Biogeografía

Composición taxonómica de los helmintos parásitos de ictalúridos y heptaptéridos (Osteichthyes: Siluriformes) de México, con una hipótesis de homología biogeográfica primaria

Taxonomic composition of the helminth parasites of ictalurids and heptapterids (Osteichthyes: Siluriformes) in Mexico, with a hypothesis of biogeographical primary homology

Rogelio Rosas–Valdez* y Gerardo Pérez–Ponce de León

Laboratorio de Helmintología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado postal 70–153, 04510 México, D.F., México.

*Correspondencia:
rrosas@ibiologia.unam.mx

Recibido: 22 mayo 2007
Aceptado: 07 diciembre 2007

Resumen

Ictaluridae y Heptapteridae (Siluriformes) son 2 familias de peces dulceacuícolas de origen neártico y neotropical, respectivamente, distribuidas en México. Esto genera un interés particular en el estudio de sus helmintos parásitos desde el punto de vista biogeográfico. El presente estudio tiene como objetivo presentar la información bibliográfica así como los resultados del trabajo de campo realizado en los últimos años, sobre los helmintos parásitos de estos peces y utilizar dicha información para describir patrones de estas asociaciones huésped–parásito que contribuyan al entendimiento de su historia biogeográfica. En conjunto, ambas familias de peces están parasitadas por 89 especies de helmintos, incluyendo 49 en estado adulto y 40 formas larvarias, y sólo 2 se presentan en ambos estados. Se utilizó el análisis de trazos (panbiogeografía) para analizar la distribución de 16 de estas especies, con el objeto de generar una hipótesis biogeográfica de la asociación. La hipótesis señala que los asociados tienen una historia biogeográfica en común y en el caso de algunas especies de Ictalurus, la composición taxonómica de sus helmintos es resultado, en parte, de los eventos de especiación de sus huéspedes. También se corrobora el patrón observado en relación con los helmintos de peces dulceacuícolas de México, sobre la circunscripción de ciertas especies de helmintos a sus respectivas familias de huéspedes y el intercambio limitado entre ellos, aun ocurriendo en simpatría.

Palabras clave: Ictaluridae, Heptapteridae, helmintos, biogeografía, huésped–parásito, análisis de trazos.

Abstract

Ictaluridae and Heptapteridae (Siluriformes) are 2 families of freshwater fishes distributed in Mexico, with a nearctic and neotropical origin, respectively. This generates a particular interest in the study of its parasitic helminths from the biogeographical point of view. In this study we present a checklist of the helminth parasites of these freshwater fishes, obtained from bibliographical sources as well as field work conducted during the last few years, and we use this information to describe host–parasite patterns, to uncover the biogeographical history of these associates. Altogether, both fish families are infected with 89 species of helminths, 49 as adults and 40 as larvae, and only 2 occur as both adults and larvae. Track analysis (panbiogeography) is used to propose a biogeographical hypothesis by considering the distribution of 16 of the 89 helminth species recorded in these hosts. The hypothesis indicates that the associates have a common biogeographical history and in the case of some species of Ictalurus, the taxonomic composition of their helminth fauna is partly a result of the speciation events of their hosts. We corroborate the general pattern of the helminth parasites of Mexican freshwater fishes, which is the circumscription of helminth species to a particular host family, with limited host–sharing even when hosts occurr in sympatry.

Key words: Ictaluridae, Heptapteridae, helminths, biogeography, host–parasite, track analysis.

Introducción

Ictaluridae y Heptapteridae (Osteichtyes: Siluriformes) constituyen 2 grupos de peces dulceacuícolas primarios (comúnmente denominados bagres) que tienen representantes distribuidos en México (Miller et al., 2005). Los ictalúridos representan la única familia de bagres existente en América del Norte, donde es endémica, mientras que los heptaptéridos constituyen una de varias familias de bagres que se distribuyen en America Central y del Sur. Desde el punto de vista biogeográfico, estas 2 familias de peces representan componentes bióticos de las regiones neártica y neotropical, respectivamente, cuyos límites de distribución más sureños y norteños se encuentran en México. Estos patrones de distribución se presentan de manera similar en otros grupos de organismos (Halffter, 1987; Brooks y Mayden, 1992; Marshall y Liebherr, 2000; Morrone y Márquez, 2001); por ello, México está considerado como zona de transición entre dichas regiones biogeográficas, lo que aunado a su compleja historia geológica y gran variedad de ambientes sitúa al país como una región megadiversa.

El análisis biogeográfico de la diversidad biológica con la que cuenta México se ha realizado utilizando diferentes métodos, mismos que han permitido detectar patrones biogeográficos complejos (Morrone, 2005). La mayoría de los estudios han abordado el tema en cuestión con grupos que se distribuyen en ambientes terrestres y sólo recientemente se han elaborado estudios considerando grupos distribuidos en sistemas acuáticos (Aguilar–Aguilar et al., 2003b; Gesundheit y Macías García, 2005; Pérez–Ponce de León y Choudhury, 2005; Domínguez–Domínguez et al., 2006; Huidobro–Campos et al., 2006). En particular los peces dulceacuícolas representan excelentes modelos de estudio para entender la evolución de las cuencas hidrológicas de la compleja zona de transición que representa México. Por ello, la ictiofauna dulceacuícola ha sido abordada en este contexto biogeográfico desde los estudios pioneros de Álvarez del Villar (1972), Barbour (1973), Miller y Smith (1986), entre otros. Recientemente, se ha abordado la biogeografía de distintos grupos de peces dulceacuícolas en México utilizando nuevos métodos y empleando otras fuentes de información; estos estudios demuestran que la historia de estos peces está asociada a la historia geológica de ciertas regiones (Gesundheit y Macías García, 2005; Mateos, 2005; Huidobro–Campos et al., 2006; Domínguez–Domínguez et al., 2006).

En este contexto, los parásitos de peces dulceacuícolas aportan elementos nuevos a la explicación de los patrones biogeográficos de los huéspedes a los que parasitan, ya que éstos son fundamentales como una etapa de su ciclo biológico. Con base en esto, en los últimos años se empezó a abordar el análisis de los patrones de distribución de los helmintos que parasitan a peces dulceacuícolas de México, con la intención de aportar una fuente de información adicional derivada de la asociación parásito–huésped, para entender la evolución de la asociación, así como también de las cuencas hidrológicas en la que ambos asociados habitan.

