Introducción

El registro y evaluación de aves con plumajes de coloración atípica es importante para determinar su frecuencia en diferentes hábitats, entender la genética de las poblaciones y la susceptibilidad de las especies a genes recesivos escasos (^{Hosner y Lebbin 2006}, ^{Edelaar et al. 2011}). Los individuos con plumajes de coloración atípica son escasos en las poblaciones silvestres y han intrigado a los observadores de aves durante siglos en Europa, Norteamérica, Asia y Australia (^{Mahabal et al. 2016}, ^{van Grouw 2021}). Debido al origen genético y una mayor probabilidad de aparecer en poblaciones pequeñas y aisladas producido por endogamia, hibridación y contaminación, existe un gran interés en la frecuencia y distribución de aves con plumajes aberrantes (^{Bensch et al. 2000}).

Estudios sobre la frecuencia de plumajes atípicos han sido conducidos en poblaciones aisladas de especies de aves continentales e insulares para evaluar el impacto de la endogamia y radiactividad sobre su frecuencia (^{Ellegren et al. 1997}, ^{Bensch et al. 2000}, ^{Edelaar et al. 2011}). No obstante, algunos estudios en Europa, Asia y Norteamérica sugieren que los plumajes aberrantes pueden ser más frecuentes en especies abundantes y ampliamente distribuidas, de gran tamaño y asociadas con asentamientos humanos (^{van Grouw y Nolazco 2012}, van Grouw 2018, ^{Zbyryt et al. 2020}). También se ha propuesto que la presencia de plumajes atípicos podría ser más frecuente en especies coloniales donde podría haber una mayor probabilidad de apareamiento entre individuos con plumajes atípicos o en aquellas que viven en hábitats sombríos donde ciertas mutaciones como el melanismo podrían ser ventajosas para evitar la depredación, aunque estas hipótesis no han sido analizadas detalladamente (^{Sage 1963}, ^{Sokos et al. 2018}).

Los registros de aves con plumajes atípicos han sido realizados también en las últimas décadas en Centro y Sur América, donde se ha encontrado en la mayoría de casos alteraciones que producen plumajes parcial o completamente blancos como el leucismo, el encanecimiento progresivo y muy raramente albinismo (^{Fuentes et al. 2011}, ^{Urcola 2011}, ^{Rodríguez-Ruíz et al. 2017}, ^{Cadena-Ortiz et al. 2024a}). Además están presentes principalmente en Passeriformes y algunas especies de aves acuáticas, así como en algunas poblaciones de rapaces y Passeriformes en hábitats muy particulares (^{Edelaar et al. 2011}, ^{Urcola 2011}, ^{Rodríguez-Ruíz et al. 2017}). En Ecuador, estudios previos han determinado hasta ahora 61 casos en 43 especies de aves silvestres, con una mayor cantidad de registros en la región andina y principalmente en dos especies comunes en zonas urbanas, Zonotrichia capensis y Turdus fuscater (^{Cadena-Ortiz et al. 2015}). Un estudio previo sugiere también una alta frecuencia de plumajes atípicos en el ave andina Fulica ardesiaca en la laguna de San Pablo, Imbabura, donde el 0.6% de la población mostró coloraciones anormales (^{Mena-Valenzuela 2018}).

El registro de aberraciones del plumaje en aves silvestres, ha demostrado ser afectado por rasgos ecológicos de las especies como el tamaño corporal y asociación con hábitats acuáticos o costeros (^{Urcola 2011}, ^{Zbyryt et al. 2020}). También existen sesgos de recolección asociados al interés público, siendo más frecuentemente registrados en especies ampliamente distribuidas, presentes en zonas o asentamientos humanos o en especies de coloración negra, donde individuos de coloraciones atípicas pueden ser más llamativos (^{Zbyryt et al. 2020}). Los propósitos de este trabajo son: 1) Actualizar el número de especies, distribución y frecuencia de registros de especies de aves silvestres ecuatorianas con aberraciones de plumaje, y 2) Determinar si la frecuencia de aberraciones del plumaje está correlacionada positivamente con características de las especies de aves como su tamaño, amplitud de su distribución y presencia en zonas urbanas, o al número de observadores de aves.

