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Revista Chapingo. Serie horticultura
versión On-line ISSN 2007-4034versión impresa ISSN 1027-152X
Rev. Chapingo Ser.Hortic vol.29 no.3 Chapingo sep./dic. 2023 Epub 26-Ene-2024
https://doi.org/10.5154/r.rchsh.2022.11.015
Artículo de revisión
Hongos Trichoderma como control biológico agrícola en México
1
http://orcid.org/0000-0003-3188-5609
1
*
http://orcid.org/0000-0002-9654-8067
1
http://orcid.org/0000-0002-9211-0797
1
http://orcid.org/0000-0002-4682-4799
1
http://orcid.org/0000-0001-7185-1433
1 Universidad Autónoma de Chihuahua. C. Escorza, núm. 900, Col. Centro, Chihuahua, Chihuahua, C. P. 31000, MÉXICO.
2 Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo. Av. Cuarta Sur, núm. 3828, Pablo Gómez, Delicias, Chihuahua, C. P. 33088, MÉXICO.
La contaminación ambiental, la suficiencia alimentaria y la salud se encuentran entre los principales desafíos para la producción de cultivos sostenibles en México. La principal herramienta para la protección vegetal son los plaguicidas químicos, pero la seguridad ambiental y los riesgos para la salud, animal y humana, han instado a la comunidad y a los científicos a proponer alternativas para su manejo integral. Esto ha incentivado la inclusión de productos biológicos, como las especies del hongo antagonista Trichoderma spp., que actúan contra plagas y patógenos en diferentes cultivos, y son ambientalmente benignas, efectivas y económicamente viables. El objetivo de este artículo fue recopilar información sobre Trichoderma spp. en cuanto a su taxonomía, ecología, uso como control biológico, aislamiento, cultivo, identificación morfológica y molecular, forma de acción, distribución de especies nativas, y disposición de productos comerciales de nivel internacional y los producidos en México. Para este fin, se seleccionó información de revistas indexadas y proveedores de Trichoderma spp. en plataformas digitales de datos abiertos. La información expuesta podría ser útil para los agricultores mexicanos, para conocer, aceptar y emplear el control biológico con Trichoderma spp. en sus cultivos, en beneficio de una agricultura de calidad y de cultivos libres de pesticidas. Además, se podrían generar investigaciones para elaborar nuevos productos autóctonos a base de Trichoderma spp., que resulten más efectivos contra plagas y enfermedades nativas de México.
Palabras clave: antagonista; bioplaguicida; entomopatógeno; manejo integrado de cultivos; micoparásito
Environmental pollution, food sufficiency, and health are among the main challenges for sustainable crop production in Mexico. The main tool for plant protection is chemical pesticides, but environmental safety and risks to animal and human health have prompted the community and scientists to propose alternatives for their integrated management. This has encouraged the inclusion of biological products, such as species of the antagonistic fungus Trichoderma spp., which act against pests and pathogens in different crops, and are environmentally benign, effective and economically viable. The aim of this paper was to compile information on Trichoderma spp. regarding their taxonomy, ecology, use as biological control, isolation, culture, morphological and molecular identification, mode of action, distribution of native species, and availability of international commercial products and those produced in Mexico. For this purpose, information was selected from indexed journals and suppliers of Trichoderma spp. on open data digital platforms. The exposed information could be useful for Mexican farmers, to know, accept and use biological control with Trichoderma spp. in their crops, for the benefit of quality agriculture and pesticide-free crops. In addition, research could be generated to develop new autochthonous products based on Trichoderma spp. that are more effective against pests and diseases native to Mexico.
Keywords: antagonist; biopesticide; entomopathogen; integrated crop management; mycoparasite
Ideas sobresalientes
Se brinda información sobre el uso de Trichoderma spp. como alternativa a pesticidas químicos.
Se presenta información general y no especializada hacia los agricultores mexicanos sobre el uso de Trichoderma spp.
Se describe la diversidad de especies autóctonas de Trichoderma en México.
Se señalizan y describen los productos comerciales a base de Trichoderma en México.
Introducción
La agricultura es la actividad más importante para la alimentación humana. El modelo de agricultura moderno ha aumentado su productividad; sin embargo, al estar basado en el uso de plaguicidas se cuestiona su sustentabilidad, debido a la serie de impactos ecológicos, económicos y de salud que provocan (Sarandón & Flores, 2014). Por esta razón, la producción sostenible de alimentos es un desafío para la humanidad, la cual requiere transformar las formas convencionales de producción para lograr aumentos en los rendimientos, la calidad de cultivos y minimizar el impacto negativo de plaguicidas sobre el medio ambiente (López, Pelagio, & Herrera, 2015).
En México, la producción agrícola, durante las últimas décadas, ha favorecido el desarrollo de la agricultura empresarial, caracterizada por monocultivos especializados, en los que el uso intensivo de plaguicidas altamente tóxicos es la forma dominante de contrarrestar las plagas y enfermedades que los afectan (González, 2014). La restricción del uso de plaguicidas químicos tendría como consecuencia bajos rendimientos y precios más elevados de los alimentos (Storck, Karpouzas, & Martin-Laurent, 2017).
El cultivo de papa (Solanum tuberosum L.) tiene gran importancia económica, ya que es el tercer alimento más consumido en el mundo (Organización de las naciones unidas para la agricultura y la alimentación [FAO], 2021), y, en México, su rendimiento se ve afectado por fitopatógenos como Phytophthora infestans Mont De Bary, causante del tizón tardío, una de las enfermedades más devastadoras del cultivo (Kerroum, Noureddine, Henni, & Mabrouk, 2015). El método más utilizado para controlar esta y otras enfermedades es el químico, con resultados efectivos, pero con efectos residuales por la acumulación de sustancias tóxicas en cuerpos de agua, suelo, plantas y animales (Miller & Johnson, 2000). La preocupación de los daños por el uso excesivo de plaguicidas sintéticos ha provocado un rechazo generalizado hacia el control químico de plagas en la agricultura (Sarwar, 2015).
Aunque los síntomas de las intoxicaciones agudas están bien caracterizados, la exposición prolongada a concentraciones subclínicas es motivo de preocupación, ya que se asocia con deterioro cognitivo, trastornos reproductivos, cáncer, diabetes, trastornos neuroconductuales y malformaciones congénitas, así como enfermedades cardiovasculares, respiratorias y neurodegenerativas, como el Parkinson (Mostafalou & Abdollahi, 2017).
El control biológico se basa en la reducción de plagas y enfermedades en las plantas mediante el uso de organismos naturales llamados biopesticidas, los cuales contribuyen a un manejo integrado de los cultivos y evitan, en lo posible, el uso de agroquímicos tóxicos para el medio ambiente. Estos organismos son conocidos como antagonistas, y son objeto de diversos trabajos en muchos campos de la investigación agrícola. Existe una gran diversidad de agentes de control biológico en los ecosistemas, por lo que es necesario aislarlos para ponerlos en uso (López et al., 2015). Algunas de sus ventajas son el bajo costo de producción, permanencia duradera en los suelos una vez establecidos, efectos benéficos en los organismos no patogénicos, sanidad en los cultivos e inocuidad en plantas, animales y humanos (Ghazanfar, Raza, Raza, & Qamar, 2018). No obstante, son difíciles de reproducir y establecer en los cultivos, son muy específicos, no son sistémicos, y los agentes exóticos pueden desplazar los organismos nativos y convertirse en plaga (Companioni-González, Domínguez-Arizmendi, & García-Velasco, 2019).
Trichoderma spp. son hongos cosmopolitas que se encuentran de forma natural en el suelo y ofrecen varios beneficios a los cultivos, como solubilización de nutrientes (Igiehon & Babalola, 2018), tolerancia al estrés abiótico y biótico (Stringlis, Zhang, Pieterse, Bolton, & Jonge, 2018), e inducción de sistemas de defensa en las plantas (Malmierca et al., 2015). Estos hongos interactúan como simbiontes, suprimen el crecimiento de fitopatógenos con mecanismos directos (como el parasitismo y la antibiosis), compiten por espacio y nutrientes, e interfieren en el mecanismo de respiración de patógenos al producir metabolitos de desecho como el cianuro de hidrógeno, amoníaco y dióxido de carbono; además, participan en el bloqueo fisicoquímico de los poros del suelo (Ghazanfar et al., 2018).
Las especies de Trichoderma se han estudiado durante décadas como antagonistas de hongos e insectos fitopatógenos; sin embargo, hasta principios de este siglo, se inició su comercialización como biofungicidas, gracias al cambio de modelo agrícola que exige la obtención de alimentos más saludables y con menor contenido de residuos químicos (Pineda-Insuasti et al., 2017). De esta manera, con los productos de Trichoderma spp. que se comercializan mundialmente, se promueve la agricultura orgánica y la reducción del uso de pesticidas químicos (Haas & Défago, 2005).