Recientemente, Pérez–Ponce de León y Choudhury (2005) realizaron un análisis de los helmintos parásitos de peces dulceacuícolas de México en el cual 3 predicciones fueron corroboradas: a) los helmintos están circunscritos a un grupo taxonómico de huéspedes (principalmente en la categoría de familia) y este patrón es independiente al área donde se distribuyen; b) las áreas dentro de una cierta región biogeográfica (consecuentemente con composición de peces similar) tienen faunas de helmintos similares, en comparación con áreas con menor similitud en su composición ictiofaunística, y c) las "faunas principales" (core faunas) de helmintos persisten en zonas de transición con un limitado intercambio de helmintos entre huéspedes.

Con base en lo anteriormente descrito, se ha establecido un escenario general en el conocimiento de los helmintos que parasitan a peces dulceacuícolas en México con información relevante para el entendimiento de los patrones de distribución de la diversidad biológica en las distintas regiones de nuestro país. Algunos de estos estudios le han dado un mayor énfasis al componente neotropical (Vidal–Martínez y Kennedy, 2000; Aguilar–Aguilar et al., 2003b, 2005), en la zona de transición del centro de México (Pérez–Ponce de León et al., 2000; Choudhury y Pérez–Ponce de León, 2001; Pérez–Ponce de León, 2003; Mejía–Madrid et al., 2007), o en el componente neártico (Pérez–Ponce de León y Choudhury, 2002; Rosas–Valdez y Pérez–Ponce de León, 2005). El presente trabajo pretende contribuir en ese sentido al integrar información derivada de elementos neárticos, como los ictalúridos, junto con elementos neotropicales, como los heptaptéridos, con la consideración de que ambos grupos son miembros de un mismo taxón monofilético (Siluriformes).

En México se han registrado 11 especies de Ictaluridae y 6 de Heptapteridae (Miller et al. 2005), de las cuales Ictalurus balsanus, I. mexicanus, I. dugesii, I. furcatus e I. punctatus, así como Rhamdia guatemalensis han sido estudiadas con cierto detalle desde el punto de vista helmintológico, en diferentes zonas del país ( Pérez–Ponce de León et al., 1992, 1996; Pérez–Ponce de León y Choudhury, 2002; Rosas–Valdez et al., 2007b; Salgado–Maldonado, 2006). De esta manera, nuestros objetivos son: 1), elaborar un listado de las especies de helmintos que parasitan a ictalúridos y heptaptéridos de México, con base en trabajo de campo reciente y en la recopilación bibliográfica de los estudios previos, y 2), emplear esta base de datos para describir patrones biogeográficos y de asociación huésped–parásito de los helmintos parásitos de estos siluriformes, para generar una hipótesis de homología biogeográfica primaria.

Material y métodos

De septiembre de 2002 a diciembre de 2006 se recolectaron 538 ejemplares de bagres correspondientes a 6 especies: I. dugesii, I. furcatus, I. punctatus, Ameiurus melas, Pylodictis olivaris (Ictaluridae) y Rhamdia guatemalensis (Hepatpteridae), en 33 localidades de 9 estados de la República Mexicana (Cuadro 1). Algunos ejemplares con estatus incierto se registraron como Ictalurus sp. La captura se realizó con diferentes artes de pesca, como redes agalleras, anzuelos, nasas y chinchorros. Los peces capturados se conservaron en hielo y en algunos casos en bolsas con agua, hasta su posterior disección y revisión bajo el microscopio estereoscópico. Los gusanos recolectados se fijaron y conservaron con técnicas convencionales para su posterior procesamiento e identificación. Una vez en laboratorio, los platelmintos se tiñeron con hematoxilina de Delafield o paracarmin de Meyer, y los nematodos fueron aclarados con lactofenol de Amman o con glicerina diluida al 70% en alcohol al 96%; por último, se emplearon claves taxonómicas y bibliografía especializada para identificar cada grupo de helmintos (Pérez–Ponce de León y Choudhury, 2002).

Se elaboró una lista a partir de los datos generados por el trabajo de campo y los tomados de publicaciones donde se registra al menos un helminto en estado adulto o larvario como parásito de un miembro de esas familias de peces, La lista está ordenada por grupos de parásitos (Monogenea, Trematoda, Cestoda, Acanthocephala y Nematoda) y dentro de cada grupo, por familia en orden alfabético; para cada especie de parásito se indica el autor y el año de publicación. Cada especie de parásito contiene, a su vez, la especie de huésped o huéspedes a los que parasitan, seguido por el hábitat en que se encuentra. Para cada especie de huésped se presentan las localidades donde se distribuye el parásito, agrupadas por estado de la República Mexicana en orden alfabético, cada una con la referencia bibliográfica correspondiente. Al final de cada sección se incluyen los registros nuevos derivados del trabajo de campo que se realizó en el presente estudio, indicando el número de catálogo de la Colección Nacional de Helmintos (CNHE) del Instituto de Biología, UNAM, correspondiente a los ejemplares de respaldo. Asimismo, se elaboró un listado huésped–parásito con la intención de analizar la información desde otra perspectiva (Apéndice 1); se proporciona un mapa donde se observa la cobertura de los registros de estos parásitos en México (Fig. 1).

Para el análisis biogeográfico se emplearon los registros recopilados en la lista de huéspedes y parásitos. En primer término se realizó una selección de las especies de helmintos en estado adulto que parasitan varias especies de ictalúridos y al heptaptérido Rhamdia guatemalensis. En la actualidad se reconoce que las larvas de helmintos de peces dulceacuícolas son poco específicas, es decir, son parásitas de peces de diferentes familias e incluso algunas se han encontrado en ambientes estuarinos (Pérez–Ponce de León et al., 1996; Salgado–Maldonado, 2006). Adicionalmente, en su mayoría son parásitas en estado adulto de vertebrados que poseen una vagilidad diferente a la de los peces; en consecuencia, obscurecen cualquier posible patrón biogeográfico y por tanto escapan al alcance del presente estudio. Por estas razones, tales registros fueron excluidos. Posteriormente se detectaron aquellas especies de helmintos que sólo parasitan a estas 2 familias de peces. Dado que el análisis pretende describir la asociación entre estos huéspedes y sus helmintos asociados, las especies de helmintos que también son parásitas de peces de otras familias fueron excluidas, para sólo considerar así los que presumiblemente son específicos de estas 2 familias de peces. Un caso que ejemplifica este problema metodológico, por el cual dichas especies fueron excluidas es el referido al digéneo Genarchella isabellae descrito originalmente por Lamothe–Argumedo (1977a) como parásito de Rhamdia guatemalensis en el lago de Catemaco, Veracruz. La descripción original de la especie corresponde al único registro en R. guatemalensis; sin embargo, este trematodo es un parásito común del tubo digestivo de cíclidos y eleótridos, entre otras familias de peces en diferentes partes de nuestro país ( Pérez Ponce de León et al., 2007). Si esta especie de helminto se incluyera en el análisis, entonces deberíamos considerar todas las localidades donde ha sido registrada en México, aun cuando en éstas no se encuentre distribuido R. guatemalensis.

