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Acta botánica mexicana

versión On-line ISSN 2448-7589versión impresa ISSN 0187-7151

Act. Bot. Mex  no.130 Pátzcuaro  2023  Epub 19-Abr-2024

https://doi.org/10.21829/abm130.2023.2171 

Artículos de investigación

Primer registro de Tulostoma exasperatum (Agaricomycetes, Agaricales) en México

First record of Tulostoma exasperatum (Agaricomycetes, Agaricales) in Mexico

Eduardo Hernández-Navarro1  2 
http://orcid.org/0000-0002-0031-6932

1Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto de Biología, Circuito Zona Deportiva S/N, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 Ciudad de México, México


Resumen:

Antecedentes y Objetivos:

El género Tulostoma agrupa especies que se caracterizan por sus basidiomas angiocárpicos con un saco esporífero, poseyendo un ostiolo o boca apical y un estípite bien definido. A nivel mundial se conocen 173 especies y se han reportado 49 en México. Una de las pocas especies del género con hábito lignícola es T. exasperatum, que, en combinación con sus características morfológicas, la definen claramente. El objetivo de este trabajo es presentar a T. exasperatum como primer registro para México.

Métodos:

El material fue recolectado en el rancho “Las Maravillas de Acahuato”, municipio de Apatzingán, estado de Michoacán, México. El ejemplar fue caracterizado macro- y microscópicamente mediante fotografías in situ, microscopía polifocal, de luz y electrónica de barrido. La identificación se realizó mediante literatura especializada. El material estudiado se depositó en la colección de macromicetos del Herbario Nacional (MEXU) del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Resultados clave:

Se registra por primera vez a Tulostoma exasperatum basado en la descripción de descripción de especímenes mexicanos. La especie se distingue por su exoperidio con verrugas cónicas a piramidales de color marrón rojizo, que al desprenderse dejan marcas a manera de retícula en el endoperidio, ostiolo fimbriado y basidiosporas reticuladas aladas. Además es característico su hábito lignícola en suelos ricos en materia orgánical.

Conclusiones:

Tulostoma exasperatum presenta distribución pantropical. La morfología de las células de las verrugas del exoperidio son una fuente de información taxonómica poco estudiada. El catálogo de especies del género Tulostoma para México se eleva a 50 y el número de Agaricomycetes gasteroides en Michoacán a 38.

Palabras clave: Agaricales; Basidiomycota; hongos gasteroides; hongos de zonas secas; Tierra Caliente michoacana; Tulostomaceae

Abstract:

Background and Aims:

The genus Tulostoma groups species that are characterized by their angiocarpic basidiomes with a spore-sac possessing an apical mouth or ostiole and a well-defined stipe. Worldwide, 173 species are known, and 49 species have been cited in Mexico. One of the few species in the genus with lignicolous habit is T. exasperatum, which, in combination with its morphological traits, makes it a distinctive species. The aim of this work is to present T. exasperatum as a first record for Mexico.

Methods:

The material was collected in “Las Maravillas de Acahuato” ranch, Apatzingán municipality, Michoacán state, Mexico. The specimen was characterized macro and microscopically by in situ photographs, polarized light microscopy, light microscopy and scanning electron microscopy. Identification was carried out with specialized literature. Studied material is deposited in the macromycetes collection of the National Herbarium (MEXU) of the Biology Institute of Universidad Nacional Autónoma de México.

Key results:

Tulostoma exasperatum is recorded for the first time in Mexico, based on Mexican specimens. The species is distinguished by its exoperidium with reddish-brown conical to pyramidal verrucae that, when detached, leave lattice-like marks on the endoperidium, fimbriate ostiole, and winged reticulate basidiospores. In addition, its lignicous habit is characteristic, in soils rich in organic matter.

Conclusions:

Tulostoma exasperatum presents pantropical distribution. The morphology of the pigmented cells of the exoperidium warts is a poorly studied source of taxonomic information. The catalog of species of the genus Tulostoma in Mexico is raised to 50 species, and the number of gasteroid Agaricomycetes in Michoacán is raised to 38 species.

