Ideas destacadas:

Introducción

A lo largo de los Andes, desde Venezuela y hasta el centro de Argentina, los bosques de altura están dominados por el género Polylepis (Rosaceae) (^{Segovia-Salcedo, Domic, Boza, & Kessler, 2018}). Los bosques de Polylepis son ecosistemas únicos en el mundo que crecen a gran altitud (entre 1 800 y 5 000 m) y albergan varias especies endémicas. En muchos lugares forman parches intercalados con pastizales de altura, por encima de la línea continua de bosques (>5 000 m).

La distribución de la vegetación está condicionada por la interacción entre variables ambientales y de origen antrópico (^{Cingolani, Renison, Tecco, Gurvich, & Cabido, 2008}; ^{Díaz, Noy‐Meir, & Cabido, 2001}). A nivel mundial existe debate sobre si el origen de los límites altitudinales observados es de origen climático o antrópico (^{Sarmiento, 2002}). Este debate también fue introducido para Polylepis (^{Kessler, 2002}) y los estudios señalan las fuertes influencias del ser humano sobre la distribución y presencia de la vegetación de las montañas. Uno de los disturbios más frecuentes en estos bosques (Sarmiento, 2002) es la ganadería extensiva, ya que afecta la estructura (^{Homolka & Heroldová, 2003}; ^{Teich, Cingolani, Renison, Hensen, & Giorgis, 2005}) y la composición florística (^{Hernández, Sánchez, Carmona, Pineda, & Cuevas, 2016}) o mantiene pastizales en lugares potenciales para bosque (^{Rao, Iason, Hulbert, Elston, & Racey, 2003}; ^{Renison et al., 2015}).

En Sudamérica, los bosques de montaña de Polylepis están en peligro debido a la tala, fuego, y pastoreo causado por la ganadería extensiva (^{Renison, Morales, Cuyckens, Sevillano, & Cabrera, 2018}; ^{Zimmermann, Renison, Leyer, & Hensen, 2009}). No obstante, la ganadería es la actividad económica principal en muchos ecosistemas de montaña, como en el sitio de estudio, donde otra labor es compleja de realizar debido al relieve. El entendimiento de estos sistemas es importante para el manejo sustentable de la ganadería (^{Garin, Aldezabal, Herrero, & García-Serrano, 2000}); para ello, se debe comprender mejor su efecto sobre los bosques de altura.

Los efectos de la ganadería extensiva pueden ser directos e indirectos. El ganado afecta directamente por ramoneo y pisoteo (^{Dezzotti, Sbrancia, Rodríguez-Arias, Roat, & Parisi, 2003}; ^{Mountford, 2003}; ^{Teich et al., 2005}; ^{Torres, Renison, Hensen, Suarez, & Enrico, 2008}) e indirectamente por las quemas que los ganaderos realizan para fomentar la producción de pastizales. Estas prácticas causan la fragmentación de los bosques y la reducción del tamaño de los árboles (Hensen, 2002; ^{Renison, Hensen, Suarez, & Cingolani, 2006}).

Los estadios de un árbol son afectados de manera diferente. Las plántulas recién emergidas no tienen los mismos mecanismos de defensa que los individuos adultos frente a la herbivoría (^{Fenner & Thompson, 2005}). En este sentido, el ganado puede impedir la germinación de semillas y matar plántulas recién emergidas (<1 año) por pisoteo, mientras que el ramoneo afecta el crecimiento de renovales (^{Dezzotti et al., 2003}; ^{Mountford, 2003}) y reduce la aptitud reproductiva de los adultos, debido a la extracción excesiva de biomasa (^{Cierjacks & Hensen, 2004}). No obstante, las etapas más vulnerables son las iniciales: la germinación, la emergencia de la plántula y el primer año de vida (^{Bricker, Pearson, & Maron, 2010}; ^{Harmer, 2001}; ^{Kauffman & Maron, 2006}).

