Introducción

Actualmente, el estudio de las regiones áridas y semiáridas es de gran importancia, debido a que en estas existen condiciones ambientales adversas como la sequía que limitan el crecimiento, producción y sobrevivencia de árboles y arbustos nativos. Un cambio constante del clima a largo de los años dentro de estas zonas ha propiciado a que se presenten sequías extremas, causando un déficit hídrico en el suelo, y a su vez, un estrés hídrico en las plantas (^{Fleta-Soriano & Munné-Bosch, 2016}). Bajo estas condiciones, las plantas experimentan un descenso en sus potenciales hídricos en respuesta a la menor disponibilidad de agua en el suelo, lo que repercute negativamente en su actividad fisiológica y fotosintética (^{Peña-Rojas et al., 2018}) reflejando una disminución de producción en biomasa (^{Attia et al., 2015}).

En la región semiárida de las planicies del noreste de México, una marcada heterogeneidad climática, ha propiciado que exista una gran diversidad especies de plantas (arbóreas y arbustivas), deciduas y perennes, las cuales presentan diversos patrones de crecimiento, así como distinta longevidad foliar y fenología muy variada (^{González-Rodríguez et al., 2016}). En este sentido, las especies arbóreas y arbustivas que coexiste en el Matorral Espinoso Tamaulipeco (MET) han desarrollado mecanismos de adaptación como: dimensión y longevidad foliar, morfología, dimensión y densidad de estomas, abscisión de foliolos, pubescencia foliar, cutícula gruesa y cerosa, disminución en el potencial osmótico y resistencia al flujo de agua (^{González-Rodríguez et al., 2016}). Dichas características les han permitido a las plantas tener la capacidad de minimizar la pérdida de agua por transpiración (^{Striker, 2012}), permitiéndoles mantener el estado hídrico de sus tejidos (^{Donoso et al., 2015}). Lo anterior, es clave para que las especies arbóreas y arbustivas nativas en el noreste de México, a causa del déficit hídrico y altas temperaturas (^{Warren et al., 2011}), presenten mecanismos fisiológicos de adaptación (^{González-Rodríguez et al., 2016}), como la disminución del potencial hídrico foliar a medida que disminuye la disponibilidad de agua en el suelo hasta el mantenimiento de este por encima de un umbral (^{Sánchez-Salguero et al., 2015}). Así, la regulación del potencial hídrico foliar es uno de los mecanismos que ha determinado la capacidad de las plantas para sobrevivir en este tipo de regiones (^{Fleta-Soriano & Munné-Bosch, 2016}).

Estudios llevados acabos por ^{González-Rodríguez et al. (2011a}, ^2011b, ²⁰¹⁶ y ²⁰¹⁸⁾, han tratado de relacionar directamente el potencial hídrico (estado hídrico) que presentan las especies nativas en respuesta a las variables en el ambiente durante los periodos de sequía en la región noreste de México, para entender su respuesta ecofisiológica en presencia de déficit hídrico en el suelo. En dichos estudios, se han determinado a Celtis pallida, Forestiera angustifolia y Parkinsonia texana como especies más tolerantes al déficit hídrico. Por tanto, el objetivo del presente estudio fue determinar el estado hídrico de cuatro especies de plantas nativas (Cordia boissieri, Prosopis laevigata, Helietta parvifolia y Karwinskia humboldtiana) y su relación con la temperatura, humedad relativa, déficit de presión de vapor, contenido de humedad del suelo y precipitación. Estas especies son de importancia forrajera, forestal, medicinal y principalmente ecológica en el MET. Los resultados obtenidos serán clave para determinar que especies nativas son más tolerantes a la sequía y poder recomendar su establecimiento en plantaciones forestales, reforestaciones o en obras de conservación.

