Localización del estudio

El estudio se realizó en el ejido Carbonero Jacales, perteneciente a la Unidad de Manejo Forestal (UMAFOR) 3013 “Sierra de Huayacocotla”, ubicado en el municipio de Huayacocotla, Veracruz, entre las coordenadas 20° 26’ 01’’ norte y 98° 27’ 38’’ oeste (Figura 1). La región se encuentra en la provincia fisiográfica Sierra Madre Oriental. De acuerdo con la clasificación climática de Köppen, modificada por ^{García (2004}), el clima en la región es templado húmedo [C(fm)] y subhúmedo [C(w₀)(w) y C(w₂)]; la temperatura media anual es 14 °C con una precipitación media anual de 1 333 mm (García, 2004).

De acuerdo con la carta topográfica escala 1:50 000, los suelos principales son LVha+LVcr+ANmo/3 y CMcrlen+RGeulen/2 que corresponden a suelos luvisol y cambisol, respectivamente (^{Instituto Nacional de Estadística y Geografía [INEGI], 2009}). La vegetación arbórea dominante es el bosque de coníferas de pino-oyamel-encino (Romo et al., 2016).

Figura 1 Localización de las áreas de corta de regeneración (2014, 2015 y 2016) de Pinus patula y sitios de estudio en el ejido Carbonero Jacales, Huayacocotla, Veracruz. 

Establecimiento de los sitios de muestreo

El crecimiento anual de las plantas de regeneración natural (RN) y plantación (PA) se comparó de manera apareada a través de un muestreo dirigido en tres rodales cosechados en 2014, 2015 y 2016 con el método de árboles padre (Figura 1). Los rodales fueron relativamente homogéneos en exposición, pendiente y elevación (Cuadro 1). En cada rodal se seleccionaron cuatro sitios de 100 m² (10 m x 10 m) donde se tuviera RN y PA, para comparar en forma apareada.

Medición de las plantas

En cada sitio se identificó el origen (RN o PA) y edad de cada brinzal de P. patula. Los brinzales provenientes de RN se caracterizaron por estar distribuidos aleatoriamente, mientras que los brinzales plantados se distribuyeron uniformemente. La edad de los brinzales establecidos naturalmente se obtuvo contando los anillos de crecimiento mediante un muestreo destructivo realizado al final del estudio en todos los individuos, y para los plantados, la edad considerada fue la correspondiente a partir del año de cosecha del rodal.

El crecimiento anual en altura y diámetro se registró durante el periodo junio de 2018 a junio de 2019. Los valores se obtuvieron de 368 brinzales de los tres rodales bajo estudio: 123 en el rodal cosechado en 2014 (73 de RN y 50 de PA), 130 en el rodal cosechado en 2015 (76 de RN y 54 de PA) y 115 en el rodal cosechado en 2016 (66 de RN y 49 de PA). La altura total se obtuvo con un estadal y el diámetro en la base del tallo con un vernier digital (Truper®, EUA).

A finales del periodo de sequía en 2019 (27 a 29 de mayo) se evaluó la variación diurna en el balance hídrico de las plantas. Para ello se determinó el potencial hídrico (Ψ) con una cámara de presión (PMS Instruments^® modelo 1000) con el procedimiento recomendado por ^{Cleary, Zaerr, y Hamel (2003}). En cada sitio se establecieron tres puntos de muestreo (bloques anidados en sitios) para reducir los efectos de la variabilidad espacial, en los que se ubicó un brinzal de cada origen (RN y PA) que permitiera su comparación apareada. Se realizaron tres mediciones diarias en las ramillas de cada individuo muestreado, con un total de seis individuos por sitio (tres de RN y tres de PA): el 27 de mayo se midieron los 24 brinzales del rodal cosechado en 2014; el 28 de mayo, los 24 brinzales del rodal 2015; y el 29 de mayo, los 24 brinzales del rodal 2016. La primera medición diurna se hizo antes de la salida del sol (4:00-6:30), cuando los brinzales se encuentran más hidratados; la segunda al mediodía (12:00-14:00), cuando los brinzales reducen su nivel de hidratación, debido a la evapotranspiración; y la tercera en la tarde (17:30-20:00), para evaluar la capacidad de recuperación inmediata del déficit hídrico presentado durante el día.