De esta manera, se utilizaron 16 especies de helmintos que corresponden a distintos grupos: digéneos (4 especies), monogéneos (2 especies), cestodos (4 especies) y nematodos (6 especies). Estas especies han sido encontradas en localidades de 13 de las cuencas hidrológicas más importantes de México, las cuales corresponden a 7 de las 8 provincias ictiofaunísticas que comprende el territorio mexicano, de acuerdo con Miller et al. (2005) (Figuras 2a, 2b). Para el análisis de los datos se empleó el método general de la panbiogeografía, que consiste en la representación de la distribución de las especies involucradas en un mapa, para encontrar repetición de patrones entre especies. La repetición de patrones es considerada como un componente biótico, es decir un conjunto de organismos o componentes que han sido fragmentados por eventos geológicos o climáticos. La forma en la que se estructura un estudio panbiogeográfico se describe en detalle en los trabajos de Craw et al. (1999) y Morrone (2004a, b). Las coordenadas geográficas de las localidades para cada especie de parásito fueron situadas en un mapa de México y posteriormente se unieron mediante un árbol de tendido mínimo para obtener un trazo individual. Los trazos individuales se compararon en su conjunto para obtener trazos generalizados que representan componentes bióticos o zonas biogeográficas, es decir, 2 o más especies que comparten una historia biogeográfica (Morrone, 2001). Estos trazos fueron analizados con base en la propuesta de provincias ictiofaunísticas de Miller et al. (2005). Finalmente, se conjuntó la información disponible sobre la historia de los huéspedes y se generó una hipótesis de homología biogeográfica primaria para explicar la distribución de los helmintos o componentes bióticos y su asociación al grupo de huéspedes que parasitan.

Resultados

Composición taxonómica

En total, 538 bagres fueron colectados y revisados en busca de helmintos. Estos bagres corresponden a 6 especies de ictalúridos (Ictalurus sp., I. dugesii, I. punctatus, I. furcatus, Ameiurus melas y Pylodictis olivaris) y un heptaptérido (Rhamdia guatemalensis). Se adicionaron 33 registros nuevos de localidad, que corresponden a una especie de helminto en una localidad en particular, así como 8 registros nuevos de huésped.

La lista de parásitos y huéspedes que se presenta a continuación contiene los registros que se realizaron como resultado del trabajo de campo, junto con aquellos obtenidos de una detallada recopilación bibliográfica. Se registra por primera vez en México a los helmintos parásitos de Pylodictis olivaris y Ameiurus melas. Conjuntando los resultados de nuestras colectas y la búsqueda retrospectiva, los datos indican que 7 especies de ictalúridos se hallan parasitadas al menos por una especie de helminto, mientras que para heptaptéridos sólo se tienen registros del juil, Rhamdia guatemalensis. El listado incluye más de 400 registros que corresponden a una especie de helminto, en una especie de huésped, en una localidad determinada. Los registros incluyen 129 localidades en 16 estados de la República Mexicana; algunas regiones, como el centro y sureste del país, se han estudiado con un mayor esfuerzo de muestreo, mientras que el norte permanece como la región menos explorada para estos huéspedes (Fig. 1). Las localidades incluidas en el listado corresponden a ambientes dulceacuícolas distintos, mismos que incluyen cenotes, arroyos, lagos, presas, ríos y centros acuícolas.

En total, la lista de parásitos y huéspedes contiene 89 especies de helmintos que parasitan siluriformes dulceacuícolas primarios de México. El número de especies de helmintos en estado adulto se distribuye de manera asimétrica por grupo de parásitos; 12 pertenecen a digéneos, 23 a nematodos, 7 a los cestodos, 7 a monogéneos y 2 a acantocéfalos, mientras que para las larvas se han registrado 18 especies de digéneos, 8 de cestodos, 2 de acantocéfalos y 12 de nematodos. Stunkardiella minima y Proteocephalus brooksi están presentes en estado adulto y en forma de larva en Rhamdia guatemalensis. La diversidad de helmintos de ictalúridos comprende 33 especies de helmintos en estado adulto y 18 en estado larvario, mientras que Rhamdia guatemalensis presenta una diversidad de 20 especies de helmintos en estado adulto y 32 en estado larval. A continuación se presenta la lista donde se incluyen todos los registros de helmintos parásitos de ictalúridos y heptaptéridos de México.

Helmintos parásitos de ictalúridos y heptaptéridos de México

Homología biogeográfica primaria

Los trazos individuales correspondientes a las 16 especies de helmintos se presentan en las figuras 3 y 4. A partir de la superposición de los trazos individuales se obtuvieron 3 trazos generalizados que se entrecruzan en 2 nodos (a y b) (Fig. 5). Como se mencionó anteriormente, la composición de los trazos generalizados se realizó en función de las provincias biogeográficas propuestas por Miller et al. (2005).

El primer trazo generalizado (Trazo 1, Fig. 5), al cual nos referiremos como Norte de México, corresponde a varias provincias del centro y norte del país: río Bravo (mesa del norte), las cuencas del noroeste de la vertiente del Pacífico, el complejo de los ríos Tamesí–Pánuco y la Mesa Central, y lo componen los digéneos Phyllodistomum lacustri y Alloglossidium corti y los cestodos Megathylacoides giganteum y Corallobothrium fimbriatum. Este trazo representa algunas provincias típicamente neárticas en su composición de peces dulceacuícolas y los taxones de helmintos que lo conforman, también son típicos de la región neártica ya que se encuentran en ictalúridos en otras partes de América del Norte (Pérez–Ponce de León y Choudhury, 2002 y Rosas–Valdez y Pérez–Ponce de León, 2005). Algunas de las cuencas de estas regiones hidrológicas han estado en contacto en diferentes épocas (Smith y Miller, 1986; Miller et al., 2005), lo que explica la presencia de estas 4 especies de helmintos como un componente biótico.

