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Acta botánica mexicana

versión On-line ISSN 2448-7589versión impresa ISSN 0187-7151

Act. Bot. Mex  no.128 Pátzcuaro  2021  Epub 14-Mayo-2021

https://doi.org/10.21829/abm128.2021.1835 

Artículos de investigación

Descripción de la segunda especie del género Euacanthe (Scortechiniaceae, Coronophorales), de áreas verdes urbanas y periurbanas de Xalapa, México

Second described species of the genus Euacanthe (Scortechiniaceae, Coronophorales), of urban and peri-urban green areas of Xalapa, Mexico

Santiago Chacón Zapata1 
http://orcid.org/0000-0002-1710-1129

Dolores González1  2 
http://orcid.org/0000-0001-9010-2833

1Instituto de Ecología, A.C., Red de Biodiversidad y Sistemática, Carretera antigua a Coatepec No. 351, Col. El Haya, 91073 Xalapa, Veracruz, México.


Resumen

Antecedentes y Objetivos:

Poco se conoce sobre los hongos ascomicetos de áreas verdes urbanas de México. No obstante, se encontraron algunos registros de especies colectadas en parques y jardines de la ciudad de Xalapa, Veracruz, México, en donde se descubrió una especie nueva del género Euacanthe considerado, hasta ahora, monotípico. Este trabajo tiene como objetivo describir una nueva especie de este género poco común de Coronophorales con base en estudios morfológicos y moleculares.

Métodos:

Se realizaron varias exploraciones para la recolecta de material fresco a distintos sitios de áreas verdes urbanas de Xalapa, entre 2013 y 2015, para su revisión junto con el material previamente depositado en XAL. Se realizó un estudio morfológico macro y microscópico de los ejemplares y análisis filogenéticos con secuencias de los genes 28S, rpb2 y tef1( junto con las disponibles en GenBank del orden Coronophorales.

Resultados clave:

Se describe una especie nueva de ascomiceto saprobio: Euacanthe renispora (Scortechiniaceae, Coronophorales). Esta especie presenta esporas reniformes y cuerpos quellkörper. Se muestran dibujos y fotografías de las estructuras microscópicas más relevantes y la posición filogenética de la nueva especie dentro del orden.

Conclusiones:

La descripción de Euacanthe renispora, procedente de áreas verdes urbanas y periurbanas de Xalapa, revela lo poco que se conoce sobre la diversidad fúngica de estos sitios y localidades similares que pudieran existir en otras ciudades del país. Esta nueva especie corresponde al primer Euacanthe registrado para México y la segunda especie para el género.

Palabras clave: Ascomycota; filogenia molecular; hongos urbanos y periurbanos; nuevo taxón

Abstract

Background and Aims:

Little is known about ascomycete fungi from urban green areas in Mexico. However, some records of species collected in parks and gardens of the city of Xalapa, Veracruz, Mexico, were found, from where a new species of the genus Euacanthe, considered until now monotypic, was discovered. This work aims to describe a new species of this uncommon genus of Coronophorales based on morphological and molecular studies.

Methods:

Several explorations were carried out to collect fresh material at different sites in the urban green areas of Xalapa between 2013 and 2015 for its revision, besides the material previously deposited in XAL. A macro- and microscopic morphological study of the specimens was performed, together with molecular analyses using sequences of the 28S, rpb2, and tef1( genes and available sequences in GenBank of the Coronophorales.

Key results:

The description of a new species of saprobic ascomycetes is presented: Euacanthe renispora (Scortechiniaceae, Coronophorales). This species has reniform spores and the presence of quellkörper bodies. Drawings and photographs of the most relevant microscopic structures and the phylogenetic position of the new species within the order are presented.

Conclusions:

The description of Euacanthe renispora from urban and peri-urban green areas of Xalapa reveals that very little is known about the fungal diversity from these sites and similar localities that could exist in other cities of the country. This new species is the first Euacanthe recorded from Mexico and the second species for the genus.

Key words: Ascomycota; molecular phylogeny; new taxon; urban and peri-urban fungi

Introducción

Xalapa, Veracruz, es una de las pocas ciudades de México que cuentan con un número significativo de áreas verdes urbanas y periurbanas (parques y jardines) dentro de la ciudad y sus alrededores (Capitanachi et al., 2004). El paisaje está formado por lomeríos e incluye parches de áreas perturbadas y preservadas de bosque de niebla mejor conocido como bosque mesófilo de montaña (Chacón et al., 1995). De acuerdo con Capitanachi et al. (2004), existen 112 áreas verdes en Xalapa. Sin embargo, solo siete de ellas (Santuario del Bosque de Niebla (SBN); Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero (JBFJC); Lomas de San Roque; Parque Ecológico Cerro Macuiltépetl; Parque Natura; Parque Los Berros y Parque Los Tecajetes) se han mencionado en estudios taxonómicos sobre hongos, o sobre biodiversidad (Chacón et al., 1995; 2014; 2018(2019); Heredia et al., 2000; Chacón-Zapata y Tapia-Padilla, 2013; Bandala y Montoya, 2014; MacGregor-Fors et al., 2016; Tapia et al., 2017; Chacón-Zapata, 2019; Chacón y González, 2019). Referente a los hongos ascomicetos, hasta ahora solo se han citado algunos géneros y especies de Xylariales y Pezizales procedentes del SBN y del JBFJC (Chacón et al., 1995; Medel y Calonge, 2004; Medel et al., 2008; Chacón y González, 2019), por lo que el conocimiento sobre este grupo de hongos, incluyendo aquellos del orden Coronophorales, es todavía muy escaso.