En un experimento de exclusión del ganado en los bosques nublados del noroeste argentino, los renovales tuvieron mayor altura y densidad (^{Mazzini, Relva, & Malizia, 2018}). En las Sierras Grandes de Córdoba (centro de Argentina), el pastoreo de ganado vacuno, junto al fuego asociado al manejo ganadero (quemas para estimular el rebrote de pasturas), es modelador clave de la estructura de la vegetación en los bosques de P. australis (^{Cingolani et al., 2008}; ^{Renison et al., 2006}; ^{Teich et al., 2005}; ^{Torres et al., 2008}) e influye en su distribución altitudinal (^{Argibay & Renison, 2018}). En el límite de distribución de esta especie (norte argentino), ^{Renison et al. (2013)} encontraron algunos de los bosquecillos menos conservados, por lo que se ameritan estudios en este sector.

En el presente estudio se hizo un experimento de clausuras en un sector norte en la distribución de P. australis con el objetivo de estimar el efecto del ganado (presencia y ausencia) en las primeras etapas de regeneración y conocer cómo varían las densidades de plántulas y renovales a lo largo de un año. Se postula que la presencia de ganado afecta negativamente la regeneración temprana natural, a través de la disminución de densidades de plántulas y renovales de P. australis.

Materiales y métodos

Área de estudio

El estudio se realizó en el bosque montano del sector norte de las Yungas Australes. La ecorregión de las Yungas Australes o selva tucumano-boliviana se extiende a lo largo de la cordillera de los Andes desde Bolivia (Tarija) hasta la provincia de La Rioja en Argentina, dividiéndose latitudinalmente en los sectores norte, centro y sur, separados entre sí por bosques xerófitos (^{Burkart, Bárbaro, Sánchez, & Gómez, 1999}). En sentido altitudinal, las Yungas se desarrollan aproximadamente entre los 400 m y los 2 300 m, donde se reconocen tres pisos altitudinales: selva pedemontana (400 a 700 m), selva montana (700 a 1 500-1 700 m) y bosque montano (1 500-1 700 a 2 300) m; después de estos se encuentran los pastizales de altura (^{Grau & Brown, 1993}). Los bosques montanos se caracterizan por ser menos ricos en especies arbóreas que las selvas; las más comunes son Prunus tucumanensis Lillo (palo luz), Podocarpus parlatorei Pilg. (pino del cerro), A. acuminata, Sambucus peruviana Kunth (saúco) y Solanum trichoneuron Lillo (^{Cuyckens, Malizia, & Blundo, 2016}). El clima de Yungas es templado y húmedo con lluvias principalmente estivales (80 %) y heladas durante el invierno (^{Bianchi, Yañez, & Acuña, 2005}).

El Parque Provincial Potrero de Yala (PPPY) se encuentra en el sector norte de las Yungas Australes (24° 05′ 29.16″ S, 65° 30′ 15.36” O, 2 619 m; Figura 1) y se extiende altitudinalmente entre 1 600 y 5 000 m, ocupando 4 300 ha. El PPPY es zona núcleo de la Reserva de Biosfera de las Yungas y, por lo tanto, la presencia de ganado exótico es contradictoria a sus objetivos de creación; sin embargo, la práctica de la ganadería extensiva es previa a la creación del parque, por lo que sería importante contar con lineamientos de manejo para asegurar su convivencia. El PPPY como su nombre lo indica fue utilizado históricamente para la ganadería extensiva y de acuerdo con ^{Osuna y Guzmán (2014}) presenta, en promedio, una carga ganadera de 0.23 cabezas de ganado vacuno por hectárea; en el sitio de estudio también hay presencia de ganado caprino y ovino. El área muestra signos de sobrepastoreo como la abundancia de Senecio rudbeckiaefolius Meyen et Walp. y presencia de yerba de la oveja Alchemilla pinnata Pilg. ex Rothm. (^{Braun-Wilke et al., 2013}). En el PPPY, P. australis se encuentra en bosques puros o acompañado por A. acuminata, S. peruviana, Schinus gracilipes I.M. Johnst., Juglans australis Griseb. (nogal) y P. parlatorei.

