Materiales y métodos

Distribución geográfica. La distribución se describió mediante el empleo de datos de campo y de herbario (Tabla 1). Los primeros fueron obtenidos en expediciones realizadas entre 2010 y 2019, en las cuales se censaron y georreferenciaron (GPS Garmin ± 2 m) los individuos. Los puntos de presencia de Magnolia cubensis subsp. acunae y Magnolia virginiana subsp. oviedoae fueron obtenidos de ^{Palmarola et al. (2018)} y ^{Testé (2018)}, respectivamente.

Los datos de herbario fueron tomados de especímenes depositados en B, BSC, BM, FTG, G, HAC, HAJB, JE, K, LE, NY, P, S y US (acrónimos de herbarios según ^{Thiers 2020}) con el fin de completar la información de aquellas localidades no visitadas. Se estimó la localización más precisa posible para los materiales que no poseían coordenadas geográficas. Todos los registros de presencia extraídos de los herbarios fueron georreferenciados en coordenadas decimales utilizando Google Maps (google.es/maps). Para describir la distribución real, se confeccionaron mapas a partir de las coordenadas de cada taxón, usando como base el modelo digital de elevación (MDE) obtenido de WorldClim (worldclim.org), y el mapa de áreas protegidas de Cuba (^{CNAP 2014}).

La extensión de presencia (EP) se calculó como el polígono mínimo convexo que contuvo todos los registros conocidos de cada taxón (^{IUCN 2019}). El área de ocupación (AO) se calculó como la sumatoria del área de las cuadrículas ocupadas por cada uno de los taxones. El área de la cuadrícula se ajustó a 1 km² como recomienda el Grupo de Especialistas de Plantas Cubanas, y que representa la cuarta parte de la recomendada por la ^{IUCN (2019)}. Esta área constituye la medida adecuada en plantas cubanas para indicar el área de hábitat apropiado asociado a un registro de presencia de los taxones evaluados. Ambos parámetros (EP y AO) fueron calculados en la plataforma GeoCAT (Geospatial Conservation Assessment Tool) (^{Bachman et al. 2011}; geocat.kew.org). Se calculó la densidad para cada taxón a partir de los puntos de presencia y la EP. Los valores de formación vegetal y área protegida se extrajeron, usando ArcGis 10.2 (^{Esri 2013}), en cada punto de presencia a partir del mapa de vegetación de ^{Estrada et al. (2019)} y el mapa de áreas protegidas del ^{CNAP (2014)}, respectivamente. ^{Estrada et al. (2019)}, basa su clasificación en las categorías originales definidas por ^{Capote & Berazaín (1984)} y le agrega 17 nuevas clases tomadas de otros autores cuyas clasificaciones contenían elementos que podían ser delimitados mediante análisis de Sistemas de Información Geográfica (SIG). Para cada taxón, a partir de los puntos de presencia, se calculó el porcentaje de inclusión en áreas protegidas.

A partir del modelo digital de elevación se extrajeron los valores promedios, mínimos y máximos de altitud para cada taxón, usando ArcGis 10.2 (^{Esri 2013}). Se comprobó la normalidad de los datos de esta variable mediante la prueba de Shapiro-Wills y la homogeneidad de varianza a través de la prueba de Levene. Debido al incumplimiento de ambas premisas se utilizó una prueba de Kruskal-Wallis y la prueba de Dunn como análisis de comparación múltiple de media a posteriori, para comparar las diferencias de los promedios de altitud entre los taxones. Estos procedimientos fueron realizados en el entorno R (^{R Core Team 2020}) mediante la plataforma web univariados gallery github.com/VMRA/univariados_gallery), con un nivel de significación estadística de p = 0.01.

Conservación. La categoría de amenaza de cada uno de los taxones de Magnolia nativos de Cuba se extrajo de sus hojas de taxón más actualizadas (^{Hernández et al. en prensa a}, ^b, ^c, ^d, ^e, ^f, ^g). Se resumieron, además, los criterios utilizados para asignarlos y las principales amenazas de los taxones en el hábitat donde se desarrollan. Se muestran los criterios de amenazas utilizados por los autores (^{IUCN 2019}) para la re-categorización: Distribución geográfica representada como extensión de presencia (B1) y/o área de ocupación (B2); pequeño tamaño poblacional y disminución (C); población muy pequeña o restringida (D).