El segundo trazo (Trazo 2, Fig. 5) corresponde a las regiones ictiofaunísticas río Bravo, del complejo ríos Tamesí–Pánuco, río Balsas y río Usumacinta. Designamos este trazo como Balsas–golfo de México y está compuesto por el nematodo Dichelyne (Dichelyne) mexicanus y el cestodo Megathylacoides lamothei. El trazo involucra regiones que tienen afinidades por distintas regiones biogeográficas. Por un lado, la Provincia del río Bravo presenta afinidades neárticas, mientras que las provincias del complejo río Tamesí–Pánuco y Balsas representan una mezcla de elementos de orígen neártico y neotropical; estas 2 provincias son un claro ejemplo de la zona de transición en cuanto a peces dulceacuícolas (Miller et al., 2005). Sin embargo, en la Provincia Usumacinta predominan los peces de origen neotropical, tales como cíclidos, heptaptéridos, carácidos y poecílidos; únicamente el ictalúrido Ictalurus furcatus y el catostómido Ictiobus meridionalis son elementos neárticos que extienden su rango de distribución hasta dicha región. Este trazo está asociado con la distribución de las especies hermanas I. furcatus e I. balsanus (Fig. 6). La primera es la especie del género con más amplia distribución en México, que incluye diferentes cuencas hidrológicas a lo largo de la vertiente del golfo de México, mientras que la segunda es endémica del río Balsas que desemboca a la vertiente del Pacífico.

El tercer trazo (Trazo 3, Fig. 5), al que llamamos Sureste de México, está compuesto exclusivamente por especies de helmintos parásitas de Rhamdia guatemalensis. Este trazo concuerda con la Provincia Usumacinta dividida en 3: Papaloapan–Coatzacoalcos, Yucatán y Grijalva–Usumacinta. Como se mencionó, esta provincia presenta una composición de peces dominada por elementos neotropicales, situación similar a la de los helmintos de R. guatemalensis que conforman un trazo neotropical concordante con la Provincia Usumacinta.

La superposición de estos 3 trazos generalizados origina 2 nodos (Fig. 5): Nodo a, neártico, en la Provincia del complejo Tamesí–Pánuco, y Nodo b, neártico–neotropical, en las divisiones Papaloapan–Coatzacoalcos y Usumacinta de la Provincia Usumacinta).

Discusión

Composición taxonómica

Los datos que se presentan en este trabajo permiten reconocer que la fauna de helmintos que parasita siluriformes dulceacuícolas de México está dominada por los nematodos y digéneos que presentan el mayor número de especies, seguidos por monogéneos y cestodos, y por último los acantocéfalos que son el grupo con la menor riqueza específica. Esta distribución de especies de helmintos por grupo de parásitos es un patrón generalizado en los vertebrados de México (Pérez–Ponce de León y García Prieto, 2001; Garrido–Olvera et al., 2006; Pérez–Ponce de León et al., 2007).

Los helmintos en estado adulto con distribución más amplia en estos huéspedes son Stunkardiella minima y Dichelyne (D.) mexicanus. Cada una de estas especies se distribuye en 18 localidades, mientras que las larvas de nematodos del tercer estado de Contracaecum sp. tienen el mayor número de registros, con 41 localidades en distintas regiones de México. Estas larvas son comunes en peces de otras familias y son helmintos que emplean a los peces como huéspedes intermediarios, las especies de este género se encuentran en estado adulto en aves y algunos mamíferos (Nadler et al. 2000).

Comparando el número de especies de helmintos entre ambas familias de peces, el juil, Rhamdia guatemalensis, es el que presenta la mayor riqueza específica, con 52 especies de helmintos, en tanto que 51 parasitan las 7 especies de ictalúridos; el que presenta mayor riqueza, es Ictalurus furcatus con 31. La mayor parte de las especies que parasitan a R. guatemalensis son claramente de afinidad neotropical. Pérez–Ponce de León (2003) estableció algunos criterios para establecer la afinidad neártica o neotropical de la fauna helmintológica en vertebrados dulceacuícolas del centro de México, considerando la distribución de cada especie, o en su defecto la de las especies congenéricas, y mediante el empleo de información sobre las relaciones filogenéticas cuando éstas estuvieran disponibles. Siguiendo la misma línea de razonamiento, es posible identificar algunos elementos en la diversidad de helmintos de R. guatemalensis que permiten argumentar sobre su origen neotropical. Este es el caso Genarchella tropica, Stunkardiella minima, Crocodilicola pseudostoma, Ameloblastella chavarriai y Aphanoblastella travassosi.

Por su parte, los ictalúridos representan un grupo de peces bien estudiado en otras partes de América del Norte en cuanto a helmintos parásitos se refiere (Margolis y Arthur, 1979; McDonald y Margolis, 1995; Hoffman, 1999). La presencia de los cestodos Megathylacoides spp. y Corallobothrium fimbriatum, y de los digéneos Alloglossidium corti, Phyllodistomum lacustri y Crepidostomum ictaluri en ictalúridos distribuidos en cuencas hidrológicas de México, permiten corroborar su afinidad neártica, pues estas mismas especies se encuentran comúnmente en ictalúridos de los Estados Unidos y Canadá.

También es posible señalar que a lo largo de la distribución de cada familia de huéspedes, existen helmintos en estado adulto que siguen un patrón de distribución muy similar. Por un lado, en el caso de ictalúridos, los cestodos C. fimbriatum y M. giganteum, así como los digéneos P. lacustri y C. ictaluri son ejemplos de especies de helmintos que se distribuyen ampliamente en más de una especie de Ictalurus y lo hacen a lo largo de su distribución desde el sur de Canadá, Estados Unidos, hasta el centro de México; las especies Megathylacoides lamothei, Spinitectus tabascoensis y la recientemente registrada Monticellidae gen. sp. son elementos endémicos en ictalúridos de cuencas hidrológicas de México (Moravec et al. 2002a, Scholz et al., 2003, Rosas–Valdez et al. 2007).