El género Euacanthe Theiss. fue propuesto por Theissen (1917, en Subramanian y Sekar, 1990) para acomodar a Meliolopsis usambarensis Rehm. Sin embargo, Nannfeldt (1975) encontró que Sphaeria foveolata Berk. & M.A. Curtis era un nombre ya existente para este hongo, por lo que lo transfirió a Acanthonitschkea Speg., como Acanthonitschkea foveolata (Berk. & M.A. Curtis ex Berk.) Nannf. Posteriormente, Subramanian y Sekar (1990) reconocieron a Euacanthe y realizaron la combinación de A. foveolata, transfiriéndola a Euacanthe foveolata (Berk. & M.A. Curtis ex Berk.) Subram. & Sekar. No obstante, en la base de datos de Mycobank (Robert et al., 2005), se mantiene el registro de dos especies: E. usambarensis (Rhem) Theiss y E. foveolata, ambas adscritas a la familia Nitschkiaceae del orden Sordariales. En Index Fungorum (2021), Euacanthe es tratado como monotípico (E. usambarensis), toda vez que E. foveolata es considerada sinónimo de Acanthonitschkea foveolata. Sin embargo, Euacanthe se distingue de Acanthonitschkea por la presencia de cuerpos de expansión llamados quellkörper. Los cuerpos de quellkörper sirven para romper la pared del pseudotecio, propiciando con ello la apertura del ascoma y en consecuencia la liberación de las esporas (Mugambi y Huhndorf, 2010). La posición sistemática de Euacanthe ha sido tratada con caracteres morfológicos y moleculares. Estos últimos avalan sus cambios nomenclaturales y lo ubican actualmente como un género monotípico adscrito a la familia Scortechiniaceae, del orden Coronophorales (Huhndorf et al., 2004; Kirk et al., 2008; Mugambi y Huhndorf, 2010; Maharachchikumbura et al., 2016; Hyde et al., 2020), resolución que es aceptada en la presente contribución. Euacanthe se caracteriza por los ascomas superficiales colapsados, subículo presente con abundantes setas, ascas octosporadas y la presencia de cuerpos quellkörper (Subramanian y Sekar, 1990; Mugambi y Huhndorf, 2010).

Por otro lado, a pesar de la gran diversidad fúngica que ostenta México, el género Euacanthe no había sido registrado para el país, aunque sí otras especies adscritas a los Coronophorales, como Nitschkia grevillei (Rehm) Nannf. (Medel y Chacón, 1988), Acanthonitschkea argentinensis Speg. (San Martín González y Lavín, 1997), Calyculosphaeria calyculus (Mont.) Fitzp., C. tetraspora (Nannf.) F. San Martín, Scortechinia acanthostroma (Mont.) Sacc. & Berl., Spinulosphaeria thaxteri (Pat.) Sivan., Bertia didyma (Speg.) Mugambi & Huhndorf (como Thaxteria didyma (Speg.) Sacc.) y Fracchiaea heterogenea Sacc. (San Martín González, 1996; Raymundo et al., 2014). En esta investigación se describe una nueva especie de Euacanthe, con lo cual se eleva a dos, el número de especies descritas para este género de Coronophorales.

Materiales y Métodos

Recolección de ejemplares

El presente trabajo se basó en la revisión y estudio de ejemplares previamente depositados en la colección de hongos del herbario XAL, del Instituto de Ecología, A.C. (INECOL), y en material fresco recolectado entre 2013 y 2015. Las muestras estudiadas (G. Guzmán 24105 (XAL), 32780 (XAL), S. Chacón 4935 (XAL) y Tapia 2797 (XAL)) proceden de cuatro áreas verdes urbanas y periurbanas localizadas en la ciudad de Xalapa (Parque Ecológico “Cerro Macuiltépetl”, “Jardín de casa particular”, “Santuario del Bosque de Niebla” y “Zoncuantla”) (Fig. 1). Cada sitio se separa de los demás por una distancia entre 0.5 y 5 km, la altitud entre sitios varía de 1300 a 1586 m s.n.m., la precipitación promedio anual es de 1590 mm (Zolá, 1987). El clima es templado húmedo con lluvias la mayor parte del año; la temperatura promedio anual varía de 16 a 18 ºC. Algunos sitios incluyen parches conservados de bosque mesófilo de montaña con presencia de especies vegetales con afinidad templada de géneros como Carpinus L., Clethra L., Platanus L. y Quercus L., además de otros árboles y arbustos del sotobosque con afinidad tropical (Muñiz-Castro et al., 2006, Toledo-Aceves et al., 2014).

