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Revista Chapingo. Serie horticultura
versión On-line ISSN 2007-4034versión impresa ISSN 1027-152X
Rev. Chapingo Ser.Hortic vol.29 no.3 Chapingo sep./dic. 2023 Epub 26-Ene-2024
https://doi.org/10.5154/r.rchsh.2022.11.016
Artículo de revisión
Transportadores de azúcar en las interacciones planta-hongos endófitos benéficos y planta-nematodos fitopatógenos
1 Colegio de Postgraduados, Posgrado en Fitosanidad-Fitopatología. Carretera México-Texcoco km 36.5, Montecillo, Texcoco, Estado de México, C. P. 56230, MÉXICO.
2 Centro de Investigación y de Estudios Avanzados del Instituto Politécnico Nacional (CINVESTAV-IPN), Unidad de Genómica Avanzada (UGA-LANGEBIO). Libramiento Norte León km 9.6, Irapuato, Guanajuato, C. P. 36824, MÉXICO.
El transporte de azúcares, producto de la fotosíntesis, implica la distribución de los carbohidratos desde los órganos de síntesis, como las hojas, hasta los tejidos de órganos de demanda como raíces, tallos, flores, frutos y semillas. Su movilización ocurre a través de los plasmodesmos o del apoplasto mediante transportadores de membrana, que son proteínas codificadas por los denominados genes transportadores de azúcares. Su expresión en las plantas es modificada por la presencia de los microorganismos que las colonizan. Los estudios sobre su expresión en las interacciones planta-nematodos son relativamente recientes, y en las interacciones planta-hongos endófitos benéficos se han realizado principalmente con hongos micorrícicos arbusculares. En esta revisión, se resume la información sobre el estado actual del conocimiento de los transportadores de azúcares en la interacción planta-hongos endófitos y planta-nematodos.
Palabras clave: Transportadores de azúcares (SWEET); transportador de sacarosa (SUT); transportador de monosacáridos del tonoplasto (TMT); transportador de glucosa vacuolar (VGT); Meloidogyne incognita; Heterodera schachtii; hongos micorrícicos arbusculares
The transport of sugars, a product of photosynthesis, involves the distribution of carbohydrates from synthesis organs, such as leaves, to the tissues of demand organs such as roots, stems, flowers, fruits and seeds. Their mobilization occurs through the plasmodesmata or apoplast by means of membrane transporters, which are proteins encoded by the so-called sugar transporter genes. Their expression in plants is modified by the presence of microorganisms that colonize them. Studies on their expression in plant-nematode interactions are relatively recent, and in plant-beneficial endophyte fungus interactions they have been carried out mainly with arbuscular mycorrhizal fungi. In this review, information on the current state of knowledge of sugar transporters in plant-endophyte fungus and plant-nematode interactions is summarized.
Keywords: Sugars will eventually be exported transporters (SWEET); sucrose transporter (SUT); tonoplast monosaccharide transporter (TMT); vacuolar glucose transporter (VGT); Meloidogyne incognita; Heterodera schachtii; arbuscular mycorrhizal fungi
Introducción
Dependiendo de la demanda metabólica en los tejidos de los órganos de la planta, los azúcares producto de la fotosíntesis pueden ser traslocados a largas distancias en forma de sacarosa hacia los órganos demanda, almacenados localmente en las vacuolas celulares o almacenados en forma de almidón principalmente en los cloroplastos (Weise, Schrader, Kleinbeck, & Sharkey, 2006; Guo et al., 2014). La raíz de las plantas es un órgano de demanda que importa azúcares del tejido foliar para ser utilizados y almacenados en sus diferentes tejidos (Salmeron-Santiago et al., 2021). El transporte de azúcares en las plantas ocurre a través de los plasmodesmos o del apoplasto mediante transportadores de membrana, que son proteínas codificadas por genes, generalmente conocidos como genes transportadores de azúcares (Williams, Lemoine, & Sauer, 2000; Gill et al., 2021; Singh et al., 2022). En las raíces, parte de esos carbohidratos son exudadados y utilizados por los microorganismos que colonizan el rizoplano y la rizósfera (Hennion et al., 2019).
Los genes que codifican para la síntesis de proteínas transportadoras de azúcares se han detectado y caracterizado en plantas (Huang, Hu, Liu, Zhou, & Liu, 2020), nematodos (Berninsone, Hwang, Zemtseva, Horvitz, & Hirschberg, 2001), bacterias (Henderson, 1990), oomicetos (Wang et al., 2009) y hongos (Schüßler, Martin, Cohen, Fitz, & Wipf, 2006; Dai et al., 2021), entre otros organismos. Las raíces de las plantas son colonizadas por diversos organismos, incluyendo hongos endófitos y nematodos fitopatógenos (Baron & Rigobelo, 2022). Se sabe que algunos de los genes que codifican para las proteínas transportadoras de azúcares en las plantas, como los sucrose transporter (SUT, importan y exportan sacarosa), los vacuolar glucose transporter (VGT, importadores de glucosa a la vacuola), los tonoplast monosaccharide transporter (TMT, importadores de monosacáridos) y los sugars will eventually be exported transporters (SWEET, importadores y exportadores de sacarosa, glucosa y fructosa), tienen una función importante en el parasitismo de nematodos (Zhao et al., 2018) y en la colonización de hongos endófitos (Doidy et al., 2012a; Rani, Jogawat, & Loha, 2021).