Key words: Agaricales; Basidiomycota; gasteroid fungi; Michoacán Hot Land; mushrooms from drylands; Tulostomaceae

Introducción

Las especies del género Tulostoma Pers. (Agaricomycetes, Agaricales) se distribuyen principalmente en zonas áridas y semiáridas, aunque algunas son exclusivas de zonas tropicales y/o templadas (Wright, 1987; Hernández-Navarro et al., 2020). Forman basidiomas angiocárpicos con un saco esporífero constituido por dos capas, un ostiolo apical y un estípite bien definido, hueco y de textura semileñosa (Wright, 1987). A nivel mundial se conocen 173 especies (Index Fungorum, 2023), mientras que para México se han registrado 49 (Cuadro 1).

Cuadro 1: Especies de Tulostoma Pers. citadas en México por orden cronológico. Se tomaron en cuenta sólo los primeros registros de cada especie. Los nombres y autores se basan en Index Fungorum (2023). Los nombres en paréntesis corresponden al nombre dado en la publicación original. 

Especies Referencia
Tulostoma obscurum J.E. Wright (T. poculatum V.S. White) Tulostoma pulchellum Sacc. Herrera, 1959
Tulostoma albicans V.S. White Tulostoma melanocyclum Bres. Guzmán y Herrera, 1969
Tulostoma americanum Lloyd (T. caespitosum Trab.) Tulostoma brasiliense J.E. Wright Tulostoma fimbriatum Fr. (T. granulosum Lév.) Tulostoma meridionale J.E. Wright Tulostoma nanum Pat. (T. carneum var. nanum Pat.) Tulostoma opacum Long Tulostoma pygmaeum Lloyd Tulostoma simulans Lloyd Tulostoma striatum G. Cunn. Wright et al., 1972
Tulostoma obesum Cooke & Ellis (T. volvulatum I.G. Borshch) Guzmán, 1973
Tulostoma occidentale Lloyd Guzmán, 1975
Tulostoma chudaei Pat. Tulostoma xerophillum Long Wright, 1987
Tulostoma fibrillosum V.S. White (T. fimbriatum f. fibrillosum (V.S. White) J.E. Wright) Tulostoma meristostoma Long Ayala et al., 1985
Tulostoma pseudopulchellum G. Moreno, Altés & J.E. Wright Moreno et al., 1992
Tulostoma dumeticola Long Tulostoma jourdanii Pat. Tulostoma macrosporum G. Cunn. Tulostoma subfuscum V.S. White Tulostoma tropicale Guzmán, Montoya & Bandala (T. tropicalis Guzmán, Montoya & Bandala) Guzmán et al., 1992
Tulostoma cretaceum Long Tulostoma leiosporum R.E. Fr. (T. exitum Long y S. Ahmad) Tulostoma macrocephalum Long Tulostoma submembranaceum G. Moreno, C. Ochoa & J.E. Wright Moreno et al., 1995b
Tulostoma portoricense J.E. Wright Esqueda et al., 1998
Tulostoma amnicola Long & S. Ahmad Tulostoma beccarianum Bres. Tulostoma involucratum Long Esqueda et al., 2000
Tulostoma lloydii Bres. Tulostoma lusitanicum Calonge & M.G. Almeida Calonge et al., 2004
Tulostoma cyclophorum Lloyd Tulostoma floridanum Lloyd Tulostoma squamosum (J.F. Gmel.) Pers. Esqueda et al., 2004
Tulostoma mohavei Lloyd Esqueda et al., 2006
Tulostoma brumale Pers. Tulostoma kotlabae Pouzar Tulostoma fusipes Har. & Pat. Tulostoma moravecii Pouzar Calonge et al., 2007
Tulostoma gracilipes J.E. Wright Piña et al., 2010
Tulostoma longii Lloyd Tulostoma membranaceum Long & S. Ahmad Hernández-Navarro et al., 2015
Tulostoma australianum Lloyd Tulostoma wrightii Berk Hernández-Navarro et al., 2017
Tulostoma rufescens Hern.-Nav. & Esqueda Hernández-Navarro et al., 2018
Tulostoma exasperatum Mont. Presente estudio

En Michoacán se han citado 37 especies de Agaricomycetes gasteroides, provenientes de regiones templadas del estado (Salinas-Rodríguez et al., 2018), pero el conocimiento en general de los hongos de la región denominada como “Tierra Caliente” es limitado. Esta zona presenta áreas subhúmedas secas a semiáridas localizadas en el suroeste de Michoacán, extendiéndose hasta Guerrero y Estado de México (CPLADEM, 2020). La precipitación anual en promedio es de 600 mm, aumentando a más de 1000 mm en las colinas que rodean el valle y disminuyendo hasta 400 mm en las zonas más secas (INEGI, 2003; CONAGUA, 2023).