Figura 1: Vista parcial de Xalapa, Veracruz, México (en gris) y áreas vecinas, mostrando los sitios de recolección de ejemplares (https://earth.google.com/web/, editado y modificado por Manuel Escamilla). 

Estudio morfológico

Para la descripción de los ascomas se utilizó un microscopio estereoscópico (Zeiss Stemi DRC, Jena, Alemania). Además, se hicieron cortes a navaja de los ascomas y se colocaron en agua destilada e hidróxido de potasio (KOH) al 3% para su observación en el microscopio de campo claro (Zeiss 470801, Jena, Alemania), donde se tomaron medidas de ascas, ascosporas, setas, hifas del subículo, espesor del peridio y cuerpos quellkörper. Para una descripción más detallada se realizaron dibujos y se tomaron fotografías de algunas de las estructuras microscópicas más relevantes. Los ejemplares estudiados están depositados en la colección de hongos del herbario XAL.

Extracción de ADN, amplificación y secuenciación

Para la extracción de ADN, se separó un ascoma de los cuatro ejemplares usados para este estudio (G. Guzmán 24105 (XAL), 32780 (XAL), S. Chacón 4935 (XAL) y Tapia 2797 (XAL)). Cada ascoma se lavó repetidas veces con agua destilada antes de macerarse en un disruptor tisular (TissueLyser II, Qiagen, Valencia, EUA) por 45 segundos. La extracción de ADN se llevó a cabo utilizando el Kit NucleoSpin Plant II (Macherey-Nagel, Bethlehem, PA, EUA), siguiendo el protocolo del fabricante.

Se amplificaron tres regiones de genes nucleares, el 28S (codifica la subunidad grande del DNA ribosomal), el rpb2 (codifica la segunda subunidad grande de la RNA polimerasa II) y el tef1( (codifica el factor de elongación 1 alfa). Las reacciones de amplificación se realizaron en un termociclador Eppendorf (Mastercycler proS, Hamburgo, Alemania). La mezcla de reacción consistió en un volumen total de 25 µl que contenía entre 25-50 ng de ADN, 5 µl de buffer 5×, 0.2 mM dNTPs, 1.6 µM de ambos cebadores (directo e inverso), 2 mM MgCl2, 0.2 U de polimerasa Go Taq flexi DNA (Promega, Madison, Wisconsin, EUA) y agua destilada. Las condiciones de la amplificación se describen en el Cuadro 1.

Cuadro 1: Oligonucleótidos usados y condiciones de las reacciones de PCR que se usaron para amplificar Euacanthe renispora S. Chacón. 

Gen Nombre Referencia Secuencia (5´-3´) Hibridación y extensión de la reacción
28S LR0R Vilgalys y Hester, 1990 ACCCGCTGAACTTAAGC 51 °C, 45 s
LR5 TCCTGAGGGAAACTTCG 72 °C, 1 min
rpb2 RPB2-980F Reeb et al., 2004 TGYCCIGCIGARACICCHGARGG 57 °C, 1 min
fRPB2-7cR Liu et al., 1999 CCCATRGCTTGYTTRCCCAT 72 °C, 2 min
tef 983F Sung et al., 2007 GCYCCYGGHCAYCGTGAYTTYAT 60 °C, 30 s
EF1-GY-R Diseñado por el autor (DG) TCRACGGAYTTGACTTCAGTGGT 72 °C, 1 min

Los productos de amplificación se corrieron en un gel de agarosa al 1.5% y se cortaron para su purificación con el kit GenElute Gel (Sigma-Aldrich, St. Louis, Missouri, EUA). La secuenciación se realizó con el kit ABI PRISM BigDye Terminator v. 3.1 (Applied Biosystems, Foster City, EUA), de acuerdo con las instrucciones del proveedor. Los productos de PCR se purificaron con isopropanol y se procesaron con el equipo ABI 310 Genetic Analyzer (Applied Biosystems, Foster City, California, EUA) del INECOL.

Las secuencias de las tres regiones génicas se editaron con el programa BioEdit v. 7.1.3.0 (Hall, 1999) y se compararon en la base de datos de nucleótidos (nr/nt) de GenBank (https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi) con el algoritmo blastn para conocer los taxa con afinidad en sus secuencias.