Los nematodos fitopatógenos causan pérdidas globales en hortalizas, las cuales se estiman en 80 mil millones de dólares por año (Jones et al., 2013). Las pocas investigaciones sobre transportadores de azúcares en la interacción planta-nematodos se han realizado utilizando la planta modelo Arabidopsis thaliana inoculada con Meloidogyne incognita o Heterodera schachtii.
Por otro lado, desde el descubrimiento de los hongos endófitos en la década de 1970, estos microorganismos se han estudiado como agentes de biocontrol (Clay, 1989). Estudios recientes demuestran que los hongos endófitos benéficos pueden activar los mecanismos de defensa contra patógenos (Adeleke, Ayilara, Akinola, & Babalola, 2022), ayudan a la adquisición de nutrimentos (Verma et al., 2021) y promueven la tolerancia al estrés abiótico (Bilal et al., 2020) en las plantas que colonizan. No obstante, en la actualidad, las investigaciones sobre los hongos endófitos se centran en el estudio de moléculas bioactivas producidas por los endófitos para uso agrícola, farmacológico o como agentes de biocontrol (Yan et al., 2019).
Se ha documentado que la colonización de plantas por hongos endófitos benéficos puede reducir la infección por nematodos fitopatógenos (Zhou, Wheeler, Starr, Valencia, & Sword, 2018; Miao, Han, Zhang, Wang, & Wang, 2019). Estos hongos tienen un gran potencial como controladores de patógenos (Siddiqui & Mahmood, 1996), ya que pueden parasitarlos (Yan, Sikora, & Zheng, 2011), producir metabolitos secundarios con propiedades nematicidas, nematostáticas y de repelencia (como ácido 4-hidroxibenzoico, ácido indol-3-acético, gibepirona D [Bogner et al., 2017], ácido ciclopiazónico [Nguyen et al., 2021], verrucarina A y roridina A [Nguyen et al., 2018]), inducir los mecanismos de defensa de la planta (Ghahremani, Escudero, Saus, Gabaldón, & Sorribas, 2019) y competir con los nematodos por los nutrimentos en el interior de la planta (Sikora et al., 2008). Sin embargo, el conocimiento sobre el último mecanismo es limitado.
En estudios sobre la interacción planta-hongos endófitos benéficos, se reporta que los hongos micorrícicos arbusculares (HMA) pueden modular la expresión de genes codificantes de proteínas transportadoras de azúcares en sus hospedantes (Requena, Tamayo, Figueira-Galán, & Manck-Götzenberger, 2022). La presente revisión bibliográfica tiene como objetivo exponer los avances que se tienen respecto a la caracterización y función de los transportadores de azúcar en la interacción planta-hongos endófitos y planta-nematodos.
Metodología para la búsqueda de información bibliográfica
La búsqueda de artículos científicos se realizó en las bases de datos PubMed (NCBI), Europe PMC, Google Académico, Springer Link y Science Research. Para filtrar la información, se utilizaron las siguientes palabras clave: transporter sugars in plants, sugars will eventually be exported transporters (SWEET), sucrose transporter (SUT), tonoplast monosaccharide transporter (TMT), vacuolar glucose transporter (VGT), soluble sugars in plants, plant parasitic nematodes, endophytic fungi in plants, sugar transporter gene, regulation of plant sugar transporters by pathogens, regulation of plant sugar transporters by nematodes, regulation of plant sugar transporters by mycorrhizal fungi y CRISPR-Cas9 system in plants. Los artículos consultados fueron aquellos relacionados con el transporte de azúcares mediante proteínas translocadoras de azúcar en las interacciones planta-nematodos y planta-hongos endófitos benéficos.
Transportadores de azúcares
Los transportadores de azúcares son proteínas que presentan una estructura común, con 7 o 12 dominios transmembrana conectados por bucles hidrofílicos que funcionan como simportadores de H+/azúcar a través de las membranas (Hofmann et al., 2009; Doidy et al., 2012a; Chen, 2014; Reuscher et al., 2014). Se encuentran en las membranas tanto de células eucariotas como procariotas (Chen, Cheung, Feng, Tanner, & Frommer, 2015), y se han identificado en plantas (Julius, Leach, Tran, Mertz, & Braun, 2017), nematodos (Berninsone et al., 2001), bacterias (Henderson, 1990), oomicetos (Wang et al., 2009), hongos (Schüßler et al., 2006), humanos (Caulfield et al., 2008) y ratones (Hiraoka et al., 2007). En mamíferos, existen los transportadores de hexosas (HXT), transportadores de glucosa (GLUT, SGLT y GLUT) y transportadores de glucosa dependientes de Na+ (NaGLT1).
Los SWEET están presentes en arqueobacterias, plantas y humanos (Chen et al., 2012). Los SUT se han caracterizado en plantas (Reinders, Sivitz, & Ward, 2012), algas (Schilling & Oesterhelt, 2007), hongos (Reinders & Ward, 2001) y bacterias (Silva et al., 2005). Los MST están presentes en humanos (Büttner & Sauer, 2000), hongos micorrícicos (Helber et al., 2011), bacterias (Horler et al., 2009), nematodos (Berninsone et al., 2001) y algas (Schilling & Oesterhelt, 2007). En plantas, además se han reportado los VGT (Williams et al., 2000; Chen et al., 2012; Hennion et al., 2019). En el Cuadro 1 se presentan los transportadores de azúcares que se han reportado tanto en plantas como en microorganismos benéficos y patógenos asociados con ellas.