Las especies que han sido mencionadas en los párrafos anteriores se encuentran en estado adulto en estos peces y son parásitas exclusivamente de ictalúridos, o bien, de R. guatemalensis, y hasta el momento, no se han registrado en peces de otras familias, aún cuando se distribuyan en la misma región geográfica, como son las familias Cichlidae, Goodeidae o Characidae (Pérez–Ponce de León et al., 1996; Garrido–Olvera et al., 2006; Salgado–Maldonado, 2006). Genarchella tropica es la única especie de helminto en estado adulto que ha sido hallado tanto en Ictalurus furcatus como en Rhamdia guatemalensis, lo que podría representar un caso excepcional de intercambio de helmintos entre ambos huéspedes; sin embargo, sólo se encontró un ejemplar de dicha especie de digéneo en el intestino de R. guatemalensis (Pérez–Ponce de León y Choudhury, 2002). Es preciso señalar que I. furcatus y R. guatemalensis son los únicos representantes de ambas familias de peces que tienen una zona de simpatría en su área de distribución en el sureste del país (Miller et al., 2005).

Homología biogeográfica primaria

Entre los numerosos estudios realizados sobre la fauna helmintológica de peces dulceacuícolas de México, sólo en 9 se aborda algún aspecto de la biogeografía histórica de las asociaciones huésped–parásito. Estos estudios se circunscriben a distintas escalas geográficas, como cuencas hidrológicas o grupos de huéspedes, como cíclidos, aterínidos y goodeidos, entre otros (Pérez–Ponce de León et al., 2000; Vidal–Martínez y Kennedy, 2000; Choudhury y Pérez–Ponce de León, 2001; Pérez–Ponce de León y Choudhury, 2002; Pérez–Ponce de León, 2003; Aguilar–Aguilar et al., 2003b, 2005; Rosas–Valdez y Pérez–Ponce de León, 2005; Mejía–Madrid et al., 2007). En nuestra opinión, 5 de estas contribuciones han establecido las bases para comprender la biogeografía histórica de los sistemas huésped–parásito en la compleja zona de transición que representa México y sirven como punto de partida para contar con datos empíricos que apoyen una hipótesis de homología primaria.

Vidal–Martínez y Kennedy (2000) realizaron un estudio zoogeográfico aplicando algoritmos de similitud a la información de los helmintos parásitos de cíclidos de México, América Central y del Sur, detectando los factores que aparentemente determinan la composición taxonómica de los helmintos que parasitan a cíclidos. Entre ellos, la distribución es la que determina que los peces pierdan y adquieran helmintos especialistas y/o generalistas, dependiendo de la distancia a la que se encuentran de su región de origen (heartland). De esta manera, su propuesta radica en reconocer, bajo el estudio de los helmintos parásitos de cíclidos, que el sureste del país y América Central conforman una región llamada Mesoamérica. Aguilar–Aguilar et al. (2003b) aplicaron un análisis de parsimonia de endemismos a una base de datos de los helmintos parásitos de peces dulceacuícolas en algunas cuencas hidrológicas, principalmente del sur de México, con el objetivo de encontrar las relaciones entre dichas cuencas. Una de sus conclusiones fue que existe una clara relación entre la mayoría de las cuencas involucradas con las de América Central, sumándose a la propuesta de que las regiones del centro y sureste de México pertenecen a una Provincia Mesoamericana. En un segundo análisis, donde una cuenca hidrológica del norte del país fue adicionada, Aguilar–Aguilar et al. (2005) encontraron esencialmente los mismos resultados.

Posteriormente, Pérez–Ponce de León y Choudhury (2005) describieron patrones biogeográficos de los helmintos de peces dulceacuícolas de México tomando en cuenta 6 regiones que incluyen distintas cuencas hidrológicas. Estos autores hicieron uso de la composición de especies de helmintos en sus huéspedes y emplearon métodos de similitud y análisis de cúmulos para describir la semejanza entre las áreas, en función de la respectiva composición taxonómica de helmintos. Concluyeron que la diversidad de helmintos en peces de agua dulce está determinada por la biogeografía histórica y contemporánea de sus huéspedes, pero además, que existe una especificidad hospedatoria, principalmente en el nivel de familia, como un factor importante en la distribución de parásitos, y que la mayoría de los huéspedes exhiben una "fauna principal" de helmintos con un escaso intercambio en áreas transicionales. Por último, empleando una aproximación filogeográfica, Mejía–Madrid et al. (2007) describieron en fecha reciente algunos aspectos de la biogeografía histórica de las cuencas hidrológicas del centro de México, utilizando secuencias de un gen mitocondrial de Rhabdochona lichtenfelsi, un nematodo parásito altamente específico de goodeidos. Sus resultados muestran que la distribución de haplotipos de R. lichtenfelsi refleja la distribución de las cuencas en el Pleistoceno, donde existieron conexiones entre cuerpos de agua que están ahora separados como resultado de la actividad tectónica.

La información derivada de los parásitos, en conjunto con la de sus huéspedes, es muy útil para reconstruir la biogeografía histórica entre las cuencas hidrológicas de México, e incluso dentro de cada una de ellas. El caso de los helmintos de ictalúridos y heptaptéridos que aquí se presenta es muy relevante en ese sentido, pues ambos grupos de peces forman parte de un grupo monofilético (Siluriformes), aunque se sabe que no están estrechamente relacionados filogenéticamente (Hardman, 2005), y representan componentes bióticos de regiones biogeográficas distintas que tienen además una zona de coexistencia en el sur de México que los convierte en un sistema ideal para explorar hipótesis de biogeografía histórica.

En el presente estudio se presenta una hipótesis de biogeografía histórica de los helmintos parásitos de ictalúridos y heptaptéridos de México, misma que está basada en los patrones que muestran los componentes de sus "faunas principales". La hipótesis aquí generada corresponde a la homología biogeográfica primaria que puede corroborarse mediante el análisis de estas faunas principales en un contexto filogenético, es decir, a través de una búsqueda de la homología biogeográfica secundaria (Morrone, 2001).