Material y Métodos

La presente investigación se realizó en el área experimental de la Facultad de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma de Nuevo León, llocalizada en las coordenadas 24°46’43’’ N y 99°31’39’’ O, la cual presenta una elevación de 370 msnm. El clima es subtropical (Cfa) y semiárido (BSh), con presencia de lluvias entre los meses de abril a noviembre y un periodo de sequía (canícula) donde se presentan temperaturas hasta de 45°C. En general, la temperatura promedio mensual varía de 12.5 °C a 26.0 °C. La precipitación acumulada anual es de 800 mm. El tipo de suelo para la profundidad 0-40 cm es arcilloso limoso, con 0.9 g·cm^-3 de densidad aparente, 7.60 de pH, 0.14 dS m^-1 de conductividad eléctrica, 6.1 % de materia orgánica y 46.7 cmol·Kg^-1 de capacidad de intercambio catiónico (^{Yáñez-Díaz et al., 2017}). La retención hídrica (kg H₂O·kg^-1 suelo; media ± desviación estándar, n=3) del suelo a capacidad de campo (0.03 MPa) y punto de marchitez permanente (1.5 MPa) a una profundidad de 0-50 cm es de 0.3055 ± 0.009 y 0.1901 ± 0.0033, respectivamente, ha sido previamente documentada por (^{González-Rodríguez et al., 2004}). La vegetación predominante en el sitio de estudio es el Matorral Espinoso Tamaulipeco (^{González-Medrano, 2004}).

Se seleccionaron cuatro especies, dos arbóreas (Cordia boissieri A. DC o Anacahuita (Boraginaceae) y Prosopis laevigata Humb & Bonpl. ex Will M.C. Johnst o Mezquite (Fabaceae)) y dos arbustivas (Helietta parvifolia A. Gray ex Hemsl Benth o Barreta (Rutaceae) y Karwinskia humboldtiana Schult Zucc o Coyotillo (Rhamnaceae)). Las mediciones del potencial hídrico (Ψ_H, MPa) para las cuatro especies, se realizaron en intervalos de 15 días del 1 de agosto al 28 de octubre del 2016 a las 06:00 horas (antes del amanecer, Ψ_Ham) y a las 14:00 horas (mediodía, Ψ_Hmd). Dichas mediciones se efectuaron en campo entre 10 y 15 segundos, muestreando y cortando una ramilla terminal (<0.5 cm de diámetro) (^{Krug, 2017}), con hojas totalmente expandidas de la parte media de la copa de cada individuo. La duración de la determinación del potencial hídrico para las cuatro especies en los dos diferentes horarios varió de 10 a 20 minutos dependiendo la época de muestreo. El potencial hídrico se determinó usando la cámara de presión de Scholander (Modelo 3005, SoilMoisture Equipment Corp., Santa Barbara, CA, EE.UU), en la cual fue utilizado gas nitrógeno (N₂) de alta pureza como fuente de presurización (^{Ritchie & Hinckley, 1975}).

La temperatura (°C), humedad relativa (%) y precipitación (mm) para cada fecha de muestreo, se obtuvieron de la estación meteorológica del área experimental de la Facultad de Ciencias Forestales de la UANL. Las variables temperatura del aire y la humedad relativa se utilizaron para calcular en déficit de presión de vapor (DPV, kPa) (^{Rosenberg et al., 1983}). Para el contenido gravimétrico de humedad en el suelo (%) en cada fecha de muestreo, se extrajeron muestras de suelo al azar dentro de la parcela establecida a profundidades de: 0-10, 10-20, 20-30, 30-40 y 40-50 cm; para ello, se utilizó una barreta tipo Veihmeyer (Modelo 215, Soilmoisture Equipment Corp.). Las muestras de suelo fueron depositadas en crisoles de aluminio debidamente etiquetados, los cuales fueron trasladados en una hielera de poliestireno para evitar que las muestras absorbieran o perdieran humedad. El contenido gravimétrico de humedad en el suelo se determinó mediante el secado de la muestra del suelo en una estufa de aire forzado (Modelo 16EG, Gravity Convection Oven) a 105 °C por 72 horas hasta alcanzar peso constante (^{Taylor & Ashcroft, 1972}). En cada fecha de muestreo para cada profundidad, se utilizaron cuatro repeticiones para determinar el contenido de humedad en el suelo. Adicionalmente, se tomaron muestras de suelos para la determinación de las propiedades fisicoquímicas (^{AOAC, 1997}) a una profundidad de 0-20 y 20-40 cm, para evaluar la densidad aparente (Mg·m^-3) y algunas propiedades químicas como el pH, conductividad eléctrica (µS·cm^-1), contenido de materia orgánica (%), carbono orgánico (%) y concentración de macro y microelementos (mg·kg^-1 de suelo). En la Tabla 1, se presentan las determinaciones físicas y químicas del suelo, realizadas al inicio del estudio, considerando cuatro repeticiones.