Cuadro 1 Transportadores de azúcares en plantas, y microorganismos benéficos y patógenos.
| Familia | Función | Referencia |
|---|---|---|
| Plantas | ||
| SWEET | Importadores y exportadores de hexosas (glucosa y fructosa) y sacarosa | Chen et al. (2010), Chen et al. (2012), Feng & Frommer (2015) |
| VGT | Importador de glucosa a la vacuola | Aluri & Büttner (2007), Doidy et al. (2012a), Williams et al. (2000) |
| TMT/MST | Importador de monosacáridos (glucosa, fructosa, galactosa y xilosa) | Wormit et al. (2006), Schulz et al. (2011), Doidy et al. (2012a), Zhao et al. (2018) |
| SUC/SUT | Importador y exportador de sacarosa | Reinders et al. (2012), Chen et al. (2015), Hennion et al. (2019) |
| HT | Importador de hexosas (fructosa y glucosa) y sacarosa | Wang et al. (2020) |
| Proteínas Brittle (BT) | Transportador de azúcares a la mitocondria | Kirchberger et al. (2007), Linka & Weber (2010) |
| Hongos | ||
| SUC/SUT | Importador y exportador de sacarosa | Reinders & Ward (2001), Fang & Leger (2010), Vargas, Crutcher, & Kenerley (2011) |
| TMT/MST | Importador de monosacáridos (glucosa, fructosa, galactosa y xilosa) | Schüßler et al. (2006), Helber et al. (2011) |
| HXT | Importadores de hexosas | Rani et al. (2016) |
| FRT1 | Transportador de fructosa | Doehlemann, Molitor, & Hahn, (2005) |
| Nemátodos | ||
| TMT/MST | Importador de monosacáridos | Berninsone et al. (2001) |
| SQV-7 | Importación de UDP-ácido glucurónico, acetilgalactosamina UDP-GalNAc y UDP-galactosa | Berninsone et al. (2001) |
| SRF-3 | Transporte transmembrana de UDP-N-acetilglucosamina y galactosa | Caffaro, Hirschberg, & Berninsone (2007) |
| CO3H5.2 | Transportador de UDP-GlcNAc y UDP-GalNAc | Caffaro et al. (2007) |
| Bacterias | ||
| PTS | Importador de glucosa, manosa, fructosa y lactosa | Siebold, Flükiger, Beutler, & Erni (2001) |
| SWEET | Importadores y exportadores de hexosas (glucosa y fructosa) y sacarosa | Chen et al. (2012), Xu et al. (2014), Feng & Frommer (2015) |
| ABC | Importadores y exportadores de maltosa, arabinosa, xilosa y galactosa | Oldham, Khare, Quiocho, Davidson, & Chen (2007), Ferreira & de Sá-Nogueira (2010), Oldham & Chen (2011a), Oldham & Chen (2011b) |
| SUC/SUT | Importador y exportador de sacarosa | Silva et al. (2005) |
| TMT/MST | Importador de monosacáridos | Horler et al. (2009) |
Transportadores de azúcar en la translocación de fotosintatos en las plantas
Los azúcares de las plantas se sintetizan durante el proceso de fotosíntesis, el cual se lleva a cabo en los cloroplastos de las células del mesófilo de las hojas metabólicamente activas durante la fijación del carbono atmosférico CO2 (Yamada & Osakabe, 2018). Son la principal fuente de carbono y energía a través de la síntesis del ATP mediante el proceso de fosforilación oxidativa en las plantas (Hennion et al., 2019; Saleem, Fariduddin, & Janda, 2021). Estos metabolitos están involucrados en la mayoría de las rutas metabólicas y de señalización que controlan el crecimiento, el desarrollo, y la tolerancia al estrés por factores bióticos y abióticos (Williams et al., 2000; Aluri & Büttner, 2007; Hennion et al., 2019). Además, pueden interactuar con la red de señalización hormonal durante las respuestas de defensa de las plantas contra patógenos, al regular el estallido oxidativo en las primeras etapas de la infección, aumentando la lignificación de las paredes celulares, estimulando la síntesis de flavonoides e induciendo ciertas proteínas relacionadas con patogénesis (Morkunas & Ratajczak, 2014).
Los fotosintatos que se producen durante la fotosíntesis son transportados, principalmente, como sacarosa a meristemos y órganos en desarrollo (como hojas, raíces, tallos, flores, frutos y semillas jóvenes) (Rolland, Moore, & Sheen, 2002; Yamada & Osakabe, 2018). El transporte y reparto de azúcares desde las hojas fototróficas (fuente) a los órganos heterotróficos (demanda) se realiza a través del floema (Rolland et al., 2002; Chen, 2014; Julius et al., 2017).
El transporte de azúcares de célula a célula ocurre a través de los plasmodesmos o del apoplasto mediante proteínas transportadoras de azúcar ubicadas en las membranas celulares (Chen, 2014). Se ha reportado que las células vegetales presentan gran compartimentalización y requieren de transportadores que puedan tomar y liberar azúcares de estos compartimentos (Fettke & Fernie, 2015). La captación y liberación celular de azúcares por proteínas transportadoras es de gran importancia para la distribución de carbono entre diferentes células, tejidos y órganos de organismos multicelulares (Chen et al., 2015). Algunas proteínas transportadoras translocan los azúcares hacia el interior de las células (importadoras), mientras que otras los sacan de las células (exportadoras) (Guo et al., 2014; Jeena, Kumar, & Shukla, 2019). Se considera que el almacenamiento o la liberación de azúcares en los distintos compartimentos celulares, por los transportadores de azúcar, puede ser una estrategia de adaptación contra el estrés biótico y abiótico a través de la regulación dinámica del flujo de azúcar (Yamada & Osakabe, 2018).