Figura 1 Ubicación del bosque de Polylepis australis en el Parque Provincial Potrero (PPP) de Yala, Jujuy, Argentina, donde se realizó el estudio de los efectos de la presencia de ganado sobre las densidades de plántulas y renovales. 

Trabajo de campo

En un bosquecillo monoespecífico de P. australis se establecieron tres clausuras de aproximadamente 35 m², excluyendo el ganado mayor y menor. A lo largo de un año (abril 2014 a febrero 2015) se monitorearon las plántulas y los renovales de las clausuras y de un área control (con ganado vacuno [0.23 cabezas∙ha^-1] y ganado menor [caprino y ovino en densidad desconocida]) fuera de estas que no tuviera diferencias ambientales observables. El número de plántulas y renovales se cuantificó en tres cuadrantes (1 m x 1 m) dispuestos al azar dentro de la clausura y en tres cuadrantes al azar en el área designada fuera de la clausura. Los datos se registraron seis veces a lo largo del año para plántulas y cuatro veces para renovales. Como plántula se define a aquel individuo recién emergido (i. e. tiene menos de un año, posee cotiledones y tamaño diminuto [˂1 cm]). Como renoval se define a aquel individuo que ha perdido los cotiledones y que mide menos de 1 cm de diámetro en la base (DAB). Es importante establecer los criterios de DAB, ya que las plantas añejas de Polylepis pueden mantenerse de bajo tamaño por el ramoneo constante. Las plántulas pequeñas son reconocibles por la presencia de los nomofilos típicos del género (Figura 2).

Figura 2 Polylepis australis con caracteres morfológicos distintivos de la especie en el Parque Provincial Potrero de Yala, Jujuy, Argentina. 

Resultados

El Cuadro 1 presenta los resultados del modelo de densidad de plántulas de P. australis en función de la presencia de ganado y del momento de medición. A lo largo del año, la densidad media de plántulas con su desviación estándar fue 9.06 ± 18.01 individuos∙m^-2 en ausencia del ganado y 4.50 ± 3.82 individuos∙m^-2 en presencia del ganado; sin embargo, esta diferencia no fue estadísticamente significativa (P = 0.2). Por tanto, de acuerdo con el modelo, la presencia de ganado no afectó la densidad de plántulas. En cambio, de acuerdo con el modelo, hay diferencias significativas en la densidad de plántulas según las épocas del año (P < 0.001); esto se debe a que la diferencia entre observaciones fue amplia en la primera medición (abril); sin embargo, se redujo en los meses siguientes (ambas líneas se superponen), tal como se observa en la Figura 3. La interacción entre las variables momento y ganado no fue significativa, indicando que únicamente el momento de la medición afectó la densidad de plántulas.

Figura 3 Densidad de plántulas en presencia y ausencia del ganado a lo largo del tiempo en un bosque de queñoa (Polylepis australis) en el Parque Provincial Potrero de Yala (Jujuy, Argentina). 

El Cuadro 2 muestra que la presencia de ganado afectó significativamente (P < 0.0001) la densidad de renovales; a lo largo del año, en zonas sin ganado (10.58 ± 6.64 individuos∙m^-2) fue tres veces mayor que con presencia (3.17 ± 3.86 individuos∙m^-2). La interacción entre el momento de la medición y el ganado fue significativa (P = 0.04); en ambas situaciones (con y sin ganado), la densidad de renovales fue mayor en el primer momento de medición (Figura 4).

Figura 4 Densidad de renovales en presencia y ausencia del ganado a lo largo del tiempo en un bosque de queñoa (Polylepis australis) en el Parque Provincial Potrero de Yala (Jujuy, Argentina). 

Discusión

La presencia de ganado no afectó la densidad de plántulas de P. australis en este sector de su distribución, considerando los promedios anuales. Esto indica que aún hay árboles semilleros y no implica un factor de limitación para la regeneración natural, en contraste con lo encontrado por ^{Torres et al. (2008}) para la misma especie en las Sierras de Córdoba; sin embargo, durante el primer mes de medición (abril 2014) sí hubo diferencia en el éxito de germinación entre situaciones con y sin ganado. Si los datos se hubieran tomado solo en abril, las diferencias fueran significativas y se arribaría a conclusiones equivocadas; por tanto, es muy importante hacer varias mediciones a lo largo del tiempo.