Es necesario considerar que los fitopatógenos tienen algún antagonista biológico natural que es autóctono del suelo, por lo que se plantea que las cepas nativas son más efectivas que las importadas (Martínez et al., 2008). En este sentido, el éxito en la formulación y comercialización de preparados a base de Trichoderma spp. para la agricultura mexicana requiere de estudios en la selección de aislados nativos promisorios, cuyo uso contribuya a un desarrollo sustentable que permita responder a la demanda de productos alimenticios (Companioni-González et al., 2019).
Este trabajo es una revisión bibliográfica sobre el hongo antagonista Trichoderma spp., el cual puede controlar fitopatógenos que afectan diferentes cultivos, así como sus múltiples beneficios y los microorganismos nativos pertenecientes a su género que están registrados en México. Por ello, el objetivo de esta revisión fue conjuntar información concerniente al hongo antagonista Trichoderma spp., su taxonomía, ecología, uso como control biológico, aislamiento, cultivo, identificación morfológica y molecular, modos de acción y, de forma breve, la distribución de especies nativas en México y la disposición de algunos productos comerciales nacionales e internacionales.
Metodología
Para la revisión bibliográfica de Trichoderma, se obtuvo información de las bases de datos de Agris, BioOne, Elsevier, Google Scholar, Redalyc, SciELO y Scopus. Las palabras clave utilizadas fueron Trichoderma spp. en combinación con microorganismos antagónicos, micoparasitismo, antibiosis, metabolitos secundarios, microorganismos nativos y productos comerciales. Se obtuvieron 154 citas, de las cuales se consultaron 114. Para seleccionar los artículos, se enfatizó en criterios agrícolas, ambientales, ecológicos, genéticos, geográficos, hortícolas y sociales.
Taxonomía
Los hongos del género Trichoderma spp. descienden del siguiente linaje: dominio Eukaryota, supergrupo Opisthokonta, reino Fungi, superdivisión Dikarya, subreino Eumycota, división Ascomycota, subdivisión saccharomyceta, subdivisión Pezizomycotina, subdivisión leotiomyceta, clase Sordariomycetes, suborden Hypocreomycetidae y familia Hypocreaceae. Son saprofitos, presentan micelio con septos simples, se reproducen asexualmente, son haploides, y su pared está compuesta por quitina y glucano (Companioni-González et al., 2019). Al inicio del uso de Trichoderma spp. se identificaban unas 30 especies; actualmente, con la biotecnología molecular, se distinguen más de 100 especies (Torres de la Cruz et al., 2015).
Ecología
Trichoderma spp. son comunes en la corteza en descomposición y en la superficie de las raíces de las plantas (Carreras-Villaseñor, Sánchez-Arreguin, & Herrera-Estrella, 2012). Su éxito en el ecosistema como descomponedor natural es gracias a su alta capacidad enzimática para degradar sustratos (Companioni-González et al., 2019), su capacidad acelerada de crecimiento, su capacidad de absorción de nutrientes, sobrevivencia en suelos con diferente condición ambiental adversa y cantidad de materia orgánica, así como por ser anaerobias facultativas y tener una tendencia destructiva sobre microorganismos fitopatógenos. Todo lo anterior les permite mostrar una mayor plasticidad ecológica (Infante, Martínez, González, & Reyes, 2009). Algunas especies de Trichoderma presentan un olor característico a coco, producido por compuestos volátiles (Tsai, Tzeng, & Hsieh, 2008).
Los hongos de Trichoderma spp. se encuentran ampliamente distribuidos en casi todos los tipos de suelo, excepto en los polos (Singh et al., 2014). Se presentan mayormente en suelos ácidos (Brotman et al., 2013), en suelos de bosques o agrícolas (donde representan hasta el 15 % de los propágulos fúngicos totales) y en el suelo de pastizales (con el 3 %) (Hagn, Pritsch, Schloter, & Munch, 2003). Estos hongos están integrados por especies y cepas con diferentes funciones que se pueden encontrar en una amplia variedad de nichos ecológicos. Tienen bajos requerimientos nutricionales, y para su crecimiento necesitan un rango de temperatura de 25-30 °C (Sandle, 2014). El clima afecta su distribución, por lo que la especie Trichoderma hamatum B. es tolerante al exceso de humedad, Trichoderma harzianum R. se ve favorecida en climas cálidos y Trichoderma viride P. prefiere las temperaturas frías (Sarhy-Bagnon, Lozano, Saucedo-Castañeda, & Roussos, 2000).
Para combatir los fitopatógenos del suelo, Trichoderma spp. requieren de factores fisiológicos y ambientales, como fuentes de carbono (acetato de sodio, almidón, maltosa, glucosa, manosa, fructosa, inositol, galactosa, citrato de sodio, xilosa, arabinosa, lactosa, pectina, ácido poliglicólico, ribosa y ácido málico), pH óptimos entre 4.5 a 7.5, temperaturas de 20 a 37 °C, fuentes de nitrógeno (como nitrato de calcio, nitrato de potasio, nitrito de sodio, nitrato de sodio, sulfato de amonio, fosfato monoamónico, cloruro de amonio y nitrato de amonio) (Jayaswal, Singh, & Lee, 2003) y oscuridad, ya que son extremadamente sensibles a la luz (Steyaert, Weld, Loguercio, & Stewart, 2010). Tienen alta adaptabilidad a las condiciones ecológicas, ya que pueden crecer exclusivamente de forma saprófita o interactuar con animales y plantas (Zeilinger, Gruber, Bansal, & Mukherjee, 2016). Presentan un rápido desarrollo y pueden producir estructuras que toleran condiciones ambientales desfavorables y falta de alimento (Companioni-González et al., 2019). Considerando lo anterior, la nutrición, el sustrato y el medio ambiente juegan un papel importante para la multiplicación y el crecimiento micelial en Trichoderma spp. (Romero-Arenas et al., 2012), características a tomar en cuenta para su selección de uso en el campo mexicano.
Trichoderma spp. como control biológico
El biocontrol se define como el uso de organismos vivos para combatir plagas y patógenos agrícolas (Hajek & Eilenberg, 2018). También, se puede definir como el control de un organismo por otro organismo, o el control de un agente causal de una enfermedad por un microorganismo antagonista (Bettiol, Maffia, & Castro, 2014). Durante 60 años, Trichoderma spp. han sido conocidos como agentes de control biológico contra hongos fitopatógenos (El Komy, Saleh, Eranthodi, & Molan, 2015). Woo et al. (2014) mencionan que Trichoderma spp. son los agentes de control biológico más utilizados contra un amplio espectro de patógenos de raíces y brotes. Asimismo, se ha demostrado su capacidad para disminuir compuestos tóxicos, acelerar la degradación de materia orgánica (Vázquez, Barrera, & Bianchinotti, 2015) y desarrollarse sobre diversos sustratos con buen contenido de materia orgánica, lo cual facilita la producción masiva para su uso agrícola (Agamez-Ramos, Zapata-Navarro, Oviedo-Zumaqué, & Barrera-Violeth, 2008).
Como control biológico, los hongos del género Trichoderma están presentes en el suelo, y debido a sus acciones antagonistas actúan como parásitos, que han demostrado su efectividad contra patógenos responsables de la infección de raíces y la incidencia de pudrición en las plantas. Estas acciones se pueden clasificar como: micoparasitismo (con la secreción de enzimas hidrolíticas que actúan sobre la pared celular del huésped), antibiosis (con la síntesis de metabolitos secundarios antimicrobiales), competencia por espacio o nutrientes (con la producción de metabolitos que interfieren con el desarrollo de plagas) y simbiosis (al favorecer el crecimiento y la inducción de resistencia a enfermedades y estreses abióticos en las plantas con las que conviven). Trichoderma spp. descomponen la materia orgánica, por lo que son considerados oportunistas ambientales, y presentan una amplia distribución geográfica, un rápido crecimiento que favorece la colonización de sus hábitats y una alta capacidad de parasitar o depredar a otros hongos. Además, estos hongos pueden crecer en suelos sin cultivos, así como suprimir estructuras y crear resistencia a patógenos existentes, por lo que pueden actuar no solo de forma curativa, sino también para prevenir enfermedades (Nascimento et al., 2022). Toman nutrientes de los hongos que parasitan y del material orgánico disponible en el suelo, lo cual favorece su descomposición y la proliferación del hongo (Agamez-Ramos et al., 2008).