Para detectar diferencias significativas en el Ψ_Ham y en el Ψ_Hmd entre las especies y el contenido de humedad del suelo a diferentes profundidades, los datos se sometieron a pruebas de normalidad y homogeneidad de varianzas de acuerdo con los procedimientos de Kolmogorov-Smirnov, Shapiro-Wilk y Levene (^{Brown & Forsythe, 1974}). Dado que la mayoría de los muestreos no mostraron normalidad ni homogeneidad de varianzas, se utilizó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (p≤0.05) para detectar diferencias significativas entre las especies para el Ψ_Ham y el Ψ_Hmd durante cada fecha de muestreo. Los datos del contenido gravimétrico de humedad en el suelo a diferentes profundidades, fueron sometidos a un análisis de varianza bajo un diseño experimental con un criterio de clasificación para detectar (p≤0.05) diferencias significativas (^{Ott, 1993}). Para evaluar la relación del Ψ_Ham y el Ψ_Hmd con la temperatura del aire, humedad relativa, precipitación, contenido gravimétrico de humedad en el suelo y déficit de presión de vapor, se efectuó el análisis de correlación de Spearman (r_s). Todos los procedimientos estadísticos se realizaron con el paquete estadístico SPSS (Statistical Package for the Social Sciences, version 13.0 para Windows. SPSS Inc., IL, USA).

Resultados y Discusión

La amplia variabilidad de las condiciones ambientales que se presentaron durante el periodo de muestreo en diferentes fechas durante el periodo se debió principalmente a la heterogeneidad climática típica de la región semiárida de la parte noreste de México (^{González-Rodríguez et al., 2011a}). En este sentido, se presentó una temperatura y una humedad relativa antes del amanecer (06:00 h) para la fecha más húmeda (Sep-30) de 20.0°C y 96 %, respectivamente, mientras para la fecha más seca (Ago-01), la temperatura fue de 23.2 °C y humedad relativa de 80 % (Figura 1). Por otro lado, al mediodía (14:00 h), durante la fecha más húmeda, la temperatura y humedad relativa registradas fueron de 27.6 °C y 73.0 %, respectivamente. En cambio, en el periodo más seco, se registró una temperatura de 38.4 °C y una humedad relativa de 30.0 % (Figura 1). La precipitación para la fecha húmeda fue de 385.4 mm, la cual se encuentra por encima de la reportada por ^{González-Rodríguez et al. (2016)}. Dichos autores registraron para la fecha de muestreo más húmeda 295 mm, mientras que la fecha más seca registraron solo 0.2 mm (Figura 1), la cual se coincide con lo registrado por ^{González-Rodríguez et al. (2018)}, los cuales reportan valores de 0.4 mm.

Figura 1 Humedad relativa (HR), temperatura del aire (TEMP) a las 06:00 h y 14:00 h, y precipitación (PP) en diferentes fechas de muestreo. 