El traslado de la sacarosa a larga distancia es impulsado por la presión hidrostática generada en el floema (Eom, Choi, Ward, & Jeon, 2012). Se han identificado dos mecanismos principales en la carga del floema: simplástica (a través de los plasmodesmos) y apoplástica (a través de transportadores de azúcares) (Eom et al., 2012). Para que la sacarosa pueda llegar hasta el floema, desde las células del mesófilo, es necesario el flujo de salida de una célula y la posterior absorción por una célula adyacente (Julius et al., 2017). En el caso de la carga apoplástica del floema y el transporte de azúcares de célula a célula, esta se realiza mediante proteínas transportadoras codificadas por sus respectivos genes.
Dentro de los principales transportadores de azúcar identificados en las plantas se encuentran los MST (que importan los monosacáridos glucosa y fructosa a las vacuolas, y se localizan en el tonoplasto) (Wormit et al., 2006; Zhao et al., 2018), los SUT/SUC (importadores o exportadores de sacarosa localizados en las membranas de las células, vacuolas y plastidios) (Kühn & Grof, 2010), los SWEET (importadores o exportadores de sacarosa, glucosa y fructosa, y se localizan en las membranas celulares y en los tonoplastos de las células de la raíz) (Chen et al., 2010; Chen et al., 2012; Guo et al., 2014) y los VGT (importadores de glucosa a la vacuola y se ubican en el tonoplasto) (Aluri & Büttner, 2007; Doidy et al., 2012a; Hennion et al., 2019). En las mitocondrias, se encuentran las proteínas Brittle, como la ZmBT1 (Zea mays Brittle1) que transporta ADP-glucosa en maíz (Kirchberger et al., 2007) y la AtBT1 en A. thaliana capaz de transportar AMP, ADP y ATP, pero no ADP-glucosa (Kirchberger, Tjaden, & Neuhaus, 2008).
Las proteínas SWEET tienen siete dominios transmembrana (TMD), mientras que los transportadores de sacarosa SUT/SUC tienen 12 TMD. Tanto los SWEET como los SUT participan en la carga de sacarosa al floema (Jeena et al., 2019; Ji et al., 2022). Se considera que, probablemente, los SWEET regulan el flujo de sacarosa desde el parénquima del floema hacia el apoplasma del floema; posteriormente, la sacarosa es translocada y almacenada en las células acompañantes y elementos cribosos a través de los SUT, un paso clave para realizar la carga del floema (Chen, 2014).
Los SUT, también llamados SUC (Santiago, Ward, & Sharkey, 2020), pueden exportar sacarosa fuera de las células, las vacuolas y los plastidios; sin embargo, también pueden importar sacarosa hacia el interior de las células (Hennion et al., 2019). Los azúcares transportados de forma apoplástica por el floema son utilizados para formar la cubierta de la semilla, la nutrición de nuevos tejidos que formaran la semilla y la nutrición del embrión (Jeena et al., 2019). Las plantas secretan azúcares a través de sus nectarios para atraer a los polinizadores, así como de sus raíces para alimentar a los microorganismos benéficos de la rizosfera y del rizoplano (Chen, 2014).
El exceso de azúcares en el citoplasma se almacena en la vacuola (Hedrich, Sauer, & Neuhaus, 2015). El almacenamiento vacuolar y la removilización involucran transportes a través de la membrana, los cuales tienen una función clave en el mantenimiento del metabolismo celular, osmorregulación y adaptación a condiciones ambientales. Los principales transportadores de la vacuola son los VGT y los TMT (transportadores de monosacáridos) que se localizan en el tonoplasto (Wormit et al., 2006; Jung et al., 2015). La importación de sacarosa a la vacuola es efectuada, principalmente, por dos miembros agrupados en la familia de los transportadores de monosacáridos MST (TMT1 y TMT2) (Wormit et al., 2006; Cho et al., 2010). Por otro lado, en ensayos con vacuolas aisladas de levadura mutante deficiente en el transporte de hexosas que expresan el gen AtVGT1, se registró una captación activa de glucosa y fructosa (Aluri & Büttner, 2007). En plantas de A. thaliana, con el gen AtVGT1 silenciado, se retrasó la floración y se redujo el tamaño de la semilla (Aluri & Büttner, 2007), mientras que la sobreexpresión de AtTMT1 aumentó el tamaño de las semillas y limitó la carga de monosacáridos vacuolares (Wingenter et al., 2010). Cho et al. (2010), mediante estudios de captación de glucosa utilizando vacuolas aisladas de A. thaliana mutante tmt1-2-3 que expresan OsTMT1 de plantas de arroz, demostraron que los OsTMT son capaces de transportar glucosa hacia las vacuolas.
Transportadores de azúcar en la interacción planta-microorganismos del suelo
Las plantas se encuentran en constante asociación con diversos microorganismos fuera y dentro de sus tejidos, generalmente en la interfaz raíz-suelo (Zipfel & Oldroyd, 2017). Estas asociaciones pueden ser beneficiosas o perjudiciales para las plantas (Yan et al., 2019). Las asociaciones benéficas más estudiadas en raíces son con HMA y rizobios de la familia Fabaceae (Yan et al., 2019). Estas asociaciones se llevan a cabo mediante la formación de órganos particulares y nuevos tejidos. Los HMA habitan en compartimentos especializados de la membrana de células corticales de la raíz formando arbúsculos, y los rizobios permanecen en órganos derivados de la raíz llamados nódulos (Zipfel & Oldroyd, 2017). La formación de estos órganos permite el transporte de nutrimentos entre plantas y microorganismos (Yan et al., 2019). Diversos estudios señalan que las asociaciones endófitas también contribuyen a mejorar la aptitud de las plantas a condiciones adversas (Quesada, 2020).