Las especies de Trichoderma spp. están asociadas a la rizosfera de las plantas, o son endófitas, por lo que pueden promover el crecimiento y el desarrollo de las plantas a través de la producción de ácidos orgánicos (como el ácido indolacético [auxinas], ácido giberélico [giberelinas], ácido glucónico, ácido fumárico y ácido cítrico), y disminuir el pH del suelo. Promueven la solubilización de los minerales como el fósforo, el hierro, el magnesio y el manganeso, que son vitales para su metabolismo (Sharma, Salwan, & Sharma, 2017). Como ejemplo, el tratamiento de semillas con Trichoderma spp. ha sido una técnica exitosa que asegura que la raíz sea colonizada, lo cual genera un beneficio a la planta (Xue et al., 2017).
Cabe señalar que no solo es importante el agente de biocontrol utilizado, sino también la forma en que se aplica. Alves-de Aguiar, Gomes-da Cunha, y Lobo (2014) expusieron el antagonismo de varias especies de Trichoderma en contra de Sclerotinia sclerotiorum L. en tomate (Lycopersicum esculentum M.) híbrido Heinz 7155, en donde se aplicó el biofungicida mediante riego por goteo, con lo cual se favoreció el control de la enfermedad y el aumento del rendimiento de los frutos. Charoenrak y Chamswarng (2016) aplicaron Trichoderma asperellum S. L. & N. en forma de pellets para combatir la enfermedad de decoloración de la semilla de arroz (Oryza sativa L.) en Tailandia, y encontraron que sus formulaciones aumentaron la altura de la planta, número de tallos, peso de las semillas y el rendimiento total, en comparación con el control sin tratamiento; además, redujeron la severidad de la enfermedad en las plantas.
Es necesario considerar que Trichoderma spp. no son solo hongos benéficos, ya que, en los hongos comestibles, como las setas y los champiñones, causan la enfermedad del moho verde (Aydoğdu, Kurbetli, Kitapçı, & Sülü, 2020). Trichoderma viride P. como patógeno causa mortalidad en plántulas de pino austríaco (Li Destri-Nicosia, Mosca, Mercurio, & Schena, 2015), mientras que Trichoderma brevicompactum K. produce micotoxinas que causan daño en humanos, provocando vómitos y gastroenteritis (Yang, Yu, Tan, Liu, & Wu, 2017).
Aislamiento y cultivo
Debido a que Trichoderma spp. son microorganismos que habitan preferentemente en el suelo (Singh et al., 2014), para aislarlos se pueden recuperar de suelos con alto contenido de materia orgánica. Las muestras se obtienen de suelo al azar, con dos diferentes formas de muestreo: sistemática o asistemática. La primera, con los esquemas aleatorio simple o el aleatorio estratificado, sería la adecuada para terrenos o parcelas no cultivadas y para cultivos extensivos, mientras que, para cultivos en parcelas o plantaciones de árboles, se pueden utilizar los esquemas de zig-zag, tresbolillo, en X o en cuadrícula. La segunda forma se usaría cuando no se tiene un diseño especial (Sadeghian, 2018).
Para obtener una muestra homogénea del sitio, se deben tomar varias submuestras del suelo, las cuales pueden ser a ras de suelo, a cuello de la planta, en el área o debajo de la raíz; posteriormente, las submuestras se mezclan y se extrae una muestra. Para la profundidad, se toma en cuenta el tipo de cultivo y profundidad de sus raíces. Los procedimientos, herramientas y materiales se pueden elegir de acuerdo con el criterio del investigador (Acurio & España, 2017; Mendoza & Espinoza, 2017; Sadeghian, 2018). Para el cultivo in vitro, existen diferentes métodos, como el de dilución en serie, el cual favorece el aislamiento de esporas, y no favorece a otros hongos que crecen con celeridad como micelio en las partículas del suelo (Karthikeyan, Jaleel, Lakshmanan, & Deiveekasundaram, 2008; Maniscalco & Dorta, 2015; Magalhães-de Abreu & Heinrich, 2022). Para la inhibición de crecimiento bacteriano, se adiciona un agente antimicrobiano al cultivo, como 0.025 mg∙mL-1 de cloranfenicol (Sigma) (Vulgarin-Martínez, 2006; López-López et al., 2023).
Características morfológicas
La caracterización macroscópica se realiza mediante la observación a simple vista o con la ayuda de un estereoscopio, y se utilizan claves o llaves taxonómicas para su descripción, como las de Barnett y Hunter (1972), y Samuels y Hebbar (2015). La morfología visual sería el color de la colonia (verde con diferentes intensidades de acuerdo con la especie, blancas o amarillas), la textura algodonosa o no del micelio, la formación de dos o más anillos concéntricos constituidos por conidios de pigmentación verde y el diámetro de la colonia.
Las características microscópicas se determinan bajo microscopio óptico, considerando las claves taxonómicas de Barnett y Hunter (1972), Gams y Bissett (1998), y Samuels e Ismaiel (2011) que las definen, como sus hifas hialinas y septadas, la longitud y tipo de ramificación de sus conidióforos, forma, tamaño, disposición y número de fiálides, la forma, textura y dimensión de conidios, así como de sus clamidosporas. Waghunde, Shelake, y Sabalpara (2016) afirman que el género Trichoderma tiene alrededor de 200 especies, y que las cepas se muestran con una apariencia muy similar en el color y textura de su micelio, con o sin anillos concéntricos en dos o más números, y su color verde en distintas tonalidades.
Identificación molecular
Las especies de Trichoderma se identificaron considerando las diferencias morfológicas y fisiológicas con la taxonomía establecida. Sin embargo, esta identificación no es totalmente satisfactorias, ya que la plasticidad de las características morfológicas en las especies de Trichoderma no es suficiente para hacer un diagnóstico taxonómico preciso. Por ello, para su identificación exacta es necesario utilizar los análisis moleculares (Hermosa, Viterbo, Chet, & Monte, 2012), como se observa en el Cuadro 1.
Cuadro 1 Identificación morfológica y molecular de cepas de Trichoderma aisladas de diferentes regiones y cultivos.
| Cepa | Identificación | Origen y cultivo | Núm. de accesión | Referencia | |
|---|---|---|---|---|---|
| Morfológica | Molecular | ||||
|
Trichoderma harzianum R. | Trichoderma asperellum S. L. & N. | Chihuahua, Mx. Capsicum annuum | EU598544.1 | Guigón-López et al. (2010) |
|
Trichoderma viride P. | Trichoderma asperellum S. L. & N. | Guerrero, Mx. Mangifera indica | GU198303.1 | Guigón-López et al. (2010) |
|
Trichoderma spp. | Trichoderma asperellum S. L. & N. | Sinaloa, Mx. Solanum tuberosum | AY380912 | Matas-Baca et al. (2022) |
|
Trichoderma asperellum S. L. & N. | Trichoderma asperellum Q1 S. L. & N. | China Cucumis sativus | HQ293149 | Qi & Zhao (2012) |
|
Trichoderma spp. | Trichoderma longibrachiatum R. | Colima, Mx. Mangifera indica | EU401572.1 | Guigón-López et al. (2010) |
La Biología Molecular es una disciplina científica que estudia a los seres vivos a nivel molecular. Para el hongo Trichoderma, se utiliza una muestra del micelio para verificar si hay ciertos genes, proteínas u otras moléculas que identifiquen específicamente las especies del género. La constante fúngica está basada en la secuenciación del ADN, pero también en el uso de variados marcadores génicos que se utilizan para una identificación molecular correcta (Xu, 2016).
Los hongos del género Trichoderma se pueden identificar molecularmente mediante el factor de elongación de la región del espaciador transcrito interno (ITS, por sus siglas en inglés), también llamado oligonucleótidos del ADN ribosómico. No obstante, Trichoderma forma complejos de especies, lo cual aumenta la importancia de obtener una correcta identificación; para ello, también se secuencia el gen del factor de elongación de la traducción (TEF1-α) o la subunidad de ARN polimerasa II (RPB2) (Gu, Wang, Sun, Wu, & Sun, 2020). También, se pueden medir las distancias genéticas entre especies utilizando inter-secuencias simples repetidas o ISSR (inter simple sequence repeat), que han demostrado ser útiles para definir relaciones genéticas entre cepas de Trichoderma. Esto resulta importante para descubrir la diversidad, no solo entre especies sino también dentro de las especies (Umaña-Castro, Orozco-Cayasso, Umaña-Castro, & Molina-Bravo, 2019). Hoy en día, los métodos y técnicas de laboratorio para la identificación molecular se realizan como un procedimiento de rutina en casi todos los laboratorios de diagnóstico fitosanitario.