Para el contenido de humedad en el suelo, de las siete fechas de muestreo realizadas, sólo tres (Ago-15, Sep-02 y Sep-30) presentaron diferencias significativas (p≤0.05) entre los diferentes perfiles de profundidad del suelo (Tabla 2). Los valores más altos en el contenido de humedad fueron registrados en Sep-30 (fecha más húmeda), donde el perfil de 0-10 cm y 10-20 cm alcanzaron valores de 31.9 % y 24.6 %, respectivamente (Figura 2), siendo los más responsivos a los eventos de precipitación. Esta respuesta se debió a que este perfil tiene un suelo franco-arcilloso-limoso que cuenta con una capacidad alta de almacenamiento de agua (^{Shaxson & Barber, 2005}), en combinación con un alto contenido de materia orgánica (altos contenidos de carbono y nitrógeno) y baja conductividad eléctrica (^{Yáñez-Díaz et al., 2017}), el cual permitió la disponibilidad de agua para el sistema radicular superficial de las cuatro especies estudiadas, propiciando la recuperación del Ψ_H. Por el contrario, durante la fecha más seca (Ago-01), los perfiles de 0-10 cm y 10-20 cm mostraron un contenido de humedad de 12 % y 10 %, respectivamente, lo que pudo estar influenciado por la altas temperaturas, baja precipitación pluvial y una alta demanda evaporativa (^{González-Rodríguez et al., 2016}), lo que influyó en una baja disponibilidad de agua en el suelo para las raíces de las especies estudiadas, lo que indució una disminución del Ψ_H. Los contenidos de humedad se asemejan a los reportados por ^{González-Rodríguez et al. (2018)} en estudios realizados en el MET, donde dichos autores reportaron para los perfiles anteriormente mencionados durante la fecha más seca valores de 10 % y 14 %, respectivamente.

Figura 2 Contenido gravimétrico de la humedad en el suelo en cinco profundidades (cm) en diferentes fechas de muestreo. Los valores graficados representan la media ± error estándar de la media (n=4). 

De las siete fechas de muestreo realizadas, cinco de ellas mostraron diferencias significativas (p≤0.05) en el potencial hídrico antes del amanecer entre las especies estudiadas (Tabla 2). En general, el Ψ_Ham osciló de -1.3 MPa (C. boissieri) a -5.1 MPa (H. parvifolia). Durante la fecha más húmeda (Sep-30), el Ψ_Ham máximo fue de -1.4 MPa (H. parvifolia) y el mínimo de -1.8 MPa (P. laevigata) (Figura 3). En relación con la fecha más seca (ago-01), el Ψ_Ham más alto (-2.1 MPa) y más bajo (-5.1 MPa) fueron detectados en P. laevigata y H. parvifolia, respectivamente (Figura 3).

Figura 3 Potencial hídrico antes del amanecer (Ψ_Ham: 06:00 h) en cuatro especies de plantas nativas determinado en diferentes fechas de muestreo. Los valores graficados representan la media ± error estándar de la media (n=5). 

Con respecto al Ψ_Hmd, diferencias significativas (p≤0.05) fueron detectadas entre las especies evaluadas en dos fechas de muestreo (Tabla 2). En relación con el comportamiento del Ψ_Hmd, los valores fluctuaron de -1.5 MPa (P. laevigata) a -4.0 MPa (K. humboldtiana). Durante la fecha más húmeda (sep-30), el Ψ_Hmd varió de -1.7 (H. parvifolia) a -2.1 MPa (C. boissieri) (Figura 4); durante la fecha más seca, el máximo fue de -2.9 MPa y el mínimo de -4.6 MPa para P. laevigata y K. humboldtiana, respectivamente (Figura 4).

Figura 4 Potencial hídrico al mediodía (Ψ_Hmd: 14:00 h) en cuatro especies de plantas nativas determinado en diferentes fechas de muestreo. Los valores graficados representan la media ± error estándar de la media (n=5). 

Los potenciales hídricos durante la fecha de muestreo más húmeda para H. parvifolia y C. boissieri fueron bajos en relación con los observados por ^{González-Rodríguez et al. (2001)} en las mismas especies establecidas en una plantación, lo que pudo haber significado esta diferencia del Ψ_H, es debido a que no existía competencia por el recurso hídrico en el suelo entre más especies (^{Meinzer et al., 2014}). Los Ψ_H durante la época de sequía indicaron que H. parvifolia, K. humboldtiana y C. boissieri se encontraban sometidas a un estrés hídrico, comportándose como especies anisohídricas (^{Meinzer et al., 2014}), evitando, tal vez, el cierre estomático, mostrando potenciales hídricos muy bajos en condiciones de limitada disponibilidad de agua en el suelo, altos valores de déficit de presión de vapor y baja humedad relativa en el ambiente (^{Urli et al., 2013}). Así mismo, lo anterior puede indicar que las especies anteriormente mencionadas pueden mostrar un sistema radicular superficial que impida absorber agua de perfiles de suelos profundos (^{Shao et al., 2008}). En este sentido, con un bajo contenido de humedad en el suelo, el menor Ψ_H (-5.1 MPa), se presentó en H. parvifolia, debido a que su sistema radicular es superficial, alcanzando profundidades no mayores a 40 cm (^{González-Rodríguez & Cantú-Silva, 2001}); en cambio, el mayor Ψ_H (-2.1 MPa), se presentó en P. laevigata debido a que esta especie presenta una sistema de raíz pivotante y profunda, que puede alcanzar hasta 80 m de profundidad, que le permitió posiblemente, absorber agua de perfiles de suelo más profundos (^{Rodríguez-Sauceda et al., 2014}).