En el periodo de mayo a septiembre de 2019, se tomaron muestras de suelo mensualmente para determinar el contenido de humedad con el método gravimétrico (AS-05) de la NOM-021-SEMARNAT-2000 (^{SEMARNAT, 2002}). Las muestras de suelo se tomaron al centro de los 12 sitios ubicados dentro de los tres rodales, a una profundidad de 10 cm del suelo mineral. Las muestras se recolectaron con una pala recta marca Truper® y se colocaron en bolsas de doble cierre marca Ziploc® para evitar la pérdida de agua. Las muestras se trasladaron al laboratorio de suelos del Posgrado en Edafología del Colegio de Postgraduados Campus Montecillo. El peso fresco de cada muestra se determinó con una balanza analítica con aproximación de 0.01 g, se secó a 105 °C por 24 horas en un horno de secado y se obtuvo el peso seco.

Análisis estadístico

Se realizaron pruebas de hipótesis para comparar las medias de los dos orígenes de planta (RN y PA) en el crecimiento en altura y diámetro en la base del tallo, ajustado por la edad de los brinzales. Las pruebas de hipótesis se realizaron con el paquete de análisis estadístico R, versión 4.0.1. (^{R Development Core Team, 2015}), mediante modelos lineales generalizados mixtos (GLMM), empleando el programa Ime4; además, se realizó una comparación de medias mediante la diferencia mínima significativa (DMS) con nivel de significancia α = 0.05. El modelo de análisis consideró la edad (X_i) y origen (O_j) como factores de efectos fijos, y al rodal (R_k) y sitio de muestreo (S_l) como factores de efectos aleatorios. El modelo utilizado fue el siguiente:

donde,

µ = media general

β = pendiente con el efecto de la covariable edad

E_ijklm= error.

Los datos de potencial hídrico (Ψ) se analizaron con un modelo de efectos mixtos con medidas repetidas, utilizando el procedimiento MIXED del paquete SAS versión V.9.4, para Windows (^{Statistical Analysis Systems Institute Inc., 2013}). También se realizó una prueba de comparación de medias de Tukey (α = 0.05). El modelo consideró al origen (O_i), la hora del día (H_j) y su interacción (OH_ij) como factores de efectos fijos, y al rodal (R_k), el sitio (S_l) y los bloques (B_m) dentro de ellos como factores de efectos aleatorios. El modelo empleado fue el siguiente:

donde,

µ = media general

E_ijklm= error.

Crecimiento de las plantas

Los resultados indican que el crecimiento en altura y diámetro basal del tallo (>Cuadro 2) fueron significativamente diferentes (P < 0.05) entre los dos orígenes, después de ajustar los datos por la edad de los brinzales. La edad promedio fue de cuatro años.

Los brinzales provenientes de regeneración natural presentaron mayor crecimiento medio anual en altura (73.8 ± 12.3 cm) en comparación con los brinzales plantados (60.8 ± 12.4 cm) (Figura 2A). Por otro lado, la variación en altura fue menor en la regeneración natural que en los brinzales plantados (Figura 2B), lo cual indica mayor uniformidad en el crecimiento de la regeneración natural.

Figura 2 Comparación del crecimiento anual en altura (A) y variabilidad (B) en brinzales de regeneración natural (RN) y plantación (PA) de Pinus patula en la ampliación del ejido Carbonero Jacales, Huayacocotla, Veracruz. Letras diferentes indican diferencias significativas (DMS; P = 0.05). 

Esta tendencia ha sido observada por ^{Rebottaro y Cabrelli (2007}), quienes evaluaron brinzales de Pinus elliotii Engelm. y encontraron que el crecimiento anual en altura de brinzales plantados (80 ± 19.2 cm) fue menor que en los provenientes de regeneración natural (143.2 ± 26.6 cm). Por otro lado, ^{Pensado-Fernández et al. (2014}), en Perote, Veracruz, compararon la tasa de crecimiento anual en altura en brinzales de Pinus y registraron mayor crecimiento en los provenientes de regeneración natural (1.55 ± 0.1 cm) que en aquellos que fueron plantados (1.1 ± 0.05 cm). Resultados similares del crecimiento en altura en ambos orígenes de brinzales han sido obtenidos por ^{Otto et al. (2012}) en Pinus canariensis C. Sm. ex DC. y por ^{Fernández-Pérez et al. (2013}) en Cupressus lusitanica Mill.