En regiones más australes se ha visto que el ganado fomenta la compactación del suelo por medio del pisoteo, lo cual impide la germinación de P. australis (^{Renison, Hensen, & Cingolani, 2004}) y, además, mata a las plántulas recién germinadas (^{Dezzotti et al., 2003}; ^{Mountford, 2003}). No obstante, en el presente estudio, la disminución en la densidad de plántulas después de abril (Figura 3) ocurre tanto en presencia como en ausencia del ganado indicando que las causas de mortandad son ajenas y que posiblemente se deben a factores ambientales y biológicos (v. g. escasez de agua y competencia). Al respecto, en el lugar de estudio existe una marcada estación seca (octubre-noviembre) y 80 % de las precipitaciones ocurre en verano (diciembre-marzo) (^{Bianchi et al., 2005}). Es probable que el punto máximo de maduración de los frutos en P. australis se dé al final de la época seca, como ocurre en Polylepis tomentella Weddel (^{Domic, Mamani, & Camilo, 2013}; ^{Reboratti, 2006}), y que naturalmente se genere un pico en la germinación al final de la estación húmeda cuando el suelo está saturado completamente y que coincide con el mes de abril. Después de la temporada húmeda, durante el periodo seco, no habría más emergencia de plántulas, pero sí una mortandad natural por sequía. En otras palabras, la disminución de la densidad después de abril indica, por un lado, que no germinan más semillas durante los meses posteriores y, por el otro, que las plántulas germinadas en dicho mes no sobreviven al primer año. Las plántulas pueden morir al cabo de unos días por falta de agua (Reboratti, 2006) y las recién emergidas muchas veces no tienen la capacidad de resistencia a las condiciones adversas (estrés hídrico o térmico) toleradas por las plantas adultas (^{Fenner & Thompson, 2005}). Otro factor podría ser el estrato herbáceo que se genera después de la época húmeda y que influye negativamente en las plántulas de Polylepis por competencia por los recursos (^{George & Bazzaz, 1999}). El estrato herbáceo en el lugar de estudio está compuesto por numerosas especies nativas y exóticas asilvestradas (Festuca sp. y Duchesnea indica [Andr.] Focke) y tolerantes a la herbivoría (Digitalis purpurea L. y Alchemilla pinnata [Ruiz & Pav.] Rothm).

La siguiente etapa en la regeneración son los renovales que tienen ya más de un año. Esta etapa sí fue afectada por el ganado; se encontraron 3.3 veces más renovales en ausencia del ganado. Este valor es parecido al encontrado por ^{Torres et al. (2008}) en las Sierras de Córdoba, quienes demostraron que lugares con baja carga ganadera presentan entre 3.5 y 4 veces más renovales de P. australis (individuos menores de 5 cm) que en los sitios degradados. En el PPPY se observó ganado ramoneando en todas las visitas y en cualquier época del año; además, debido a la práctica de trashumancia, la presión podría aumentar considerablemente en verano. A medida que los árboles crecen, el efecto directo del ganado pasaría de pisoteo a ramoneo; por ejemplo, se pudieron observar ejemplares de renovales vivos, pero ramoneados (Figura 5). Sería interesante realizar estudios de seguimiento de renovales midiendo sus alturas; sin embargo, en ambas situaciones (con y sin ganado), hay tendencia de disminución en el número de renovales y plántulas, por lo que P. australis parece tener una mortandad natural alta, al menos durante los primeros años de vida.

Figura 5 Renoval de Polylepis australis con evidencia de ramoneo por ganado en el Parque Provincial Potrero de Yala, Jujuy, Argentina. 