Extracción de ADN genómico
Esta técnica consiste en aislar moléculas de ADN de los tejidos del hongo, y se basa en sus características físico-químicas para precipitar su ADN (Lázaro-Silva, de Mattos, Castro, Alves, & Amorim, 2015). El ADN genómico de cada cepa se extrae del micelio fresco, el cual crece, generalmente, en un medio de cultivo como PDA (papa, dextrosa y agar); después de su crecimiento, se llevan a cabo variadas técnicas para su extracción, como las descritas por Rajendrakumar et al. (2006), Zhang, Zhang, Liu, Wen, y Wang (2010), Hernández-Domínguez et al. (2019), Morales, Lino, Ortega, y Castellanos (2020), Küpper, Steiner, y Kortekamp (2022), y Barboza-García, Pérez-Cordero, y Anaya-Chamorro (2022), entre otras.
Amplificación del ADN
Con la técnica de reacción en cadena de la polimerasa (PCR, por sus siglas en inglés) en un termociclador, se logran amplificar las secuencias de ADN para su identificación. Esta técnica es una forma simple y rápida de obtener millones de copias del ADN presente en muestras biológicas (Mas et al., 2016). Para amplificar la región ITS de la muestra de ADN, se pueden utilizar los fragmentos de genes ITS4 e ITS5 (White, Bruns Lee, & Taylor, 1990), para el factor de elongación de traducción 1-α (TEF1-α) se pueden emplear los fragmentos EF1-728F y TEF1LLErev, y para los genes de la Subunidad B del ARN polimerasa II (RPB2) se pueden usar los fragmentos RPB2-5F y RPB2-7R (Gu et al., 2020). Posteriormente, para separar y observar las moléculas de ADN o ARN de los productos obtenidos en la amplificación, se usa la técnica de laboratorio llamada electroforesis, y dependiendo de su tamaño y de la resolución que queremos obtener, se pueden utilizar los geles de agarosa o poliacrilamida a distintas concentraciones. La observación se realiza mediante una radiografía con ayuda de una solución de bromuro de etidio, una lampara de luz ultravioleta o una tinción de plata. La separación de las moléculas (ADN, ARN o proteínas) se lleva a cabo en función de su tamaño y carga eléctrica, dependiendo de su concentración en pares de bases (Fierro, 2014; Mas et al., 2016).
Secuenciación del ADN amplificado
De acuerdo con Márquez-Valdelamar, Serrato-Díaz, y Cerritos-Flores (2008), la secuenciación del genoma se realiza a partir de diferentes métodos y técnicas para conocer el orden de los nucleótidos en el ADN amplificado. Estos se basan en que todos los seres vivos tienen una divergencia fundamental entre las moléculas de su material genético. Los productos amplificados se visualizan mediante electroforesis horizontal en geles de agarosa al 2 % (Acuña, Yalta, & Veli, 2020) y son separados en un analizador genético. El proceso de secuenciación finaliza con el análisis de resultados en un electroferograma que muestra las secuencias obtenidas.
La electroforesis capilar (EC) es otro método que consiste en la separación de los compuestos por un campo eléctrico, pero en un capilar, generalmente de sílica fundida con electrolitos. En el capilar se forma una doble capa eléctrica como parte del fenómeno de transporte que ocurre en su interior, y esto ofrece mayor versatilidad y eficiencia, menores tiempos de análisis, menor consumo de reactivos y columnas de menor costo (Tomás-Barberán, 1995; Suntornsuk, 2002; Wu, Yu, Li, & Li, 2018).
Comparación de secuencias
Una vez obtenida la secuencia ITS o TEF1-α de interés, es necesario compararlas con secuencias disponibles en bases de datos electrónicas para conocer su relación filogenética, una de estas bases de datos es la del GenBank (banco de genes) (Benson et al., 2018). La comparación se realiza en programas informáticos que utilizan diferentes algoritmos de búsqueda, donde el más utilizado es BLAST (herramienta básica de búsqueda de alineación local, http://www.ncbi.nlm.nih.gov), con la cual se puede observar si el fragmento generado ya está secuenciado o es una nueva especie (Márquez-Valdelamar et al., 2008).
Registro de secuencias
Este paso tiene como propósito crear un derecho para el investigador descubridor e identificar el microorganismo encontrado. Desde 1995, la identificación molecular ha sido empleada en muchas líneas de investigación, con lo cual se han generado tantas secuencias que, a principios de los años ochenta, fue necesario crear bases de datos universales para salvaguardar la información y hacerla accesible a los usuarios. En 1982, se creó el GenBank, a través del Centro Nacional de Información Biotecnológica (NCBI, por sus siglas en inglés), con más de 2,000 secuencias y, a principios de 2011, esta base de datos constaba con más de 100,000,000 secuencias (NCBI, 2021). De acuerdo con la documentación de la versión 250.0 del GenBank, en junio de 2022 la base de datos contenía más de 2,450 millones de secuencias (GenBank, 2022).
Árbol filogenético
Un árbol filogenético es una figura simple de asociaciones biológicas conectadas por una descendencia común, por grandes grupos taxonómicos o especies. La mayoría de los árboles se crean a partir de datos moleculares de ADN, ARN o proteínas (Gregory, 2008).
La sistemática filogenética o cladística es una rama de la biología que detecta, describe y explica la organización y origen en la diversidad de organismos (Moritz & Hillis, 1996). Esta se basa en secuencias moleculares, y han permitido agrupar a Trichoderma spp. dentro de especies no comprensibles, ya que son especies genéticamente similares, aunque sean cepas morfológicamente indistintas (Allende-Molar, Báez-Parra, Salazar-Villa, & Rojo-Báez, 2022).
Para la obtención de un árbol filogenético, se necesita de programas de computadora. Las secuencias directa e inversa se revisan y alinean en BioEdit 7.0.9 (Hall, 1999) y ClustalW (Thompson, Higgins, & Gibson, 1994) para obtener una secuencia de consenso, luego se analizan las secuencias con el PAUP 4.0-10 (Swofford, 1998), el método de unión de vecinos (Neighbor Joining) (Saitou & Nei, 1987) y el Bootstrap de Felsenstein (1985), y finalmente se pasan al programa FigTree 1.4.3 (Rambaut, 2016) para editar el dendrograma, que es la base para el análisis de patrones biogeográficos de comportamiento y ecológicos en el marco evolutivo de las especies (Espinosa-de los Monteros, 2003). En el análisis del árbol filogenético, la inferencia bayesiana es una herramienta intuitiva y no deductiva, que se enfoca en la confianza de las observaciones para la toma de decisiones en la validez de sus resultados; es decir, la proximidad entre los clados del dendrograma, lo cual puede definir la identificación más próxima a la especie estudiada (Rendón-Macías, Riojas-Garza, Contreras-Estrada, & Martínez-Ezquerro, 2018).
Modos de acción antagónica
Los hongos del género Trichoderma proveen mecanismos para la protección vegetal que pueden ser de dos maneras: 1) directamente, cuando estos ejercen sobre los patógenos el micoparasitismo, la antibiosis, y la competencia por espacio y nutrientes, y 2) indirectamente, cuando el hongo induce al aumento de los sistemas de protección en las plantas para que estas se puedan defender de sus patógenos (Guzmán-Guzmán et al., 2023).
Parasitismo
El parasitismo constituye un mecanismo de inhibición de crecimiento de fitopatógenos, en el cual el parásito se provee de nutrientes cuando mata a sus presas, aunque no siempre elimina al patógeno (Guzmán-Guzmán et al., 2023). Uno de aspectos más importantes del género Trichoderma es que todas las especies tienen una gran capacidad para parasitar y alimentarse de hongos fitopatógenos, lo que también se conoce como micoparasitismo (Druzhinina et al., 2018; Harwoko et al., 2021). El parasitismo es uno de los principales mecanismos involucrados en el antagonismo de Trichoderma como agente de biocontrol. Este proceso complejo incluye eventos secuenciales que involucran el ciclo de reconocimiento de la cepa fúngica por parte de Trichoderma spp. Primero, enrolla al fitopatógeno, después penetra al patógeno, se alimenta de él y, finalmente, provoca su muerte (Rajesh, Rahul, & Ambalal, 2016). En la comparación del genoma de algunas especies de Trichoderma se observó que gran parte de sus genes codifican acción parasitaria, lo cual insinúa que esta es una práctica común de dicho género (Guzmán-Guzmán et al., 2023).