Después de identificar los taxones con mayor identidad, se descargaron todas las secuencias disponibles en GenBank del orden Coronophorales. Se ensamblaron tres matrices, una con secuencias del 28S; otra con las del rpb2 y la tercera con secuencias del tef1α. Estas matrices contenían secuencias principalmente de estudios realizados por Subramanian y Sekar (1990), Huhndorf et al. (2004) y Mugambi y Huhndorf (2010) dentro del orden Coronophorales (Cuadro 2). La alineación se realizó con Clustal W, dentro del programa BioEdit v. 7.1.3.0 (Hall, 1999).

Cuadro 2: Especies utilizadas en el análisis filogenético y número de acceso en GenBank. En negritas los números de acceso de Euacanthe renispora S. Chacón. 1/CBS: Central Bureau of Fungal Cultures; CPC: Culture collection of Pedro Crous; GKM: George K. Mugambi; IFRD: International Fungal Research & Development Centre; FMR: Facultat de Medicina i Ciències de la Salut; SMH: Sabine M. Huhndorf; ANM: Andrew N. Miller; F: Field Museum of Natural History; EA: National Museum of Kenya; MO: Missouri Botanical Garden. 

Especie1/(origen) Números de acceso de GenBank
28S rpb2 tef
Acanthonitschkea argentinensis voucher SMH1395 AY695259 FJ968943 FJ969042
Acanthonitschkea tristis strain SMH4723 FJ968949 FJ969043
Bahusakala longispora CBS 544 84 from TYPE material NG064138
Bertia didyma strain SMH4256 FJ968950
Bertia didyma strain SMH4719 FJ968958
Bertia gigantospora strain GKM1136 FJ969008
Bertia moriformis AY780151
Bertia moriformis strain SMH5169 FJ968951
Bertia moriformis voucher SMH3344 AY695261
Bertia moriformis voucher SMH4320 AY695260
Bertia multiseptata strain SMH1153 FJ968953
Bertia multiseptata strain SMH3127 FJ968952
Bertia ngongensis EA GKM1239 from TYPE material NG058634
Bertia ngongensis strain GKM1239 FJ968954
Bertia orbis strain GKM1259 FJ968959
Bertia orbis strain GKM1271 FJ968955 FJ969009
Bertia orbis strain SMH4035 FJ968960
Bertia orbis strain SMH4557 GQ184146
Bertia orbis USJ SMH4557 from TYPE material NG058636
Bertia sinensis strain SMH4034 FJ968961
Bertia triseptata F SMH1525 from TYPE material NG058635
Bertia triseptata strain SMH1525 FJ968957
Bertia triseptata strain SMH4379 FJ968956
Bertia tropicalis F SMH1707 from TYPE material NG058626
Bertia tropicalis strain SMH3132 FJ968962
Bertia tropicalis strain SMH4046 FJ968963
Bertia tropicalis voucher SMH1707 AY695262
Bertia tropicalis voucher SMH3513 AY695263
Biciliospora velutina strain GKM1268 FJ968964 FJ968932 FJ969018
Chaetosphaerella fusca strain ANM53 FJ968965
Chaetosphaerella fusca strain ANM79 FJ968966
Chaetosphaerella fusca strain GKML124N FJ968967 FJ969002
Chaetosphaerella phaeostroma AY346274 AY780172
Chaetosphaerella phaeostroma strain SMH4585 FJ969003
Chaetosphaerella phaeostroma voucher SMH4257 AY695264 FJ968940 FJ969004
Coronophora myricoides IFRD 9201 from TYPE material NG058972
Coronophora myricoides strain IFRD 9201 KX856174
Coronophorella chaetomioides strain GKM1099 FJ968969 FJ968922 FJ969034
Coronophora gregaria strain ANM1555 FJ968938 FJ969007
Crassochaeta nigrita voucher SMH1667 AY695265
Crassochaeta nigrita voucher SMH2931 AY695266
Cryptosphaerella celata EA GKM1231 from TYPE material NG058772
Cryptosphaerella celata strain GKM1231 FJ968975 FJ968929 FJ969035
Cryptosphaerella costaricensis F MO2111 from TYPE material NG058769
Cryptosphaerella costaricensis strain MO2111 FJ968971 FJ969028
Cryptosphaerella cylindriformis EA GKM434N from TYPE material NG058770
Cryptosphaerella cylindriformis strain GKM1042 FJ968973 FJ968918 FJ969032
Cryptosphaerella cylindriformis strain GKM1075 FJ968920 FJ969030
Cryptosphaerella cylindriformis strain GKM1187 GQ217531 FJ968925 FJ969033
Cryptosphaerella cylindriformis strain GKM434N FJ968972 FJ968934 FJ969031
Cryptosphaerella elliptica F SMH4722 from TYPE material NG058771
Cryptosphaerella elliptica strain SMH4722 FJ968974 FJ968944 FJ969029
Cryptosphaerella globosa strain 396N FJ968976
Cryptosphaerella globosa strain GKM414N FJ969037