Resultados

Los taxones cubanos de Magnolia habitan en la Ciénaga de Majaguillar y en tres de los principales macizos del país: Guamuhaya, Sierra Maestra y Nipe-Sagua-Baracoa (Figura 1). Magnolia virginiana subsp. oviedoae se encuentra en la zona occidental del país en la Ciénaga de Majaguillar, Matanzas (Figura 1A). Magnolia cubensis subsp. acunae se localiza más al este, en Guamuhaya y es la única magnolia de montaña cuya distribución no se superpone con la de otra especie del grupo (Figura 1B). En la Sierra Maestra conviven M. cubensis subsp. cubensis y M. orbiculata (Figura 1C), las cuales poseen similar distribución hacia la región oeste de la Sierra Maestra; mientras que, en la Sierra de la Gran Piedra solo se encuentra M. cubensis subsp. cubensis. Al norte de la región oriental cohabitan tres especies: M. minor, M. oblongifolia y M. cristalensis, de las cuales M. minor y M. oblongifolia comparten la mayoría de sus hábitats (Figura 1D).

Figura 1 Distribución geográfica de los taxones cubanos de Magnolia. Ciénaga de Majaguillar (A), Macizo Guamuhaya (B), Macizo Sierra Maestra (C). Macizo Nipe-Sagua-Baracoa (D). Los puntos representan las localidades de presencia para cada uno de los taxones. 

El patrón de distribución de Magnolia en Cuba resultó mayormente alopátrico dentro de una misma sección, el cual aplicó para cinco de los siete taxones de Magnolia en Cuba, Magnolia virginiana subsp. oviedoae (sect. Magnolia); M. cubensis subsp. acunae, M. cubensis subsp. cubensis y Magnolia cristalensis (sect. Splendentes) y M. orbiculata (sect. Talauma). Solamente se presentó un caso de simpatría entre dos especies de la sección Talauma: M. minor y M. oblongifolia, que comparten su hábitat en el 44.4 % de las presencias.

La EP y el AO mostraron valores mínimos en Magnolia virginiana subsp. oviedoae con 3 y 6 km², respectivamente. Mientras que M. minor presentó los mayores valores de EP (3,778 km²) y AO (43 km²). El mayor número de individuos por km² lo presenta Magnolia virginiana subsp. oviedoae (450), mientras que los menores valores de densidad corresponden a Magnolia cubensis subsp. cubensis. Los taxones cubanos de Magnolia se registraron en 14 formaciones vegetales diferentes. De estas, la formación en la que se encuentra el mayor número de taxones es el bosque siempreverde mesófilo submontano, siendo el hábitat de cinco taxones. Magnolia minor se registró en ocho formaciones vegetales, siendo el taxón que se encuentra en mayor número de hábitats; mientras que los taxones que habitan en un menor número de formaciones vegetales (2), fueron M. orbiculata y Magnolia virginiana subsp. oviedoae (Tabla 2).

El 53.93 % de los registros de presencia de Magnolia en Cuba se ubican dentro del SNAP (Sistema Nacional de Áreas Protegidas). Magnolia cubensis subsp. cubensis se encontró en un mayor número de áreas protegidas (siete) entre las que se encuentran dos parques nacionales (Pico la Bayamesa, Turquino). La mayoría de los registros de M. cristalensis (98 %), M. cubensis subsp. cubensis (97.4 %), M. cubensis subsp. acunae (93.7 %), M. orbiculata (86.79 %) y M. minor (84.9 %) se encuentran dentro de algún área protegida. Magnolia oblongifolia (64.8 %), por otra parte, posee una menor representación en áreas protegidas, mientras que Magnolia virginiana subsp. oviedoae no presenta ningún individuo dentro del Sistema Nacional de Áreas Protegidas. En los parques nacionales Alejandro de Humboldt y Pico Cristal, así como en el Área Protegida de Recursos Manejados Reserva de la Biosfera Cuchillas del Toa, conviven tres taxones de magnolias (Tabla 2).