Durante visitas en la zona, un entusiasta conocedor de hongos local, el Sr. Fernando Pulido, mostró al autor varias fotografías de hongos observados en la región en diciembre de 2020. Una de las imágenes correspondió a un hongo gasteroide con exoperidio espinoso creciendo en madera (Fig. 1A), características no observadas en ninguna especie de Tulostoma conocida en México. Esto derivó en visitar la localidad casi dos años después, con el objetivo de recolectar especímenes que ahora soportan el primer registro de T. exasperatum Mont. en México. Se presenta una descripción macro- y micromorfológica de la especie, acompañada por fotografías de los esporocarpos incluyendo características microscópicas bajo el microscopio polifocal, compuesto y electrónico de barrido.

Figura 1: Tulostoma exasperatum Mont. A-B. ejemplares in situ; C. detalle del basidioma; D. verrugas del exoperidio; E. ostiolo; F. cuello; G. estípite. 

Materiales y Métodos

El espécimen estudiado se fotografió y recolectó en el rancho “Las Maravillas de Acahuato” en el municipio Apatzingán, Michoacán, México (Fig. 2). El sitio se localiza en 19°09'30.6''N y 102°20'20.4''O, a una elevación de 1112 m s.n.m., con clima cálido y sub-húmedo, con suelos tipo andosol y vegetación subtropical mezclada con pequeños parches de Pinus sp. (INEGI, 2003). De acuerdo con CONAGUA (2023), en Acahuato la temperatura varía entre 16-29 °C con una media de 23 °C, aunque se han registrado temperaturas de hasta 47.5 °C. La precipitación anual es de 1017.5 mm, distribuidas en promedio de 60 días, mientras que la evaporación llega a los 1834.9 mm.

Figura 2: Localidad de recolecta de especímenes de Tulostoma exasperatum Mont. en Michoacán, México. 

El material recolectado se caracterizó macro- y microscópicamente consultando literatura especializada (Wright, 1987; Baseia y Galvão, 2002; Calonge et al., 2013). Los códigos entre paréntesis en los colores del basidioma corresponden a la carta de colores de Kornerup y Wanscher (1978). Los detalles del basidioma se obtuvieron mediante el uso de un microscopio polifocal (Leica Z16 APO A, Wetzlar, Alemania) y fueron procesadas en el programa Leica Application Suite v. 4.3.0 (Leica Mycrosistems, 2023). Las características microscópicas y sus medidas se obtuvieron montando fragmentos del basidioma y gleba en KOH al 10% y medio de Hoyer usando un microscopio óptico (MO) compuesto (OLYMPUS IX81, Tokyo, Japón) y las mediciones se realizaron en Image Pro Plus v. 7.0 (Media Cibernetics, 2023). Una porción de la gleba se montó en cinta carbón y fue metalizada con oro-paladio en un equipo QUÓRUM Q 15 OR Rotary Pumped Coater (Lewes, UK) y observadas en un microscopio electrónico de barrido (MEB) (Hitachi SU 1510, Hitachi, Japón). Todas las fotografías y micrografías se obtuvieron en el Laboratorio Nacional de la Biodiversidad (LaNaBio). El mapa (Fig. 2) para la ubicación del sitio de muestreo se elaboró en el programa QGIS v. 3.22.3 (QGIS Development Team, 2023). El material estudiado está preservado en la colección de hongos “Sala Psilocybe” del Herbario Nacional (MEXU) del Instituto de Biología, de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Resultados

Taxonomía

Basidiomycota

Agaricomycetes

Agaricales

Agaricaceae

Tulostoma exasperatum Mont. Annls Sci. Nat., Bot., sér. 2, 8: 362 (1837) Figs. 1, 3.