Cryptosphaerella globosa strain GKM437N FJ969038
Cryptosphaerella globosa strain GKM469N FJ968977 FJ968935
Cryptosphaerella globosa strain GKM471N FJ969036
Cryptosphaerella malindensis EA GKM1150 from TYPE material NG058768
Cryptosphaerella malindensis strain GKM1150 FJ968970 FJ968923 FJ969027
Euacanthe foveolata strain GKM1221 FJ968978 FJ968927 FJ969026
Euacanthe foveolata voucher SMH4408 AY695267
Euacanthe renispora S. Chacón MW349938 MW349939 MW349940
Fracchiaea broomeana strain SMH347 FJ968979
Fracchiaea broomeana strain GKM1071 FJ968919 FJ969040
Fracchiaea broomeana strain SMH347 FJ969041
Fracchiaea broomeana voucher SMH2809 AY695268 FJ968942 FJ969039
Fracchiaea lunata strain GKM1089 FJ968921
Fracchiaea lunata strain GKM1250 FJ969005
Gaillardiella pezizoides strain GKM1144 FJ968980
Gaillardiella pezizoides strain GKM1245 FJ968981 FJ969006
Nectria cinnabarina strain GJS 89 107 AF543785
Nectria cinnabarina strain GJS 91 111 AF545567
Neofracchiaea callista voucher SMH2689 AY695269 FJ968941 FJ969020
Neotrotteria pulchella strain GKM1255 FJ968982
Nitschkia calyculus strain SMH918 FJ968983
Nitschkia grevillei AY346294
Nitschkia menicoidea voucher SMH1523 AY695270
Nitschkia meniscoidea F SMH1523 from TYPE material NG060247
Nitschkia pezizoidea voucher SMH4409 AY695271
Nitschkia tetraspora strain GKML148N FJ968987 FJ968936 FJ969011
Nitschkia tetraspora strain GKML213N FJ968985
Nitschkia tetraspora strain SMH2469 2 FJ968986
Nitschkia tetraspora strain SMH4787 FJ968984 FJ969010
Parasympodiella elongata culture CBS 124768 GQ303311
Parasympodiella elongata culture CBS 522 93 GQ303314
Parasympodiella elongata culture CPC 13288 GQ303312
Parasympodiella elongata culture CPC 13498 GQ303313
Parasympodiella elongata from TYPE material NG057829
Parasympodiella elongata strain CBS 522 93 MH874088
Parasympodiella eucalypti culture CBS 124767 GQ303315
Parasympodiella eucalypti from TYPE material NG057830
Parasympodiella lauri CBS 138108 from TYPE material NG058461
Parasympodiella lauri strain FMR 13132 KY853518
Parasympodiella laxa culture CBS 102698 GQ303316
Parasympodiella longispora strain CBS 544 84 MH873476
Pseudocatenomycopsis rothmanniae strain CPC 22733 KF777237
Scortechinia acanthostroma strain GKML163N FJ968991 FJ969015
Scortechinia acanthostroma strain SMH1143 FJ968988 FJ968948 FJ969012
Scortechinia acanthostroma strain SMH1164 FJ968989 FJ968924 FJ969014
Scortechinia acanthostroma strain SMH5313 FJ968990 FJ969013
Scortechinia conferta voucher SMH2648 AY695272
Scortechinia diminuspora F SMH4763 from TYPE material NG059922
Scortechinia diminuspora strain SMH4763 FJ968992
Scortechiniella similis strain SMH2006 FJ968994 FJ968945 FJ969019
Scortechiniellopsis leonensis strain GKM1269 FJ968993 FJ968933 FJ969021
Spinulosphaeria nuda SMH 1952 from TYPE material NG059923
Spinulosphaeria nuda strain SMH1952 FJ968995
Tympanopsis confertula strain GKM1242 FJ968997 FJ968930 FJ969023
Tympanopsis confertula strain SMH1567 FJ969001 FJ968939 FJ969025
Tympanopsis confertula strain SMH4841 FJ968998 FJ968946 FJ969024
Tympanopsis confertula strain SMH2648 FJ969022
Tympanopsis uniseriata strain GKM1203 FJ968999 FJ968926 FJ969016
Tympanopsis uniseriata strain GKM1228 FJ969000 FJ968928 FJ969017
Nectria cinnabarina strain GJS 89 107 AF543785
Nectria cinnabarina strain GJS 91 111 AF545567
Nectriopsis violacea AF193242

Análisis filogenéticos

Los análisis se realizaron con inferencia filogenética bayesiana (BPI) usando MrBayes v. 3.1.2 (Huelsenbeck y Ronquist, 2001; Ronquist y Huelsenbeck, 2003; Altekar et al., 2004). El modelo de sustitución se determinó con PartitionFinder 2 (Lanfear et al., 2017) para las tres matrices. Se corrieron cuatro cadenas de Markov (MCMC) independientes con dos millones de generaciones y 25% de “burn-in” cada 100 generaciones antes de calcular el árbol de consenso de mayoría y las probabilidades posteriores (PP) para los clados. Para enraizar el árbol se usaron especies de Hypocreales de acuerdo con Mugambi y Huhndorf (2010).