La distribución altitudinal para Magnolia en Cuba varió desde el nivel del mar hasta los 1,648 m. Magnolia virginiana subsp. oviedoae es la que habita a una menor altitud (6 m) con un valor promedio de 8.54 m, mientras que M. cubensis subsp. cubensis habita en altitudes de hasta 1,648 m (promedio de 1,397 m). Los taxones con los mayores valores promedios de altitud fueron los correspondientes a las montañas de la Sierra Maestra. Exceptuando a M. virginiana subsp. oviedoae cuyo rango de altura no coincide con ningún otro representante del grupo, M. minor y M. cubensis subsp. cubensis son los únicos taxones que no presentaron superposición en cuanto al rango de altitudes en la que se desarrollan. Magnolia oblongifolia presentó el mayor rango de altitudes (20-850 m) (Figura 2). El análisis de varianza no paramétrico (Kruskal-Wallis) mostró diferencias estadísticas significativas entre las altitudes promedio de los siete taxones. La prueba de Dunn permitió detectar que con excepción del par M. cubensis subsp. acunae - M. cristalensis (P = 0.11), todas las comparaciones resultaron con diferencias estadísticamente significativas (P < 0.001).

Figura 2 Comparación de los valores de altitud para los taxones cubanos de Magnolia. M. virginiana subsp. oviedoae (MV), M. cubensis subsp. acunae (MA), M. cubensis subsp. cubensis (MC), M. cristalensis (MCr), M. minor (MM), M. oblongifolia (MO) y M. orbiculata (MOrb). Número de individuos (N). 

Todas las magnolias cubanas se encuentran amenazadas según los criterios establecidos por la UICN. Magnolia orbiculata es el único taxón que se encuentra críticamente amenazado (CR) mientras que tres taxones (M. cubensis subsp. acunae, M. cubensis subsp. cubensis y M. minor) se encuentran En Peligro (EN) de extinción y los otros tres (M. virginiana subsp. oviedoae, M. cristalensis y M. oblongifolia) son Vulnerables (VU) a la extinción (Tabla 3).

Los criterios en los que se sustentan dichas evaluaciones varían entre los taxones. Las categorías de M. cubensis subsp. acunae y M. orbiculata se basaron en la distribución geográfica representada como extensión de EP y/o AO (criterio B), mientras que M. cubensis subsp. cubensis y M. minor se evaluaron en función del tamaño poblacional y su tendencia (criterio C). La categorización de los tres taxones vulnerables se basó en el número conocido de individuos maduros de cada uno (criterio D). Las principales amenazas que presenta el género Magnolia en Cuba son la tala (en 5 de 7 taxones), la modificación del hábitat por la presencia de especies exóticas invasoras (4 de 7) y la existencia de plantaciones forestales (4 de 7) en varios de sus hábitats (Tabla 3).

Discusión

La distribución actual de Magnolia, coincide de manera general, con las localidades descritas en la literatura para los distintos taxones (^{Bisse 1988}, ^{Imchanitzkaja 1991}, ¹⁹⁹³, ^{Oviedo et al. 2006}, ^{González-Oliva et al. 2015}, ^{Palmarola et al. 2016}, ^{Testé 2018}, ^{Testé et al. 2019}). El extremo más occidental de la distribución de las magnolias cubanas se encuentra representado por M. virginiana subsp. oviedoae, la cual es también la población más al sur de Magnolia virginiana (^{Zale 2009}). Esta especie habita en terreno cenagoso y es la única magnolia nativa de Cuba que se desarrolla en ese ambiente (^{Testé 2018}).

Hacia el centro de la isla se localiza Magnolia cubensis subsp. acunae, en un hábitat históricamente fragmentado (^{Hernández et al. 2020}) y afectado por deforestación para ganadería y cultivo de café, tala furtiva e introducción de especies exóticas para sombra del café (^{González-Torres et al. 2013}, ^{Palmarola et al. 2018}). Esta subespecie es el único taxón montano que no comparte hábitat con ningún otro; este podría ser el resultado de la historia evolutiva de aislamiento y de colonización del grupo en Cuba.