Figura 3: Tulostoma exasperatum Mont. A-B. basidiosporas y capilicio al MO; C. células de las verrugas del exoperidio; D-F. basidiosporas al MEB.  

TIPO: CUBA. leg. Ramón de la Sagra en Herb. Montagne (holotipo: PC; parte del tipo en PRM).

Saco esporífero globoso deprimido, 11 × 7 mm; exoperidio con verrugas cónicas a piramidales, grandes y deciduas de hasta 1.5-2 mm, rodeadas por verrugas más pequeñas; verrugas color marrón rojizo a marrón oscuro (9D7-9E8); endoperidio papiráceo, blanco grisáceo (6A2) a amarillento (5A2), con marcas reticuladas en marrón grisáceo (6C5-6F5) resultado del desprendimiento de las verrugas del exoperidio; ostiolo fibriloso, elíptico, ligeramente proyectado; cuello inconspicuo, se observan verrugas del exoperidio apresando parcialmente el estípite; membrana no observada; gleba de color anaranjado claro (6A5-6A7), polvorienta a ligeramente algodonosa; estípite corto y delgado (10 × 2 mm), marrón rojizo a umbra (6F8-7F8), recto, con escamas recurvadas e involutas, terminando en un cordón micelial entremezclado con detritos y fragmentos de acículas de pino; basidios no observados; basidiosporas 5-6(-7) μm, globosas a subglobosas, amarillentas, reticuladas, con apariencia espinosa que observadas al MEB se distinguen por el retículo alado con cavidades irregulares y alas de apariencia membranosa; exoperidio con hifas pigmentadas, angulosas, entretejidas, septadas, con vesículas laterales esféricas a irregulares, metuloides a cistidioides, ligeramente más oscuras; endoperidio compuesto por hifas hialinas a ligeramente amarillentas, 4-5 μm de diámetro, con septos hinchados hasta 7 μm de ancho, con pared gruesa con lumen visible; estípite compuesto por hifas en empalizada, cortas, hinchadas y melanizadas, 13-17 × 6-7 μm en el exterior, mientras que las hifas internas son hialinas, más alargadas y delgadas, hasta 30 × 4-5 μm; capilicio similar a las hifas del endoperidio, hifas hialinas a ligeramente amarillentas 3-5 μm, lumen visible, septos ligeramente hinchados hasta 7 μm de ancho.

Hábito: lignícola, creciendo en madera en descomposición con pudrición cúbica, y dentro de la oquedad de una roca, la cual contenía una gran cantidad de hojarasca, acículas de pino y otros detritos.

Hábitat: Pantropical. África: Congo, Costa de Marfil, Ruanda, Zaire (Wright, 1987). América: Argentina (Spegazzini, 1927), Brasil (Lloyd, 1906; Rick, 1961; Bononi et al., 1984; Baseia y Galvão, 2002; Baseia y Milanez, 2002), Cuba (Saccardo, 1888; White, 1901); Hawaii, Estados Unidos de América (Long, 1947); México (presente estudio), Venezuela (Dennis, 1970). Asia: Filipinas (Long, 1947; Wright, 1987), India (Long y Ahmad, 1947), Singapur (Calonge et al., 2013) y Tailandia (Paloi et al., 2023).

Material estudiado: MÉXICO. Michoacán, municipio Apatzingán, Rancho “Las Maravillas de Acahuato”, 1112 m s.n.m., 19°09'30.6''N y 102°20'20.4''O, 25.XI.2022, leg. E. Hernández-Navarro y F. Pulido s.n. (MEXU 30550).