Los Ψ_H antes del amanecer mostraron diferencias entre especies y fecha de muestreo (más húmeda y más seca). En este sentido, los Ψ_H fluctuaron de -1.3 MPa a -5.1 MPa, respectivamente. Estos valores se encontraron por debajo de los observados por ^{González-Rodríguez et al. (2016)} en un estudio de potenciales hídricos en plantas nativas del noreste de México, presentando valores que fluctuaron de -0.30 MPa a -3.94 MPa en la fecha de muestreo más húmeda y más seca, respectivamente. Por lo anterior, se puede inferir que, durante el estudio realizado por dichos autores, las condiciones ambientales fueron menos estresantes para las especies estudiadas ya que presentaron un menor estrés hídrico. Sin embargo, los resultados obtenidos en el presente estudio se asemejan a los obtenidos por ^{González-Rodríguez et al. (2011a)} donde los potenciales fluctuaron de -0.7 MPa a -4.5 MPa. Resultados similares a los valores de los potenciales para las especies antes mencionadas han sido observados de igual manera por ^{González-Rodríguez et al. (2011b)}, en especies arbustivas tales como Acacia amentacea Benth. (Leguminosae, arbusto de hoja caduca; hojas compuestas micrófilas), Celtis pallida Torr. (Ulmaceae; arbusto espinoso de hoja perenne, ovalada y de bordes lisos), Forestiera angustifolia Torr. (Oleaceae, arbusto de hoja perenne con ramas rígidas y densas) y Parkinsonia texana (A. Gray) S. Watson var. Macra. En algunas fechas de muestreo se detectaron que los Ψ_Hmd fueron mayores que el Ψ_Ham (Figura 3 y 4). Dicho comportamiento se observó en H. parvifolia, K. humboldtiana, C. boissieri (ago-15) y en P. laevigata (oct-14). Lo anterior está relacionado con el cierre estomático de las hojas para evitar la pérdida de agua por transpiración (^{Meinzer et al., 2014}), o por un desajuste entre el potencial hídrico del suelo antes del amanecer y el del tejido vegetal (hojas y xilema) causado por la acumulación de solutos (^{Donovan et al., 2003}), las cuales son mecanismos típicos que tienen las plantas que enfrentar a bajos contenidos de humedad en el suelo y condiciones ambientales extremas (^{Meinzer et al., 2014}). Resultados similares han sido descritos por ^{González-Rodríguez et al. (2016)}, quienes reportan un comportamiento similar en Celtis ehrenbergiana, Acacia amentacea, Parkinsonia texana y Forestiera angustifolia.