Doidy et al. (2012b) reportaron que los genes que codifican para proteínas transportadoras de azúcares tienen una función importante en la interacción de los microorganismos con sus plantas hospedantes. La raíz de las plantas es un órgano que importa azúcares del tejido foliar. Parte de esa fuente de carbono es exudada a través de las raíces y es utilizada por microorganismos que colonizan el rizoplano y la rizósfera (Hennion et al., 2019). Los exudados de las raíces son fuente de nutrimentos y atrayentes quimiotácticos que facilitan la adhesión y colonización por poblaciones microbianas. Los exudados radicales contienen azúcares, polisacáridos, aminoácidos, ácidos aromáticos, ácidos alifáticos, ácidos grasos, esteroles, compuestos fenólicos, reguladores del crecimiento, proteínas y enzimas, y su composición cambia a medida que las plantas se desarrollan o responden a estímulos exógenos como parte de un sistema de defensa de la planta (Pinski, Betekhtin, Hupert-Kocurek, Mur, & Hasterok, 2019).
Por otra parte, la infección de las plantas por patógenos provoca una reducción de la actividad fotosintética. Para compensar la demanda de nutrimentos en los tejidos infectados, es necesario el transporte de estos desde los tejidos no infectados (Yamada & Osakabe, 2018). No obstante, los patógenos dependen del carbono derivado del huésped, por lo que manipulan a los transportadores de azúcar de las plantas para acceder fácilmente a los azúcares, mientras que las plantas mejoran la actividad de absorción de azúcar para almacenarla en sus distintos compartimentos celulares y restringir los nutrimentos a los patógenos (Yamada & Osakabe, 2018; Liu, Song, & Ruan, 2022). Se ha estudiado cómo las plantas regulan el flujo de azúcares durante el ataque de patógenos. En trigo, la regulación ocurre con el gen LR67 que codifica para una proteína transportadora de H+/hexosas (principalmente glucosa), a través de un proceso de dimerización entre el gen de resistencia LR67res con su homoalelo LR67sus (gen de susceptibilidad) se bloquea la captación de glucosa del apoplasma hacia las células del huésped, lo cual evita el desarrollo de diferentes patógenos biotróficos del trigo (Moore et al., 2015).
La competencia por los azúcares entre las plantas y los patógenos que las colonizan ha generado una carrera evolutiva, en la que la planta limita el acceso del patógeno a los nutrimentos e inicia respuestas de defensa, mientras que el patógeno desarrolla estrategias adaptativas para tener acceso a los nutrimentos y suprimir la inmunidad del huésped. Durante la infección de las plantas por los patógenos, los SWEET, generalmente, facilitan la exportación de sacarosa y hexosa fuera de las células, lo cual aumenta la disponibilidad de azúcar para los patógenos que colonizan el apoplasto (Pommerrenig, Müdsam, Kischka, & Neuhaus, 2020; Breia et al., 2021). Los SWEET son muy susceptibles de ser modulados por los patógenos para la obtención de nutrimentos (Chen et al., 2010; Breia et al., 2021); por lo tanto, estos transportadores pueden funcionar como factores de susceptibilidad (Pommerrenig et al., 2020).
Chen et al. (2010) reportaron que la bacteria Pseudomonas syringae pv. tomato cepa DC3000 indujo altos niveles de ARNm de los genes AtSWEET4, AtSWEET5, AtSWEET7, AtSWEET8, AtSWEET10, AtSWEET12 y AtSWEET15 en hojas de Arabidopsis, mientras que el hongo Golovinomyces cichoracearum promovió la expresión de un conjunto diferente de genes AtSWEET (AtSWEET1, AtSWEET11 y AtSWEET12), siendo en AtSWEET12 en el que se encontraron mayores niveles de ARNm. Asimismo, estos autores observaron que Botrytis cinerea indujo principalmente la expresión de AtSWEET4, AtSWEET15 y AtSWEET17, lo cual indica la modulación específica de los genes SWEET por distintos patógenos.
Transportadores de azúcar en la interacción planta-nematodos fitopatógenos
Existen más de 4,100 especies de nematodos fitopatógenos (Jones et al., 2013). Dentro de las especies más perjudiciales en la agricultura se encuentran los nematodos agalladores (Meloidogyne spp. y Nacobbus aberrans), los que se enquistan (Heterodera y Globodera spp.) y los lesionadores (Pratylenchus spp., Radopholus similis, Ditylenchus dipsaci, Bursaphelenchus xylophilus, Rotylenchulus reniformis, Xiphinema index y Aphelenchoides besseyi) (Jones et al., 2013). El control de nematodos se realiza principalmente mediante productos químicos altamente contaminantes al ambiente; por ello, en la actualidad se exploran otras alternativas ecológicas, destacándose el control biológico con microorganismos endófitos antagonistas a dichos patógenos.