Notas taxonómicas: esta es una especie pantropical fácilmente reconocible por presentar hábito lignícola o en suelos con materia orgánica abundante; así como por su exoperidio verrugoso-espinoso marrón rojizo, ostiolo fibriloso y basidiosporas reticuladas y aladas. Wright (1987) clasificó a T. exasperatum dentro del subgénero Tulostoma, serie Fimbriata y sección Exasperata, de la cual es la especie tipo y cuyo diagnóstico consiste en exoperidio verrugoso y espinoso, formado por hifas cortas y retorcidas, y con ostiolo fibriloso o fimbriado. En esta sección también se incluyó a T. ridleyi Massee (=T. exasperatum var. ridleyi (Massee) J.E. Wright) y a T. transvaali Lloyd. La primera difiere por presentar basidiomas más robustos con estípite de hasta 120 mm, basidiosporas más grandes (6.4-8.1 μm) y distribución limitada al Sureste Asiático (Wright, 1987). La segunda tiene sacos esporíferos más robustos de hasta 22 mm, basidiosporas de similar tamaño, pero con reticulación sin alas membranosas (Wright, 1987). Por otro lado, esta última presenta hábito terrícola, desarrollándose en suelos arcillosos únicamente en Sudáfrica (Wright, 1983).

De las especies de Tulostoma conocidas en México, T. opacum Long y T. portoricense J.E. Wright también presentan basidiosporas reticuladas. Sin embargo, T. opacum se distingue por presentar exoperidio membranoso y basidiosporas no aladas de mayor tamaño (7.9-11 μm) (Wright et al., 1972; Wright, 1987; Moreno et al., 1995a). Mientras que T. portoricense difiere por presentar exoperidio hifal y basidiosporas más grandes (7-9 μm) (Wright, 1987; Esqueda et al., 1998). Podría confundirse con T. exasperatosporum J.E. Wright descrita de Sudáfrica, que presenta basidiosporas muy similares; se separa de T. exasperatum por sus basidiosporas ligeramente más grandes (5.2-6.8 μm) y por el exoperidio membranoso, sin verrugas (Wright, 1983). Tulostoma reticulatum G. Cunn. descrita de Australia, también tiene basidiosporas similares a las de T. exasperatum, pero presenta exoperidio hifal y su habitat es en suelos arenosos en aquel país (Wright, 1987). Tulostoma rickii Lloyd descrita de Brasil también presenta basidiosporas reticuladas, pero tiene exoperidio membranoso y se desarrolla en suelos subtropicales en Sudamérica (Wright, 1987).

Otras especies en México con exoperidio verrugoso son T. dumeticola Long. y T. squamosum (J.F. Gmel.) Pers. En el resto del mundo, algunos otros ejemplos son T. domingueziae Hern. Caff., T. ahmandii H. Hussain & Khalid y T. matae Calonge & J. Carranza, reportadas para Argentina, Pakistán y Costa Rica, respectivamente; sin embargo, ninguna de estas tiene basidiosporas reticuladas, siendo todas equinuladas con espinas libres o fusionadas a manera de sub-retículo (Guzmán et al., 1992; Calonge y Carranza, 2003; Esqueda et al., 2004; Hernández Caffot et al., 2011; Hussain et al., 2016).

Discusión

Aunque T. exasperatum es una especie muy distintiva por su morfología, la mayoría de sus reportes corresponden al siglo pasado, con excepción de los registros de este siglo para Brasil (Baseia y Galvão, 2002; Baseia y Milanez, 2002), Singapur (Calonge et al., 2013) y Tailandia (Paloi et al., 2023). Es una especie típica de las zonas secas en Brasil, a diferencia de muchas otras especies de Tulostoma que se consideran raras y amenazadas en Europa, e incluso algunas especies se estiman regionalmente extintas (Jeppson, 2008). En México existen taxones poco comunes, como T. portoricense y T. gracilipes J.E. Wright, que a nivel mundial solo se han registrado en dos o tres ocasiones, respectivamente (Esqueda et al., 1998; Piña et al., 2010; Hernández-Navarro et al., 2015). Se desconoce el estatus de conservación de las especies de este género en México.