De hecho, el patrón de distribución de esta subespecie concuerda con lo reportado para otras especies del género en la región. Magnolia en la región del Caribe presenta de manera general una distribución geográfica discreta, pues cada especie tiene una distribución restringida a una o pocas islas o macizos montañosos (o ciénaga en el caso de M. virginiana subsp. oviedoae) dentro de una misma isla. Las especies alopátricas vecinas se encuentran aproximadamente entre 30 y 150 km de distancia entre sí (^{Veltjen 2020}). Las dos excepciones a este patrón de distribución geográfica en las magnolias caribeñas se encuentran en Cuba: M. cubensis subsp. cubensis y M. orbiculata cohabitan en la Sierra Maestra, y M. cristalensis, M. minor y M. oblongifolia comparten hábitat en Nipe-Sagua-Baracoa. Sin embargo, la presencia de simpatría entre especies de la misma sección es exclusiva a M. minor y M. oblongifolia. Estas especies presentan diferente forma y tamaño de hojas, que pueden reflejar diferencias en especialización a diferentes porciones del gradiente de luminosidad en el bosque. Puede ser que la simpatría y la diferenciación de nicho este más relacionada a la edad del linaje, siendo mayor en los linajes más antiguos (basales), como lo es el caso de la sección Talauma.

Nuestros resultados confirman el marcado patrón alopátrico reportado para el género Magnolia (^{Vázquez-García 1994}, ²⁰¹⁵, ^2016a, ²⁰¹⁸), aunque muestra una mayor preponderancia del patrón alopátrico sobre el simpátrico (71:29 %) con respecto de lo documentado para el Ecuador (58:42 %) (^{Vázquez-García et al. 2016b}, ²⁰¹⁸). Cabe resaltar que Cuba es el único país del mundo donde se encuentran representadas las siguientes tres secciones del género Magnolia: Magnolia, Splendentes y Talauma. Lo cual se explica en parte por ubicarse en una zona de transición entre los reinos biogeográficos Holártico y Neotrópico que involucra desde clima templado cálido hasta tropicales (^{Morrone et al. 2017}). Aunque comparte con México esta zona de transición, difiere de este último en que en Cuba si ocurre la sección Splendentes, pero no la sección Macrophylla, y viceversa.

Los valores de extensión de presencia y área de ocupación para los taxones de Magnolia se ubican de manera general dentro del rango de valores referidos en las anteriores categorizaciones (^{Palmarola 2015}, ^{Palmarola & González-Torres 2015}, ^{Palmarola et al. 2015 a},^b,^c,^d,^e). Los bajos valores de área de ocupación del grupo corresponden a categorías de amenazas superiores según el criterio B de la UICN. La amplia distribución de Magnolia minor podría incidir en un menor riesgo de extinción pues tiene una mayor adaptabilidad, estos resultados se tuvieron en cuenta para el cambio en su categoría de amenaza (^{Hernández et al. en prensa e}). Los bajos valores de EP y AO de M. virginiana subsp. oviedoae coinciden con lo reportado por ^{Palmarola et al. (2015e)} y ^{Testé (2018)}. Por otra parte, los reducidos valores de EP y AO de Magnolia orbiculata difieren significativamente de lo referido por ^{Palmarola et al. (2016)}. ^{Palmarola et al. (2015d)} categorizan a esta especie como Vulnerable, basado en prospecciones de campo puntuales y materiales de herbarios. Según los resultados de la presente investigación la especie es re-evaluada En Peligro Crítico de extinción.

La densidad de Magnolia virginiana subsp. oviedoae resalta sobre la del resto de las magnolias cubanas. Su alto número de individuos por km² (450) no resulta un indicador del buen estado de la población, sino que responde a que la población se encuentra íntegramente distribuida en una baja EP (3 km²). El resto de las magnolias cubanas presentan bajos valores de densidad similar a los encontrados en la literatura para M. cubensis subsp. cubensis (^{Testé et al. 2019}), M. dealbata Zucc. (^{Velazco-Macías et al. 2008}) y Magnolia llanganatensis A. Vázquez & D. A. Neill (^{Vázquez-García et al. 2016b}).