En este estudio se reconocieron 3 trazos generalizados que coinciden parcialmente con los resultados de estudios previos en distintos grupos de animales y plantas. En principio, el Trazo Norte de México representa un componente biótico compuesto por 4 especies de helmintos en un grupo de huéspedes monofilético (clado "punctatus") que concuerda con lo que Miller y Smith (1986) denominaron "Trazo Meseta" (Plateau track). Lo anterior resulta de que las cuencas de los ríos Mezquital, Tunal, Santiago y Bravo estuvieron conectadas en el pasado (Miller y Smith, 1986; Smith y Miller, 1986), aun cuando actualmente forman parte de provincias biogeográficas distintas (Morrone, 2005). Además, otros análisis biogeográficos concuerdan, en parte, con el reconocimiento de ésta como zona de endemismo, como es el caso del denominado Trazo Septentrional de Morrone y Márquez (2001), o bien, con el estudio realizado por Marshall y Liebherr (2000).

En cuanto al Trazo Golfo de México–Balsas, resulta más difícil correlacionarlo con estudios previos; este trazo incluye regiones costeras de baja elevación en la vertiente del golfo de México que incluyen la Provincia de Tamaulipas y del golfo de México, y la Provincia depresión del Balsas, flanqueada por la sierra Madre del Sur y el eje volcánico transmexicano. Sin embargo, estas 3 provincias han sido consideradas como parte de la zona de transición mexicana (para el caso de la depresión del Balsas), como parte de la región neotropical (para el golfo de México) y como parte de la región neártica (para Tamaulipas) (Morrone, 2005). Estudios futuros, sustentados en otros grupos de organismos, revelarán la posible conexión de estas 3 provincias o, al menos, entre la Provincia golfo de México y la Provincia depresión del Balsas, considerando que un posible contacto ocurrió en el norte de Oaxaca, zona con historia geológica compleja (Ferrusquía, 1998).

Por otro lado, las regiones que incluye el Trazo Sureste de México, de afinidad neotropical, han sido designadas como parte de la Provincia golfo de México. La afinidad de esta provincia con el neotrópico ha sido establecida en diferentes estudios panbiogeográficos previos. Este trazo (Sureste de México) puede considerarse parte del Trazo Sudamericano (Contreras–Medina y Eliosa–León, 2001), del Trazo Meridional (Morrone y Márquez, 2001) o del Mesoamericano (Morrone y Márquez, 2003) y del Trazo Pacifico–Central Mexicano (Huidobro–Campos et al. 2006), todos ellos de afinidad neotropical. Asimismo, concuerda con los resultados de los estudios basados en helmintos parásitos de peces dulceacuícolas de Aguilar–Aguilar et al. (2003b, 2005), donde estas cuencas hidrológicas forman parte de la llamada Provincia Mesoamericana.

Heads (2004) señaló que un nodo puede interpretarse desde distintas perspectivas o niveles, y se puede caracterizar de diferentes formas. De acuerdo con esto, podemos señalar que el Nodo a del presente estudio se interpreta como una zona de disyunción, donde ocurre la fragmentación del componente neártico (Norte de México y Balsas–golfo de México). Por otro lado, el Nodo b lo interpretamos como la zona donde se sitúan los límites de distribución más sureños y norteños de las faunas neárticas y neotropicales respectivamente, que sucede en este caso por la concurrencia de biotas distintas representadas por el Trazo neártico Golfo de México y el Trazo neotropical Sureste de México.

Consideraciones biogeográficas sobre los helmintos parásitos de ictalúridos

De acuerdo con Lundberg (1992), la historia evolutiva de los ictalúridos se remonta al Paleoceno temprano, hace aproximadamente 60 millones de años. Para el género Ictalurus en particular la edad mínima se ha datado en el Oligoceno temprano (~38 millones de años) y para el bagre de canal, I. punctatus, se tienen registros para el Mioceno medio (~17 millones de años). Sin embargo, debido a que en el análisis filogenético presentado por dicho autor, el clado "punctatus" no tiene resolución, no es posible inferir con claridad la fecha mínima de su diversificación en México; no obstante, ésta ocurrió posiblemente en el Terciario tardío o Cuaternario temprano (~4 millones de años) y pudo deberse a eventos de vicarianza que resultaron de la fragmentación de los ambientes acuáticos (Miller y Smith 1986; Lundberg, 1992). Por otra parte, es probable que la especiación del ancestro que dio origen a I. furcatus e I. balsanus, posiblemente ocurrió en el Mioceno medio (Lundberg, 1992).

En la figura 6 se muestra la hipótesis de las relaciones filogenéticas de las especies de Ictalurus, propuesta por Lundberg (1992), donde se señalan los clados que Lundberg designó como "punctatus" (conformado por I. punctatus, I. dugesii, I. mexicanus, I. lupus e I. pricei) y "furcatus" (compuesto por I. furcatus e I. balsanus). La optimización de los helmintos que son parte de la denominada "fauna principal" de ictalúridos en el cladograma de los huéspedes permite postular 2 predicciones para explicar la distribución de los helmintos parásitos de ictalúridos en México y su asociación con ciertas especies de huéspedes: 1), la "fauna principal" de helmintos estará compartida entre las diferentes especies de ictalúridos en zonas donde se distribuyen 2 o más especies de éstos, y 2), en zonas donde se distribuye una sola especie de ictalúrido, solo se presentarán especies de helmintos que sean característicos de sus respectivos clados ("punctatus" o "furcatus").

La primera predicción se apoya en que Dichelyne (D.) mexicanus, Phyllodistomum lacutri, Megathylacoides giganteum y Corallobothrium fimbriatum parasitan tanto a I. furcatus como a I. punctatus. Ambas especies de peces se distribuyen simpátricamente en el río Bravo. Otro ejemplo lo constituye la presencia de Dichelyne (D.) mexicanus y C. fimbriatum como parásitos de Pylodictis olivaris en la Presa Vicente Guerrero, Tamaulipas, donde esta especie habita en simpatría con I. punctatus. La segunda predicción está apoyada por 2 hechos. Por un lado, el Trazo Norte de México está compuesto por Phyllodistomum lacustri, Megathylacoides giganteum, Corallobothrium fimbriatum y Alloglosidium corti que son parásitos de I. punctatus, I. dugesii e Ictalurus sp.; estos 3 últimos son miembros del clado "punctatus" en sus respectivas zonas de distribución. Por otra parte, el Trazo Golfo de México–Balsas se compone de las especies Dichelyne (D.) mexicanus y Megathylacoides lamothei, que se encuentran parasitando a Ictalurus furcatus e I. balsanus (los 2 miembros del clado "furcatus").