El parasitismo inicia en la rizosfera de las plantas, en donde el biocontrol es primordial para prevenir la infección de las plantas. Primero ocurre el reconocimiento entre Trichoderma spp. y el patógeno, el cual es guiado por la producción de oligoquitinas y de lectinas como moléculas sensoras de Trichoderma spp. a los carbohidratos de la pared celular del patógeno. Previo a la conexión con su hospedero, se expresan diversos genes de proteasas y transportadores de oligopéptidos. Posteriormente, Trichoderma se enrolla alrededor del cuerpo o las hifas del patógeno; luego, en los extremos de sus hifas, guiados por una proteína (la hidrofobina), se forman estructuras llamadas apresorios, con los cuales el antagonista penetra la pared celular del fitopatógeno y, junto con sus hifas llamadas haustorios y la producción de enzimas (como las celulasas, hemicelulasas, quitinasas, proteasas y -1,3-glucanasas, entre otros metabolitos secundarios esenciales para el parasitismo), se da paso a la absorción de nutrientes (Bhat, 2017; Guzmán-Guzmán et al., 2023).
Las especies de Trichoderma no solo parasitan hongos, también parasitan nematodos agalladores de raíz y sus huevos (Heidari & Olia, 2016). Los hospederos también generan especies reactivas de oxígeno y otros metabolitos como respuesta al ataque, mientras que Trichoderma, a su vez, activa genes que involucran una respuesta para desintoxicarse (Fang, Li, Zhao, & Zhao, 2021).
Antibiosis
Se conoce como antibiosis al proceso que implica la producción y excreción de metabolitos secundarios llamados antibióticos, que son sustancias con actividad citotóxica, de bajo peso molecular o compuestos difusibles, las cuales interactúan y pueden limitar o inhibir el crecimiento de microorganismos fitopatógenos. Esta expresión dada por genes codificadores incrementa cuando los patógenos y los compuestos de las plantas ejercen un efecto de señalización con el agente de biocontrol (Dou et al., 2020; Alfiky & Weisskopf, 2021; Mukhopadhyay & Kumar, 2020). Los compuestos difusibles de bajo peso molecular (que son metabolitos secundarios de los hongos antagonistas Trichoderma) interactúan, detienen el crecimiento o matan a los hospederos fitopatógenos (Masi, Nocera, Reveglia, Cimmino, & Evidente, 2018). Se estima que Trichoderma spp. son capaces de biosintetizar más de mil metabolitos secundarios (Zhang et al., 2021).
En 1932, Weindling aisló el primer metabolito secundario obtenido de Trichoderma lignorum (T. viride), un compuesto cristalino, antagónico a otros hongos, que se denominó gliotoxina, así como otro compuesto fungiástico denominado viridina con actividad fúngica. Dichos metabolitos son utilizados en el biocontrol de fitopatógenos (Mesa-Vanegas, Marín, & Calle-Osorno, 2019). Algunas especies de Trichoderma spp. producen aminoácidos, como el ácido α-aminoisobutírico (C4H9NO2), como antibiótico polipeptídico acetilado en su terminal N y con aminoalcohol en su terminal C (Ramachander-Turaga, 2020). Las especies de T. virens producen tricodermamidas, y T. koningii, koningininas, T. harzianum y T. virens sintetizan azafilonas, harzianopiridona, ácido harziánico y terpenos volátiles, y diferentes especies de Trichoderma producen variadas enzimas hidrolíticas y proteasas, entre las que se encuentran exo y endo quitinasas y exopeptidasas, glucanasas, lipasas, y xilanasas, las cuales intervienen en el biocontrol de hongos patógenos con acción antifúngica y antimicrobiana (Khan, Najeeb, Hussain, Xie, & Li, 2020; Sood et al., 2020). Los grupos de metabolitos más conocidos comprenden péptidos no ribosómicos como peptaibióticos, sideróforos, dicetopiperazinas, gliotoxina, gliovirina, policétidos, terpenos, pironas y metabolitos de isociana (Li, Li, & Zhang, 2019). En los Cuadros 2 y 3 se muestran algunos metabolitos secundarios sintetizados por Trichoderma.
Cuadro 2 Metabolitos secundarios producidos por los hongos Trichoderma con actividad antimicrobiana y sus hospederos.
| Especies | Clase/Metabolito | Hospederos | Referencia |
|---|---|---|---|
| T. virens | Epipolitiodioxopiperazinas / Gliotoxina y gliovirinas | Rhizoctonia solani y Pythium ultimum | Patron et al. (2007) |
| T. polysporum | Policetídeos / Antroquinonas | Fusarium spp. y Fomes annosus | Ghisalberti (1998) |
| T. harzianum, koningii y aureoviride | Policetídeos / Koningininas | Phytophthora cinnamomi, Pythium middletonii, Rhizoctonia solani y Fusarium oxysporum | Lang et al. (2015) |
| T. harzianum, viride y atroviride | Pironas / 6-pentil- α-pirona | Rhizoctonia solani y Fusarium moniliforme | Buchenauer & El‐Hasan (2009) |
| T. harzianum y virens | Pironas / Massoillactona | Rhizoctonia bataticola y Fusarium | Dubey, Tripathi, Dureja, & Grover (2011) |
| T. virens y hamatum | Terpenoides / Viridiol | Aspergillus spp. y Rhizoctonia solani | Kerekes & Wipf (2003) |
| T. viride y virens | Terpenoides / Viridina | Fusarium caeruleum, Penicillium expansum y Aspergillus niger | Reino, Guerrero, Hernández-Galán, & Collado(2008) |
| T. harzianum | Compuestos hetrocíclios / Ácido harziánico | Sclerotinia sclerotiorum y Rhizoctonia solani | Vinale et al. (2009) |
| T. harzianum | Compuestos hetrocíclios / Harzianopiridonona | Botrytis cinerea, Pythium ultimum y Gaeumannomyces graminis | Vinale et al. (2006) |
| T. asperellum y viride | Peptaiboles / Trichotoxinas | Staphylococcus aureus, Escherichia coli y Artemia salina | Ren et al. (2013) |
Cuadro 3 Metabolitos secundarios producidos por los hongos Trichoderma con actividad antifúngica, antimicrobiana, bioinductora e inhibidora de crecimiento.
| Especie | Metabolito | Actividad | Referencia |
|---|---|---|---|
| T. koningiopsis | Trikoningin KB I | Antifúngico | McMullin, Renaud, Barasubiye, Sumarah, & David (2017) |
| T. asperellum cf44-2 | Bisabolan-1,10,11-triol | Antibacterial | Song, Miao, Fang, Yin, & Ji (2018) |
| 12-nor-11-acetoxybisabolen-3,6,7-triol | Antibacterial e inhibidor de crecimiento | ||
| Dechlorotrichodenone C | |||
| T. saturnisporum | Saturnispol A, B, C, D, E, F, G and H | Antibacterial | Meng et al. (2018) |
| T. harzianum T4 | 2(5H)-furanone | Antifúngico e inhibidor de crecimiento | Ahluwalia, Kumar, Rana, Sati, & Walia (2014) |
| 6-pentyl-2H-pyran-2-one | |||
| Ácido palmítico | |||
| Estigmasterol | |||
| δ-decanolactone | |||
| Harzianopiridona | Antifúngico | ||
| T. harzianum | Cyclo-(R-Pro-Gly) | Antibacterial | Li et al. (2019) |
| p-hidroxilfeniletanol | Antifúngico | ||
| T. longibrachiatum | Sorbicilina | Antibacterial | Ji, Ma, & Miao (2014) |
| Peróxido de ergosterol | |||
| Ergokonin A | Antifúngico | ||
| T. viridescens TS0404 | α-phenylcinnamic acid | Antifúngico | Zhang & Zhang (2015) |
| T. atroviride | 4H-1,3-dioxin-4-one-2,3,6-trimethyl | Antibacterial | Saravanakumar et al.(2019) |
| T. atroviride and T. harzianum | 1,3-dione-5,5-dimethylcyclohexane | Antibacterial | Saravanakumar et al. (2019) |
| T. atroviride S361 | Lignoren | Antibacterial | Kong et al. (2018) |
Competencia por espacio y nutrientes
En la rizosfera, debido a la secreción de sustancias (como ácidos orgánicos, aminoácidos y sacáridos, entre otros) por parte de las plantas y el suelo, los microorganismos compiten por los alimentos para sobrevivir, y los que tienen mejor capacidad metabólica están en los lugares donde abundan los recursos (Igiehon & Babalola, 2018). De esta manera, las especies de Trichoderma que producen compuestos antagónicos (como antibióticos o enzimas líticas), y presentan estrategias de rápido crecimiento y colonización, pueden ocupar los mejores espacios en la rizosfera, restringir el desarrollo de otros microorganismos fitopatógenos y ayudar al crecimiento de las plantas (He et al., 2022). Esta estrategia también es ejercida por bacterias promotoras del crecimiento de las plantas (PGPB), las cuales tienen la capacidad para fijar nitrógeno, solubilizar minerales, sintetizar sideróforos, producir auxinas, giberelinas y citoquininas, manifestar actividad antagónica contra fitopatógenos, y son colonizadoras eficientes del suelo y la rizósfera en beneficio de las plantas; por ello, es importante realizar pruebas de antagonismo al seleccionar especies de biocontrol de Trichoderma o PGPB para observar su sinergia o rechazo entre sí (Rodríguez et al., 2019; Aguilar-Benítez et al., 2020). El carácter saprófito de T. spp. los hace útiles en una amplia variedad de sustratos para competir directamente por los nutrientes (Hjeljord, Tronsmo, Harman, & Kubicek 1998). En suelos ricos en materia orgánica, este mecanismo es menos efectivo (Martínez, Infante, & Reyes, 2013). Además, se deben considerar factores como el tipo de suelo, el pH, la temperatura y la humedad para obtener resultados satisfactorios en su aplicación (Companioni-González at al., 2019).