El hábito lignícola es una característica extremadamente rara dentro del género, ya que solo se tiene registrada a T. exasperatum y a T. ridleyii que Wright (1987) consideraba una variedad de la misma especie (=T. exasperatum var. ridleyii). La fotografía de los ejemplares observados en diciembre de 2020 (Fig. 1A) muestra varios basidiomas creciendo sobre madera en descomposición. Se observa pudrición cúbica-oscura, que es aquella en la que el hongo se alimenta de la celulosa de la madera, sin degradar lignina (Bao et al., 2023). Calonge et al. (2013) reportan a T. exasperatum creciendo en suelo con abundante hojarasca. En Brasil se ha recolectado sobre madera de Mimosa tenuiflora (Willd.) Poir. y en Eugenia sp., en bosque de galería (Baseia y Galvão, 2002; Baseia y Milanez, 2002). El material mexicano fue encontrado tanto en madera como en la oquedad de una roca de gran tamaño con abundante materia orgánica, ubicada en el cauce del arroyo que se encontraba seco al momento del muestreo.

La morfología de las células pigmentadas de las verrugas del exoperidio es una fuente de información taxonómica poco destacada por investigadores del género. Wright (1987) describe células organizadas “como un rompecabezas”, con base en el holotipo de T. exasperatum de Cuba y otros especímenes de países americanos, africanos y asiáticos, sin dar medidas de las estructuras. En los ejemplares de Singapur, se describen hifas de 3-6 μm, entremezcladas con esferocistos de hasta 15 μm de diámetro, con pigmento marrón intracelular (Calonge et al., 2013). Ambas descripciones coinciden con el material mexicano estudiado. Los registros brasileños más recientes no presentan descripción de las células de las verrugas (Baseia y Galvão, 2002; Baseia y Milanez, 2002), mientras que en el material tailandés se describe que las verrugas del exoperidio están compuestas por dos tipos de hifas: generativas (2.3-3 μm de diámetro) y esqueléticas (2.5-5 μm de diámetro), pigmentadas y con fíbulas, características no reportadas por otros autores. Tampoco se describen esferocistos, aunque solo se proveen dibujos de estas estructuras. Por otro lado, Jeppson et al. (2017) reportan que el género Tulostoma es crípticamente diverso, por lo que no sería sorpresa que al examinar material de T. exasperatum de distintos países y T. ridleyii, desde una perspectiva molecular, resulte en su segregación de dos o más especies.

Para Michoacán se han reportado 37 especies de hongos gasteroides, siendo Lycoperdon Pers. el más diverso con nueve especies (Salinas-Rodríguez et al., 2018) y la presente contribución resulta ser el primer registro de Tulostoma para el estado. Las exploraciones futuras en esta región y otras zonas subhúmedas secas enriquecerán el conocimiento de los hongos en el estado y en el país.

Conclusiones

Hasta el momento, T. exasperatum se distribuye de manera amplia en zonas tropicales y subtropicales en el mundo. Presenta características morfológicas y ecológicas bien definidas, pero es necesaria su caracterización molecular para su validación como una sola especie y su ubicación filogenética dentro del género. La zona de Tierra Caliente michoacana presenta un gran potencial para el descubrimiento de registros y especies nuevas. El número de especies de Agaricomycetes gasteroides para Michoacán aumenta a 38 especies, mientras que el número de especies de Tulostoma para México aumenta a 50.

Agradecimientos

Se agradece a Fernando Pulido, autor de la figura 1A, por su labor entusiasta con la biota local, su guía hacia la localidad y su apoyo técnico durante el muestreo. También se agradece al Sr. Salvador Esquivel Pacheco, dueño del rancho “Las Maravillas de Acahuato” por permitirnos muestrear en su terreno. Gracias a María Berenit Mendoza Garfias por su apoyo técnico en la obtención de las imágenes MEB. Gracias a Susana Guzmán Gómez por su apoyo técnico en la obtención de las fotografías polifocales. A Enrique Retamosa González por su apoyo técnico en la elaboración del mapa.

Literatura citada

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Contribución de autores

EHN concibió el estudio, recopiló los datos, analizó e integró la información, redactó, revisó y aprobó el manuscrito final, y realizó el diseño de las figuras y cuadro.

Financiamiento

La presente investigación se llevó a cabo con financiamiento del Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica (PAPIIT), Proyecto IA205323.

Recibido: 18 de Enero de 2023; Revisado: 11 de Abril de 2023; Aprobado: 03 de Mayo de 2023; Publicado: 23 de Mayo de 2023

2Autor para la correspondencia: eduardo.hernandez@ib.unam.mx

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