Los brinzales de regeneración natural también presentaron mayor crecimiento anual en diámetro (20.5 ± 3.5 mm) en comparación con los de plantación (14.8 ± 3.5 mm) (Figura 3A). La tendencia es similar a la que presentó el crecimiento en altura en cuanto a la variabilidad dentro de cada origen de brinzales (Figura 3B).

Figura 3 Comparación del crecimiento anual en diámetro en la base del tallo (A) y variabilidad (B) en brinzales de regeneración natural (RN) y plantación (PA) de Pinus patula en la ampliación del ejido Carbonero Jacales, Huayacocotla, Veracruz. Letras diferentes indican diferencias significativas (DMS; P = 0.05). 

Diversos autores han encontrado un patrón similar de crecimiento en otras especies; es decir, mayor crecimiento en el diámetro de brinzales establecidos por regeneración natural que por plantación (^{Hatzichristaki & Zagas, 2017}; ^{Pensado-Fernández et al., 2014}; ^{Rebottaro & Cabrelli, 2007}; ^{Yang et al., 2014}). Lo anterior pudiera ser explicado por el hecho de que la regeneración natural proviene de los árboles padre adaptados a las condiciones ambientales locales y con la ventaja del mayor desarrollo de la raíz principal desde el momento en que la germinación de la semilla ocurre en el sitio (^{Gómez-Cárdenas, Vargas-Hernández, Jasso-Mata, Velázquez-Martínez, & Rodríguez-Franco, 1998}; ^{Wakamiya-Noborio, Heilman, Newton, & Messina, 1999}); en consecuencia, los brinzales presentan las mismas características de adaptación local que los padres, desde el punto de vista genético y fisiológico (^{Harrington, Brissette, & Carlson, 1989}). En el caso de los brinzales plantados en los rodales evaluados, se desconoce si efectivamente el germoplasma procede del mismo rodal cosechado.

Adicionalmente, en el caso de la regeneración natural hay un proceso de selección en la etapa de establecimiento, ya que, después de la germinación, las plántulas están expuestas a diversas amenazas bióticas y abióticas que limitan su supervivencia, provocando que solo unos individuos consigan establecerse. Por otra parte, la competencia por recursos con la vegetación herbácea y arbustiva es elevada en los primeros años del establecimiento de la regeneración natural (^{Castelán-Lorenzo & Arteaga-Martínez, 2009}), lo que aumenta la intensidad de selección natural (Długosiewicz et al., 2019). Las fases de plántula y brinzal son las etapas más críticas en el ciclo de vida de una planta leñosa (^{Padilla-Ruíz, 2008}) y solo sobreviven los individuos más aptos o los que enfrentan menor competencia.

El mejor desempeño de la regeneración natural también puede explicarse por el hecho de que se estableció directamente en el terreno y, por lo tanto, no pasa por una etapa de estrés posplantación, como ocurre con los brinzales producidos en vivero y trasplantados al terreno (^{Burney et al., 2015}).

Potencial hídrico

El Ψ de los brinzales de ambos orígenes mostró diferencias significativas (P ≤ 0.05) a lo largo del día y en la interacción origen*hora del día (Cuadro 3). La prueba de Tukey confirma que las diferencias en el Ψ durante el día, solo se manifiestan en la medición al atardecer (Figura 4).

Los valores mínimos de Ψ al mediodía (-1.45 MPa) en los brinzales de los dos orígenes se deben al efecto de la transpiración en el transcurso de la mañana. Los dos tipos de brinzal recuperaron su potencial hídrico durante la tarde, de acuerdo con la medición realizada a la puesta del sol, lo cual es una repuesta fisiológica que ha sido documentada ampliamente, asociada a un cierre parcial de estomas para reducir la transpiración y al aumento en la conducción de agua dentro de la planta (^{Agudelo-Castañeda, Cadena-Torres, Almanza-Merchán, & Pinzón-Sandoval, 2018}; ^{Moreno, 2009}); sin embargo, los brinzales originados por regeneración natural tuvieron mayor eficiencia en su recuperación vespertina con Ψ promedio de -0.90 MPa, mientras que los brinzales de plantación presentaron Ψ promedio de -1.06 MPa (Figura 4).