Inducción de resistencia
Los microorganismos asociados a las plantas en simbiosis, como Trichoderma spp. o las rizobacterias, pueden inducir los sistemas de defensa de las plantas, lo cual se denomina resistencia sistémica adquirida (SAR), y al modificar la bioquímica radicular durante su interacción simbiótica se denomina resistencia sistémica inducida por Trichoderma (TISR) y resistencia sistémica inducida por rizobacterias (RISR). Esto también sucede cuando las plantas son atacadas por patógenos o sufren daños mecánicos, ya que se activan sistemas que les permiten protegerse contra las enfermedades o los daños físicos (Ab Rahman, Singh, Pieterse, & Schenk, 2018; Kumar, Kumari, Hembram, Kandha, & Bindhani, 2019).
Trichoderma spp. producen diferentes metabolitos que son importantes como inductores de resistencia a fitopatógenos de las plantas con las que interactúan. Algunos ejemplos de estos metabolitos son las glucanasas, lipoxigenasas, quitinasas, peroxidasas (POD), polifenol oxidasas (PPO) y xilanasas, entre otros productos génicos similares a proteínas y compuestos de bajo peso molecular producidos debido a la degradación enzimática hidrolítica de las células fúngicas o vegetales. Estos, junto con la activación de factores de transcripción, conforman la respuesta inmune que las plantas desarrollan ante el estrés biótico (Ahluwalia et al., 2014; Amorim et al., 2017).
La TISR es muy similar a la RISR, ya que ambas están reguladas por la vía de señalización del ácido jasmónico y el etileno (JA/ET). Por ejemplo, la cepa Th23 de T. hamatum puede inducir la expresión de proteínas de resistencia PR-1 y PR-7 en plantas de tomate tras la infección con el virus del mosaico del tabaco (TMV) (Abdelkhalek, Al-Askar, Arishi, & Behiry, 2022; Risoli et al., 2022). Yedidia, Benhamou, y Chet (1999) observaron un incremento en la resistencia a ataques de fitopatógenos en raíces de pepino (Cucumis sativus L.) inoculadas con T. harzianum R. Asimismo, T. hamatum TR 274 induce la activación del gen NPR1 en plantas de tomate durante la infección con TMV, lo cual activa las vías SAR y RISR con la producción de enzimas (catalasas, superóxido dismutasas y PPO) y reduce las concentraciones del peróxido de hidrogeno (H2O2) y el malondialdehído (Abdelkhalek et al., 2022).
T. harzianum R. induce la expresión de quitinasa en solanáceas, y las hace tolerantes a Rhizoctonia solani K. y Botrytis cinerea W. (Howell, 2003). T. atroviride sintetiza el compuesto orgánico volátil 6-pentyl-α-pyrone (6-PP), el cual contribuye a un mejor crecimiento de las plantas y regula el transporte de azúcar (Esparza‐Reynoso et al., 2021). Este y otros compuestos sintetizados por Trichoderma spp. se muestran en el Cuadro 4. En la Figura 1 se presentan los modos de acción de Trichoderma spp. contra patógenos y plagas, así como su presencia en las plantas y el suelo.
Cuadro 4 Compuestos sintetizados por Trichoderma considerados como fitohormonas que inducen, en las plantas, el crecimiento, el desarrollo y la resistencia a los patógenos.
| Compuesto | Función | Inductor | Referencia |
|---|---|---|---|
| Ácido abscísico | Reduce la transpiración y la apertura estomática al inducir un receptor ABA | T. virens P. y T. atroviride P. | Contreras-Cornejo, Macias-Rodríguez, Cortés-Penagos, & López-Bucio (2009) |
| Ácido 3 giberélico | Promueve el crecimiento y la reducción del nivel de etileno | T. spp. | Hermosa et al. (2012) |
| Ácido indolacético | Promueve el crecimiento y el desarrollo radicular de las plantas | T. virens P. | Contreras et al. (2009) |
| Ácido jazmonico | Funge como señalizador para la resistencia sistémica inducida | T. asperellum S. L. & N. | Yoshioka, Ichikawa, Naznin, Kogure, & Hyakumachi (2012) |
| Ácido salicilico | Mejora la resistencia a enfermedades a través de la inducción de SAR | T. atroviride P. | Meng et al. (2019) |
| Etileno | Mejora la tolerancia al estrés biótico y abiótico mediante la regulación de los niveles de SA y JA | T. atroviride P. | Wang, Li, & Ecker (2002) |
| Glucanasas | Repelen herbívoros y plantas, y protegen contra patógenos mediante la biosíntesis de fenilpropanoides (fitoalexinas) | T. spp. | Ahluwalia et al. (2014) |
| 6-pentyl-α-pyrone | Funge como bioinductor de resistencia | T. atroviride UST2 | Esparza‐Reynoso et al. (2021) |
Consorcios de especies de Trichoderma
Trichoderma spp. son importantes microorganismos de biocontrol agrícola que, a menudo, se utilizan como componentes efectivos de fungicidas, microbianos y biofertilizantes. Sin embargo, la mayoría de estos productos se preparan con una sola cepa en monocultivo, lo cual limita significativamente la eficiencia y la estabilidad del biocontrol de los productos de Trichoderma. Por ello, es necesario realizar investigaciones enfocadas en la selección de consorcios con cepas de Trichoderma para el cultivo mixto y para superar la escasez de productos de control biológico tradicionales a base de Trichoderma (Hao et al., 2022).
Hao et al. (2022) midieron los niveles de la actividad antagónica y promotora de crecimiento en plantas y en la germinación de semillas de pepino infectadas con Fusarium oxysporum. Los tratamientos fueron la combinación de T. asperellum, T. asperelloides, T. harzianum y T. asperellum seleccionadas como un consorcio en co-cultivo, contra el monocultivo de una solo cepa. Se observó que los consorcios con múltiples cepas co-cultivadas tuvieron mejores resultados y generaron una mayor cantidad de aminoácidos libres que los del monocultivo. También, se obtuvieron los mismos resultados en otro estudio en maceta con plántulas de pepino, en donde se encontró que los metabolitos de los cocultivos con cepas mixtas de especies de Trichoderma fueron mejores para promover el crecimiento y eliminar o contener al patógeno, que el monocultivo de una sola cepa.
Especies de Trichoderma registradas en México
Actualmente, se estima que la diversidad de hongos en el mundo varía de 2.2 a 3.8 millones de especies (Calaça et al., 2022), y poco más de 375 especies de Trichoderma son aceptadas y se pueden identificar mediante filogenia molecular (Cai & Druzhinina, 2021). En México, existen 18 especies autóctonas de Trichoderma registradas en el GenBank del NCBI y en el Archivo Europeo de Nucleótidos (ENA, por sus siglas en inglés), con 113 cepas distribuidas en 11 estados de la República Mexicana (NCBI, 2021) (Cuadro 5). De acuerdo con diversas investigaciones, es posible que existan otras variantes de una especie, e incluso otras especies que no han sido registradas. Dentro de las investigaciones realizadas en México, Allende-Molar et al. (2022) señalan que de 42 especies del género Trichoderma, al identificarlas con base en características morfológicas mediante biología molecular se redujeron a 17, entre las cuales se encontraron T. asperellum S. L. & N. y T. harzianum R., siendo, esta última, la de mayor comercialización en productos biológicos.