Derivado del análisis de correlación de Spearman (r_s) (n=28), para el Ψ_Ham y el Ψ_Hmd con las variables ambientales, el Ψ_Ham mostró una correlación significativa positiva con los contenidos de humedad del suelo en cuatro profundidades (10-20, 20-30, 30-40 y 40-50 cm) y con la precipitación (Tabla 3). En el caso del Ψ_Hmd, se apreció una correlación significativa y positiva con el contenido de humedad del suelo en las cinco profundidades (0-10, 10-20, 20-30, 30-40 y 40-50 cm). En cambio, la temperatura del aire y el déficit de presión de vapor, mostró una correlación significativa negativa y una correlación positiva y significativa con la humedad relativa. Por último, el Ψ_Hmd mostró una correlación negativa con la precipitación (Tabla 3). Solo el Ψ_Hmd de las especies estudiadas, estuvo fuertemente influenciado por el déficit de presión de vapor cuyos valores fluctuaron de 1.0 kPa a 4.7 kPa. Indicando que, para esta hora de medición, el déficit de presión de vapor influyó en la variación de los potenciales hídricos en las especies estudiadas. Los resultados obtenidos difieren a lo observado por ^{González-Rodríguez et al. (2011a}, ²⁰¹⁶⁾ en especies del noreste de México como Acacia berlandieri, Acacia rigidula, Eysenhartia texana, Diospyros texana, Randia rhagocarpa y Bernardia myricaefolia, Bumelia celastrina y Condalia hookeri, donde se reporta que existe una relación significativa y negativa tanto del Ψ_Ham como el Ψ_Hmd con la temperatura del aire y el déficit de presión de vapor.

De acuerdo con los Ψ_H de las cuatro especies estudiadas, P. laevigata es ejemplo de una especie arbórea que se ha adaptado a la baja disponibilidad de agua en el suelo, cuya evidencia fue que presentó potenciales altos durante las diferentes fechas de muestreo. Por tanto, se puede argumentar que esta especie, como algunas otras especies, presenta una reducida área foliar y una sensibilidad estomática alta, lo que provoca el cierre de sus estomas, las cuales se consideran estrategias de evasión a la sequía que les permite reducir la pérdida de agua para evitar o reducir la desecación de sus tejidos (^{Jaleel et al., 2009}; ^{Luna-Flores et al., 2012}); de esta manera, P. laevigata puede ser considerada como especie isohídrica, capaz de ser tolerante al déficit hídrico, mientras que la adaptación de las especies H. parvifolia, K. humboldtiana y C. boisiseri, con el medio adverso, aparentemente dependen de estrategias similares que les permite hacer frente a la desecación de sus tejidos (^{Fleta-Soriano & Munné-Bosch, 2016}), lo que pudo haber significado que los potenciales hídricos de estas especies fueran más bajos. Por último, es importante resaltar que este tipo de investigaciones son necesarias debido a que se han reportado casos de muertes de bosques debido a los cambios climáticos extremos en el ambiente (^{Urli et al., 2013}), por lo que es necesario contar con antecedentes de especies capaces de resistir o tolerar condiciones adversas como las sequías extremas que les permita crecer, sobrevivir y reproducirse para mantener la cobertura vegetal de las regiones áridas y semiáridas, y mantener los servicios ecosistémicos.

Conclusiones

Durante la fecha de muestreo más seca, H. parvifolia, K. humboldtiana y C. boissieri presentaron valores en sus potenciales hídricos menores, indicando que estas especies se encontraban bajo un estrés hídrico adverso, teniendo desventaja fisiológica en momentos de sequía, lo que puede inducir, en gran medida, el no presentar sobrevivencia de individuos de estas especies, impactando en su establecimiento dentro del Matorral Espinoso Tamaulipeco.

El alto contenido de humedad en el suelo, al igual que las variables ambientales durante las diferentes fechas de muestreo, fueron responsables del incremento del Ψ_Ham y el Ψ_Hmd de H. parvifolia, K. humboldtiana y C. boissieri, indicando que estas especies son dependientes de altos contenidos de humedad en el suelo. Con estas condiciones ambientales, estas especies pueden ser utilizadas en actividades de dasonomía urbana con ayuda de riegos de auxilio, que les permita mantenerse hidratadas favoreciendo su crecimiento y desarrollo.

Prosopis laevigata parece ser una especie más resistente a la sequía ya que sus potenciales antes del amanecer como al mediodía, no variaron significativamente en cada fecha de muestreo, manteniendo su potencial estable en relación con las variables ambientales prevalecientes. Esta especie puede ser utilizada en actividades de reforestación, restauración, hábitat para fauna silvestre o manejo holístico de pastizales dentro del manejo de la ganadería extensiva o intensiva dentro de las regiones áridas y semiáridas.