En el PPPY, la remoción de hojarasca que facilita la germinación es aún realizada por los grandes herbívoros nativos. En el área están presentes corzuelas (Mazama sp.) y chanchos del monte (Pecari tajacu L.) (^{Malizia, Bergesio, Reid Rata, Cáceres, & Fierro, 2011}). En las Sierras Grandes de Córdoba, ^{Teich et al. (2005}) y ^{Zimmermann et al. (2009}) encontraron que tanto una carga excesiva de ganado como su exclusión total afectan negativamente la regeneración del bosque de P. australis, mientras que un pastoreo moderado facilita la germinación de semillas por remoción de hojarasca. Estos estudios se realizaron en sitios donde los grandes herbívoros nativos fueron extintos y el ganado exótico parece haber remplazado la función ecológica de estos.

Para promover la restauración de los bosquecillos de Polylepis sería importante no realizar siembra de semillas, ya que estas, a pesar de germinar con relativo éxito en ausencia de ganado, no sobrevivirían el segundo año de vida. En áreas con presencia de ganado hay que determinar el umbral por debajo del cual el ganado no implica impedimento para la regeneración natural; por ejemplo, ^{Giorgis, Cingolani, Teich, y Poca (2020}) recomendaron una carga de ganado debajo de 0.12 unidades∙ha^-1 para las Sierras Grandes de Córdoba. Esto implicaría que en el PPPY habría que reducir el ganado a la mitad; sin embargo, esto se debe definir localmente, ya que las Yungas son una ecorregión con lluvias más abundantes y probablemente una capacidad de carga mayor; además, es necesario conocer la abundancia de herbívoros nativos. En particular, el PPPY es una zona núcleo de la biosfera de las Yungas y como Parque Provincial cuenta con un marco legal de protección, pudiendo realizar una restauración de los bosques de Polylepis en particular y del área en general. Existen aún arboles semilleros y, por lo tanto, existe potencial para la regeneración natural.

Este estudio presenta datos preliminares que apoyan la hipótesis de que el ganado afecta renovales mayores de un año, pero no el primer año. Para conocer la regeneración natural del bosque habría que ampliar el estudio a otras etapas del ciclo de vida; por ejemplo, ^{Giorgis et al. (2020}) encontraron que la carga ganadera que permite un crecimiento horizontal en árboles adultos es aún más baja que la que permite un crecimiento en altura. Otros factores que estarían afectando los bosquecillos de P. australis son el fuego y la invasión de especies exóticas (^{Renison et al., 2013}). En el PPPY abundan las especies herbáceas exóticas (D. purpurea y D. indica) y las plantaciones de pino (Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham. y Pinus taeda L.).

Los resultados de este estudio demuestran influencia antrópica sobre las primeras etapas de la regeneración natural en un bosquecillo de Polylepis. Aunque aún existen árboles semilleros, las diferencias encontradas actualmente afectarán a largo plazo la estructura del bosque; por más que se permita la recuperación, habrá ausencia de ciertas clases diamétricas. Los estudios de estructura en bosques de P. australis en las Sierras Grandes de Córdoba (^{Teich et al., 2005}) también indican efectos antrópicos importantes.

Sería importante ampliar el estudio a través de clausuras a otras elevaciones, donde el efecto de la misma cantidad de ganado podría ser diferente, ya que esta investigación se realizó en un solo nivel altitudinal y se basó en un número pequeño de clausuras, por lo tanto, los resultados no son definitivos. Actualmente, algunos autores del presente estudio están desarrollando un trabajo que involucra más clausuras y el gradiente local completo. Los resultados del actual estudio son los primeros de un experimento en este sector de la distribución de P. australis y son el paso inicial para contribuir a la conservación de la especie en el norte de su distribución.

Conclusiones

La regeneración natural de los bosques de Polylepis se vería afectada si la actividad ganadera se mantiene bajo las condiciones actuales de manejo, particularmente, después del primer año de vida (renovales). Los bosques de Polylepis no se ven afectados en su germinación, indicando que aún conservan el potencial para la regeneración natural. Esto indica que se necesitan medidas urgentes de control y manejo de ganado en todo el rango de distribución. Las diferencias encontradas a lo largo del tiempo señalan la necesidad del seguimiento de las plántulas a largo plazo. Las diferencias encontradas con investigaciones más al sur de la distribución de la especie resaltan la importancia de los estudios locales.