Cuadro 5 Especies de Trichoderma aisladas en México y registradas en la base de datos del GenBank en el National Center for Biotechnological Information (NCBI) y en el European Nucleotide Archive (ENA) 2022 (https://eol.org/pages/6471602).
| Núm. | Especie aislada | Identificador | Cantidad y estado mexicano de origen |
|---|---|---|---|
| 1 | Trichoderma avellanum (Rogerson & S.T. Carey) (Jaklitsch & Voglmayr) | TU11509 | Uno en Oaxaca |
| 2 | Trichoderma citrinoviride Bissett | MF078653 | Uno en Yucatán |
| 3 | Trichoderma hamatum (Bonord.) Bainier | MK791650 | Uno en Veracruz |
| 4 | Trichoderma intricatum Samuels & Dodd | HQ833351 | Uno en el Estado de México |
| 5 | Trichoderma atroviride P. Karst | KR607462 | Dos en Michoacán |
| 6 | Trichoderma gamsii Samuels & Druzhin | KR607467 | Dos en Michoacán |
| 7 | Trichoderma ghanense Yoshim Doi, Y. Abe & Sugiyama | MF078652 | Uno en Quintana Roo y Uno en Yucatán |
| 8 | Trichoderma longibrachiatum Rifai | HQ833356 | Dos en el Estado de México |
| 9 | Trichoderma paravidescens Jaklitsch, Samuels & Voglmayr | JX144329 | Uno Estado de México y dos en Tabasco |
| 10 | Trichoderma tomentosum Bissett | KR607480 | Cuatro en Michoacán |
| 11 | Trichoderma koningii Oudem | HQ833349 | Dos en el Estado de México y dos en Michoacán |
| 12 | Trichoderma virens J.H. Miller, Giddens & A.A. Foster | KT923710 | Uno en Sinaloa y cuatro en Yucatán |
| 13 | Trichoderma koningiopsis Samuels, C. Suárez & H.C. Evans | MK791649 | Uno en Puebla, uno en Yucatán, Cuatro en Jalisco y uno en el Estado de México |
| 14 | Trichoderma viridescens (A.S. Horne & H.S. Will.) (Jaklitsch & Samuels) | KR607474 | Seis en Michoacán |
| 15 | Trichoderma asperellum Samuels, Lieckf. & Nirenberg | KT923711 | Uno en Yucatán, dos en Sinaloa y cuatro en Michoacán |
| 16 | Trichoderma viride Pers | HQ833348 | Uno en Colima, uno en Veracruz y cinco en Edo. de México |
| 17 | Trichoderma eijii C.S. Kim & N. Maek | KX953405 | Uno en Nayarit y 23 en Veracruz |
| 18 | Trichoderma harzianum Rifai | MF078650 | 28 en Michoacán, cuatro en Yucatán y dos en el Estado de México |
Productos comerciales
En 80 años de uso en México, existen 230 bioproductos de control biológico producidos por 40 empresas que están registradas ante la Comisión Federal para la Protección contra Riesgos Sanitarios (COFEPRIS), pero algunas de ellas tienen un número limitado de grupos taxonómicos en sus compuestos activos, como Trichoderma spp., donde destacan T. harzianum, T. virens, T. asperellum y T. gamsii por su uso comercial agrícola en México (COFEPRIS, 2021). T. harzianum es la especie de control biológico más comercializada, y Sinaloa es el primer productor y comercializador (Magalhães-de Abreu & Heinrich, 2022). Los reportes sobre el control biológico de fitopatógenos a escala nacional señalan una estrecha disponibilidad de Trichoderma spp. como biopesticida en el control de plagas en México (Córdova-Albores et al., 2021). En el Cuadro 6 se muestran algunos productos a base de Trichoderma spp. disponibles en México, y en el Cuadro 7, productos a base de Trichoderma spp. producidos en distintos países.
Cuadro 6 Productos comrciales elaborados a base de Trichoderma disponibles en México.
| Producto/Especie | Enfermedades/Patógenos | Cultivos | Fuentes |
|---|---|---|---|
| TUSAL® / | De raíz y damping off / Fusarium spp. y Rhizoctonia solani | Tomate, pimiento, cucurbitáceas y remolacha | Timac Agro (2022) (2022) |
| T. atroviride T-11 T. asperellum T-25 | |||
| ProSelectiv® / | De raíz y damping off / Macrophomina phaseolina, Phymatotrichum omnivorum, Armillaria spp., Phomopsis spp., *Botrytis cinerea y Nectria galligena | Cucurbitáceas, vid, nogal, chícharo, plátano, fresas, brasicáceas, flores, durazno, solanáceas y manzano | Azul Natural (2021) |
| T. harzianum | |||
| Don Jon® / | De raíz, damping off y heridas de corte / Yesca, *Verticillium spp., Sclerotium rolfsii, Phytophthora spp., Thielaviopsis spp., *Nectria galligena, Rhizoctonia purpureum y Pythium spp. | Árboles frutales, forestales, fresas, vid, apio, endibia, alcachofa, olivo, zanahoria, ornamentales, berenjena, frutillas, tomate y espinaca | Bayer (2021) |
| T. asperellum ICC012 T. gamsii ICC080 | |||
| Funqui Q07® / | De raíz y damping off / Phytophthora spp., Fusarium spp., Cylindrocladium spp. y Thielaviopsis sp. | Tomate, berenjena, tabaco, tomatillo, pimiento, agaves, papa, jalapeño y habanero | Quimia (2022) |
| T. viride Q07 | |||
| Spectrum Trico-Bio® / | De raíz, damping off y pudrición del cuello / Peronospora destructor, Phytophthora parasítica, Pseudocercospora opuntiae, Colletotrichum gloeosporioides, Rhizoctonia sp. y Fusarium oxysporum | Tomate, nopal, frambuesa, papaya, cucurbitáceas, piña, frutillas, pimiento, cebolla, berenjena, jalapeño, fresa, espárrago, tomatillo, ajo y habanero | PTI (2022) |
| T. harzianum | |||
| RootShield Plus® / | De raiz y damping off / Phytophthora spp., Pythium spp., Cylindrocladium spp., Fusarium spp., Rhizoctonia spp. y Thielaviopsis spp. | Arándano, frambuesa, fresa, berenjena, tomatillo, papa, chiles, tabaco, mora y tomate | PHCa (2021) |
| T. harzianum T-22 T. virens G41 | |||
| Phc T22® / | Previene patógenos radiculares para todo tipo de climas y suelos / Pythium spp., Thielaviopsis spp., Rhizoctonia spp., Cylindrocladium spp., Fusarium spp. y Sclerotinia sclerotiorum | Cucurbitáceas, solanáceas, cebolla, espárrago, fresa, mora, frambuesa y zarzamora | PHCb (2021) |
| T. harzianum T-22 T. harzianum KRL-AG2 | |||
| Trianum P® / | De raíz y damping off / Fusarium spp., Rhizoctonia spp., Sclerotinia spp. y Phytophthora spp. | Cereales, hortalizas, céspedes, arboricultura, frutales perennes y maíz | Koppert (2021) |
| T. harzianum T-22 | |||
| Labrador® / | De raíz y pudrición del cuello / Phytophthora cinnamomi, Phymatotrichopsis omnívora, *Verticillium spp., Sclerotinia sclerotiorum, Thielaviopsis spp., Pyrenochaeta Terrestre, Rhizoctonia solani y Cylindrocladium spp. | Nuez, aguacate, cebolla, fresas, bayas, cucurbitáceas y solanáceas | Versa (2021) |
| T. harzianum | |||
| Tricho-sin® / | De raíz y damping off / Colletotrichum spp. y Fusarium spp. | Mangos, chiles, poro, vid, solanáceas, kiwi, frutillas, cebolla, cucurbitáceas y espárrago | Agrobionsa (2022) |
| T. harzianum ABNTh 502 | |||
| Biotricho-H. / | De raíz y damping off / Fusarium spp. y Rhizoctonia spp. | Cucurbitáceas, solanáceas, aguacate, chiles | Sagana Agrobiológicos (2022) |
| T. harzianum | |||
| Bioben / | De raíz y damping off / Phytophthora spp., Rhizoctonia spp., Pythium spp., Sclerotinia spp., Sclerotium spp., Fusarium spp. y Verticillium spp. | Mangos, chiles, cucurbitáceas, solanáceas | Innovación Agrícola (2022) |
| T. harzianum |
*Aplicar producto al follaje
Cuadro 7 Productos comerciales elaborados a base de especies de Trichoderma de algunos países.