Los patógenos han desarrollado la capacidad de regular la expresión de genes codificantes para proteínas transportadoras de azúcar para poder acceder a dichos nutrimentos. La captura de azúcares secretados por las raíces de las plantas es uno de los mecanismos clave para la sobrevivencia y reproducción de los microorganismos patógenos (Chen et al., 2010; Julius et al., 2017). Existe evidencia de que los nematodos fitopatógenos pueden modular la expresión de genes que codifican para proteínas transportadoras de azúcar en el hospedante (Juergensen et al., 2003; Chen, 2014). Se ha identificado que los genes SUC, codificantes de proteínas transportadoras de sacarosa, tienen una función importante en el parasitismo de los nematodos (Hammes et al., 2005). El primer reporte sobre la modificación de la expresión de un gen transportador de azúcar se registró en la interacción A. thaliana-Heterodera schachtii, en la que el gen AtSUC2 se sobre-expresó en sincitios de raíces (Juergensen et al., 2003). Años más tarde, Hammes et al. (2005) encontraron que los transportadores de glucosa a la vacuola VGT1 y TMT1 eran inducidos por M. incognita en raíces de A. thaliana, mientras que en las agallas el gen AtSUC1 fue altamente inducido.
En plantas de A. thaliana, con el gen AtSUC4 (transportador de sacarosa) silenciado, se registró una reducción significativa en el desarrollo de hembras adultas de H. schachtii, en comparación con las que se desarrollaron en A. thaliana silvestre (Hofmann, Wieczorek, Blöchl, & Grundler, 2007). Se ha reportado que AtSUC4 presenta una alta capacidad para transportar sacarosa (Weise et al., 2000), mientras que AtSUC2 posee baja capacidad para transportarla (Hofmann et al., 2007). Al comparar la expresión de estos dos transportadores de sacarosa específicos del floema (AtSUC4 = AtSUT4 y AtSUC2) en sincitios inducidos por H. schachtii en A. thaliana, se observó que la expresión del gen AtSUC4 no cambió durante el desarrollo de H. schachtii (Hofmann et al., 2007). Por el contrario, la expresión de AtSUC2 fue reprimida a los cinco días posteriores a la inoculación con el nematodo en secciones de raíz que contenían sincitios. Lo anterior indica que el transportador AtSUC4 favorece la acumulación de sacarosa en sincitios recién formados, pero cuando se silenció el gen AtSUC4 por falta de alimento incrementó significativamente la diferenciación de machos en detrimento de las hembras (Hofmann et al., 2007).
Los sincitios inducidos por H. schachtii en A. thaliana presentan una alta actividad metabólica, lo cual requiere de niveles elevados de sacarosa y almidón (Hofmann & Grundler, 2007). Dicha alteración metabólica ocasiona una mayor demanda de agua y azúcares (Juergensen et al., 2003). La importación de azúcares solubles (sacarosa, glucosa, galactosa, rafinosa, fructosa y trehalosa) al sincitio es vía simplástica; por lo que, los transportadores de azúcares permiten el flujo de forma intra e intercelular (Hofmann & Grundler, 2006; Hofmann et al., 2007; Hofmann et al., 2009). Hofmann et al. (2009) reportaron que en sincitios inducidos por H. schachtii en raíces de A. thaliana se expresaron los genes de los transportadores de azúcar STP12 (importador de glucosa, galactosa, manosa, fructosa y xilosa, ubicado en membranas citoplasmáticas) (Rottmann et al., 2018), GTP2 (importador de glucosa 6-fosfato al cloroplasto y a plastidios en células de la raíz) (Hofmann et al., 2009; Weise et al., 2019) y MEX1 (importador de maltosa), mientras que los genes codificantes de la proteína transportadora de azúcar SFP1, y los transportadores de hexosas STP7 y STP4, fueron reprimidos. Estos investigadores también encontraron que al silenciar el gen STP12 en A. thaliana se favoreció el desarrollo de hembras en relación con los machos de H. schachtii.
En raíces de tomate infectadas por M. incognita, se detectó la expresión de nueve genes transportadores de azúcares (Shukla et al., 2018). En la misma interacción, Zhao et al. (2018) consignaron una alta expresión de tres SlTMT y dos SlVGT en las hojas; mientras que en las raíces la mayor expresión correspondió a dos SlTMT y dos SlVGT; asimismo, observaron la expresión de tres genes SlSUT y 17 SlSWEET tanto en hojas como en raíces. En plantas mutantes de A. thaliana del gen Atsuc2 (transportador de sacarosa), inoculadas con M. incognita, se registró una alta expresión de la β-glucuronidasa (que hidroliza carbohidratos como la sacarosa) en los sitios de infección y se detuvo el desarrollo de los nematodos, los cuales solo llegaron al estadío de J4. Por otro lado, se ha reportado que las mutaciones de genes SWEET impiden el flujo de los azúcares a los patógenos, lo que genera resistencia en las plantas (Hennion et al., 2019) y constituye una posible alternativa para el control de nematodos fitopatógenos en diferentes cultivos.
Transportadores de azúcar en la interacción planta-hongos endófitos benéficos
Varios microorganismos del suelo colonizan tanto la superficie de las raíces como el apoplasto de sus células (Hacquard et al., 2015). Existe evidencia de que en células de las raíces de plantas colonizadas por hongos benéficos ocurre la expresión de diferentes genes que codifican para transportadores de azúcares (An et al., 2019; Tamayo, Figueira-Galán, Manck-Götzenberger, & Requena, 2022). Durante la colonización de raíces por HMA, incrementa la translocación de fotosintatos a la raíz y aumenta la tasa fotosintética (Tinker, Durall, & Jones, 1994; García-Rodríguez, Pozo, Azcón-Aguilar, & Ferrol, 2005).