La distribución por formaciones vegetales concuerda con la distribución preferencial de las magnolias en México (^{Vázquez-García 1994}), Centroamérica (^{Vázquez-García 1994}) y en general en las zonas intertropicales (^{Monk 1966}), con sus equivalentes continentales: bosques mesófilos de montaña, bosques nubosos, bosques tropicales montanos. Esto es de esperar teniendo en cuenta la alta exigencia ambiental de las magnolias (^{May 1994}, ^{Fonseca-Cortés 2010}). No obstante, solo dos de las magnolias cubanas (M. virginiana subsp. oviedoae y M. orbiculata) se encontraron en dos formaciones vegetales. El resto de los taxones se encontraron habitando en al menos cuatro tipos distintos de vegetación. Esto resulta lógico por el hecho de que la vegetación no es el único factor que condiciona el ambiente donde una especie se desarrolla. Muchas otras condiciones (climáticas, geográficas o topográficas) definen el hábitat característico de una especie, y consecuentemente su exigencia ambiental. Vale la pena resaltar que fueron también identificadas dos formaciones vegetales en las que Magnolia no había sido reportada para Cuba (bosque secundario y complejo de vegetación de mogote). La vegetación secundaria surge como parte de la degradación de formaciones vegetales en las que las magnolias suelen habitar (^{Capote & Berazaín 1984}). Por lo tanto, su presencia en este tipo de vegetación podría no garantizar su supervivencia a largo plazo, ya que este grupo tiene una baja regeneración natural que incluso puede llegar a ser menor en áreas con estas características. Sin embargo, las magnolias son elementos estructurales de los bosques donde habitan (^{Wiehle et al. 2016}) y sirven como hábitat a otras especies (^{Shen et al. 2020}, ^{Promputtha et al. 2017}). Por lo tanto, tiene sentido utilizarlas como punto de partida para la recuperación de los bosques primarios, en zonas donde estos han sido degradados a bosques secundarios. Para lograrlo, deberían enfocarse las acciones de reforzamiento poblacional que forman parte de los planes de recuperación de estos taxones en este tipo de zonas. Otras áreas donde pueden enfocarse estos esfuerzos son los ecosistemas agroforestales. Por ejemplo, el reforzamiento con individuos de Magnolia cubensis subsp. acunae en los cafetales de Topes de Collantes, permitirá la sustitución de especies exóticas actualmente utilizadas como sombra del café por esta subespecie nativa, según lo propuesto por ^{González-Torres et al. (2013)}.

El hecho de que el bosque siempreverde mesófilo sea la formación vegetal más común concuerda con lo planteado por ^{Bisse (1998)}, ^{Palmarola et al. (2016)} y ^{González-Torres et al. (2016)}. La preferencia de las magnolias por esta formación vegetal podría tener repercusiones negativas en sus poblaciones. Por una parte, debido a que este tipo de bosque es considerado altamente amenazado por deforestación, fragmentación, degradación (^{Cabrera & Ramírez 2007}, ^{Cuesta et al. 2009}, ^{Tejedor-Garavito et al. 2012}) e impactos potenciales del cambio climático (^{Williams-Linera 2007}, ^{Fuentes et al. 2019}). Las especies que habitan en este tipo de bosques tienen un alto grado de especialización, por lo que su adaptación ante la pérdida en área y calidad de sus hábitats puede ser difícil de alcanzar. Estudios como el de ^{Monterroso-Rivas et al. (2013)} evaluaron la respuesta de varias especies mexicanas ante diferentes escenarios de cambio climático, concluyendo que muchas verán reducidas sus superficies óptimas. En el caso de las magnolias, ^{Vásquez-Morales (2015)} plantea que al cambiar el clima de los bosques siempreverdes estas especies tendrían que desplazarse a zonas de mayor altitud.

La amenaza real que representa la pérdida de hábitat en estas especies, se puede ver reducida en cierta medida por la inclusión de más del 50 % de los individuos conocidos de las magnolias cubanas en áreas protegidas. Este hecho favorece su conservación a largo plazo, ya que según ^{Kremen et al. (2008)}, las áreas protegidas tienen gran utilidad en el establecimiento de prioridades de conservación y permiten optimizar los fondos. Magnolia virginiana subsp. oviedoae no posee ningún individuo en áreas protegidas, lo que debería tenerse en cuenta en el diseño de las estrategias para su conservación. Aunque al establecer prioridades para el reforzamiento poblacional de los siete taxones se deben tener en cuenta las zonas de presencia que se correspondan con áreas protegidas, la conservación no debe restringirse solo a las actuales áreas (^{Granado-Pérez 2015}). Los esfuerzos deben ir más allá de las barreras legales del SNAP y enfocarse en las áreas con mayor idoneidad y hábitats adecuados (^{Rodríguez-Santana 2010}).