| Producto/Especie | Enfermedades/Patógenos | Cultivos | Referencia | País |
|---|---|---|---|---|
| ECO-T® / | Promotor radicular / Pythium spp., Rhizoctonia spp., Phytophthora spp. y Fusarium | Hortalizas y frutales | Andermatt Madumbi (2022) | Sudáfrica |
| Trichoderma asperellum | ||||
| TRICHODERMAX EC® / | De tallo y raíz / Sclerotinia sclerotiorum, Fusarium solani y Rhizoctonia solani | Frijol y soya | Agro Link (2022) | Brasil |
| Trichoderma asperellum | ||||
| ECOHOPE®ECOHOPE-DRY® / | De follaje, tallo y raiz / Gibberella fujikuroi, Burkholderia plantarii, Burkholderia glumae y Acidovorax avenae | Arroz | Kumiai Chemical Industry (2022) | Japón |
| Trichoderma atroviride and SKT-1 | ||||
| AGRODERMA® / | Vasculares (raiz y tallo) / Rhizoctonia solani, Pythium spp., Phytophthora spp., Verticillium spp., Fusarium spp., Sclerotinia spp. y Sclerotium rolfsii | Jitomate, chile, papa, berenjena y tabaco | Gruindag International (2022) | México |
| Trichoderma harzianum | ||||
| BIO-T® / | Volcamiento o damping off / Rhizoctonia solani y Fusarium spp. | Arroz | P.L.A. Biológico (2022) | Colombia |
| Trichoderma harzianum | ||||
| BIOHARZ® / | De raíz o damping off / Fusarium, Rhizoctonia, Pythium, Sclerotium spp., Verticillium spp., Alternaria spp. y Botrytis cinerea | Cereales, legumbres, semillas, oleaginosas, algodón, solanáceas, papa, cebolla y café | FARMERSSTOP (2022) | India |
| Trichoderma harzianum | ||||
| HULKGREEN® / | De raiz o damping off / Rhizoctonia, Sclerotinia, Pythium, Fusarium, Verticillium, Puccinia, Phytophthora y Peronospora | Hortalizas y frutales | Caltech S.A. (2022) | Argentina |
| Trichoderma harzianum | ||||
| LYCOMAX® / | De raiz o damping off / Pythium spp., Phytophthora spp., Rhizoctonia spp. y Fusarium spp. | Tubérculos y ornamentales | Russell IPM. (2022) | Reino Unido |
| Trichoderma harzianum | ||||
| NATUCONTROL® / | De raiz, tallo y cuello / Phytophthora capsici, Fusarium oxysporum y Sclerotinia spp. | Tomate, lechuga, aguacate, frutillas, cacahuate, legumbres, jícama y soya | Biokrone (2022) | EUA |
| Trichoderma harzianum | ||||
| SOILGARD 12 G® / | Volcamiento / Phytophthora capsici, Fusarium oxysporum, Sclerotinia sp. y Phytophthora cinnamomi | Solanáceas, cucurbitáceas, ornamentales, lechugas, espinacas | Certis (2022) | EUA |
| Trichoderma virens and Gliocladium virens GL-21 | ||||
| ASTHA TV® / | De cuello y raíz / Rhizoctonia solani, Pythium spp. y Fusarium spp. | Frutales, hortalizas, cúrcuma y especies | Lila Agrotech (2022) | India |
| Trichoderma viride | ||||
| CONTEGO TR® / | De raíz semillas e inductor defensa / Rhizoctonia, Pythium y Armillaria | Frutales, hortalizas, legumbres y oleaginosas | Biological Solutions (2022) | Nueva Zelanda |
| Trichoderma viride | ||||
| FUNGISTOP® / | De raíz, tallo y follaje / Fusarium spp., Pythium spp., Alternaria spp., Verticillium spp., Erysiphe spp., Peronospora spp., Botrytis spp. y Helminthosporium | Frutas, solanáceas, cucurbitáceas y berries | Biona (2022) | Rusia |
| Trichoderma viride | ||||
| BIOSPARK® / | Biofertilizante y promotor de crecimiento / Phytophthora spp. | Maíz, arroz, hortalizas, mango, bananos, caña y piña | Biospark Corp. (2022) | Filipinas |
| Trichoderma spp. | ||||
| TRICODAMP® / | Volcamiento o damping off / Phytophthora spp., Rhizoctonia spp. y Pythium spp. | Cultivos extensivos, hortalizas y frutales | Probiotec (2022) | Bolivia |
| Trichoderma spp. | ||||
| VALERY PLUS® / | Volcamiento o damping off / Rhizoctonia spp., Botrytis cinerea y Phytophthora spp. | Frutales y vid | Agrobioticos (2022) | Perú |
| Trichoderma harzianum and Trichoderma viride | ||||
| NUTRI-LIFE TRICHO- SHIELD® / | Promotor crecimiento de plantas semillas y trasplantes / Phytophthora spp. | Bulbos, esquejes, injertos y cultivos establecidos | Nutri-Tech Solutions (2022) | Australia |
| Trichoderma harzianum, T. lignorum and T. koningii | ||||
| 3 TAEX® / | Pudrición del tallo / Chondrostereum y Heterobasidium | Frutales, frutillas y Pinus radiata | Pinturas Renner Biotechnologies (2022) | Chile |
| T. viride, T. harzianum and T. longibrachiatum |
Conclusiones y recomendaciones
Los efectos biológicos positivos del hongo antagonista Trichoderma en las plantas se han comprobado, no solo en el laboratorio, sino también en la producción de cultivos agrícolas en invernaderos. Por su eficiente actividad antimicrobiana de amplio espectro, Trichoderma se ha establecido como un agente de biocontrol reconocido internacionalmente. No obstante, se requieren estudios en campo para determinar las dosis y momentos de aplicación de especies de Trichoderma que pueden actuar de manera combinada.
De acuerdo con el análisis en esta revisión, las especies de Trichoderma resultan benéficas e indispensables para mantener a las plantas y el suelo en las condiciones ideales para la agricultura. En este trabajo se describen, de manera simplificada, los modos de obtener, aislar e identificar las cepas de Trichoderma, incluyendo los mecanismos de biocontrol relacionados con la antibiosis, el micoparasitismo, la resistencia inducida en plantas y la competencia por espacio y nutrientes.
Actualmente, existe un número creciente de reportes de especies de Trichoderma, los cuales evalúan su actividad antagonista y su uso como biocontrol de fitopatógenos en cultivos de importancia comercial.
En distintas regiones de México, y con el objetivo de promover una agricultura sustentable, se comercializan diversos biopreparados con base en pocas especies de Trichoderma, principalmente de T. harzianum, seguida de T. virens, T. asperellum y T. viride.
Es importante resaltar que con la información que se proporciona en esta revisión, sobre el biocontrol de las especies autóctonas de Trichoderma registradas en México, así como la descripción de acción y la disponibilidad de productos a base de Trichoderma spp., se puede generar interés en su uso por parte de los agricultores, así como nuevas alternativas de investigación con directrices que contribuyan a la transferencia de conocimiento del biocontrol. Lo anterior considerando el uso de distintas especies de Trichoderma para elaborar productos comerciales más efectivos contra hongos fitopatógenos locales, esto en beneficio de una agricultura de calidad y de cultivos libres de pesticidas.
Es necesario promover la información sobre el uso y la disponibilidad de las especies de Trichoderma entre los agricultores y hacer popular su uso, así como potenciar el estudio para el manejo de las especies autóctonas en los cultivos de interés agrícola y forestales, tanto in vitro como in situ. Por ello, es necesario apoyar a las instituciones y laboratorios que se dedican a este campo.
También, se deben ampliar las investigaciones sobre los efectos ecológicos de las aplicaciones generalizadas de una o algunas especies de Trichoderma en consorcio para la agricultura, con la finalidad de garantizar un efecto que beneficie el medio ambiente.
En la actualidad, para realizar una identificación certera, tanto a nivel de especie como para llegar a la clasificación de aislamientos en el género Trichoderma, se precisa de las técnicas moleculares. No obstante, además de la secuenciación del DNA o del RNA, se deben contemplar los nuevos avances y cambios que se producen año con año.
Debido a que existe un número creciente de productos comerciales en una mayor diversidad de cultivos, así como la develación de nuevas cepas en la distribución geográfica de México, es necesario seleccionar cepas fúngicas para uso múltiple, y comprobar si son efectivas o superiores como micoparásitos, si promueven la resistencia sistémica de la planta al estrés abiótico y biótico, si promueven el crecimiento y desarrollo de plantas para aumentar los rendimientos, y si persisten en la rizosfera y son endófitas. Esta información se podría emplear para identificar los productos que son buscados activamente por la agricultura
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Recibido: 26 de Octubre de 2022; Aprobado: 19 de Julio de 2023
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