan en edades tempranas para vender el follaje como condimento en el mercado local y nacional (^{Granados-Sánchez et al., 2013}; ^{Orona, Salvador, Espinoza, & Vázquez, 2017}). Las plantas de mayor altura pueden tener una cantidad mayor de follaje, por lo que estas se cortan y se dejan las plantas de menor altura. Esto ocasiona cambios en las estructuras de tamaño de las plantas en las poblaciones donde se recolecta esta especie (Flores et al., 2011; Osorno-Sánchez et al., 2012). También, el pastoreo de ganado puede influir en el tamaño de las plantas debido al ramoneo. En contraste, la perturbación por recolección y pastoreo es mínima en las poblaciones de L. graveolens en la RBTC, lo cual hace que las plantas alcancen el máximo crecimiento permitido por el ambiente. Las poblaciones de esta especie en la reserva no están sujetas al aprovechamiento con base en un programa de manejo como es el caso de poblaciones en el norte de México. Asimismo, las condiciones ambientales son diferentes en el estado de Puebla, comparadas con las de otras entidades donde crece L. graveolens; por ejemplo, la precipitación anual es 437 mm y la temperatura media anual es 20.5 °C en la RBTC (^{Rehfeldt, 2006}), mientras que en ecosistemas de los estados de Guanajuato, Querétaro, Coahuila, Durango y Chihuahua se reportan precipitaciones medias anuales de entre 125 a 400 mm y temperaturas medias anuales entre 15 a 21 °C (^{Granados-Sánchez, Sánchez-González, Granados, & Borja, 2011}; ^{Ocampo-Velázquez, Malda-Barrera, & Suárez-Ramos, 2009}).

La CT5 presentó diferencias significativas (P ≤ 0.05) con respecto a las demás condiciones en el número de tallos y área basal, los cuales fueron 34 % y 87 % superiores, respectivamente, que los valores de las CT1, CT2 y CT4. Esto ocurrió posiblemente porque la pendiente es mayor y la exposición es sureste en la CT5; además, tiene mayor espacio abierto. Lo anterior sugiere que las pendientes pronunciadas y la exposición sureste influyen positivamente en el número de tallos de orégano y área basal.

La orientación de las laderas modifica las condiciones microclimáticas e influye en la arquitectura de la planta; por ejemplo, N. tetetzo tuvo mayor número de ramificaciones en la exposición norte (^{López-Gómez et al., 2012}). En este sentido, el viento puede ocasionar daños al tallo principal de las plántulas de orégano, promoviendo un número mayor de tallos y, en consecuencia, un área basal mayor. Además, las plantas pueden emitir mayor número de tallos cuando crecen en poblaciones con densidades menores (^{Salomón-Montijo, Reyes-Olivas, & Sánchez-Soto, 2016}).

El número de tallos promedio (3.5) del orégano en este estudio fue menor que en poblaciones de orégano en Coahuila y Durango (8.7; ^{Flores et al., 2011}). Esto puede ser consecuencia del aprovechamiento del follaje en dichos estados (^{Orona et al., 2017}), donde la poda promueve la emisión de brotes (^{Granados-Sánchez et al., 2013}; ^{Osorno-Sánchez et al., 2009}). Con base en lo anterior, el aprovechamiento de follaje en plantas de L. graveolens puede generar mayor número de tallos.

De acuerdo con el Cuadro 3, la densidad varió entre 1 820 y 6 240 plantas∙ha^-1 en las CT2 y CT1, respectivamente. La densidad, sin considerar las condiciones topográficas, fue superior (4 044 plantas∙ha^-1) a las densidades en poblaciones de orégano en Querétaro (3 891 y 2 450 plantas∙ha^-1; ^{Osorno-Sánchez et al., 2009}, 2012) y en Tamaulipas (905 plantas∙ha^-1; ^{Sánchez-Ramos, Quezada, Lara-Villalón, Medina-Martínez, & Pérez-Quilantán, 2011}). Las diferencias pueden deberse a la falta de aprovechamiento y baja perturbación en la población de estudio, debido a que no hay un programa de manejo y la gente no aprovecha la especie en forma ilegal, ya que a medida que aumenta la extracción de plantas de L. graveolens, la densidad disminuye como consecuencia de la alteración de la tasa de mortalidad y reclutamiento (Osorno-Sánchez et al., 2009, 2012). Asimismo, la pendiente puede influir en la densidad de plantas debido al arrastre de semillas de las partes altas (pendientes pronunciadas) a las zonas con menor pendiente, lo que permite mayor abundancia de la planta en estas últimas (^{Grasty, Thompson, Hendrickson, Pheil, & Cruzan, 2020}).