Métodos

Resultados

Nuevos casos de aberraciones de plumaje

Compilamos un total de 130 registros inéditos fotográficos de 54 especies ecuatorianas con anormalidades del plumaje (Tabla 1). La mayoría de los registros inéditos de anormalidades del plumaje se encontraron en especies previamente documentadas, aunque se adicionaron 35 especies que carecían de estos registros en Ecuador. A nivel taxonómico, los registros inéditos incluyeron 13 órdenes y 25 familias de aves, aunque la mayoría de los registros fueron de los órdenes de Passeriformes (66 registros) y Apodiformes (37 registros). Las familias que tuvieron el mayor número de registros fueron Trochilidae (37 registros), además de Turdidae (n = 27), Passerellidae (n = 13) y Thraupidae (n = 13), las restantes familias tuvieron menos de 5 registros cada una.

A nivel geográfico, la mayoría de los nuevos registros (70%) provinieron de la región andina (Fig. 1), principalmente de la provincia de Pichincha (63 casos), donde se encuentra la ciudad de Quito, seguido por las provincias de Imbabura (6 casos), Azuay y Tungurahua (5 casos cada provincia), Cotopaxi y Carchi (4 casos cada provincia). La región amazónica obtuvo un 12.3% de los registros (Fig. 1), que provenían de las provincias de Napo (7 registros), Sucumbíos (n = 4), Zamora Chinchipe (n = 3) y Orellana (n = 2). La región costa contribuyó con un 8.5% de registros, que provinieron de las provincias de Manabí (n = 5 registros), Esmeraldas (n = 3), Guayas, Santa Elena y El Oro (1 caso cada una). También, un 8.3% de registros provinieron de la región insular de Galápagos de las islas Española, Genovesa, Santa Cruz y San Cristóbal (Fig. 1).

Figura 1 Localidades de registros inéditos de plumajes atípicos de aves ecuatorianas. Regiones: insular (puntos verdes), costa (cuadrados amarillos), andina (círculos azules), y amazónica (pentágonos azules). 

La mayoría de anormalidades de los registros inéditos fueron principalmente de coloraciones con parches blancos que corresponderían a encanecimiento progresivo (59 casos), seguido por diluciones (23 casos) y 6 casos de leucismo (Tabla 1, Figs. 2-10). De los 23 casos de diluciones, 12 correspondieron a parda y cinco a ino, mientras las restantes no pudieron asignarse con certeza a un tipo de dilución en particular (Tabla 1). Las diluciones que no se podrían asignar a un tipo en particular fueron hallados en Spheniscus mendiculus (Fig. 5d), Eubucco bourcierii (Fig. 5n), o Zonotrichia capensis (Fig. 8m). Otras aberraciones fueron muy escasas, como la ausencia de carotenoides hallada en Ceratopipra mentalis (Fig. 6d), o un caso de albinismo (Fig. 8l) y otro de deficiencias nutricionales (Fig. 8n) en Zonotrichia capensis. Por otro lado, las alteraciones en la melanina principalmente en Colibri coruscans registró 30 casos con una coloración parduzca atípica y la mayoría concentrados en la ciudad de Quito y sus alrededores (Tabla 1).

Figura 2 a) Dendrocygna autumnalis, encanecimiento [enc], b) Sarkidiornis sylvicola enc, c) Columbina cruziana enc, d-f) Zenaida auriculata enc, g) Z. auriculata no determinado, h) Crotophaga ani enc, i) C. sulcirostris enc, j) Eutoxeres aquila enc, k) Colibri coruscans enc, l-o) C. coruscans melanismo. 

Figura 3 a-o) Colibri coruscans melanismo. 

Figura 4 a-i) Colibri coruscans melanismo, j) Boissonneaua matthewsii enc, k) Ocreatus underwoodii parda, l) Heliodoxa jacula enc, m) Patagona gigas enc, n) Thalurania colombica enc, o) Amazilia tzacatl enc. 

Figura 5 a) Rallus limícola enc, b) Leucophaeus fuliginosus parda, c) L. fuliginosus leucismo, d) Spheniscus mendiculus dilución, e) Pterodroma phaeopygia deficiencias nutricionales, f) P. phaeopygia enc, g-h) Sula sula parda, i) S. sula ino, j) Coragyps atratus ino, k) C. atratus leucismo, l) Cathartes aura leucismo, m) Rostrhamus sociabilis leucismo, n) Eubucco bourcierii dilución, o) Pteroglossus pluricinctus dilución. 

Figura 6 a) Pteroglossus torquatus dilución, b) Celeus spectabilis enc, c) Dryobates passerinus ino, d) Ceratopipra mentalis ausencia de carotenoides, e) Elaenia flavogaster ino, f) Pitangus sulphuratus parda, g) Myiophobus crypterythrus enc, h) Contopus fumigatus parda, i) Pygochelidon cyanoleuca parda, j) Progne modesta enc, k) Troglodytes aedon enc, l) Campylorhynchus turdinus enc, m-n) Turdus ignobilis enc, o) T. fuscater dilución. 