Todo lo anterior refleja que los helmintos parásitos de ictalúridos en México conforman un componente biótico fragmentado por los eventos de especiación que condujeron a la diversificación del género Ictalurus, al menos en la separación de los clados "furcatus" y "punctatus", posiblemente todos ellos resultado de eventos vicariantes por la separación de cuencas hidrológicas (Lundberg, 1992). De esta forma, si consideramos la edad mínima para los miembros de cada clado y reconocemos que sus helmintos parásitos han estado asociados con la misma historia biogeográfica (para el clado "punctatus": Phyllodistomum lacustri, Megathylacoides giganteum, Corallobothrium fimbriatum y Alloglosidium corti; para el clado "furcatus": Dichelyne (D:) mexicanus y Megathylacoides lamothei), se podría hipotetizar entonces que su fauna helmintológica principal tiene la misma edad y que la asociación parásito–huésped en este grupo de Ictalurus se puede establecer desde el Mioceno medio. En este caso, los ictalúridos experimentaron un proceso de diversificación en cuencas hidrológicas de México, pero sus helmintos lo han hecho a una tasa evolutiva mucho más lenta.

Las especies hermanas Megathylacoides giganteum y M. lamothei son un ejemplo de lo anterior. La primera es una especie típicamente neártica cuyo intervalo de distribución se extiende desde el sur de Canadá, pasando por muchas cuencas hidrológicas de los Estados Unidos, hasta el centro de México, encontrándose como parásito del bagre del Lerma, I. dugesii, a lo largo de la cuenca del río Lerma–Santiago, mientras que su especie hermana, M. lamothei, se distribuye en localidades al sur del Eje Volcánico Transmexicano, donde se distribuyen las especies hermanas I. furcatus e I. balsanus; esto sugiere que el ancestro de estos últimos estuvo infectado con M. lamothei. Esta situación puede correlacionarse con la presencia del Nodo a del presente estudio que, como se señaló previamente, puede representar la fragmentación del componente neártico. La explicación de estos patrones de distribución plantea 2 posibles escenarios: el primero, que M. lamothei se originara en I. furcatus como un evento de especiación por cambio de huéspedes (host–switching) y de esta manera se mantuviera presente en la extensión del rango de distribución de su huésped hacia al sur de México y así, durante el evento de especiación de I. balsanus, el cestodo se mantuviera, lo que representaría una extensión ecológica de huésped; el segundo, que ambas especies de Ictalurus hubieran especiado por vicarianza a partir de una población ancestral, quedando aislada la población al sur del Eje Volcánico Transmexicano, lo que condujo a la especiación del cestodo y donde ambos ictalúridos, I. furcatus e I. balsanus, una vez que especiaron, heredaron la asociación. En cualquier caso, la presencia de Megathylacoides lamothei en la cuenca de los ríos Papaloapan (donde está I. furcatus) y Balsas (donde está I. balsanus) sugiere una conexión ancestral entre ambas cuencas, mismas que en la actualidad son independientes y que desembocan al golfo de México y océano Pacífico, respectivamente. Esta conexión ancestral se sustenta, además, en la presencia misma de las especies hermanas de Ictalurus, I. furcatus e I. balsanus, así como también por otros pares de especies hermanas de peces dulceacuícolas como es el caso de los ciprínidos del género Notropis, N. moralesi y N. boucardi que se distribuyen en las cabeceras de las cuencas de los ríos Papaloapan y Balsas, respectivamente (Schönhuth y Doadrio, 2003).

El cestodo Corallobothrium fimbriatum representa un caso muy peculiar. Como se mencionó anteriormente, esta especie está asociada al clado "punctatus" y su presencia en el bagre del Balsas, I. balsanus, pareciera contradecir el segundo planteamiento. Sin embargo, información adicional sobre la hidrología de las cuencas de los ríos Lerma–Santiago y Balsas explican este hecho. Miller et al. (2005) han señalado que el Balsas ha experimentado la adición de algunos afluentes de otros ríos a su cuenca; este es el caso del valle de Tocumbo (donde se sitúa el lago de San Juanico, localidad donde el cestodo C. fimbriatum se encuentra parasitando a 2 especies de Ictalurus, I. dugesii que es endémico de la cuenca del río Lerma–Santiago, y el bagre de canal, I. punctatus, que es una especie introducida).

El valle de Tocumbo y sus componentes hidrológicos actualmente drenan hacia el río Balsas; sin embargo, su composición ictiofaunística es típicamente lermense y en particular de la parte baja del río Lerma–Santiago (Álvarez, 1972). De esta forma, podemos hipotetizar que la presencia de C. fimbriatum en el bagre del balsas puede explicarse como un evento de dispersión o como el producto de una historia compartida con el huésped (Rosas–Valdez et al. 2007a).

Existen 2 casos que sugieren una adquisición de helmintos neotropicales en ictalúridos. Genarchella tropica es un parásito típico de Rhamdia guatemalensis en el sureste y existe el registro único de un ejemplar hallado en Ictalurus furcatus (véase Lista parásito–huésped) en la presa de Temascal en Oaxaca. Este registro ha sido considerado accidental pues esta basado en un sólo individuo que se recolectó de entre muchos peces que han sido examinados; nuestras recientes colectas no nos han permitido recuperarlo nuevamente del intestino de I. furcatus (Pérez–Ponce de León y Choudhury, 2002). El otro caso es el de Monticellidae gen. sp., recientemente registrada por Rosas–Valdez et al. (2008) como parásito de I. balsanus en el Río Balsas. Esta última especie no se incluyó en el análisis dado que su distribución está restringida a una sola localidad. Su presencia puede ligarse de inmediato con algún pez neotropical; sin embargo, en ninguno de los peces estudiados hasta ahora en la cuenca ha sido encontrado este parásito. De esta forma, su presencia en I. balsanus y su ausencia en todos los demás representa el primer caso de un helminto neotropical presente en un ictalúrido debido a un cambio de huésped (Pérez–Ponce de León y Choudhury, 2002, 2005 y Rosas–Valdez et al. 2007, 2007).