La primera evidencia de transferencia de carbono de una planta a un HMA fue proporcionada por Ho y Trappe (1973). Se han descrito tres pasos para el transporte de fotosintatos desde las células de la planta hospedante hasta el tejido fúngico: 1) liberación de sacarosa en el espacio apoplástico por difusión a través de gradientes de concentración, 2) hidrólisis de la sacarosa en fructosa y glucosa por enzimas invertasas de la pared celular y 3) transporte a través de la membrana fúngica hacia las hifas intrarradicales (Rani et al., 2016). Solaiman y Saito (1997), al exponer hifas de Gigantea margarita a glucosa, fructuosa y sacarosa marcada con 14C y medir la evolución del 14CO2 mediante radiorespirometría, encontraron que las hifas utilizan principalmente glucosa como sustrato en la respiración.
Se han caracterizado distintos transportadores de azúcares en hongos endófitos benéficos, los cuales les permiten captar distintos azúcares de las plantas hospedantes. En el hongo simbionte Geosiphon pyriformis se identificó el transportador de glucosa GpMST1 (Schüßler et al., 2006), y en Glomus intraradices, el transportador de monosacáridos MST2 (Helber et al., 2011). Los MST2 y PiHXT5 (transportador de hexosas de Piriformospora indica) transportan glucosa de manera eficiente; además, pueden transportar sustratos como xilosa, ácido glucurónico, ácido galacturónico, manosa y galactosa (Helber et al., 2011; Rani et al., 2016). Lo anterior sugiere que ciertos HMA son capaces de alimentarse de componentes de la pared celular.
Por otro lado, en los hongos endofíticos benéficos como Metarhizium robertsii y Trichoderma virens se han identificado genes SUT (MRT y TvSUT, respectivamente), involucrados en la captación de azúcares de los exudados de la raíz (Fang & Leger, 2010; Vargas et al., 2011). En Glomus intraradices se identificaron genes SUT, como el GiSUC1 (Doidy et al., 2012a), y en Geosiphon pyriformis, el gen GpMST1, que posee dominios transmembrana y funciona como un cotransportador con mayor afinidad por la glucosa, manosa, galactosa, fructosa y xilosa (Schüßler et al., 2006). En el hongo micorrícico Glomus sp., se identificó un transportador de monosacáridos (MST2), cuya expresión se relacionó estrechamente con la del transportador de fosfato específico de micorrizas (PT4). El silenciamiento del gen MST2 dio como resultado la formación deficiente de arbúsculos y una expresión reducida del gen PT4 (Helber et al., 2011).
La expresión de los genes transportadores de azúcares de las plantas se modifica cuando son infectadas por hongos endófitos benéficos. Por ejemplo, los genes SlSUT1, SlSUT2 y SlSUT4 se sobre-expresan en respuesta a Glomus mosseae en tomate (Boldt et al., 2011), mientras que en papa colonizada por Rhizophagus irregularis se reguló la expresión de algunos genes SWEET (Manck-Götzenberger & Requena, 2016). Asimismo, en raíces micorrizadas de arroz se indujo la expresión del gen OsSWEET3b (Fiorilli et al., 2015), lo cual sugiere que los SWEET podrían regular la exportación de azúcar hacia la interfaz simbiótica. En plantas de Medicago truncatula, infectadas con HMA, se sobre-expresó el gen MtST1 (importador de monosacáridos), y su silenciamiento redujo la formación de arbúsculos (Harrison, 1996; Doidy et al., 2012a). Un estudio sobre HMA indicó que plantas de tomate transgénicas, con expresión reducida del gen SlSUT2 a través de una construcción antisentido, tuvieron mayor colonización de Funneliformis mosseae y Rhizophagus irregularis debido a la baja captación de sacarosa desde el apoplasto hacia las células en la raíz. Lo anterior indica que los SUT pueden regular las interacciones planta-microorganismo al regular la disponibilidad de sacarosa en el apoplasto del hospedante (Bitterlich, Krügel, Boldt‐Burisch, Franken, & Kühn, 2014).
Se sabe que algunos de los genes que codifican para las proteínas transportadoras de azúcares en las plantas como los SUT (importadores y exportadores de sacarosa), los SWEET (importadores y exportadores de sacarosa, glucosa y fructosa), los VGT (importadores de glucosa a la vacuola) y los TMT (importadores de monosacáridos) tienen una función importante en la interacción de la planta, tanto con hongos endófitos benéficos (Doidy et al., 2012a) como con nematodos fitopatógenos (Zhao et al., 2018). García-Rodríguez et al. (2005) encontraron que la expresión del gen LeST3 (transportador de monosacáridos) aumentó en hojas de plantas de tomate colonizadas por los HMA Glomus mosseae y Glomus intraradices, así como por el patógeno de raíz Phytophthora parasítica. Esto indica que LeST3 funciona como un transportador de azúcares tanto en tejidos colonizados por microorganismos benéficos como por patógenos.
Las asociaciones benéficas entre plantas y hongos endófitos son frágiles, y pueden cambiar a interacciones neutras, saprofitas o incluso patógenas cuando las condiciones de estrés afectan el equilibrio del intercambio de nutrimentos y la supervivencia de uno de los socios simbióticos se ve comprometida (Mandyam & Jumpponen, 2015).