Figura 7 a-o) Turdus fuscater enc. 

Figura 8 a-f) Turdus fuscater enc, g) T. fuscater parda, h-i) T. chiguanco enc, j) Mimus longicaudatus enc, k) Spinus magellanicus enc, l) Zonotrichia capensis albinismo, m) Z. capensis dilución, n) Z. capensis deficiencias nutricionales, o) Z. capensis enc. 

Figura 9 a-f) Zonotrichia capensis enc, g) Z. capensis ino, h) Z. capensis leucismo, i) Z. capensis ino, j) Molothrus bonariensis enc, k) Pheucticus aureoventris leucismo, l) Chlorophanes spiza ino, m-o) Diglossa humeralis enc. 

Figura 10 a) Diglossa cf albilatera enc, b) Volatinia jacarina parda, c) Tachyphonus delatrii ino, d) Sporophila castaneiventris enc, e) Sporophila crassirostris enc, f-g) Geospiza fuliginosa enc, h) G. fuliginosa parda, i) Thraupis episcopus enc. 

Discusión

Los registros de aberraciones de coloración del plumaje aún mostraron una mayor frecuencia (70%) en los Andes entre 2500 y 3000 m s.n.m., lo cual parece estar asociado a la facilidad de observación de ciertas especies ampliamente distribuidas y frecuentes en ambientes urbanos como se ha observado en Europa (^{Zbyryt et al. 2020}). En la presente compilación de 130 registros inéditos fotográficos, la mayoría de los nuevos registros de plumajes atípicos ocurrieron en los Andes, especialmente en las provincias de Pichincha e Imbabura, manteniendo los patrones registrados en estudios previos (^{Cadena-Ortiz et al. 2015}, ^{Mena-Valenzuela 2018}). La provincia de Imbabura fue la segunda con mayor número de registros, y además de Fulica ardesiaca registrada por ^{Mena-Valenzuela (2018)}, adicionamos especies como Colibri coruscans, Turdus fuscater y Zonotrichia capensis con plumajes atípicos en áreas urbanas. Asimismo, registramos cuatro especies que mostraron un alto número de registros de aberraciones, todos en ambientes urbanos andinos, adicionando C. coruscans y Zenaida auriculata, a las dos especies (T. fuscater y Z. capensis) halladas por ^{Cadena-Ortiz et al. (2015)}. De hecho, en el presente estudio C. coruscans fue la especie con mayor número de registros superando a T. fuscater y Z. capensis que tenían anteriormente la mayor cantidad de registros (^{Cadena-Ortiz et al. 2015}).

La presente compilación reveló un incremento de registros de C. coruscans de coloración inusualmente oscura en la ciudad de Quito que habían sido notados anteriormente (^{Cadena-Ortiz et al. 2015}). El registro anual desde 2018 de tres individuos de C. coruscans de coloración inusual representan una proporción baja (ca. 1%) de la población de esta especie, estimada en 286 individuos en el área de Quito (^{Aves Quito 2019}). Sin embargo, los registros de C. coruscans se asemejan a lo documentado en Pyrocephalus rubinus en Lima, Perú; Rallus wetmorei al noroeste de Venezuela y Caracara plancus en la Patagonia, Argentina (^{Edelaar et al. 2011}, ^{van Grouw y Nolazco 2012}, ^{Rodríguez-Ferraro et al. 2015}). Registros de colibríes de plumajes melánicos son escasos, incluso de especies muy conocidas de Norteamérica, como Archilochus colubris (^{Williamson 2001}). Aun así se han registrado en géneros andinos como Eriocnemis, Colibri y Amazilia (^{Graves 1998}, ^{Williamson 2001}), lo que sugiere que son más frecuentes en especies tropicales.