El mayor número de plantas de orégano se registró en la categoría de altura 4 (201-250 cm) en todas las condiciones topográficas, excepto en la CT2. La menor densidad de plantas se encontró en la categoría 1 (1-50 cm) de la CT5 y en la categoría 6 (>251 cm) de la CT4 (Cuadro 3). La CT1 tuvo el mayor número de plantas en la categoría 1 en comparación con las demás condiciones topográficas para esta categoría. La presencia de un número mayor de plantas pequeñas en la CT1 se puede deber a que este tiene terreno plano, el cual contiene mayor concentración de nutrimentos en el suelo que las partes altas, favoreciendo el establecimiento de la regeneración del orégano (^{López-Acevedo et al., 2004}). Los resultados mostraron un número bajo de plantas en las categorías de altura menor y mayor. Esto puede reflejar que se reclutan nuevas plantas de orégano solo en años con condiciones ambientales favorables (^{Osorno-Sánchez et al., 2012}).

Las estructuras poblacionales de L. graveolens fueron diferentes (P < 0.05) entre las cinco condiciones topográficas. La curva tipo IV (^{Velasco-García et al., 2017}) se presentó en la CT1 (Figura 2). Este tipo de curva tuvo un porcentaje bajo de plantas (<20 %) en las categorías de altura 1, 3, 5 y 6, y ligeramente mayor (20 a 30 %) en las categorías 2 y 4. Lo anterior puede deberse a restricciones bióticas y abióticas para la producción de frutos y semillas (Velasco-García et al., 2017), por lo que existe reclutamiento discontinuo en categorías de altura de mayor tamaño. La producción de frutos de L. graveolens depende de los polinizadores del género Melipona (^{Ocampo-Velázquez et al., 2009}); la ausencia temporal de estos puede interrumpir la regeneración por semillas (Ocampo-Velázquez et al., 2009); además, la producción de frutos de L. graveolens solo ocurre en 11.4 % del total de las flores (Ocampo-Velázquez et al., 2009).

Las CT2 a CT5 presentaron estructura poblacional diferente a las curvas de estructura poblacional típicas (Bongers et al., 1995; ^{Martínez-Ramos & Álvarez-Builla, 1995}; ^{Peters, 1994}; ^{Velasco-García et al., 2017}), la cual se denominó curva tipo V (Figura 2). Este tipo de curva se caracterizó por un porcentaje muy bajo en la categoría de altura 1, aumento gradual en las siguientes categorías hasta alto porcentaje en la categoría intermedia y disminución gradual en las categorías superiores hasta porcentaje muy bajo en la última categoría. Una curva de estructura poblacional similar se reportó para poblaciones de Dioon holmgrenii De Luca, Sabato & Vazquez Torres perturbadas por pastoreo (Velasco-García et al., 2016). La estructura poblacional tipo V en L. graveolens se puede deber a factores que limitan la regeneración como el porcentaje bajo de germinación de las semillas, debido a las condiciones ambientales extremas (temperatura y humedad) de las zonas áridas que pueden influir en reclutamiento de nuevos individuos (Martínez, Blando, Morales, & Gómez, 2013; ^{Martínez-Hernández, Villa-Castorena, Catalán-Valencia, & Inzunza-Ibarra, 2017}). El aumento de la tasa de cosecha provoca cambios en la curva de estructura poblacional de L. graveolens, desde la curva tipo I (Bongers et al., 1988) en áreas con baja cosecha, pasando por la curva tipo II (Martínez-Ramos & Álvarez-Builla, 1995), hasta la curva tipo V en áreas con tasa alta de cosecha (^{Osorno-Sánchez et al., 2009}, 2012). En el presente estudio, a pesar de no existir aprovechamiento de orégano y de las diferencias en exposición y pendiente, la curva de estructura poblacional tipo V parece ser común en esta especie; sin embargo, el suelo plano y la exposición cenital no favorecieron el reclutamiento del orégano, lo que generó la curva tipo IV.