El apoyo estadístico de los nodos se determinó mediante un análisis de jackknife (JK) en PAUP v. 4 (Swofford, 2002) ejecutando 1000 réplicas con adición simple de secuencias, rearreglo de ramas TBR y 35% de caracteres eliminados. Adicionalmente, se realizó un “fast bootstrap” (BS) con 1000 réplicas y 10 búsquedas por réplica (Stamatakis, 2006; Boc et al., 2012) con el algoritmo “rapid hill-climbing”, usando RAxML enTrex-online (http://www.trex.uqam.ca/index.php?action=raxml). Los árboles filogenéticos se dibujaron con FigTree v. 1.4 (Rambaut, 2014).

Resultados

Tres de los cuatro ejemplares de la especie nueva (Euacanthe renispora) estaban contaminados con Aspergillus Micheli., por lo que solo fue posible generar secuencias para el ejemplar Tapia 2797 (XAL). La comparación con blastn indicó que la especie con mayor identidad fue Euacanthe foveolata (= Acanthonitschkea foveolata) del orden Coronophorales, con únicamente cuatro secuencias disponibles en GenBank; dos para el 28S y una para el rpb2 y tef1(, respectivamente. Para el orden existen solo 208 al 6 de noviembre del 2020, las que se usaron para conocer la posición de Euacanthe renispora dentro del orden. De las 208 secuencias, se seleccionaron los genes que tenían mayor representatividad de especies y se eliminaron las de taxones no identificados. Después de la alineación, la matriz del 28S consistió en 99 terminales y 947 caracteres; la del rpb2 en 32 terminales y 797 caracteres y la del tef1( en 44 terminales y 671 caracteres. El modelo de evolución de las secuencias para las tres matrices fue GTR (rates=invgamma, nst=6).

Los análisis filogenéticos con las matrices de los genes 28S y rpb2 mostraron que Euacanthe renispora forma un grupo monofilético con E. foveolata con valores de apoyo altos (Fig. 2, 3). Sin embargo, el análisis con la matriz del gen tef1( no agrupó a estas dos especies. Se observó que, en general, el tef1( tiene menor resolución filogenética que el 28S y el rpb2 (Fig. 3), pero evidenció que E. renispora es diferente al resto de las especies en ese clado, incluyendo un ejemplar de E. foveolata (Fig. 4). Adicionalmente, las cinco familias reconocidas de los Coronophorales (Mugambi y Huhndorf, 2010) se recuperaron monofiléticas en todos los análisis. Las excepciones fueron Nitschkia pezizoidea (Pat.) Kuntze (AY695271), que resultó parafilética, al igual que Fracchiaea broomeana (Berk.) Petch (AY695268, FJ968979), que se asocia a la familia Nitschkiaceae y Spinulosphaeria nuda Mugambi & Huhndorf (FJ968995, NG 059923), que se ha agrupado en la familia Bertiaceae (Subramanian y Sekar, 1990).

Figura 2: Filograma del árbol de consenso de mayoría bayesiana de 50%, resultado del análisis de las secuencias de una región del 28S. En el cuadro rosa se muestra la posición de Euacanthe renispora S. Chacón con los valores de apoyo (PP/JK/BS). El grosor de las ramas indica el nivel de apoyo de las PP. A la derecha del nombre de la especie el número de acceso a GenBank, a la izquierda su origen. CBS: Central Bureau of Fungal Cultures; CPC: Culture collection of Pedro Crous; GKM: George K. Mugambi; IFRD: International Fungal Research & Development Centre; FMR: Facultat de Medicina i Ciències de la Salut; SMH: Sabine M. Huhndorf; ANM: Andrew N. Miller; F: Field Museum of Natural History; EA: National Museum of Kenya; MO: Missouri Botanical Garden. 

Figura 3: Filograma del árbol de consenso de mayoría bayesiana de 50% resultado del análisis de las secuencias de una región del rpb2. En el cuadro rosa se muestra la posición de Euacanthe renispora S. Chacón con los valores de apoyo (PP/JK/BS). El grosor de las ramas indica el nivel de apoyo de las PP. A la derecha del nombre de la especie el número de acceso a GenBank, a la izquierda su origen. GKM: George K. Mugambi; SMH: Sabine M. Huhndorf; ANM: Andrew N. Miller; GJS: Gary J. Samuels. 

Figura 4: Filograma del árbol de consenso de mayoría bayesiana de 50% resultado del análisis de las secuencias de una región del tef1α. En el cuadro rosa se muestra la posición de Euacanthe renispora S. Chacón con los valores de apoyo (PP/JK/BS). El grosor de las ramas indica el nivel de apoyo de las PP. A la derecha del nombre de la especie el número de acceso a GenBank, a la izquierda su origen. GKM: George K. Mugambi; SMH: Sabine M. Huhndorf; ANM: Andrew N. Miller; MO: Missouri Botanical Garden; GJS: Gary J. Samuels. 