El número de registros de C. coruscans con plumajes aberrantes en la ciudad de Quito es notable y merece mayor estudio. Una mayor concentración de melanina en el C. coruscans en los Andes ecuatorianos y la ciudad de Quito podría estar relacionado a mejorar la resistencia a la abrasión de la superficie externa del cuerpo, proteger contra la radiación solar (^{Meunier et al. 2011}), o presentar mejor tolerancia al estrés que puede ser más frecuente en áreas urbanas (^{Corbel et al. 2016}). Esto se apoya también en casos de individuos atípicamente oscuros de C. coruscans en localidades altoandinas de Bolivia y Colombia, con gran radiación solar y que fueron descritos como especies distintas (^{ver Cadena-Ortiz et al. 2015}). Por otro lado, la frecuencia de C. coruscans oscuros podría deberse a mutaciones como la parda y no necesariamente a un exceso de melanina (aunque este pudiera ser el caso) considerando que la coloración de los colibríes depende exclusivamente de la melanina y su arreglo microestructural dentro de las plumas (^{Eliason et al. 2020}). Notablemente, una alta frecuencia de individuos melánicos ha sido también observada en P. rubinus en la ciudad de Lima Perú, donde hasta el 60% de la población muestran este rasgo y con una mayor frecuencia de individuos melánicos en áreas altamente urbanizadas (^{van Grouw y Nolazco 2012}). Esto podría estar ocurriendo también con C. coruscans en la ciudad de Quito, aunque nuestros datos indican individuos aberrantes frecuentemente en las zonas periféricas.

La mayoría de aberraciones del plumaje en Ecuador se registraron en especies de aves abundantes, ampliamente extendidas en los Andes y comunes en áreas urbanas. Las poblaciones que colonizan áreas urbanas son relativamente nuevas en escala evolutiva, presentan altos grados de endogamia, y se exponen a más contaminación que en los ambientes naturales, lo cual aumenta la incidencia de mutaciones genéticas, favoreciendo una mayor frecuencia de aves con aberraciones cromáticas (^{Armstrong et al. 2018}, ^{Izquierdo et al. 2018}, ^{Cadena-Ortiz et al. 2024a}). En contraste las poblaciones no urbanas están sujetas a mayor presión de depredadores naturales, los individuos con aberraciones cromáticas son más vulnerables a ser depredados por su coloración y en algunos casos alta sensibilidad a la luz (^{Izquierdo et al. 2018}, ^{Cadena-Ortiz et al. 2024a}). Contrario a lo esperado, hubo pocos registros de plumajes atípicos en especies de aves que poseen poblaciones pequeñas, de distribución muy restringida o altamente dependientes de bosque, donde podrían ser más fáciles de fijar alelos mutantes por deriva génica u otros procesos (^{Armstrong et al. 2018}). Este efecto podría estar asociado con la presencia de aberraciones en algunas especies de Galápagos como Pterodroma phaeopygia, Mimus trifasciatus, Geospiza fuliginosa y G. conirostris. Sin embargo, hubo una ausencia o escasez de registros de plumajes aberrantes en especies silvícolas de familias como Picidae, Psittacidae, Thamnophilidae, Furnariidae, Tyrannidae o Pipridae que podrían tener poblaciones pequeñas y aisladas en fragmentos de bosque susceptibles a la endogamia. Cinco de los registros inéditos, que incluyeron Pteroglossus pluricinctus, P. torquatus, Celeus spectabilis, Ceratopipra mentalis y Tachyphonus delatrii, correspondieron a especies estrictamente dependientes del bosque. Esto es llamativo considerando la diversidad de especies silvícolas en la avifauna ecuatoriana cuyos picos más altos de riqueza ocurren en ecosistemas de bosques húmedos de la región costa, Amazonia y estribaciones andinas (^{Cuesta et al. 2017}). Explicaciones alternativas para la escasez de registros en grupos de aves con una alta riqueza en especies y dependientes de los bosques podrían estar relacionadas con una mayor presión de depredación, que parece ser una fuerte fuerza evolutiva en los bosques neotropicales (^{Martínez y Zenil 2012}). Las aberraciones del plumaje en Thraupidae también fueron escasas, aunque el encanecimiento progresivo no parece ser inusual, especialmente en Diglossa spp. (^{Cadena-Ortiz et al. 2015}). En el presente estudio, la mayoría de registros de aberraciones en este género ocurrieron en D. humeralis, habitual en áreas urbanas andinas.