En plantas de A. thaliana, que son altamente colonizadas por T. harzianum en condiciones de estrés por poca disponibilidad de fósforo, se encontró una regulación negativa de la expresión de los genes SWEET11 y SWEET12, y altos niveles de expresión de los genes SUC1 y SWEET2. Los transportadores SWEET11 y SWEET12 son los principales encargados de la descarga de azúcar apoplástica del floema en las raíces; por lo que las plantas regulan negativamente la expresión de SWEET11 y SWEET12 para restringir la perdida de azúcar del apoplasto por el desarrollo del hongo, lo cual limita el crecimiento de las hifas debido a la restricción de azúcares. La poca disponibilidad de azúcares en el apoplasto estimula la captación de azúcares por células de la raíz del mesófilo mediante la inducción de altos niveles de expresión de los genes SUC1 y SWEET2 en plantas inoculadas con Trichoderma y disponibilidad de fósforo. Se considera que SUC1 y SUC2 son los principales importadores de azúcar desde el apoplasto hacia las células de la raíz, mientras que el SWEET2, localizado en el tonoplasto en células del mesófilo y células de la epidermis de la raíz, está encargado de la captación de azúcares del citoplasma hacia las vacuolas. Esto sugiere que las raíces compiten con el hongo por la sacarosa apoplástica a través de SUC1, y el SWEET2 secuestra sacarosa en la vacuola de las células de la raíz para reducir la pérdida de azúcares por el hongo (Rouina, Tseng, Nataraja, Uma-Shaanker, & Oelmüller, 2021).
Zhang et al. (2019) reportaron que durante la etapa de floración, en plantas de A. thaliana inoculadas con el hongo benéfico Phomopsis liquidambari, se activó la señalización de jasmonato y se redujo la expresión de SWEET11 y SWEET12 en hojas de roseta, y SUC1 en las raíces. En consecuencia, se redujo el transporte de azúcares en el floema y la actividad de la invertasa soluble en la raíz, por lo que se observaron bajas concentraciones de glucosa y fructosa en las raíces de las plantas, lo cual afectó la colonización de la raíz por P. liquidambari. Esto sugiere que las plantas utilizan los azúcares disponibles para el desarrollo de flores y restringen hexosas, como fructosa y glucosa, a los microorganismos que las colonizan.
Es importante señalar que el desarrollo de microorganismos benéficos y patógenos que colonizan a las plantas no solo depende de los azúcares (Keymer et al., 2017), sino que también necesitan otros nutrimentos esenciales como ácidos grasos, minerales, aminoácidos y ácidos orgánicos (Jiang et al., 2017; Ma, Hill, Chadwick, Wu, & Jones, 2021; Xing et al., 2021). Jiang et al. (2017) reportaron que las plantas hospedantes del HMA Rhizophagus irregularis, que es auxótrofo de ácidos grasos, transfieren ácidos grasos al hongo para mantener la colonización.
Conclusiones
La detección y caracterización de las proteínas trasportadoras de azúcares, así como la identificación de los genes que las codifican, ha permitido empezar a comprender cómo es el proceso de obtención de nutrimentos por los microrganismos benéficos y patógenos. Generalmente, estos genes son sobre-expresados en plantas colonizadas por nematodos fitopatógenos y por hongos endófitos benéficos.
El estudio de los transportadores de azúcares en la interacción planta-nematodos es un área de estudio relativamente reciente. En su mayoría, las investigaciones se han realizado en la planta modelo A. thaliana inoculada con M. incognita o H. schachtii; por ello, es necesario explorar la función de los transportadores de azúcar en interacciones con otros nematodos de importancia agrícola y plantas de importancia económica. En la búsqueda bibliográfica realizada, fue evidente que el énfasis se ha puesto en HMA y hongos patógenos, y que existe poca información disponible sobre transportadores en otros hongos endófitos benéficos que promueven el crecimiento de las plantas y las protegen del ataque por fitopatógenos.
Aún existen muchas preguntas por resolver como: ¿Qué otros transportadores de azúcares existen en las plantas?, ¿cómo se coordina el funcionamiento de los diversos transportadores de azúcares en la célula?, ¿cuáles son los mecanismos moleculares y celulares que tienen lugar en el transporte de azúcares en la interacción planta-nematodos y planta-hongos endófitos?, ¿cómo se modula la expresión y el funcionamiento de los transportadores en la interacción planta-nematodos-hongos endófitos benéficos?, ¿qué determina que en la competencia por nutrimentos entre el endófito y el nematodo la balanza se incline en uno u otro sentido?, ¿la edición de genes codificantes de proteínas transportadoras de azúcares en las plantas para el control de patógenos afectaría la colonización de microorganismos benéficos?, ¿de qué manera se podría aprovechar el funcionamiento de los transportadores de azúcares de las plantas para facilitar su colonización por microorganismos benéficos?, ¿este conocimiento se podría utilizar en el diseño de estrategias de manejo de nematodos fitopatógenos? Las respuestas a éstas y otras muchas preguntas se podrán resolver si incrementan los proyectos que involucren a investigadores de distintas disciplinas.
En la actualidad, existen herramientas de edición génica como la técnica de CRISPR-Cas9, que permite hacer mutaciones puntuales en genes de interés. El uso de estas herramientas para mutar genes transportadores de azúcares quizás permitiría conocer qué tan determinantes son en el establecimiento y desarrollo de los microorganismos benéficos, de nematodos y de hongos fitopatógenos. La manipulación de transportadores de azúcares mediante técnicas moleculares en cultivos de importancia agrícola podría ayudar a mejorar su asociación con microorganismos benéficos, o interferir con el establecimiento y desarrollo de fitopatógenos.
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Recibido: 19 de Octubre de 2022; Aprobado: 26 de Junio de 2023
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