Taxonomía

Euacanthe renispora S. Chacón, sp. nov. Figs. 5-7. MycoBank No.: MB 838214. TIPO: MÉXICO. Veracruz, municipio Xalapa, Parque ecológico “Cerro Macuiltépetl”, 1520 m, 19°32′54″N, 96°55′09″O, sobre ramas de troncos caídos. 17.III.2013, F. Tapia 2797 (holotipo: XAL!).

Figura 5: Euacanthe renispora S. Chacón. A. ascomas; B, C. esporas reniformes; D. células de la pared del ascoma, las flechas muestran los poros de Munk; E, F. sección longitudinal de un ascoma, las flechas muestran los cuerpos quellkörper. Escala, A=1.5 mm; B, C=14 µm; D=10 µm; E=90 µm; F=60 µm. Edición de imagen por Manuel Díaz. 

Figura 6: Euacanthe renispora S. Chacón. A. esporas; B. ascas con ascosporas; C. ascomas. Escala, A=7 µm; B=9 µm; C=0.75 mm. Dibujo por Manuel Escamilla. 

Figura 7: Euacanthe renispora S. Chacón. Setas. Barra=40 µm. Dibujo por Manuel Escamilla. 

Euacanthe renispora is closely related to Euacanthe foveolata (= Acanthonitschkea foveolata), but with smaller ascospores which are strictly reniform. Ascomata turbinate, collabent when dry, non-ostiolate, gregarious, seated on a dense subiculum developed on the surface of the bark, quellkörper bodies present. Asci 20-35 × 10-12 µm. Ascospores often reniform to occasionally obovate, hyaline, smooth, (4-)4.5-6(-6.5) × (3-)3.5-4 µm.

Ascoma carente de ostiolo, turbinado, colapsado cuando seco, gregario, asentado sobre un subículo denso, desarrollado sobre la superficie de la corteza, 500-600 µm de altura, 400-500 µm de ancho, superficie negra con abundantes setas; peridio 70-80 µm de ancho, constituido por células alargadas pseudoparenquimatosas formando cadenas, externamente de color oscuro a color marrón a marrón pálido al interior, 1-3 poros de Munk; hifas del subículo ramificadas, septadas, 5-8 µm diámetro, color café pálido; setas presentes en el ascoma y subículo 175-350 × 10-20 µm, marrón rojizo oscuro, anchas en la base, adelgazándose hacia la punta; quellkörper presentes; ascas 20-35 × 10-12 µm, claviformes con un pedúnculo corto, pared delgada, octosporadas, finalmente evanescentes; ascosporas reniformes a ocasionalmente aovadas, hialinas, lisas, (4-)4.5-6(-6.5) × (3-)3.5-4 µm; paráfisis no observadas.

Notas taxonómicas: Euacanthe renispora es parecida a E. foveolata, citado por Nannfeldt (1975) como Acanthonitschkea foveolata; sin embargo, esta última se diferencia de la primera porque presenta esporas ovoides o elipsoides subfusiformes, casi rectas y un poco más grandes (5-8 × 2-3 µm). Subramanian y Sekar (1990) citaron para E. foveolata esporas más pequeñas de 5-6.5 × 3.0-3.5 µm, elípticas a reniformes, características que lo asemejan al material mexicano. Sin embargo, debido a que el nombre válido para Euacanthe foveolata es Akanthonitschkea foveolata, la ausencia de cuerpos quellkörper en las especies de Acanthonitschkea las separan. Por otro lado, al revisar el material tipo de Acanthonitschkea amarkantakensisPatel, A.K. Pandey & R.C. Rajak, citada de India por Patel et al. (2003), se observó la presencia de cuerpos quellkörper, característica típica de Euacanthe y de otros géneros de Coronophorales, pero no de Acanthonitschkea (Subramanian y Sekar, 1990; Mugambi y Huhndorf, 2010).

Etimología: el nombre específico renispora hace referencia a las esporas de forma reniforme.

Ejemplares examinados: MÉXICO. Veracruz, municipio Coatepec, Zoncuantla, en el jardín de una casa, 19°29′59″N, 96°56′38″O, 1270 m, corteza de ramas caídas, 19.I.1999, G. Guzmán 32780 (XAL). Municipio Xalapa, jardín de una casa, 19°31′17″N, 96°56′19″O, sobre corteza de ramas caídas, 08.X.1983, G. Guzmán 24105 (XAL); Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero, km 2.5 antigua carretera Xalapa - Coatepec, 19°29′00″N, 97°09′00″O, 1300 m, sobre corteza de ramas caídas, 07.IX.1995, S. Chacón 4935 (XAL).