Figura 4 Potencial hídrico a diferentes horas del día en brinzales de regeneración natural (RN) y de plantación (PA) de Pinus patula en la ampliación del ejido Carbonero Jacales, Huayacocotla, Veracruz. 

La mayor capacidad de recuperación del Ψ en los brinzales de la regeneración natural de P. patula puede estar asociada con un sistema radical más desarrollado y eficiente en la absorción de agua del suelo (^{Aguilar-Muniz, Cruz-Medrano, Velázquez-Martínez, & Vargas-Hernández, 1992}). La mayor eficiencia podría deberse a una interacción significativa con los hongos micorrícicos que aumentan la superficie de contacto con la matriz del suelo y la capacidad de absorción de agua y nutrientes de capas más profundas (^{Demelash, Dejene, Oria de Rueda, Geml, & Martin-Pinto, 2020}; ^{South & Zwolinski, 1997}).

Algunos estudios han evaluado las repercusiones en el desarrollo y crecimiento de las plantas asociados a la reducción en los valores de Ψ (^{Luna-Flores, Estrada-Medina, Jiménez-Osornio, & Pinzón-López, 2012}; ^{Singh & Singh, 2006}). Dichos estudios concluyen que cuando se alcanzan valores de Ψ cercanos a -1.5 MPa se produce estrés ligero, pero a medida que Ψ desciende, el estrés fisiológico en la planta incrementa gradualmente, lo que se traduce en el cierre de estomas, reducción de la tasa de fotosíntesis y, en consecuencia, la disminución del crecimiento.

Por otro lado, diversos estudios han analizado la repercusión en el crecimiento de plántulas y brinzales en varias condiciones de humedad en el suelo (^{Martiñón-Martínez, Vargas-Hernández, Gómez-Guerrero, & López-Upton, 2011}; Martiñón-Martínez, Vargas-Hernández, López-Upton, Gómez-Guerrero, & Vaquera-Huerta, 2010; ^{May-Lara, Pérez-Gutiérrez, Ruiz-Sánchez, Ic-Caamal, & García-Ramírez, 2011}). Los estudios revelan que existen condiciones que favorecen el crecimiento de los brinzales cuando el contenido de humedad es mayor y se mantienen niveles aceptables de agua aprovechable.

En el presente estudio, los valores menores de Ψ al mediodía (-1.45 MPa) se obtuvieron durante el periodo de mayor sequía (mayo), cuando el contenido promedio de humedad a una profundidad de 10 cm en el suelo mineral era de 31 % (Figura 5). En los meses siguientes, la humedad promedio del suelo aumentó gradualmente hasta obtener 70 % en septiembre.

Figura 5 Contenido gravimétrico de humedad del suelo, desde finales de la estación seca (mayo) hasta la primera parte del periodo de lluvias en verano (septiembre), en los rodales de Pinus patula muestreados en la ampliación del ejido Carbonero Jacales, Huayacocotla, Veracruz. 

La variación en el contenido de humedad del suelo refleja el patrón de lluvias y clima de la región. En septiembre, el contenido de humedad en algunos sitios casi se triplicó con respecto a los valores del inicio del periodo de muestreo en el mes de mayo. Durante el periodo de lluvias no se evaluó el potencial hídrico de los brinzales, lo que limitó la posibilidad de establecer diferencias estacionales en la repuesta hídrica. Lo anterior permite asumir que las mayores diferencias entre los dos orígenes de los brinzales ocurren durante el periodo de sequía. Estudios realizados por ^{Moreno (2009}) y ^{Martiñón-Martínez et al. (2010}, 2011) muestran que es más probable detectar diferencias en el potencial hídrico en las plantas leñosas durante el periodo de sequía.