La distribución altitudinal de Magnolia en Cuba coincide con lo reportado por ^{Bisse (1988)}, ^{Palmarola et al. (2016)}, ^{Palmarola et al. (2018)}, ^{Testé (2018)}. La altitud máxima alcanzada por Magnolia cubensis subsp. cubensis es ligeramente inferior a lo descrito por ^{Palmarola et al. (2015b)}, quien exponen que esta puede habitar hasta los 1,800 m. Por otra parte, la altitud promedio de Magnolia minor, se encuentra muy por debajo de lo anteriormente descrito, ya que ^{Bisse (1988)} y ^{Palmarola et al. (2016)} plantean que las magnolias en Cuba se encuentran por encima de los 700 m. Las diferencias estadísticas significativas encontradas entre las altitudes promedio pueden estar dadas por: 1) los taxones habitan en varias formaciones vegetales, que por lo general se encuentran a distintas altitudes, 2) una misma formación vegetal puede encontrase a distintas altitudes en diferentes macizos (^{Capote & Berazaín 1984}).

En sentido general, la distribución altitudinal responde a lo descrito para el género en el Caribe. Al igual que lo encontrado en Cuba para M. cubensis subsp. acunae, M. cubensis subsp. cubensis y M. cristalensis, el resto de los taxones de la Subsección Splendentes en el Caribe, se distribuyen a grandes altitudes en los macizos montañosos Massif de La Hotte, Massif du Nord y Massif de Cahos (en Haití), en la Cordillera Central y la Sierra Bahoruco (en República Dominicana), así como en la Cordillera Central y la Sierra de Luquillo (en Puerto Rico). Por otra parte, el único taxón caribeño de la Subsección Talauma que se distribuye fuera de Cuba (M. dodecapetala), habita en altitudes menores en las islas San Vicente, Santa Lucía, Martinica, Dominica y Guadalupe de las Antillas Menores, tal y como se observa en M. minor y M. oblongifolia (^{Veltjen 2020}). Los valores encontrados para las magnolias cubanas se encuentran por debajo de los valores de altitud reportados para otras especies de Magnolia en el Neotrópico (^{Vásquez-Morales et al. 2014}, ^{Shalisko et al. 2018}, ^{Vásquez-García et al. 2018}), lo cual puede estar causado en parte por las mayores altitudes de la plataforma continental. Este comportamiento puede ser también un reflejo de diferencias filogenéticas entre los taxones, que pueden relacionarse con diferencias adaptativas. De manera general, los representantes de la Sección Talauma tienden a adaptarse a climas más cálidos y por lo tanto se distribuyen a altitudes menores que los representantes de la Sección Splendentes. Con excepción de Magnolia minor las categorías de amenaza del resto de las magnolias cubanas cambiaron con respecto a la categorización anterior (^{Palmarola 2015}, ^{Palmarola & González-Torres 2015}, ^{Palmarola et al. 2015a}, ^b,^c,^d,^e). Esto se debe fundamentalmente a que las evaluaciones realizadas en 2015 se basaban en inferencias en cuanto al tamaño poblacional de los distintos taxones, con poco conocimiento de sus poblaciones y no se utilizaban herramientas como GeoCAT. Desde esa fecha al presente se han identificado nuevos sitios de presencia (e.g., Tres Palmas para Magnolia acunae subsp. acunae; Monte Fresco para M. cristalensis; La Melba para M. minor) y se ha profundizado en el conocimiento de las poblaciones y amenazas de estos taxones mediante estudios poblacionales (^{Palmarola et al. 2017}, ^{Testé 2018}, ^{Testé et al. 2019}, ^{Martínez-Álvarez et al. 2020}), que han permitido una evaluación más profunda de su estado de conservación.