Ejemplar examinado de Acanthonitschkea amarkantakensis: INDIA. Amarkantak, Madhya Pradesh, Shahdol, III.1991, sobre Psidium guajava L., leg. U.S. Patel, IMI 354054 (holotipo: K!).

Discusión y Conclusiones

Los estudios sobre hongos, y en particular de los ascomicetos, procedentes de áreas verdes urbanas (parques y jardines) de Xalapa son muy escasos; no obstante, en contribuciones recientes se reconocieron algunos nuevos registros y especies nuevas (Tapia et al., 2017; Chacón et al., 2018(2019); Chacón-Zapata, 2019; Chacón y González, 2019).

Hasta ahora, el género Euacanthe era considerado monotípico. Sin embargo, con la inclusión de E. renispora procedente de distintas localidades de Xalapa y alrededores, se sugiere una mayor distribución y abundancia de las especies en el bosque mesófilo de montaña de la región. Se observó variación en el tamaño y forma de las esporas en los cuatro ejemplares colectados. Los ejemplares Chacón 4935 (XAL) y Guzmán 32767 (XAL), 32780 (XAL) presentan esporas de 4.5-6(-6.5) × (3-)3.5-4 µm, ovoides, elipsoides o reniformes; mientras que en el ejemplar de Tapia 2797 (XAL) (Tipo) se encontraron esporas ligeramente más grandes, 5.5-7(-9) × 3.5-4 µm, y regularmente reniformes. A pesar de esto, todas las muestras mexicanas se incluyen como parte del material estudiado de Euacanthe renispora, constituyendo la primera especie de Euacanthe registrada en México y la segunda para el género. Sin embargo, para dilucidar la abundancia y diversidad de E. renispora en las áreas verdes urbanas y periurbanas de Xalapa, es necesario realizar nuevas recolecciones y hacer análisis adicionales. Particularmente porque, salvo para el ejemplar Tapia 2797 (XAL) (Tipo), de los tres ejemplares restantes no se lograron obtener secuencias puras, debido a que las secuencias de estas muestras resultaron estar contaminadas con Aspergillus sp.

La filogenia de los Coronophorales con las secuencias del 28S mostró algunas diferencias en la ubicación de los géneros a la obtenida por Mugambi y Huhndorf (2010), como la posición de las especies Nitschkia pezizoidea, Fracchiaea broomeana y Spinulosphaeria nuda. No obstante, Nitschkia G.H. Otth ex P. Karst. resultó en un clado monofilético junto con Acanthonitschkea en otro análisis, pero su relación no estuvo apoyada (Mugambi y Huhndorf, 2010). Por otro lado, el género Fracchiaea Sacc., aunque se ha asociado con la familia Nitschkiaceae, actualmente se considera polifilético; en nuestro análisis resultó formando un clado con dos ejemplares de la familia Coronophoraceae. Adicionalmente, la pertenencia del género Spinulosphaeria Sivan. dentro de los Coronophorales ha sido fuertemente debatida (Mugambi y Huhndorf, 2010). Por lo tanto, el análisis de estos taxa requiere un mayor escrutinio. Finalmente, debido a la presencia de cuerpos quellkörper en el material tipo de A. amarkantakensis, se sugiere a futuro transferir esta especie al género Euacanthe.

Agradecimientos

Se agradece al Instituto de Ecología, A.C. las facilidades brindadas para la elaboración de este trabajo. A Elsa Utrera Barillas, Florencia Ramírez Guillén, Juan Lara Carmona y Fidel Tapia, se les reconoce por su apoyo en distintas actividades logísticas. A Manuel Díaz y Manuel Escamilla por la edición de imágenes y dibujos. Extendemos nuestro agradecimiento al revisor por sus comentarios y al editor por sus acertadas sugerencias para mejorar el manuscrito.

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Contribución de autores

SCH y DG generaron y diseñaron el estudio, y participaron en la adquisición de los datos para el mismo. SCH realizó la revisión de ejemplares de herbario, la recolección de material fresco, la determinación de la especie y la toma de fotografías. DG contribuyó con los análisis filogenéticos y la elaboración de cladogramas. Ambos autores contribuyeron a la discusión, revisión y aprobación del manuscrito final.

Financiamiento

Este estudio fue financiado, en parte, por el Instituto de Ecología, A.C., a través del proyecto estratégico de la dirección general “Estudio integral 2013-2037 de la Biodiversidad del Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero con énfasis en el Santuario del Bosque de Niebla”, con el fin de vincular el conocimiento sobre la riqueza biológica/capital natural con desarrollos tecnológicos de alto valor agregado para la sociedad, generados en el Clúster Científico y Tecnológico BioMimic®, por el proyecto 20035-30890 y con recursos propios.

Recibido: 10 de Diciembre de 2020; Revisado: 18 de Febrero de 2021; Aprobado: 20 de Marzo de 2021; Publicado: 07 de Abril de 2021

2Autor para correspondencia: dolores.gonzalez@inecol.mx

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