Figura 2 Curvas de estructura poblacional por categorías de altura (1 = 1-50 cm, 2 = 51-100 cm, 3 = 101-150 cm, 4 = 151-200, 5 = 201-250 cm, 6 > 251 cm) de Lippia graveolens en las cinco condiciones topográficas (CT) en la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, México. 

El IVI fue diferente (P < 0.05) entre categorías de altura en cada una de las condiciones topográficas. Acorde con el Cuadro 4, el IVI mayor se encontró en la categoría de altura 4 (151-200 cm) en todas las CT, mientras que la categoría de altura 1 (plántula) tuvo valores bajos. Estos resultados son congruentes con la densidad promedio de las categorías de altura y las curvas de estructura poblacional, lo que también demostró el nulo aprovechamiento de plantas reproductivas de orégano en esta zona; no obstante, la regeneración natural es deficiente, debido a múltiples factores bióticos y abióticos que requieren de estudios más detallados.

Distribución espacial

La Figura 3 indica que el patrón de distribución de las plantas de L. graveolens fue agregado (P ≤ 0.01) para las CT1 a CT4. La máxima agrupación se presentó en distancias t de 4.8 m (L _(t) = 0.93) en la CT1, de 4.4 m (L _(t) = 1.74) en la CT2, a los 3.6 m (L _(t) = 0.84) en la CT3 y a los 8.8 m (L _(t) = 1.35) en la CT4. La distribución espacial de las plantas fue tanto aleatoria como agregada en la CT5 (P ≤ 0.01). La distribución espacial agregada de L. graveolens, al parecer, está influenciada por la pendiente; las CT1 a CT4 presentaron menores porcentajes de pendiente en comparación con la CT5 (65 %). El patrón de distribución agregado de las plantas puede estar asociado con la topografía (^{Linzaga-Román, Ángeles-Pérez, Catalán-Heverástico, & Hernández-De la Rosa, 2011}) y puede indicar interacciones entre individuos y entre individuos con el ambiente (Linzaga-Román et al., 2011; ^{Ruiz-Aquino, Valdez-Hernández, Romero-Manzanares, Manzano-Méndez, & Fuentes-López, 2015}). Asimismo, las limitaciones en cuando a la distancia de la dispersión de semillas puede conducir a un patrón de distribución agregado (^{Lara-Romero, de la Cruz, Escribano-Ávila, García-Fernández, & Iriondo, 2016}) alrededor de la planta madre. Esto ocurre en L. graveolens, ya que cuando los frutos maduran, las semillas son expulsadas y caen al suelo cerca de la planta (^{Martínez et al., 2013}, 2017).

La distribución espacial aleatoria en la CT5 (Figura 3) probablemente se debe a la pendiente mayor que puede influir en la distribución y germinación de semillas en el suelo, las cuales comúnmente son dispersadas por el viento (^{Martínez et al., 2013}). Es probable que, la mortalidad de las semillas o de las plántulas de algunas especies provoque mayor distanciamiento entre las supervivientes, lo que refleja un patrón menos agrupado (^{Vallejo & Galeano, 2009}). La distribución espacial aleatoria contribuye con la multifuncionalidad relacionada con el ciclo de nutrimentos en una comunidad vegetal (^{Maestre, Castillo-Monroy, Bowker, & Ochoa-Hueso, 2012}).

Figura 3 Distribución espacial de Lippia graveolens (puntos) y el índice L _(t) de Ripley (líneas) en cinco condiciones topográficas en la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán, México.