Consideraciones biogeográficas sobre los helmintos parásitos de heptaptéridos (Rhamdia guatemalensis) De acuerdo con el análisis filogenético de Perdices et al. (2002), las especies del género Rhamdia distribuidas en México se dividen en 2 clados principales: el clado "guatemalensis" y el clado "laticauda" y al igual que otras familias de peces neotropicales, han utilizado el itsmo de Panamá que surgió en el Plioceno para dispersarse hacía el norte. El juil, R. guatemalensis, cuenta con la distribución más amplia y se distribuye desde el sur de Nicaragua hasta el sur de México, en el Río Chachalacas, vertiente del Golfo de México y el Istmo de Tehuantepec en la vertiente del Pacífico (Perdices et al., 2002, Miller et al., 2005). Asimismo, sólo esta especie se ha estudiado desde el punto de vista helmintológico, comprendiendo dichos estudios una parte importante de su intervalo de distribución en México (ver Pérez–Ponce de León et al, 1996; Salgado–Maldonado, 2006).

En el análisis que se presenta en este trabajo, detectamos la presencia de especies de helmintos en Rhamdia guatemalensis que exhiben una afinidad neotropical y pueden ser considerados como parte de su "fauna principal", es decir, que son un legado de sus ancestros y comparten la misma historia que R. guatemalensis en su colonización hacia México. Estas especies son los monogéneos Ameloblastella chavarriai, Aphanoblastella travassosi y el digéneo Stunkardiella minima, que parasitan a Rhamdia rogersi (= Rhamdia laticauda) en Costa Rica y que se mantuvieron en su dispersión hacia México. Además, también encontramos algunas especies de helmintos en R. guatemalensis de México, que presentan especies congenéricas en peces dulceacuícolas de América del Sur, como Genarchella tropica; tal es el caso de G. astyanactis y G. isabellae que parasitan a carácidos y cíclidos, respectivamente (Scholz et al. 1995a), o G. parva que parasita a distintas especies de peces en Brasil (Khon et al. 1990). Sin embargo, aún no se cuenta con un marco filogenético que permita conocer las relaciones entre las especies. De la misma manera ocurre con el nematodo Cucullanus mexicanus en Rhamdia guatemalensis; de acuerdo con Moravec (1998), 9 de 13 especies congenéricas son parásitas de siluriformes en América del Sur, incluyendo peces del género Rhamdia. Es decir, la presencia de C. mexicanus parece ser un legado ancestral. De igual modo, tampoco se cuenta con un análisis filogenético para las especies del género, a partir del cual se pueda establecer el parentesco de esta especie con aquellas que se distribuyen en siluriformes sudamericanos. Una especie de cestodo también se presenta en el mismo escenario; Proteocephalus brooksi fue descrita originalmente como parásita del juil, R. guatemalensis, del lago de Catemaco, Veracruz (García–Prieto et al., 1996). Esta es una especie de cestodo que exhibe características típicas de la familia Monticellidae dentro del orden Proteocephalidea, misma que presenta una especificidad muy grande hacia sus huéspedes, dominados por bagres dulceacuícolas en América del Sur (Rego et al., 1999). Sin embargo, para las especies que han sido descritas únicamente en cenotes de la península de Yucatán, representadas por Hysterothylacium cenotae, Pseudocapillaria yucatanense y Paracapillaria rhamdiae, no es posible establecer una afinidad biogeográfica. Las especies de estos géneros poseen distribución cosmopolita y en su mayoría parasitan huéspedes de otras familias de peces dulceacuícolas o incluso marinos (para el caso de Histerothylacium y Pseudocapillaria) o distintos grupos de vertebrados (para el género Paracapillaria). La explicación para su presencia en R. guatemalensis permanece incierta y es posible que hayan sido adquiridos secundariamente en el proceso de colonización hacia la península. Esto podrá dilucidarse una vez que se conozcan las relaciones con el resto de las especies de sus respectivos géneros.

De esta manera, la fauna de helmintos de Rhamdia guatemalensis refleja claramente su origen neotropical y contiene especies que pueden ser consideradas dentro de su "fauna principal", además, es posible considerar que algunas especies de helmintos como Ameloblastella chavarriai, Aphanoblastella travassosi y Stunkardiella minima que se hallan en Rhamdia spp. en Costa Rica permanecen en este grupos de peces, al menos desde de la formación del istmo de Panamá (posterior al Plioceno tardío). Sin embargo, de igual manera que los ictalúridos, esta hipótesis requerirá corroborarse una vez que se complete el inventario de los helmintos que parasitan a otras especies de Rhamdia, junto con un análisis que involucre la filogenia de las especies que constituyen la "fauna principal" de heptaptéridos.

Evidentemente las consideraciones sobre los patrones biogeográficos aquí presentados sobre estas asociaciones huésped–parásito, deberán ser corroboradas en un análisis aún más completo que contenga 3 componentes fundamentales: 1), un inventario de los helmintos que parasitan las especies de los géneros Ictalurus y Rhamdia que no han sido estudiadas desde el punto de vista parasitológico: I. mexicanus, I. pricei e I. lupus, R. laticauda, R. laluchensis, R. macuspanensis, R. parryi y R. reddelli; 2), análisis filogenéticos que hagan uso de alguna fuente de caracteres, sean estos morfológicos y/o moleculares, para las especies que componen las "faunas principales" de helmintos parásitos tanto de Ictaluridae como de Heptapteridae, y 3), la filogenia resuelta de las especies del género Ictalurus, dado que ya se cuenta con un análisis filogenético para Rhamdia (Perdices et al., 2002).

Agradecimientos

A las siguientes personas que amablemente nos ayudaron en el trabajo de campo: Omar Domínguez, Rodolfo Pérez y Luis Escalera de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo; Elizabeth Martínez, Ulises Razo, Alejandro Oceguera, Berenit Mendoza, Jorge Falcón, Hugo Mejía, Lorena Garrido, Rosario Mata y Jaquelina Bravo, del Instituto de Biología, UNAM. Alejandro Varela del DICTUS, de la UNISON. Luis García, administrador de la Colección Nacional de Helmintos (CNHE), nos facilitó ejemplares para su observación. R.R.V. agradece a la Dirección General de Estudios de Posgrado (DGEP–UNAM) y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) la beca otorgada para realizar sus estudios de doctorado. Este estudio se realizó con el apoyo financiero otorgado a G.P.P.L a través de los proyectos IN220605 del Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica (PAPIIT–UNAM) y el 47233 del CONACyT.

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