La mayoría de aberraciones se registraron en especies de Passeriformes, semejante a lo hallado en otros países de Sudamérica y Europa (^{Sage 1963}; ^{Urcola 2011}; ^{Zbyryt et al. 2020}), aunque en el presente estudio también se hallaron en familias de otros órdenes, principalmente Apodiformes. Los individuos con plumajes atípicos ocurrieron con mayor frecuencia en Trochilidae y Turdidae, registrando principalmente encanecimiento progresivo en tres especies de Turdus, similar a lo encontrado en Europa y Norteamérica donde los casos de encanecimiento progresivo ocurren con frecuencia en especies de plumaje negro como Turdus (^{van Grouw 2011}, ^{Izquierdo et al. 2018}). La frecuencia de registro de individuos con plumas blancas en Turdus está probablemente relacionada al fuerte contraste de las plumas decoloradas con el plumaje oscuro y su amplia distribución y tolerancia a la presencia humana, aunque las causas aún no son claras y podrían asociarse también con edad y el sexo de los individuos (^{Izquierdo et al. 2018}). La frecuencia de encanecimiento progresivo en especies negras podría estar sobrestimada en algunos casos debido a lesiones en las plumas que pueden causar decoloraciones, aunque también podrían corresponder a estados iniciales del proceso. En el presente estudio algunos registros de plumajes atípicos ocurrieron en especies de aves marinas (Laridae, Procellariidae y Sulidae) que no habían sido documentadas en el Ecuador, aunque son frecuentes en otros países y sugieren que pueden haber pasado desapercibidas anteriormente debido a la predominancia de plumajes blancos en estas especies de aves.

En el presente estudio, 73% de los registros compilados correspondieron a cuatro especies de aves comunes en zonas urbanas, Z. auriculata, C. coruscans, Z. capensis y T. fuscater. Además, determinamos que la frecuencia de registros de aves con aberraciones de plumaje estuvo correlacionada con la presencia en áreas urbanas y el número de observaciones de las especies. En otros países se ha observado un mayor número de registros de aves con aberraciones de coloración en especies de aves generalistas, de amplia distribución y principalmente en paisajes urbanos o antropogénicos (^{Fuentes y González-Acuña 2011}, ^{Urcola 2011}, ^{Zbyryt et al. 2020}). Esto podría sugerir que la mayor frecuencia de aberraciones del plumaje en paisajes urbanos está asociado con causas antropogénicas como un mayor nivel de endogamia (^{van Grouw 2016}, ^{Izquierdo et al. 2018}). En Polonia se ha demostrado que especies halladas en ambientes urbanos, de gran tamaño y abundantes tienen más registros de aberraciones de plumaje, lo que sugiere un sesgo observacional (^{Zbyryt et al. 2020}). Este sesgo observacional podría ocurrir en el Ecuador, ya que tuvimos un mayor número de registros en la provincia de Pichincha con mayor número de observadores de aves, aunque este factor, además del tamaño corporal y abundancia de las especies no mostraron correlaciones significativas con la frecuencia de registros de aberraciones. Además, asentamientos urbanos en la región costa tuvieron menor número de registros que los de la región andina, lo que sugiere que ciertos factores ambientales o de la historia de vida distintos a lo observado en otros continentes podrían afectar la frecuencia de plumajes atípicos de las aves ecuatorianas. En contraste a lo reportado en Europa y otras zonas templadas, encontramos una mayor concentración espacial de los registros en una región geográfica, aunque el número de registros hallados en el Ecuador limita la evaluación de un mayor número de factores sobre la frecuencia de estas aberraciones como realizado en otras regiones (^{Zbyryt et al. 2020}).

Los individuos con plumajes aberrantes en Ecuador aún son escasos con 130 registros adicionales desde ^{Cadena-Ortiz et al. (2015)} y se registraron mayoritariamente en especies de aves de la región andina y halladas en zonas urbanas, mientras los casos documentados de especies pertenecientes a familias dependientes de los bosques fueron muy raros. La presente compilación identificó también un relativamente alto número de individuos de coloración atípica oscura de C. coruscans en la ciudad de Quito que requieren de estudios más detallados. Los nuevos registros también incluyeron observaciones de individuos de especies marinas en el continente y las islas Galápagos. La ocurrencia de plumajes atípicos en las aves del Ecuador abre la posibilidad de realizar estudios más detallados para determinar el efecto de la diversidad genética de las poblaciones o de factores ambientales como la dieta, depredación o la contaminación sobre su frecuencia. Nuestros resultados muestran también que el uso de plataformas en línea y grupos de redes sociales pueden ayudar a mejorar nuestro conocimiento sobre las alteraciones del plumaje en especies de aves de países tropicales como Ecuador. Sin embargo, imágenes de alta calidad podrían ser esenciales para documentar aves con plumajes atípicos, especialmente considerando que las manchas de polen podrían confundirse con ciertas mutaciones y los procesos de muda no están bien documentados para muchas especies. Por otro lado, es necesario realizar esfuerzos de investigación adicionales para determinar la base genética y los factores ecológicos que influyen en la aparición de plumajes aberrantes en las especies de aves Neotropicales.